Empresa Brasileira de Pesquisa Agropecuária

Embrapa Soja

Ministério da Agricultura, Pecuária e Abastecimento

Bioecologia e nutrição de insetos

Base para o manejo integrado de pragas

2a edição

Antônio R. Panizzi

José R. P. Parra

Editores Técnicos

Embrapa
Brasília, DF
2013

Embrapa Soja

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1aedição

1a impressão (2009): 2.000 exemplares

2a edição

E-book (2013)

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Dados Internacionais de Catalogação na Publicação (CIP)

Embrapa Informação Tecnológica

Bioecologia e nutrição de insetos : base para o manejo integrado de pragas / Antônio R. Panizzi, José R. P. Parra, editores técnicos – 2. ed. – Brasília, DF : Embrapa, 2013.

E-book: il. color.

E-book, no formato ePub, convertido do livro impresso.

ISBN 978-85-7035-290-3

1. Bioecologia. 2. Inseto. 3. MIP. 4. Parasitoide. 5. Praga. 6. Predador. I. Panizzi, Antônio R. II. Parra, José R. P. III. Embrapa Soja.

CDD 632.7

© Embrapa 2013

Autores

Gilberto S. Albuquerque

Laboratório de Entomologia e Fitopatologia

Universidade Estadual do Norte Fluminense Darcy Ribeiro (Uenf)

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Lúcia M. Almeida

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Helen C. H. B. Bellanda

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José M. S. Bento

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Carlos R. F. Brandão

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Vanda H. P. Bueno

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Marco Antonio A. Carneiro

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Marilda Cortopassi-Laurino

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Ana C. Dalla-Bona

Departamento de Zoologia

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Jacques H. C. Delabie

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Marinéia L. Haddad

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Mario A. Navarro-Silva

Departamento de Zoologia

Universidade Federal do Paraná (UFPR)

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Lenita J. Oliveira (in memoriam)

Antônio R. Panizzi

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José R. P. Parra

Departamento de Entomologia, Fitopatologia e Zoologia Agrícola

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Cibele S. Ribeiro-Costa

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Ana C. Roselino

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José R. Salvadori

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Flávia A. C. Silva

Departamento de Zoologia

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Rogério R. Silva

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José D. Vendramim

Departamento de Entomologia, Fitopatologia e Zoologia Agrícola

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S. Bradleigh Vinson

Department of Entomology

Texas A&M University

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José C. Zanuncio

Departamento de Biologia Animal

Universidade Federal de Viçosa (UFV)

Av. P. H. Rolfs, s/n

36571-000 Viçosa, MG

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Regina C. Zonta-de-Carvalho

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80340-040 Curitiba, PR

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Fernando S. Zucoloto

Faculdade de Filosofia, Ciências e Letras de Ribeirão Preto (FFCLRP/USP)

Av. Bandeirantes, 3.900

Bairro Monte Alegre

14040-901 Ribeirão Preto, SP

zucoloto@ffclrp.usp.br

Agradecimentos

Este projeto consumiu um longo período de tempo e envolveu inúmeras pessoas desde o seu planejamento inicial até a sua execução final. Somos gratos em especial aos autores por aceitarem o nosso convite, por atenderem ao nosso chamado para a reunião realizada em Recife, PE, em 2006, por ocasião do XXI Congresso Brasileiro de Entomologia para discutirmos o projeto do livro, e pela paciência e eficácia em atender às nossas demandas durante esse tempo todo. Somos gratos também às seguintes pessoas da Embrapa Informação Tecnológica, que nos acompanharam e nos guiaram durante o processo da produção final do livro: Fernando do Amaral Pereira, Mayara Rosa Carneiro, Lucilene Maria de Andrade, Maria Cristina Ramos Jubé, Celina Tomaz de Carvalho, Iara Del Fiaco Rocha, Júlio César da Silva Delfino, Mário César Moura de Aguiar, Carlos Eduardo Felice Barbeiro, Corina Barra Soares e Wesley José da Rocha. Agradecemos a José Oswaldo Siqueira, Diretor de Programas Temáticos e Setoriais do Conselho Nacional de Desenvolvimento Científico e Tecnológico (CNPq) pelo apoio e orientação, ao CNPq que nos forneceu os recursos financeiros que viabilizaram a publicação desta obra, e a Alexandre José Cattelan, Chefe Geral da Embrapa Soja pelo apoio e estímulo. Aos alunos, estagiários, laboratoristas e técnicos que nos auxiliaram ao longo dos anos somos agradecidos. Por fim, agradecemos às sugestões e ideias de Mercedes C. Carrão Panizzi para a produção do livro.

Apresentação

Os estudos em bioecologia, nutrição e manejo integrado de pragas, tema abordado por esta obra volumosa, são da mais alta importância para que o conhecimento da Entomologia possa ser repassado aos seus usuários, quer na área acadêmica, quer na área mais aplicada.

Os editores Antônio R. Panizzi (Embrapa Soja) e José R. P. Parra (Esalq/USP) conseguiram reunir um grupo numeroso de pesquisadores qualificados do Brasil e do exterior e produziram um texto que servirá como um legado para as gerações futuras.

A hegemonia total do ser humano sobre os demais organismos habitantes do planeta Terra só é desafiada pelos insetos, os nossos maiores competidores. Vivem em todos os ambientes, explorando todos os nichos ecológicos, causam enormes prejuízos nas culturas e nos grãos armazenados, transmitem doenças para animais, plantas e para o ser humano, sendo importantes agentes de epidemias, como o mosquito da dengue. Por outro lado, os insetos são de grande utilidade como aqueles que são parasitas e predadores de pragas, as abelhas produtoras do mel e em especial, na função de polinizadores de plantas. Estudos indicam que, se os insetos fossem eliminados totalmente, o ser humano desapareceria da face da Terra, pois as plantas, que nos fornecem alimento por estar na base da cadeia alimentar, desapareceriam por completo. Portanto, estudos como os aqui relatados são imprescindíveis para embasar os programas de manejo e controle das espécies nocivas de insetos, em especial para a agricultura.

A Empresa Brasileira de Pesquisa Agropecuária (Embrapa) e o Conselho Nacional de Desenvolvimento Científico e Tecnológico (CNPq) sentem-se orgulhosos em viabilizar a produção deste livro. Por fim, queremos cumprimentar os editores e os autores pelo esforço em concentrar os seus conhecimentos nos diversos capítulos que compõem a obra. Boa leitura.  

Prefácio

Em 1991, foi publicada a 1a edição do livro Ecologia Nutricional de Insetos e suas Implicações no Manejo de Pragas, por A. R. Panizzi e J. R. P. Parra. O livro foi muito bem recebido por pesquisadores, professores e estudantes de graduação e de pós-graduação, por preencher uma lacuna importante da literatura nacional sobre o assunto. Assim, durante todos estes anos, o livro serviu de consulta e de texto-base em cursos por diversas instituições de ensino e pesquisa do Brasil.

Passados 18 anos, constatamos a necessidade de preparar uma 2a edição, revisada, ampliada e atualizada. Para isso, inicialmente contatamos os autores da 1a edição, que ainda mantêm atividade de pesquisa, e também outros autores para a inclusão de novos capítulos que tínhamos em mente. Dessa forma, de um total de 9 capítulos da 1a edição, aumentamos para 26 nessa nova edição. Por ter sido esse aumento tão drástico, e por ter uma nova abrangência, decidimos que a obra seria um novo livro, não uma 2a edição.

Estamos cientes de que a ecologia nutricional pode ser vista sob dois aspectos: no stricto sensu, talvez não coubessem no texto alguns capítulos, pois os “puristas” da ecologia nutricional se dedicam apenas à questão de como os insetos “lidam” com os nutrientes e antinutrientes (aleloquímicos) definidos pelos índices nutricionais de eficiências, não se importando com questões comportamentais nem com implicações práticas oriundas de hábitos alimentares e do impacto nutricional do alimento na biologia do inseto. Neste novo livro, optamos pela conceituação da ecologia nutricional no lato sensu, isto é, abrindo o leque para todos os aspectos que possam ter maior ou menor relação com a questão nutricional/alimentar, incluindo a potencialidade de aplicações práticas derivadas dessa conceituação ampla da ecologia nutricional. Entretanto, para evitar críticas quanto ao uso da expressão ecologia nutricional decidimos utilizar termos mais conservadores e optamos pelos termos bioecologia e nutrição nessa nova obra.

A rápida evolução do conhecimento em biologia, com o aparecimento de novas áreas de pesquisa, justifica a demanda da elaboração de um texto atual. Acreditamos que com este novo volume, estaremos contemplando a quase totalidade das multivariadas facetas da bioecologia e da nutrição dos insetos e suas implicações no manejo de pragas.

O livro é constituído de três partes. A parte I é dedicada aos aspectos básicos e contém 8 capítulos. Neles são abordados aspectos genéricos da bioecologia e nutrição de insetos, dietas artificiais e fisiologia, interações inseto/planta e simbiose, a interface da ecologia química com o alimento e o canibalismo.

A parte II é dedicada aos aspectos específicos de grupos alimentares (guildas) e contém 16 capítulos incluindo formigas, abelhas sociais, mastigadores de folhas (Lepidoptera), sugadores de sementes (Heteroptera), mastigadores de sementes (Bruchinae), insetos rizófagos, galhadores, detritívoros, insetos-pragas de grãos armazenados, moscas frugívoras, afídeos, endo e ectoparasitoides (Hymenoptera), heterópteros predadores, coleópteros predadores (Coccinellidae), crisopídeos (Neuroptera) e insetos hematófagos.

Na parte III, os aspectos aplicados são abordados em 2 capítulos. O primeiro trata da resistência de plantas aos insetos e o segundo e último capítulo refere-se ao manejo integrado de pragas no contexto da bioecologia e nutrição dos insetos.

Esperamos que este livro abrangente sobre a bioecologia e nutrição dos insetos como base para a implementação de programas de manejo integrado de pragas cumpra seu propósito como o ocorrido com o livro anterior sobre o mesmo assunto. A todos os usuários, pesquisadores, professores, alunos de pós-graduação e graduação e aos aficcionados por insetos em geral, esperamos ter atendido as expectativas.    

Os Editores

Parte I - Aspectos gerais

Capítulo 1

Introdução à bioecologia e nutrição de insetos como base para o manejo integrado de pragas

Antônio R. Panizzi

José R. P. Parra

Introdução

Os seres vivos, em geral, são reflexo daquilo que consomem, e esse fato evidencia a importância do alimento para os organismos. No caso dos insetos, muitos aspectos da sua biologia, incluindo o comportamento, a fisiologia e a ecologia, estão de uma ou outra maneira inseridos dentro de um determinado contexto alimentar. Além da quantidade, a qualidade e a proporção de nutrientes presentes no alimento, a presença de compostos secundários ou não nutricionais (aleloquímicos) causam impacto variável na biologia dos insetos, determinando a sua capacidade de contribuição reprodutiva para a geração seguinte.

Os estudos relativos à bioecologia e à nutrição de insetos evoluíram nas últimas décadas, desde a definição das exigências nutricionais básicas para a sua sobrevivência e reprodução (ver capítulo 2) até a avaliação da sua influência no comportamento e na fisiologia dos insetos, com consequências ecológicas e evolucionárias (ver capítulo 5). O estudo alimentar/nutricional foi chamado de ecologia nutricional de insetos, e sua conceituação e desenvolvimento ocorreram nos últimos anos (SCRIBER; SLANSKY JUNIOR, 1981; SLANSKY JUNIOR, 1982; SLANSKY JUNIOR; SCRIBER, 1985; SLANSKY JUNIOR; RODRIGUEZ, 1987). Neste capítulo introdutório, serão abordados de forma sucinta o alimento natural e as dietas artificiais, o consumo, a digestão e a utilização do alimento, as interações multitróficas dos alimentos, incluindo os simbiontes e a interface do alimento com a ecologia química. Hábitos alimentares variados e a abrangência e implicações do estudo da bioecologia dos insetos e a sua nutrição no manejo integrado de espécies-praga serão também tratados, resumidamente.

O alimento

O alimento natural

O alimento natural, isto é, aquele obtido na natureza, se apresenta nas mais diversas formas e possui qualidade nutricional variável. Desde que os insetos apareceram na face da Terra (ver capítulo 5), iniciou-se um processo de evolução adaptativa, com o aparecimento dos diferentes estilos de vida dos insetos aptos para explorar o alimento natural nas suas mais diversas formas. Se, por um lado, os insetos se adaptam para explorar as fontes nutricionais (p. ex.: organismos vegetais e animais), estes, por sua vez, mudam para evitar serem consumidos, num processo coevolutivo contínuo. O fato de os insetos terem uma capacidade lendária de explorar os mais variados habitats em busca do alimento confere a eles um sucesso adaptativo único, constituindo-se nos únicos seres vivos que desafiam o Homem na sua hegemonia total.

Além da qualidade variável, o alimento natural apresenta sazonalidade, o que o torna ainda mais desafiante. O ambiente abiótico, incluindo a temperatura, a umidade e o fotoperíodo, faz com que o alimento natural não esteja disponível de forma permanente, o que força os insetos a se adaptarem para suportar os períodos de desfavorabilidade; essas adaptações variam desde trocas fisiológicas drásticas, como no caso dos insetos que entram em diapausa, até trocas fisiológicas menos drásticas, ou seja, os insetos entram em oligopausa ou quiescência. Em ambos os casos, ocorrem acúmulo de energia estocada na forma de lipídios, o que garante a sua sobrevivência. Outra estratégia é a migração em busca de habitats mais favoráveis, o que também demanda energia estocada para suportar os voos prolongados.

O alimento natural apresenta variação na sua qualidade, e, não raro, ocorre a presença de aleloquímicos ou produtos do metabolismo secundário, que podem ser tóxicos (ver capítulos 5 e 25). A defesa física (p. ex., presença de pilosidade, espinho, textura grossa de tecidos, etc.) torna também o alimento natural, muitas vezes, inacessível ou indigerível. Assim, precisa-se sempre ter em mente que o alimento natural apresenta muitos desafios e que mesmo insetos monófagos, isto é, especializados em explorar uma única fonte nutricional, se deparam com problemas no momento de explorá-lo. Portanto, quando se estuda a biologia dos insetos em laboratório, a busca de dietas artificiais é muito importante, pois estas permitem que os insetos se desenvolvam sem que haja necessidade de suplantar os problemas apresentados pelo alimento natural.

Dietas artificiais

O desenvolvimento de dietas artificiais para insetos, principalmente a partir da década de 1960, propiciou um refinamento das pesquisas sobre as exigências nutricionais, existindo meios artificiais para criar mais de 1.300 espécies de insetos. Esse avanço nas técnicas de criação permitiu descobrir que alguns grupos restritos de insetos exigem ácidos nucleicos e, mesmo, vitaminas lipossolúveis. Técnicas sofisticadas de produção de parasitoides in vitro (excluindo-se o hospedeiro) têm sido desenvolvidas com sucesso. Embora tenham ocorrido avanços nas dietas para parasitoides e predadores (COHEN, 2004), é para fitófagos, das ordens Lepidoptera, Coleoptera e Diptera, que se concentram 85% das dietas artificiais. O uso de dietas artificiais para a criação de insetos permitiu grandes avanços em áreas básicas e aplicadas, e hoje essa atividade é considerada uma das mais importantes na área de entomologia, cobrindo desde a utilização de insetos em pesquisas até na educação pública e na alimentação de animais e humanos (ver capítulo 3).

Consumo, digestão e utilização do alimento

A nutrição de qualquer organismo, incluindo os insetos, pode ser enfocada sob o aspecto qualitativo, isto é, nutrientes exigidos sob o ponto de vista químico, e quantitativo, ou seja, a proporção (quantidade) de alimento ingerido, digerido, assimilado e convertido em tecidos de crescimento. As medidas de consumo e utilização do alimento que envolvem a fisiologia alimentar e o comportamento de seleção da planta hospedeira têm uma série de aplicações não somente na área básica de nutrição, ecologia de comunidades e comportamento, como nas áreas aplicadas de controle por meio de resistência de plantas e controle biológico (COHEN, 2004; ver também capítulo 2).

Os conceitos básicos de consumo e utilização de alimentos foram desenvolvidos por nutricionistas, relacionando a qualidade do alimento consumido com o seu efeito no crescimento e o desenvolvimento de animais. O processo que determina a seleção da planta hospedeira por um inseto, ou seja, a relação inseto–planta (ver capítulo 5) é a aplicação de medidas de consumo e utilização por insetos. A interação de aleloquímicos e nutrientes tem sido determinada por meio de índices nutricionais, fornecendo subsídios à compreensão dos mecanismos de resistência de plantas a insetos. O estudo de índices nutricionais pode explicar os fenômenos que ocorrem em condições variáveis de temperatura, umidade, fotoperíodo, parasitismo e mesmo de nutrientes no solo, aleloquímicos, plantas transgênicas, estudos enzimáticos ou até canibalismo (ver capítulo 2 e referências aí contidas).

Coudron et al. (2006) propuseram o termo nutrigenômica ou genômica nutricional, que visa fornecer informações sobre o impacto da nutrição em parâmetros bioquímicos, por meio da investigação de como a nutrição altera os padrões de expressão gênica. Esses estudos com marcadores moleculares de insetos poderiam ser usados como indicadores iniciais da resposta a diferentes fontes nutricionais, o que daria pistas da regulação bioquímica, fisiológica e genética em populações de insetos, com implicações múltiplas (ver capítulo 2).

Interações multitróficas

Simbiontes

O sucesso dos insetos como organismos capazes de colonizar os mais variados habitats deve-se à sua enorme capacidade de se alimentar de ampla variedades de recursos nutricionais. Além disso, a exploração de fontes nutricionais inadequadas se torna possível graças à associação dos insetos com microrganismos, num processo simbiótico, o que tem permitido a utilização de vias metabólicas novas com vantagens associativas mútuas ao longo do tempo evolucionário (ver capítulo 6).

Ampla variedade de microrganismos está envolvida no processamento alimentar dos insetos. Esses microrganismos incluem: simbiontes externos de insetos que cultivam fungos, como os besouros-das-ambrósias das subfamílias Scolytinae e Platypodinae, formigas da subfamília Myrmicinae, Tribo Attini, e térmitas da subfamília Macrotermitinae; simbiontes internos como protozoários e bactérias, que tanto podem ser secundários, como bactérias em Heteroptera ou primários ou obrigatórios, como Buchnera, Wigglesworthia e Blochmannia (ver capítulo 6).

O estudo dos simbiontes tem avançado nas últimas décadas principalmente em razão do desenvolvimento de técnicas moleculares que permitiram melhor compreensão dessas interações até então desconhecidas. A obtenção de genomas completos dos endosimbiontes com ampla diversidade ecológica e filogenética permitirá uma comparação mais rica e possibilitará o teste de modelos evolutivos existentes. A possibilidade de manipular os simbiontes bacterianos em insetos-vetores de doenças infecciosas, como malária, dengue, mal de Chagas e doença do sono, importantes causadores de mortalidade humana, surge como uma estratégia promissora para reduzir o período de vida do inseto ou limitar a transmissão dos parasitos. Com relação às pragas agrícolas, o desvendamento das inter-relações dos insetos com seus simbiontes abre oportunidades para elaborar medidas de controle sofisticadas e eficientes. Uma vez conhecido o papel dos simbiontes sobre insetos-praga, a sua manipulação, quer por via genômica, bioquímica quer por via convencional (por exemplo, eliminar simbiontes com o uso de antibióticos) configura-se como uma possibilidade real para mitigar o impacto das pragas nas culturas (BOURTZIS; MILLER, 2007; ver também capítulo 6).

O alimento e a ecologia química

As interações tróficas dos insetos e seus hospedeiros envolvem inúmeros sinais químicos, os chamados infoquímicos, que são fundamentais para a sua biologia. Esses sinais influenciam o mecanismo de busca dos hospedeiros e envolvem voláteis constitutivos, ou seja, que são normalmente produzidos pelo organismo, e voláteis induzidos, isto é, aqueles que são produzidos em consequência das interações planta–herbívoro–inimigos naturais, como os voláteis de plantas que influenciam a emissão de feromônios por insetos (ver capítulo 7).

Os sinais químicos utilizados pelos insetos compreendem os aleloquímicos que mediam interações interespecíficas e, geralmente, atuam na localização de alimento, tanto por fitófagos como zoófagos, e agem como alomônios, cairomônios, sinomônios ou apneumônios, e os feromônios que agem como sinais intraespecíficos. Feromônios de trilha, agregação e sexuais, embora associados ao direcionamento e à atração sexual, exercem função na orientação em direção ao alimento. Alguns feromônios atuam associados a aleloquímicos, incrementando o sucesso da localização hospedeira de coespecíficos (ex.: ação sinérgica de feromônios de agregação e componentes da planta hospedeira) (REDDY; GUERRERO, 2004).

Vários feromônios são comercializados para o manejo de diversas espécies de insetos em todo o mundo. Mais recentemente, o foco inclui também os efeitos de aleloquímicos voláteis de plantas sobre insetos herbívoros, predadores e parasitoides (ver capítulo 7).

A descoberta de que plantas atacadas por herbívoros reagem ativando suas defesas indiretas e alertando predadores e parasitoides sobre a presença de suas presas específicas (De MORAES et al., 1998) teve um grande impacto e despertou o interesse de pesquisadores na investigação de mecanismos bioquímicos e consequências ecológicas de tais interações, bem como as implicações e perspectivas de uso desses compostos na agricultura (TURLINGS; TON, 2006). A indução da defesa artificial de plantas pela aplicação de substâncias indutoras, aumentando a repelência de herbívoros e a atratividade de inimigos naturais, é uma estratégia de manejo com enorme potencial e apelo ecológico. Em adição, mecanismos moleculares envolvidos na indução de voláteis de plantas podem ter implicação no desenvolvimento de variedades que expressem defesas temporariamente ou constantemente (TURLINGS; TON, 2006).

O desenvolvimento de estudos que envolvam aspectos da bioecologia e nutrição e da ecologia química relacionados às interações tróficas entre plantas, insetos herbívoros e seus inimigos naturais apresenta-se como uma área de pesquisa com enorme sofisticação e potencial a ser explorado nos seus mais variados aspectos básicos e aplicados (ver capítulo 7).

Hábitos alimentares dos insetos

Sociais

Os hábitos alimentares de insetos sociais estão entre os mais sofisticados da Classe Insecta. As formigas (Hymenoptera) e as abelhas sociais (Bombini, Apini, Meliponini – Hymenoptera), apresentados nos capítulos 9 e 10, respectivamente, dão uma ideia do tema.

As formigas atuam como predadores importantes nas cadeias tróficas (FLOREN et al., 2002), São os principais herbívoros das florestas tropicais; exploram exsudatos de insetos sugadores fitófagos (p. ex., Homoptera) e nectários florais (DAVIDSON et al., 2004) e cultivam fungos para o seu sustento. Como predadores e herbívoros mais significativos por causa de sua abundância e distribuição cosmopolita, durante os mais de 100 milhões de anos de evolução, as formigas desempenharam e continuam a desempenhar enorme influência sobre uma série de organismos e ecossistemas (ver capítulo 9). As estratégias de forrageamento do alimento em formigas são lendárias e demonstram um nível de especialização único entre os seres vivos (FOWLER et al., 1991).

As abelhas sociais, à semelhança das formigas, são altamente especializadas na exploração dos recursos nutricionais e no comportamento de forrageio. A busca em flores de pólen e néctar e a produção de mel estão entre os mais sofisticados sistemas biológicos conhecidos entre os seres vivos (ver capítulo 10).

Fitófagos

Os hábitos alimentares dos insetos fitófagos são extremamente variáveis, incluindo os mastigadores de folhas (capítulo 11), sugadores de sementes (capítulo 12), mastigadores (broqueadores) de sementes (capítulos 13 e 17), insetos rizófagos (capítulo 14), insetos galhadores (capítulo 15), insetos frugívoros (capítulo 18) e insetos sugadores de folhas, brotos e frutos (capítulo 19), entre outros, e que neste volume estão contemplados.

Os mastigadores de folhas englobam espécies das ordens Coleoptera, Hymenoptera e Lepidoptera, as quais são de, maneira geral, especializadas em uma ou poucas famílias de plantas. Assim, as relações evolutivas com suas plantas alimentícias são estreitas e as defesas químicas das plantas fartamente discutidas na literatura (BERNAYS, 1998). Em geral, as lagartas consomem relativamente grande quantidade de alimento, possuem capacidade intestinal grande e rapidamente digerem o alimento. Entretanto, por serem pouco seletivas, muitas vezes, acabam por ingerir partes das plantas pouco nutritivas como nervuras ou tecidos já metabolicamente pobres (ver capítulo 11).

Os sugadores de sementes (percevejos) incluem heterópteros de diversas famílias que preferem se alimentar de sementes verdes (imaturas), embora alguns consomem sementes maduras. Os hemípteros (heterópteros), que se alimentam de plantas, inserem os estiletes (mandíbulas + maxilas) nos tecidos para retirar os nutrientes. Como resultado da atividade alimentar pode ocorrer dano total nas sementes ou queda na sua viabilidade, o que dará origem a plântulas de baixo vigor. O impacto dos insetos na produção de sementes e frutos é discutido amplamente na literatura de entomologia econômica, e é de grande importância para a agricultura mundial (SCHAEFER; PANIZZI, 2000; e capítulo 12).

Os mastigadores (broqueadores) de sementes abrangem espécies de Coleoptera e Lepidoptera, embora apenas os coleópteros apresentem peças bucais mastigadoras no estágio de larva e adulto. Entre os coleópteros consumidores de sementes estão diversas espécies pertencentes a várias famílias, sendo um exemplo clássico os chamados carunchos-de-sementes ou besouros-de-sementes – os bruquídeos ou bruquíneos (ver capítulo 13). As larvas consomem exclusivamente o conteúdo de sementes, enquanto os adultos alimentam-se de pólen e néctar. Embora polífagos, preferem as sementes de leguminosas e várias espécies são consideradas de importância econômica (VENDRAMIN et al., 1992).

Os insetos rizófagos são representados principalmente pelos coleópteros que se alimentam de tecidos vivos das raízes. Entretanto, seus hábitos podem ser bastante variados, broqueando raízes, caules e tubérculos, formando galerias, ou cortando tecidos a partir do exterior, aproveitando diferentes partes do tecido radicular (ver capítulo 14). Em muitos grupos, a larva é capaz de se alimentar externamente das raízes subterrâneas, e os adultos, das partes aéreas das plantas, não necessariamente da mesma espécie em cujas raízes nutriram-se as larvas. Muitas larvas de espécies de coleópteros rizófagos, além de consumirem raízes (rizófagas), podem explorar caules subterrâneos, bulbos e tubérculos, ou matéria orgânica em decomposição, como madeira (xilófagas), fezes (coprófagas), animais mortos (necrófagas), húmus e palha (OLIVEIRA et al., 2003).

Os insetos galhadores são encontrados em todas as ordens de insetos herbívoros (Hemiptera, Thysanoptera, Coleoptera, Hymenoptera, Lepidoptera e Diptera), com exceção da ordem Orthoptera. As galhas são caracterizadas por serem reações das plantas aos danos causados por insetos e sua classificação inclui as galhas do tipo organoides que são as que pouco diferem estruturalmente do padrão de crescimento normal da planta, e o órgão da planta, mesmo atacado, não perde sua identidade (p. ex., intumescências e calosidades); e galhas do tipo histioides que exibem grande variedade de fenômenos de crescimento anormal (ver capítulo 15).

Os insetos frugívoros abarcam diversas ordens. As moscas-das-frutas serão contempladas em detalhe no capítulo 18. Os tefritídeos formam a guilda dos insetos frugívoros, relacionada ao hábito alimentar dos imaturos. Os adultos alimentam-se desde exsudatos dos frutos até fezes de pássaros, matéria orgânica em decomposição, néctares, pólens e outros. A alimentação restrita ao fruto ocorre no estágio larval, embora seja possível que as larvas alimentem-se dentro do fruto de seus próprios exoesqueletos e de outros pequenos animais (larvas, vermes e outros invertebrados) e de larvas coespecíficas menores (ZUCOLOTO, 1993b). As fêmeas depositam os ovos na casca do fruto e as larvas eclodem diretamente para o seu interior, onde se alimentarão e completarão o ciclo. Quando o fruto já maduro, caem e a larva de último ínstar sai e penetra no solo, onde pupará se transformando, posteriormente em adulto (CHRISTENSON; FOOTE, 1960).

Entre os insetos sugadores de folhas, brotos e frutos, os afídeos constituem agrupamento alimentar interessante e são apresentados no capítulo 19. Além dos afídeos, os psilídeos, moscas-brancas e outros Sternorrhyncha são exemplos de insetos especializados na sucção da seiva do floema. Os afídeos (Hemiptera: Aphidoidea) ao se alimentarem penetram os tecidos vegetais com o aparelho bucal e sugam a seiva, afetando o desenvolvimento da planta e causando lesões localizadas ou sistêmicas; a transmissão de vírus pelos afídeos é comum e causa danos severos, sendo uma interação especializada inseto–planta. Vários autores tratam da alimentação e nutrição dos afídeos abordando aspectos fisiológicos e bioquímicos, o papel da saliva no processo alimentar e mecanismos de adaptações para a alimentação (ver referências no capítulo 19).

Carnívoros

Os hábitos alimentares de insetos carnívoros incluem os parasitoides (Hymenoptera) (capítulo 20), os percevejos-predadores (Heteroptera) (capítulo 21), os besouros-predadores (Coccinelidae) (capítulo 22) e os neurópteros (capítulo 23), os quais são apresentados neste livro.

Os parasitoides (Hymenoptera) são insetos que se adaptaram ao modo vida parasítico quer utilizando recursos nutricionais limitados pelo imaturo, quer adquirindo nutrientes durante a fase adulta. Os imaturos maximizam a utilização de recursos obtidos do hospedeiro, e os adultos exploram fontes nutricionais de várias maneiras (ver capítulo 20). O desenvolvimento de parasitoides, assim como o de outros entomófagos, é intimamente dependente de seu hospedeiro. Parasitoides são caracterizados de diferentes formas, dependendo do estágio do hospedeiro que exploram (parasitoide de ovo, ovo-larva, larva, larva-pupa, pupa, adulto), de sua localização no hospedeiro (endo ou ectoparasitoide) ou do número de indivíduos alocados pela fêmea em um mesmo hospedeiro (parasitoide solitário ou gregário) (ASKEW, 1973).

Os percevejos-predadores (Heteroptera) englobam inúmeras espécies, entre elas as dos gêneros Orius (Anthocoridae), Geocoris (Lygaeidae), Nabis (Nabidae), Podisus, Brontocoris e Supputius (Pentatomidae), Macrolophus (Miridae) e Zelus e Sinea (Reduviidae). É importante ressaltar que muitos heterópteros predadores apresentam o hábito fitófago (ver capítulo 21). O alcance da nutrição ótima compreende a interação ecológica tritrófica que envolve a entomofagia, a presa ou segundo nível trófico, e o primeiro nível trófico, o alimento da presa, e, frequentemente, a planta. Assim, a coexistência de hábitos fitófagos e zoófagos em Heteroptera é de grande importância.

Os besouros-predadores (Coccinelidae) são, entre os besouros (Coleoptera), os predadores mais importantes. Os hábitos alimentares das larvas são semelhantes aos dos adultos e por isso suas mandíbulas são, em geral, semelhantes. Muitas espécies são predadoras, principalmente de afídeos, coccídeos e ácaros, e um pequeno grupo de espécies têm hábito fitófago, com mandíbulas adaptadas para cortar e triturar o tecido das plantas, alimentando-se principalmente de plantas das famílias Cucurbitaceae e Solanaceae (ver capítulo 22). Os coccinelídeos predadores são eficientes na busca das presas em todos os ambientes, além de serem muito vorazes, o que os caracteriza como eficientes predadores, principalmente de afídeos (HODEK, 1973).

Os neurópteros, conhecidos no Brasil como crisopídios ou bichos-lixeiros, pelo hábito das larvas de carregar detritos em seu dorso, são predadores eficientes de outros insetos. Por serem comuns nos mais variados agroecossistemas e apresentarem potencial de uso como predadores em programas de controle biológico de pragas, os neurópteros (crisopídios) têm chamado a atenção, mas no Brasil são ainda pouco conhecidos e explorados nesse sentido (ver capítulo 23). As larvas são predadoras e os adultos alimentam-se de néctar, pólen e/ou honeydew (CANARD, 2001). As presas das larvas e dos poucos adultos predadores consistem de artrópodes pequenos, relativamente imóveis e com tegumento, suficientemente, macio para serem perfurados ou triturados pelas suas peças bucais, como ácaros, moscas-brancas, psilídios, pulgões, cochonilhas, ovos e larvas pequenas de lepidópteros, psocópteros e tripes, além de ovos e larvas pequenas de besouros, moscas, etc. (ALBUQUERQUE et al., 2001).

Sugadores de sangue

Os insetos sugadores de sangue (hematófagos), alimentam-se do sangue de diferentes hospedeiros e podem transmitir agentes patogênicos. Espécies de Diptera, Hemiptera, Phthiraptera, Siphonaptera, por exemplo, são vetores de agentes de doença epidemiológicas tais como dengue, malária, leishmaniose, doença de Chagas e peste bubônica. A atividade hematofágica pode ser desempenhada por imaturos e adultos de ambos os sexos, ou, exclusivamente, por fêmeas que procuram os hospedeiros para a oogênese (FORATTINI, 2002). Algumas espécies, embora não hematófagas, podem provocar reações alérgicas, causadas por compostos presentes na saliva que é liberada no momento da picada, ou pela inoculação de substâncias tóxicas (veneno). Outras espécies se desenvolvem no interior de hospedeiros vertebrados, alimentando-se dos tecidos e sangue, provocando lesões e desenvolvimento de infecções secundárias associadas a bactérias e fungos (ver capítulo 24).

Outros hábitos alimentares

Outros recursos alimentares explorados por inúmeras espécies de insetos são os detritos, os quais podem conter relativamente poucos nutrientes como é o caso de troncos mortos, penas, acículas, etc., até grandes concentrações de energia e nutrientes essenciais como carcaças e fezes. Alguns recursos têm disponibilidade constante no tempo e no espaço, como é o caso de folhas e ramos, e outros são efêmeros, como carcaças e ovos em decomposição. A detritivoria como hábito alimentar é amplamente utilizada por uma gama enorme de insetos pertencentes a diversas ordens. Hábito alimentar sofisticado e relativamente pouco compreendido será apresentado e discutido de forma pioneira neste livro (ver capítulo 16).

Abrangência e implicações do estudo da bioecologia e nutrição dos insetos

Os estudos na área da bioecologia e nutrição dos insetos passaram por uma série de transformações. Inicialmente, as pesquisas se concentraram em determinar os hábitos alimentares e as exigências nutricionais qualitativas, ou seja, as exigências nutricionais básicas (aminoácidos, vitaminas, sais minerais, carboidratos, esteróis, lipídios, ácidos nucleicos, água) necessárias para o desenvolvimento e a reprodução normal dos insetos. Nesse contexto, vários trabalhos foram publicados, por exemplo, a revisão da nutrição e metabolismo de insetos (UVAROV, 1928), o regime alimentar dos insetos (BRUES, 1946) e os clássicos trabalhos de G. Fraenkel, reunidos de forma sucinta em Fraenkel (1959). Esses estudos permitiram o desenvolvimento de dietas artificiais (SINGH, 1977; SINGH; MOORE, 1985), as quais propiciaram condições para a criação em massa de insetos em laboratório, com utilidades múltiplas em programas de manejo de pragas como, por exemplo, em controle biológico, genético, técnica do macho estéril, produção de feromônios.

Gradativamente, além do estudo nutricional qualitativo, o enfoque quantitativo acerca de concentrações e proporções de nutrientes passou a ser abordado. Várias técnicas foram desenvolvidas para medir o consumo e a utilização de alimentos por insetos (WALDBAUER, 1968; KOGAN, 1986a). Uma relação bibliográfica selecionada sobre nutrição quantitativa de insetos imaturos foi publicada (SCRIBER; SLANSKY JUNIOR, 1981), assunto complementado posteriormente (SLANSKY JUNIOR; SCRIBER, 1982).

A chamada dietética dos insetos (BECK, 1972; BECK; REESE, 1976) ou nutrição quantitativa (SCRIBER; SLANSKY JUNIOR, 1981) expandiu-se, envolvendo aspectos comportamentais e fisiológicos dos insetos, que variam segundo a presença de diferentes nutrientes e compostos secundários ou não nutricionais (aleloquímicos). Os fatores abióticos também condicionam respostas comportamentais e fisiológicas; por exemplo, a decisão de migrar ou entrar em diapausa com a queda de temperatura e diminuição do fotoperíodo, ou aumentar a produção metabólica de água nas condições de baixa umidade. Essas respostas acarretam, ao longo do tempo, consequências ecológicas e evolucionárias.

A chamada lógica do pensamento ecológico nutricional de insetos ou paradigma desenvolve-se em três estágios. No primeiro estágio, considerando-se um ambiente ideal, isto é, fatores abióticos, como luz, temperatura, umidade, em condições ideais, e fatores bióticos, alimento em abundância e de elevada qualidade nutricional, ausência de inimigos naturais, etc., o inseto atinge seu potencial fisiológico máximo no desempenho de suas atividades biológicas, com consequente contribuição reprodutiva para a próxima geração ao nível máximo. Em um segundo estágio, considerando-se o ambiente natural, o qual apresenta variações nos seus componentes abióticos e bióticos, ocorre redução no potencial fisiológico do inseto e na capacidade de contribuição reprodutiva. No último estágio, após a avaliação do ambiente pelo inseto, segue-se uma “tomada de decisão” e surge a resposta como resultado aos estímulos captados.

As respostas dos insetos aos sinais do ambiente envolvem três processos fisiológicos e comportamentais. A alternativa é a manutenção do status quo, ou seja, continuar desempenhando a atividade em curso, no intuito de alcançar o seu desempenho máximo. Outra opção consiste em compensar (resposta compensatória) determinadas variações no ambiente biótico a abiótico. Assim, o inseto pode aumentar o consumo de certos alimentos de menor qualidade nutricional, ou expor-se ao sol para compensar a queda de temperatura. Uma terceira opção consiste numa resposta induzida, para a qual o inseto está geneticamente programado. Em geral, isto decorre como resposta a sinais do ambiente (por exemplo, diminuição do fotoperíodo, queda de temperatura), e o inseto troca para um desempenho máximo diferente em consequência das condições menos favoráveis, como, por exemplo, ao iniciar o processo de diapausa. Qualquer que seja a resposta, implica consequências ecológicas para o inseto, pois elas representam maior ou menor “custo”. Ao longo do tempo, essa resposta resultará em consequências evolucionárias, com o surgimento dos diferentes estilos de vida dos insetos (SLANSKY JUNIOR; SCRIBER, 1985).

Bioecologia e nutrição dos insetos e manejo integrado de pragas

Por definição, o manejo integrado de pragas (MIP) compreende a utilização dos múltiplos métodos de controle. Para sua implementação, é necessário que se entenda e planeje o agroecossistema em questão, que se analise a relação custo–benefício da implementação do MIP, que se conheça a tolerância da cultura aos danos dos insetos, que se determine a época da utilização de inseticidas e, finalmente, que se eduquem as pessoas a entender e aceitar o MIP (LUCKMANN; METCALF, 1982; KOGAN; JEPSON, 2007).

No conceito de integração de várias táticas para o manejo de insetos-praga estão incluídas aquelas que se inserem no contexto da bioecologia e nutrição (ver capítulos 25 e 26), por exemplo, a utilização de cultivares resistentes, as quais possuem atributos químicos e/ou físicos que causam efeito adverso na biologia dos insetos (antibiose) ou que fazem com que determinada planta seja menos preferida que outra para alimentação e/ou oviposição (antixenose). Aqui estão incluídas também a resistência ecológica por evasão ou escape do hospedeiro, ou seja, pela não coincidência da fenologia da planta com a do inseto-praga ou, ainda, a resistência induzida, a qual consiste em modificar as condições do ambiente, com o objetivo de afetar negativamente a biologia dos insetos (MAXWELL; JENNINGS, 1980; KOGAN, 1986b; KOGAN; JEPSON, 2007).

O uso de plantas atrativas ou preferenciais é uma das táticas de controle de insetos em que a planta, isto é, a fonte alimentar, é manipulada, com a finalidade de minimizar o impacto dos insetos-praga nas culturas. Vários casos são conhecidos de plantas atrativas, as quais são usadas como plantas-armadilha ou na forma de iscas tóxicas (partes das plantas são misturadas aos inseticidas), com resultados altamente positivos (ver item Culturas ou plantas-armadilha no capítulo 26). Ainda a consorciação de plantas em sistemas agrícolas, tornando-as menos evidentes ao ataque dos insetos, a suplementação de nutrientes para atrair inimigos naturais ou para concentrar insetos-praga em um determinado local, para facilitar o seu controle, uso de atraentes, repelentes e agentes que interrompam o processo alimentar se inserem como táticas de manejo de insetos com forte apelo ecológico-nutricional. Muitas dessas táticas são ainda pouco utilizadas, pelo fato de serem pouco entendidas, pouco avaliadas e, principalmente, pouco difundidas.

Considerações finais

O estudo dos insetos sob a ótica da bioecologia e da nutrição (ecologia nutricional) envolve a integração da várias áreas de conhecimento, como bioquímica, fisiologia e comportamento, dentro de um contexto ecológico e evolucionário (SLANSKY JUNIOR; RODRIGUEZ, 1987). Muitas informações científicas sobre a biologia dos insetos foram sendo acumuladas ao longo dos anos, entretanto, pouco se tem feito em termos de análise dessas informações, considerando-se as áreas do conhecimento mencionadas, de forma conjunta.

A análise dos dados, na visão holística e abrangente da ecologia nutricional, resulta no surgimento de questões para as quais as respostas não estão ainda disponíveis. Por exemplo, vamos considerar um agroecossistema qualquer, como no caso de uma plantação de soja. Sabe-se que várias espécies de insetos atacam essa cultura simultaneamente. Quais são os efeitos da competição inter e intraespecífica na biologia das espécies envolvidas? Como os insetos reagem às variações dos fatores abióticos, tais como flutuações de temperatura e troca de fotoperíodo? Como o comportamento alimentar do inseto e a sua fisiologia são afetados com as trocas na qualidade nutricional do alimento ao longo do tempo? Como se comporta um inseto parasitado em termos de alimentação, reprodução e dispersão? Quais fatores fazem com que certas espécies de insetos passem do status de não pragas ao de pragas importantes? Essas e outras perguntas devem ser respondidas, e a abordagem sob a ótica da bioecologia e nutrição de insetos (ecologia nutricional lato sensu) serve como o princípio básico para a análise dessas questões.

Está claro que muitos processos ecológicos, fisiológicos e comportamentais demonstrados pelos insetos ligam-se ao contexto nutricional. Assim, é de extrema importância o conhecimento do comportamento e da preferência alimentar, dos hábitos alimentares, e das necessidades nutricionais dos insetos e as suas consequências no crescimento, na sobrevivência, na longevidade, na reprodução, nos movimentos, nos hábitos gregários, etc. Isto permitirá o delineamento de uma estratégia de controle que inclua as mais variadas táticas. Por exemplo, o conhecimento da preferência dos insetos por determinadas plantas permite que se usem essas plantas como armadilhas para atrair os insetos e facilitar o seu controle; ou a preferência por plantas em determinados estágios do seu desenvolvimento possibilita a manipulação da época de plantio para um controle mais eficiente. Ainda, a constatação de características físicas, como a presença de pilosidade, a dureza dos tecidos, e químicas, como a quantidade e proporção dos nutrientes e a presença de compostos não nutricionais (aleloquímicos) com propriedades de toxicidade potencial criam perspectivas para a manipulação dessas características como alternativas de controle de insetos pragas.

Dessa forma, estudos nessa área, tanto no contexto básico como aplicado, devem ser encorajados. Esses estudos certamente irão contribuir com informações altamente relevantes para se entender os diferentes estilos de vida dos insetos, e para manejá-los de forma mais eficiente em programas de manejo integrado de pragas.

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ZUCOLOTO, F. S. Adaptation of a Ceratitis capitata population (Diptera, Tephritidae) to an animal protein base diet. Entomologia Experimentalis et Applicata, Dordrecht, v. 67, p.119-127, 1993b.

Capítulo 2

Índices nutricionais para medir consumo e utilização de alimentos por insetos

José R. P. Parra

Antônio R. Panizzi

Marinéia L. Haddad

Introdução

A nutrição pode ser enfocada sob o aspecto qualitativo e quantitativo. A nutrição qualitativa trata exclusivamente dos nutrientes exigidos sob o ponto de vista químico. Nesse aspecto, é perfeitamente conhecido que, independentemente da posição sistemática e do hábito alimentar dos insetos, as exigências nutricionais qualitativas são semelhantes e, excetuando-se uma necessidade geral de esteróis, são próximas às dos animais superiores. Assim, os insetos têm como exigências nutricionais básicas, aminoácidos, vitaminas e sais minerais (nutrientes essenciais) e carboidratos, lipídios e esteróis (nutrientes não essenciais), os quais devem ser adequadamente balanceados, especialmente na relação proteínas (aminoácidos): carboidratos (ver capítulo 3).

Existem inúmeros trabalhos sobre nutrição de insetos desde o início do século passado (UVAROV, 1928) e, a partir das revisões de Brues (1946) e Fraenkel (1953), houve, especialmente, depois da década de 1970, grande número de publicações sobre o assunto (RODRIGUEZ, 1972; DADD, 1973, 1977, 1985; HOUSE, 1972, 1977; REINECKE, 1985; PARRA, 1991; ANDERSON; LEPPLA, 1992, THOMPSON; HAGEN, 1999; BELLOWS; FISHER, 1999; COHEN, 2004). O desenvolvimento de dietas artificiais para insetos, sobretudo após a década de 1960, propiciou um refinamento das pesquisas sobre as exigências nutricionais (SINGH, 1977); em 1985 existiam meios artificiais para mais de 1.300 espécies de insetos (SINGH, 1985). Este avanço nas técnicas de criação permitiu descobrir que alguns grupos restritos de insetos exigem ácidos nucleicos e, mesmo, vitaminas lipossolúveis como A, E e K1. Até sofisticadas técnicas de produção de parasitoides in vitro (excluindo-se o hospedeiro) têm sido desenvolvidas (CÔNSOLI; PARRA, 2002). Esses autores referiram 73 espécies de parasitoides criadas in vitro, 16 pertencentes à Ordem Diptera e 57 à Ordem Hymenoptera. As dietas artificiais para fitófagos, hoje utilizadas, têm a mesma composição daquelas desenvolvidas nas décadas de 1960 e 1970 (ver capítulo 3).

Porém, demorou um pouco para que se desse a devida atenção à nutrição quantitativa, pelas dificuldades técnicas na medição de utilização de alimentos. Entretanto, hoje é sabido que o consumo e a utilização de alimento constituem a condição básica para o crescimento, o desenvolvimento e a reprodução dos insetos. Dessa forma, a quantidade e qualidade do alimento consumido na fase larval afetam a taxa de crescimento, o tempo de desenvolvimento, o peso do corpo, a sobrevivência, bem como influenciam a fecundidade, a longevidade, a movimentação e a capacidade de competição de adultos. Larvas alimentadas inadequadamente levam a pupas e adultos de “má qualidade”. Assim, uma dieta artificial para Pseudoplusia includens (Walker) que não contenha óleo de germe de trigo (fonte dos ácidos linoleico e linolênico) leva à deformação das asas de todos os adultos (PARRA, J. R. P. observação pessoal). Resultados semelhantes foram registrados por Bracken (1982) e Meneguim et al. (1997) para outras espécies de lepidópteros.

A nutrição quantitativa (SCRIBER; SLANSKY JUNIOR, 1981) ou dietética (BECK, 1972) considera que não é somente importante, para o inseto, as exigências nutricionais básicas, mas a proporção (quantidade) de alimento ingerido, digerido, assimilado e convertido em tecidos de crescimento. Essa quantidade varia conforme os nutrientes e os compostos não nutritivos (como os aleloquímicos) existentes no alimento. Alguns pesquisadores (SLANSKY JUNIOR; RODRIGUEZ, 1987a) deram dimensão maior à nutrição quantitativa. Assim, quando são examinadas e avaliadas as mudanças no comportamento e na fisiologia dentro de um contexto ecológico (em constantes mudanças), identificando as consequências ecológicas e os aspectos evolucionários de tais comportamentos, a nutrição de insetos alcança, segundo esses autores, significado mais amplo, transformando-se na ecologia nutricional de insetos. Segundo esses autores, a maioria, se não todos os processos ecológicos, fisiológicos e comportamentais de insetos, corre dentro de um contexto nutricional, que inclui alimentação, crescimento, metabolismo, síntese de enzimas, acúmulo de lipídios, diapausa, voo, reprodução.

Considerando que as medidas de consumo e utilização são o limite entre a fisiologia alimentar e o comportamento de seleção da planta hospedeira, seu estudo tem uma série de aplicações não somente na área básica de nutrição, ecologia de comunidades e comportamento, mas também nas áreas aplicadas de controle por meio de resistência de plantas e controle biológico (KOGAN; PARRA, 1981; PARRA, 1991; COHEN, 2004; JERVIS, 2005).

Assim, os conceitos básicos de consumo e utilização de alimentos foram desenvolvidos por nutricionistas, relacionando a qualidade do alimento consumido com o seu efeito no crescimento e desenvolvimento de animais (KLEIN; KOGAN, 1974). Os ecologistas utilizaram esse tipo de análise como base para estudos de fluxo de energia em comunidades (MUKERJI; GUPPY, 1970; LATHEEF; HARCOURT, 1972). Estudiosos em manejo de pragas podem usar medidas de consumo e de taxas de crescimento no desenvolvimento de modelos de simulação para determinação dos níveis de dano econômico de pragas (STIMAC, 1982) ou mesmo para avaliar a parte da planta preferida pelo inseto (GAMUNDI; 1988). O processo que determina a seleção da planta hospedeira por um inseto, ou seja, a relação inseto–planta (ver capítulo 5) é uma aplicação de medidas de consumo e utilização por insetos. A interação de aleloquímicos e nutrientes tem sido determinada por meio de índices nutricionais, fornecendo subsídios à compreensão dos mecanismos de resistência de plantas a insetos (REESE, 1977). O estudo de índices nutricionais pode ser feito em dietas naturais ou artificiais e explicar os fenômenos que ocorrem em condições variáveis de temperatura (SOUZA et al., 2001), umidade, fotoperíodo, parasitismo e mesmo de nutrientes no solo (OLIVEIRA et al., 1990), aleloquímicos, plantas transgênicas, estudos enzimáticos ou até canibalismo (NALIM, 1991). Para dietas artificiais, a adequação nutricional de uma dieta ou mesmo a determinação do recipiente mais adequado podem ser feitas por meio de medidas de consumo e utilização. Assim, Souza et al. (2001), empregando índices de consumo e utilização de alimento, concluíram que para Spodoptera frugiperda (J.E. Smith) a melhor temperatura de criação é a de 30 °C, porém para Heliothis virescens (Fabr.) e Diatraea saccharalis (Fabr.) tanto faz criá-los a 25 °C ou a 30 °C (Tabela 1).

Tabela 1. Taxa de consumo relativo (RCR), razão de crescimento (GR), taxa metabólica relativa (RMR), digestibilidade aproximada (AD), eficiência de conversão do alimento ingerido (ECI), eficiência de conversão do alimento digerido (ECD), custo metabólico (CM) e mortalidade para lagartas de Spodoptera frugiperda, Heliothis virescens e Diatraea saccharalis criadas em dieta artificial a 25 °C e 30 °C, UR de 60% ±10% e fotofase de 14 horas.

Índice nutricional(1) | S. frugiperda |  | H. virescens |  | D. saccharalis
25 °C | 30 °C |  | 25 °C | 30 °C |  | 25 °C | 30 °C
RCR (g/g/dia) | 0,5653± 0,1364a | 0,5620± 0,0231a |  | 0,8139± 0,0333b | 1,2289± 0,0472a |  | 0,8848± 0,0497b | 1,0899± 0,0667a
GR (g/g/dia) | 0,0835± 0,0060b | 0,1407± 0,0040a |  | 0,1500± 0,0036b | 0,2315± 0,0041a |  | 0,0771± 0,0016b | 0,1142± 0,0026a
RMR (g/g/dia) | 0,2057± 0,1260a | 0,0748± 0,0084a |  | 0,3026± 0,0315b | 0,5264± 0,0474a |  | 0,1879± 0,0132b | 0,4619± 0,0619a
AD (%) | 42,04± 3,39a | 38,90± 1,00a |  | 54,55± 2,22b | 60,64± 1,68a |  | 31,43± 1,37b | 50,91± 2,16a
ECI (%) | 19,67± 1,44b | 26,26± 1,40a |  | 19,77± 0,95a | 19,53± 0,56a |  | 9,52± 0,39b | 11,64± 0,60a
ECD (%) | 53,30± 5,06b | 67,06± 3,04a |  | 40,07± 2,99a | 33,73± 1,66a |  | 31,87± 1,51a | 24,23± 1,45b
CM (%) | 46,70± 5,06a | 32,94± 3,04b |  | 59,93± 2,99a | 66,27± 1,66a |  | 68,13± 1,51b | 75,77± 1,45a
Mortalidade (%) | 58,0± 14,00a | 52,0± 25,80a |  | 18,0± 6,60a | 20,0± 12,60a |  | 12,0± 9,80a | 20,0± 17,90a

(1) As comparações estatísticas são feitas entre cada espécie e em duas temperaturas.

Fonte: Souza et al. (2001).

Recentemente, Coudron et al. (2006) propuseram o termo nutrigenômica ou genômica nutricional, que tem por objetivo fornecer informações sobre o impacto da nutrição em muitos parâmetros bioquímicos, por meio da investigação de como ela altera os padrões de expressão gênica global. Seriam identificados marcadores moleculares de insetos que poderiam ser usados como indicadores iniciais da resposta a diferentes fontes nutricionais. Tais marcadores moleculares poderiam ser escolhidos pelo grau de expressão e avaliados para adequação como marcadores nutricionais, examinando o desenvolvimento e a expressão, por geração. Marcadores ideais seriam aqueles altamente expressos, os que se manifestariam na 1ª geração para um estágio de desenvolvimento e que seriam consistentes durante muitas gerações. O exemplo inicial foi mostrado pelos autores com Perillus bioculatus (F.) (Heteroptera: Pentatomidae), criando-o numa dieta ótima e numa subótima e analisando a presença de genes expressos diferencialmente nos dois tratamentos. Segundo os autores, pesquisas futuras na área poderão fornecer melhor definição da regulação bioquímica, fisiológica e genética da adequação, qualidade e alta performance em populações de insetos. A genômica poderia ser útil ainda na avaliação da taxa de risco de inimigos naturais introduzidos, por ser um método mais rápido para identificar e avaliar potenciais hospedeiros alternativos; em uma perspectiva mais ampla, poderá ser importante para o uso efetivo do controle biológico e outros métodos de controle, bem como melhorar a sustentabilidade na agricultura.

Índices nutricionais para medir consumo e utilização de alimentos

Os primeiros trabalhos sobre consumo e utilização de alimentos por insetos foram feitos com alimentos naturais, sem nenhuma padronização, utilizando-se métodos de precisão variáveis, o que gerou muita confusão. Assim, Waldbauer (1968) fez uma revisão sobre o assunto e padronizou os índices para medir consumo e utilização de alimentos por insetos fitófagos. Esse trabalho é, ainda hoje, a base para aqueles que se dedicam à nutrição quantitativa ou dietética, embora Kogan e Cope (1974) e Scriber e Slansky Junior (1981) tenham sugerido algumas alterações que foram aceitas pela comunidade científica. Esses índices são os seguintes (PARRA, 1991):

a. Taxa de consumo relativo (RCR)

b. Taxa metabólica relativa (RMR)

c. Taxa de crescimento relativo (RGR)

d. Eficiência de conversão do alimento ingerido (ECI)

e. Eficiência de conversão do alimento digerido (ECD)

f. Digestibilidade aproximada (AD)

O significado das variáveis das diferentes fórmulas é o seguinte:

T = tempo de duração do período de alimentação.

I = alimento consumido durante T.

B = alimento utilizado durante Ti.

B – (I – F) – M

F = alimento não digerido + produtos de excreção.

M = (I - F) - B = alimento metabolizado durante T (parte do alimento assimilado, que foi utilizado na forma de energia para o metabolismo).

I-F = alimento assimilado durante T (representa a parcela de I que foi utilizada pelo inseto para conversão em biomassa e para o metabolismo).

B = Peso médio das lagartas durante T (algumas formas de determinação são mostradas em KOGAN, 1986).

Técnicas experimentais

Os dados necessários para a determinação desses índices incluem: a quantidade de alimento consumido no tempo T; o ganho de peso pelo inseto no período T e a excreção total (incluindo exúvias, secreções, casulos e fezes). Além desses dados, o volume de CO2 produzido na respiração pode ser exigido em certos tipos de estudos. É importante que na determinação dos índices nutricionais adote-se, para todos os dados, uma padronização, utilizando-se para os parâmetros o peso de matéria fresca ou o peso de matéria seca. É preferível a utilização de peso seco, especialmente quando os índices forem determinados em dietas artificiais, pois a perda de água do meio é substancial, tornando-se difícil a correção para se trabalhar com o peso fresco. Os índices calculados com base no peso de matéria fresca não têm valor comparativo por causa da diferença da porcentagem de água no alimento, fezes e tecidos do inseto. Entretanto, o conhecimento da quantidade de água é fundamental para o entendimento de adaptações a diferentes estilos de vida, nas quais a sua utilização tem consequências ecológicas importantes (SLANSKY JUNIOR; SCRIBER, 1985). A seleção do período (por exemplo, o ciclo todo, um estágio ou um ou mais ínstares) para medir consumo e utilização é fundamental. Períodos definidos fisiologicamente oferecem a vantagem de poderem ser reproduzidos e comparáveis com os resultados de outros experimentos.

Quantidade de alimento consumido

Este parâmetro é resultante da diferença entre a quantidade de alimento que se ofereceu ao inseto, no início do experimento, e a sobra de alimento no final do período de estudo. O peso inicial tem que ser determinado em peso fresco e o peso seco é obtido com base nos pesos fresco e seco de uma alíquota que deve ser tanto quanto possível semelhante ao alimento oferecido. Quando foram usadas folhas, Waldbauer (1964) e Soo Hoo e Fraenkel (1966) encontraram que uma grande precisão é obtida cortando-se folhas em duas porções simétricas ao longo da nervura central, usando-se uma porção como alimento e outra como alíquota. Essas alíquotas devem ser mantidas nas mesmas condições do lote experimental. A qualidade do alimento deve ser preservada, mantendo-se a umidade (especialmente com papel de filtro) no recipiente utilizado e trocando-se o alimento com frequência (diariamente). Para que não haja alteração do alimento a ser oferecido ao inseto, o ideal seria que a determinação fosse feita no próprio vegetal intacto, sem que se destacasse a estrutura (p. ex., folha) a ser consumida. Embora isso possa ser realizado por meio de gaiolas que encerrem o inseto junto à parte a ser consumida, esse procedimento nem sempre é viável. Dessa forma, como a alíquota deve ser mantida nas mesmas condições, pode ser que haja absorção de umidade pela folha (se for o caso) e muitas vezes pode ocorrer um “consumo negativo” (peso que sobrou maior que o peso de alimento oferecido). Para evitar esse problema, quando se determinar o consumo de lagartas muito pequenas (1º e 2º ínstares), deve-se trabalhar com grupos de lagartas (CRÓCOMO; PARRA, 1985). Esses erros são comuns, especialmente nos primeiros ínstares (CRÓCOMO; PARRA, 1985, SCHMIDT; REESE, 1986) ( Figura 1) Em geral, quando os estudos são conduzidos computando-se todo o alimento consumido na fase larval, os erros são minimizados. Outro aspecto a ser considerado é que deve ser sempre fornecida uma quantidade que permita uma sobra de alimento. Assim, para esses tipos de estudos, deve-se ter conhecimento prévio do hábito alimentar do inseto, para que se possa colocar uma quantidade de alimento suficiente para o período de estudo. Uma série de fórmulas para determinar o peso de alimento ingerido foi proposta por Waldbauer (1968), Crócomo; Parra (1979) e Crócomo; Parra (1985), baseando-se em área ou em peso, ocorrendo, entretanto, diferenças grosseiras entre os métodos (KOGAN, 1986).

Figura 1. Coeficiente de variação (CV) das médias de consumo diário acumulado das lagartas de Spodoptera frugiperda criadas em milho, trigo e sorgo. Temperatura: 25 °C ± 2 °C, umidade relativa: 60% ± 10% e fotofase de 14 horas.

Fonte: Crócomo e Parra (1985).

Ganho de peso pelo inseto

Como não se pode medir o peso seco do inseto no início do experimento, faz-se uma estimativa da porcentagem de matéria seca de uma alíquota, de uma larva idêntica, seca até peso constate (55 °C–60 °C). Lagartas muito pequenas, como certos representantes de Noctuidae, devem ser pesadas em grupos de 100, pois em razão de seu peso diminuto não sensibilizam as balanças comumente existentes (exceto microbalanças, altamente sensíveis). É conveniente matar a lagarta de forma rápida, evitando a liberação de fezes, ou por congelamento em freezer ou por imersão em nitrogênio líquido, antes de colocar o inseto para secar. O momento da pesagem é fundamental para que não ocorram erros. Assim, o resíduo de alimento que permanecer no trato digestivo, pode, no início ou final do experimento, causar erros na determinação do ganho de peso. O aparelho digestivo dos insetos poderá estar vazio antes ou logo após a ecdise, pois, de um modo geral, os insetos esvaziam o trato digestivo antes de cada “muda”. A manutenção dos insetos sem se alimentarem por certo período de tempo nem sempre leva à eliminação de todas as fezes (WALDBAUER, 1968), já que alguns chegam, quando mantidos em inanição, a reter uma quantidade de fezes maior do que os que recebem alimento, por causa do estresse causado pela interrupção da alimentação. A ecdise pode levar a erros de determinação de ganho de peso. Assim, o inseto alcança um peso máximo em cada ínstar e perde peso durante a muda, pois a cutícula mudada e a energia usada na ecdise contribuem para perdas que chegam a ser da ordem de 45% (WALDBAUER, 1962). Para estudos com apenas um ínstar, deve-se dar preferência ao último, pelo grande percentual de alimento consumido, o que facilitará as determinações (pesagens). O ganho de peso é obtido subtraindo-se o peso no início do experimento do peso alcançado no final do período experimental preestabelecido.

Medições das fezes

O peso seco das fezes pode ser medido diretamente, tomando-se apenas o cuidado de coletá-las frequentemente e secá-las imediatamente, para evitar decomposição e crescimento de fungos. O peso fresco de fezes é difícil de ser determinado pela perda ou ganho de água. Fezes de larvas de Automeris sp. (Lepidoptera) perdem cerca de 26% de seu peso fresco em 24 horas (WALDBAUER, 1968). Há casos em que é difícil a separação das fezes, pois elas se misturam ao alimento, especialmente em dietas artificiais. Nesses casos, recomenda-se a inversão do recipiente de criação para que os pellets fecais sejam recolhidos na tampa deste. Existem casos, como em estudos com pragas de grãos armazenados, em que é impossível a separação das fezes do alimento. Nessa situação, recorrem-se a métodos indiretos, como o do ácido úrico.

No Departamento de Entomologia, Fitopatologia e Zoologia Agrícola da Escola Superior de Agricultura Luiz de Queiroz/Universidade de São Paulo (Esalq/USP), para a determinação desses índices, são utilizadas fichas apropriadas para tomadas dos parâmetros (dados), necessários aos estudos com dietas artificiais (Figuras 2 e 3); a informática permite, hoje, que cada um elabore um modelo para registro de dados. O que interessa é que constem nesses modelos os dados mostrados nas Figuras 2 e 3.

(1) Obtido multiplicando-se 3 (peso fresco da dieta) pela relação peso seco da dieta/peso fresco da dieta (Figura 3).

Figura 2. Planilha utilizada no Departamento de Entomologia, Fitopatologia e Zoologia Agrícola da Esalq para anotações dos dados de consumo e utilização de alimentos por insetos.

Figura 3. Planilha utilizada no Departamento de Entomologia, Fitopatologia e Zoologia Agrícola da Esalq para anotações dos dados e cálculo da perda de água da dieta artificial (alíquota).

Significado dos diferentes índices nutricionais

Taxa de Consumo Relativo (RCR)

Representa a quantidade de alimento ingerido por miligrama de peso corpóreo do inseto por dia, e é expressa em mg/mg/dia Pode ser alterada em função da quantidade de água do alimento ou das propriedades físico-químicas da dieta. Embora os insetos consumam grande porcentagem de alimento (mais de 75%) no último ínstar, em relação ao total de alimento consumido, o consumo é, proporcionalmente ao tamanho, maior nos primeiros ínstares (Figura 4A e Tabela 2).

Figura 4. (A) Taxa de consumo relativo (RCR); (B) Taxa metabólica relativa (RMR); (C) Taxa de crescimento relativo (RGR); (D) Eficiência de conversão do alimento ingerido (ECI); (E) Eficiência de conversão do alimento digerido (ECD); e (F) Digestibilidade aproximada (AD) das lagartas de Spodoptera frugiperda alimentadas com folhas de milho, trigo e sorgo. Temperatura: 25 °C ± 2 °C, umidade relativa: 60% ± 10% e fotofase: 14 h.

Fonte: Crócomo e Parra (1985).

Tabela 2. Alimento consumido (%) por ínstar do total de alimento consumido durante o estágio larval.

Inseto e alimento | % do Consumo total por ínstar | Referências
I | II | III | IV | V | VI
Agrotis orthogonia(1) |  |  |  |  |  |  |
Triticum aestivum | 0,21 | 0,42 | 2,3 | 8,70 | 31,60 | 56,80 | Waldbauer (1968)
T. durum | 0,15 | 0,48 | 3,10 | 9,10 | 32,90 | 54,20 |
Protoparce sexta(2) |  |  |  |  |  |  |
Folhas de fumo | 0,08 | 0,53 | 1,90 | 10,50 | 86,40 | - | Waldbauer (1968)
Agrotis ipsilon(3) |  |  |  |  |  |  |
Folhas de milho | 0,06 | 0,18 | 0,77 | 2,60 | 10,40 | 86,00 | Waldbauer (1968)
Pseudoplusia includens(1) |  |  |  |  |  |  |
Folhas de soja | 0,60 | 0,35 | 2,33 | 6,53 | 14,96 | 75,08 | Kogan e Cope (1974)
Eacles imperialis magnifica(3) |  |  |  |  |  |  |
Folhas de cafeeiro | 0,37 | 1,43 | 3,78 | 15,13 | 84,87 | - | Crócomo e Parra (1979)
Lonomia circumstans(3) |  |  |  |  |  |  |
Folhas de cafeeiro | 0,18 | 0,46 | 1,30 | 4,14 | 13,90 | 80,02 | D’Antonio e Parra (1984)
Alabama argillacea(1) |  |  |  |  |  |  |
Folhas de algodoeiro | - | - | 7,90(4) | 11,26 | 81,00 | - | Carvalho e Parra (1983)
‘IAC –18’ |  |  |  |  |  |  |
Erinnyis ello ello(1) | 0,37 | 0,93 | 3,49 | 15,38 | 79,83 | - | Reis Filho (1984)

(1) Medição em peso seco; (2) medição em peso fresco; (3) medição em área; (4) consumo do 1º ao 3º ínstar.

Fonte: Parra, 1991.

Taxa Metabólica Relativa (RMR)

Representa a quantidade de alimento gasto em metabolismo por miligrama de peso corpóreo (biomassa do inseto por dia) e é expressa em mg/mg/dia (Figura 4B).

Taxa de Crescimento Relativo (RGR)

Indica o ganho de biomassa pelo inseto em relação ao seu peso e é expressa em mg/mg/dia. Depende da qualidade do hospedeiro, estado fisiológico do inseto e de fatores de ambiente (Figura 4C).

Eficiência de Conversão do Alimento Ingerido (ECI)

Representa a porcentagem de alimento ingerido que é transformado em biomassa. Esse índice tende a aumentar até o penúltimo ínstar. No último ínstar, ocorrem mudanças fisiológicas e um dispêndio extra de energia na fase anterior à pupação, o que provoca um ganho de peso proporcionalmente menor pelo inseto neste ínstar (Figura 4D).

Eficiência de Conversão do Alimento Digerido (ECD)

É a estimativa da conversão da substância assimilada em biomassa pelo sistema biológico (representa a porcentagem do alimento digerido que é convertido em biomassa). A ECD cresce com o desenvolvimento do inseto (Figura 4E). Variações podem ocorrer com a idade, conforme a variação de RMR, da síntese de lipídios, taxa de assimilação e atividade do organismo (SLANSKY JUNIOR; SCRIBER, 1985). O inverso do EDC indica a porcentagem de alimento metabolizado em energia para a manutenção da vida. Portanto, 100-ECD corresponde ao custo metabólico. Almeida e Parra (1988) demonstraram que custo é maior nas maiores temperaturas, para D. saccharalis mantida em dieta artificial.

Digestibilidade Aproximada (AD)

Representa a porcentagem de alimento ingerido que é efetivamente assimilado pelo inseto. Esse índice é uma aproximação da tomada real de nutrientes através das paredes do intestino, uma vez que a presença da urina nas fezes dificulta a medição acurada da digestibilidade. O peso das fezes, nesse caso, não representa apenas o alimento não ingerido, mas a este se somam os produtos metabólicos descarregados na urina. Os valores obtidos para a digestibilidade aproximada são, portanto, sempre inferiores aos valores correspondentes à digestibilidade real. Essa diferença nos fitófagos é desprezível. De modo geral, a digestibilidade diminui do primeiro para o último ínstar (Figura 4F), existindo uma relação inversa entre AD e ECD, já que as larvas menores digerem melhor o alimento, pois elas tendem a selecioná-lo, evitando as nervuras das folhas, que contêm grandes quantidades de fibras e preferindo quase que exclusivamente o tecido parenquimatoso. Assim, a maior parte do alimento consumido pela larva jovem é gasta em energia para a manutenção e pouco é usado para crescimento. Nas larvas mais velhas, o consumo é indiscriminado, incluindo as nervuras. Dessa maneira, menor quantidade de alimento é utilizada para energia e grande parte é incorporada como matéria do corpo, aumentando, portanto, a ECD. A digestibilidade é também afetada por balanceamento inadequado de nutrientes, deficiência de água ou presença de aleloquímicos (BECK; REESE, 1976). Os índices nutricionais têm sido discutidos com muito detalhe (WALDBAUER, 1968; KOGAN; COPE, 1974; SCRIBER; SLANSKY JUNIOR, 1981; COHEN, 2004). Segundo Slansky Junior e Scriber (1982), esses índices nutricionais variam grandemente nas seguintes proporções: RGR = 0,03 mg/dia/mg–0,39 mg/dia/mg; RCR = 0,04 mg/dia/mg–2,3 mg/dia/mg; AD = 9%–88%; ECD = 18%–89% e ECI = 0,6%–68%. Um resumo desses valores para S. frugiperda alimentada de sorgo, milho e trigo é mostrado na Figura 5.

Figura 5. Médias dos parâmetros e índices nutricionais obtidos para as lagartas de Spodoptera frugiperda alimentadas com milho (M), trigo (T), e sorgo (S). Temperatura: 25 °C ± 2 °C, umidade relativa: 60% ± 10% e fotofase: 14 h.

Fonte: Crócomo e Parra (1985).

Taxas e eficiências para consumo de compostos específicos podem também ser calculadas (WALDBAUER, 1968). Slansky Junior e Feeny (1977) propuseram os seguintes termos para descrever a utilização de nitrogênio (N): taxa de N, isto é, miligramas de biomassa de N ganha/dia (NAR); taxa de consumo de N, isto é, miligramas de N ingerido/dia (NCR); e eficiência de utilização de N (NUE). Esta última é calculada da seguinte forma:

A taxa de biomassa de N ganha é obtida multiplicando-se o peso seco ganho pela porcentagem média de N numa larva-testemunha. Assume-se que eficiência de conversão de N assimilado em biomassa de N da larva seja 100%. Como parte do N assimilado é excretado como ácido úrico, alantoína, ácido alantoico ou outros compostos, a NUE é subestimada por esses cálculos. Gamundi (1988) observou que a NUE é maior em folhas de soja (superiores ou inferiores) em relação a vagens de soja ‘Bragg’ para Anticarsia gemmatalis Hübner, com menor eficiência de utilização do nitrogênio nas larvas oriundas de vagens em relação às provenientes de folhas. Lee et al. (2004) estudaram a diferença entre a fase solitária e gregária de Spodoptera exempta (Walker) e observaram que a fase gregária apresentou maior eficiência de conversão de nitrogênio, numa dieta com o mínimo de proteína, e, acumulou mais lipídios por quantidade de carboidrato consumido em dieta deficiente em carboidrato. Thompson e Redak (2005) estudaram o comportamento alimentar e a seleção de nutrientes em um inseto, Manduca sexta (Cr.), e as alterações induzidas pelo parasitismo de Cotesia congregata (Say). Assim, lagartas não parasitadas regulam a tomada de proteína e carboidrato, com proporções variáveis. Elas consomem iguais quantidades de nutrientes, independentemente da relação proteína–carboidrato, e crescem igualmente. Se se reduz o nível de combinação dos nutrientes, a lagarta abandona a regulação e se alimenta ao acaso. Lagartas parasitadas não regulam a tomada de alimento. O consumo de nutrientes varia bastante, mas o crescimento não é afetado. Se às lagartas for oferecida escolha de dieta contendo quantidades iguais de caseína e sacarose, mas gordura variável (óleo de milho), elas falham em regular a tomada de gordura, embora ambas, lagartas parasitadas e não parasitadas, prefiram a dieta contendo alto teor de gordura.

Métodos utilizados para medir consumo e utilização de alimentos por insetos

Método direto

Gravimétrico

É o método mais utilizado para medir consumo e utilização de alimentos. Embora demande tempo considerável, exige apenas balança e estufa para tal determinação. É difícil realizar a medição de utilização de alimento em insetos mantidos em dietas artificiais ou em situações nas quais eles vivem dentro do substrato alimentar tais como: pragas de produtos armazenados, minadores, brocas de colmo, de frutos e coprófagos (KOGAN, 1986).

Métodos indiretos

Nesses métodos são utilizados produtos, que adicionados às dietas, permitem a determinação do consumo e utilização de uma forma indireta. O composto a ser adicionado não deve ser tóxico nas concentrações utilizadas e nem ser metabolizado pelos insetos. Têm-se usado, no decorrer dos anos, vários compostos como lignina, amido, substâncias que ocorrem nos pigmentos de plantas (chromogens), corantes (os mais diversos), óxido de ferro, sulfato de bário, óxido crômico, materiais radioativos, etc.

Método colorimétrico

Para a determinação de consumo e utilização de alimento nesse método são utilizados corantes, dos quais os mais comuns são óxido crômico (McGINNIS; KASTING, 1964), calco oil red N-1700 (DAUM et al. 1969), solvent red 26 e soluble blue (BREWER, 1982) e amaranth – acid red 27 (HORI; ENDO, 1977; KURAMOCHI; NISHIJIMA, 1980), citados por Kogan (1986). Entre esses métodos serão citados com detalhes aqueles que utilizam como marcadores calco oil red e óxido crômico.

Entre os inúmeros corantes utilizados, o calco oil red N-1700 ou solvent red 26, obtido na Keystone Aniline and Chemical, Chicago, Illinois, EUA, é o que tem dado os melhores resultados. Esse método foi desenvolvido, inicialmente, por Daum et al. (1969) para medir ingestão do adulto de Anthonomus grandis Boh. O procedimento é mais ou menos o seguinte: o corante deve ser adicionado à dieta na base de 100 ppm a 1.000 ppm. Para facilitar a incorporação, o corante deve ser dissolvido em óleo (por exemplo, óleo de milho, de algodão e de germe de trigo) (HENDRICKS; GRAHAM, 1970). A marcação torna-se mais visível quando o corante é dissolvido em óleo de milho ou algodão, em relação à acetona ou ao álcool; as larvas, pré-pupas e pupas devem ser lavadas com acetona para evitar contaminação externa pelo corante. O calco oil red concentrado nas larvas, pupas e fezes é extraído com o auxílio de maceradores de tecidos e com acetona, a solução deve ser filtrada e as concentrações medidas em um espectrofotômetro, ajustando a escala de comprimento de onda em 510 µm (DAUM et al., 1969). Se necessário, o resíduo do corante do papel de filtro utilizado deve ser extraído em aparelho Soxhlet. Wilkinson et al. (1972) verificaram que esse corante pode ser adicionado às dietas dos lepidópteros Pieris rapae (L.), Helicoverpa zea (Boddie) e Trichoplusia ni (Hübner) sem prejuízos para o desenvolvimento normal desses insetos; o mesmo fato já havia sido observado por Gast e Landin (1966), Lloyd et al. (1968) e Daum et al. (1969) para A. grandis e por Hendricks e Graham (1970) e Jones et al. (1975) para os lepidópteros H. virescens e H. zea, respectivamente.

Parra e Kogan (1981) observaram que o calco oil red, na base de 1 g/L de dieta artificial dissolvido em óleo de germe de trigo, afetou o consumo de P. includens reduzindo-o em cerca de 50% em relação à testemunha.

A digestibilidade aproximada (AD) pode ser calculada sem coleta das fezes ou medição do alimento consumido. Assim,

em que:

MF = concentração do marcador nas fezes.

MA = concentração do marcador no alimento.

Caso se conheça o peso das fezes ou do alimento consumido, pode-se calcular o peso do alimento consumido = x peso das fezes ou peso das fezes = x peso do alimento consumido.

O método do óxido crômico consiste na adição de uma concentração conhecida de óxido crômico à dieta (4%) (dissolvido em um meio básico) e determinação da concentração desse elemento nas fezes. Este método consiste em uma oxidação líquida de Cr2O3 a Cr2O-27, seguido por determinação colorimétrica do íon dicromato, com difenilcarbazide. As amostras são digeridas com uma mistura de ácido perclórico – ácido sulfúrico – molibdato de sódio por 30 minutos. O material digerido frio é diluído com defenilcarbazide e a absorbância medida a 540 µm, contra um “branco”, consistindo de 9,5 mL de H2SO4 0,25 N e 0,5 mL de difenilcarbazide. Esse método foi descrito pela primeira vez por McGinnis e Kasting (1964) para medir a digestibilidade aproximada de Agrotis orthogonia Morrison (Lepidoptera). Segundo esses autores, tal método foi mais rápido, prático e melhor que o gravimétrico. Entretanto, Daum et al. (1969) o consideram um procedimento químico empírico, que é facilmente influenciado pelo tempo de reação e temperatura, apresentando, ainda, a desvantagem de empregar ácidos perigosos como o perclórico e sulfúrico, além de exigir uma pessoa treinada em química analítica. McMillian et al. (1966) verificaram que o óxido crômico teve um efeito inibidor na alimentação dos lepidópteros H. zea e S. frugiperda. Em vez de usar a determinação colorimétrica, por meio de defenilcarbazide, Parra e Kogan (1981) usaram a medição direta do cromo por meio de espectroscopia de absorção atômica. Nesse método, são utilizadas as seguintes fórmulas: alimento consumido (F) = (E x% Cr nas fezes) + (B x% Cr no inseto) em que F = alimento consumido; B = ganho de peso pelo inseto; e E = fezes.

O alimento consumido é computado indiretamente e os outros parâmetros são previamente medidos. Com base nesses valores é possível calcular a ECI e a ECD. A digestibilidade aproximada (AD) = 1 (% de Cr no meio /% de Cr nas fezes).

Método de marcação com isótopos

Vários isótopos têm sido utilizados como marcadores em estudos nutricionais. Assim, Crossley Junior (1966) usou césio 137 para medir o consumo diário de 3º ínstar larval de Chrysomela knaki Brow (Coleoptera) alimentando-se da Salix nigra. Sacarose ou celulose marcadas foi adicionada à dieta para estimar o consumo alimentar de ínstares larvais (1º e 5º) do lepidóptero A. orthogonia (KASTING; McGINNIS, 1965) e, no final do período de alimentação, suas fezes e CO2 medidos por radioatividade.

O consumo de alimento do gafanhoto migratório foi determinado com Na por meio de injeção abdominal (BUSCARLET, 1974). O CO2 medido por radioatividade pode ser bastante alto, pois, em certas dietas, principalmente naquelas não satisfatórias, pode chegar a ser 75% do total ingerido. Parra e Kogan (1981) encontraram para a lagarta P. includens valores de CO2 iguais a 32% do total consumido até o 6º ínstar e 37% até a pupação. Esses autores utilizaram (14C) glucose, para medir consumo e utilização de P. includens em dieta artificial. A glucose foi dissolvida em acetona, e a solução com uma atividade de 2,1 x 106 cpm/mL foi adicionada ao meio artificial. Foram realizadas determinações durante o desenvolvimento larval completo e até a pupação. Foram mantidas duas larvas por recipiente de criação. O CO2 expirado foi coletado em locais contendo 75 mL de carb-sorb. O esquema do equipamento, a medição da atividade em cintilador líquido e os cálculos foram detalhadamente descritos em Parra e Kogan (1981) e Kogan (1986).

Método do ácido úrico

Bhattacharya e Waldbauer (1969a,b, 1970) usaram o método do ácido úrico (método espectrofotométrico-enzimático) para medir o consumo e a utilização de alimentos por insetos. Esse método é usado quando é difícil separar as fezes do meio, como no caso de pragas de grãos armazenados. O método é baseado no fato de que o ácido úrico, que tem um pico de absorção a 292 µm é, em presença da uricase, oxidado a alantoína, que absorve menos luz do mesmo comprimento de onda. Assim, a concentração de ácido úrico pode ser calculada, pelo decréscimo da absorbância, após o tratamento com uricase. A extração é feita com uma solução aquosa de carbonato de lítio. Assim, pode-se calcular: mg fezes na mistura.

Vários autores têm utilizado esse método para medir o consumo de alimento de outros insetos que não sejam pragas de grãos armazenados, como Chou et al. (1973) que usaram este método para medir a utilização de alimento pelos lepidópteros Argyrotaenia velutinana (Walker) e H. virescens e Cohen e Patana (1984) para H. zea.

Método do elemento-traço

Esse método qualitativo pode, ao lado dos quantitativos, ser utilizado em estudos nutricionais. O rubídio e o césio são usados para marcar insetos em estudos de ecologia (BERRY et al., 1972; STIMMAN, 1974; SHEPARD; WADDILL, 1976; Van STEENWYK et al. 1978; ALVERSON et al., 1980; MOSS; Van STEENWYK, 1982). Esses elementos são rapidamente absorvidos pelos tecidos da planta e transferidos ao inseto por meio da alimentação. Eles podem ser detectáveis por espectroscopia de absorção atômica e, conhecendo-se as concentrações do elemento-traço no alimento, no inseto e nas fezes, podem-se determinar os índices da mesma forma, como descrito para o método do óxido crômico (método colorimétrico).

Método imunológico

O método imunológico (serológico) foi utilizado por Lund e Turpin (1977) para determinar o consumo da lagarta Agrotis ipsilon por carabídeos; por Sousa-Silva (1980) para avaliar o consumo da lagarta D. saccharalis por predadores e por Sousa-Silva (1985) para estudos com Deois flavopicta (Stal) (Homoptera). Uma revisão de técnicas imunológicas para identificar dietas foi feita por Calver (1984).

Método calorimétrico

A utilização de alimento pode ser determinada baseando-se em equivalentes calóricos, em vez de unidades de massa (SCHROEDER, 1971, 1972, 1973, 1976; STEPIEN; RODRIGUEZ, 1972; Van HOOK; DODSON, 1974; BAILEY; MUKERJI, 1977; SLANSKY JUNIOR, 1978). Loon (1993), usando o método calorimétrico, observou que Pieris brassicae L. (Lepidoptera: Pieridae) criada em dieta artificial se desenvolveu com uma eficiência metabólica maior do que quando foi criada na planta (Brassica oleracea). Quando ele usou o método gravimétrico, essas diferenças não foram detectadas. Segundo o autor, as eficiências metabólicas originadas de cálculos de dados obtidos pelo método gravimétrico são sujeitas a grande número de erros do acaso que distorcem a determinação da eficiência metabólica em estudos envolvendo plantas. O calor de combustão de larvas, das fezes e do meio é determinado em uma bomba calométrica de oxigênio. Esse calor de combustão é definido como sendo a energia liberada como calor, quando a substância é completamente oxidada a CO2 e H2O. Waldbauer (1968) propôs os seguintes índices a seguir.

• Coeficiente de energia metabolizável (CME)

• Eficiência de armazenamento de energia ingerida (ESI) (E)

• Eficiência de armazenamento de energia metabolizável (ESM) (E)

Embora a utilização de energia seja maior que a da matéria seca, ambas as determinações são comparáveis (Tabela 3).

Tabela 3. Comparação da utilização de matéria seca e energia pelo lepidóptero Bombyx mori.

Até o final do 5º ínstar |  | Até adulto recém-emergido
Matéria seca | Energia (cal.) |  | Matéria seca | Energia (cal.)
AD | 37 | CME | 42 |  | AD | 37 | CME | 42
ECI | 23 | ESI (E) | 28 |  | ECI |  8 | ESI (E) | 12
ECD | 62 | ESM (E) | 67 |  | ECD | 22 | ESM (E) | 28

Fonte: Hiratsuka (1920).

Slansky Junior (1985) relatou que mais de 80% dos valores de AD (CME), ECI (ESI) e ECD (ESM) calculados usando valores energéticos são maiores do que os índices calculados com base no peso seco, baseando-se em dados de mais de 65 espécies. Os maiores valores de AD, baseando-se em energia, devem-se ao grande conteúdo de energia do alimento e fezes, e os de ECI e ECD decorrem do grande conteúdo de energia da biomassa do inseto em relação ao alimento assimilado e ingerido. As fontes de erro envolvidas na conversão de peso seco para energia são discutidas por Slansky Junior (1985).

Loon (1993) observou que a ECD calculada pelo método gravimétrico, a partir da alimentação de Pieris brassicae (L.), foi de 58,34% e 57,10%, em dieta artificial e em dieta natural (Brassica oleracea), respectivamente, valores que não diferiram entre si. Quando se utilizou o método da respirometria (calorimétrico) houve diferenças dos valores de ECD nos dois substratos (9,19% e 11,72%, respectivamente), mostrando uma limitação do método gravimétrico para estudos de consumo e utilização de fitófagos em plantas.

Parra (1991) observou grande quantidade de resíduos de Si e Mn, provavelmente, resultantes do arame utilizado no processo de combustão do método, além de Mg, Al e Ca, provenientes das fezes e do meio artificial (Tabela 4). Como a quantidade de resíduos foi alta (4,74% na dieta artificial e 9,21% nas fezes) as variações em AD, ECI e ECD entre o método gravimétrico e o método calorimétrico podem ser atribuídas a esses resíduos nas fezes e na dieta artificial.

Tabela 4. Resíduos de combustão de fezes e dieta artificial da lagarta Pseudoplusia includens analisada por Jarrel-Ash Plasma Atomcomp Model 975, comparado com o arame usado para medir o calor de combustão.

| Quantidade (mg/g)
| Si | Mg | Al | Mn | Ca
Fezes | 15,6 | 14,0 | 5.845 | 535,7 | 154,7
Dieta artificial | 17,7 | 16,4 | 5.583 | 618,8 | 145,2
Arame | 23,4 | 62,6 | 924 | 1,7 | 424,0

Fonte: Parra (1991).

Como esse trabalho envolveu comparação de métodos, esses elementos foram computados no método gravimétrico e excluídos na análise calorimétrica. Além disso, usualmente há uma perda de calorias correspondente à perda de lipídios durante a preparação de pellets no processo de determinação calorimétrica. Em geral, esses lipídios não são extraídos antes da peletização, como realizado por Schroeder (1972, 1973).

Os valores de AD, ECI e ECD, nesse trabalho de Parra (1991), baseados nos métodos gravimétrico e calorimétrico decresceram quando medidos até a pupação em relação às medições feitas somente até o 6º ínstar (Tabela 5). A alta quantidade de energia armazenada até o último ínstar está relacionada à energia bruta armazenada para o estágio pupal. O decréscimo na energia total resulta da atividade metabólica da pupa, a qual não é compensada por um “consumo” adicional de alimento. Entretanto, coincidindo com os resultados citados na literatura, os índices nutricionais obtidos neste trabalho foram superiores àqueles obtidos gravimetricamente (Tabela 6).

Tabela 5. Energia bruta (calorias) no alimento consumido, nas fezes e armazenada no corpo da lagarta Pseudoplusia includens.

Estágio | Energia bruta no alimento consumido | Energia bruta nas fezes | Energia bruta armazenada no corpo
I – VI ínstar | 1.107,48 ± 119,47 | 429,80 ± 55,82 | 398,31 ± 25,65
I – Pupação | 1.251,98 ± 83,26  | 516,03 ± 43,59 | 365,75 ± 37,35

Fonte: Parra (1991).

Tabela 6. Comparação dos valores de AD, ECI e ECD determinados pelo método gravimétrico (G) e calorimétrico (C).

Pseudoplusia includens | Índice
Período | Método | AD | ECI | EDC
I – VI ínstar | G | 56 | 25 | 44
| C | 61 | 36 | 60
I – Pupação | G | 52 | 22 | 43
| C | 59 | 29 | 50

Fonte: Parra (1991) e Parra e Kogan (não publicado).

Nos estudos de energética ecológica, são usados alguns símbolos do balanço de energia, baseados em Klekowski (1970) (citado por STEPIEN; RODRIGUEZ, 1972). Assim, C= P+ R + U + F= D + F; D = P + R + U; e A = P + R. [C= consumo de alimento; P= produção (corpo, exúvia, produtos de reprodução, etc.); R = respiração; U = urina e resíduos da digestão; F = parte não absorvida do consumo; D= digestão (parte do alimento digerido e absorvido); FU = quando for difícil separar F de U (neste caso são considerados conjuntamente); A = assimilação (soma de produção e respiração, alimento absorvido menos a parte excretada)].

A eficiência de um organismo em utilização de energia é avaliada pelos seguintes índices:

A eficiência de energia dentre e entre níveis tróficos, incluindo determinação de lipídios, respiração, conteúdo energético de materiais biológicos, pode ser de grande valia para o refinamento de detalhes em estudos sobre ecologia nutricional (SLANSKY JUNIOR, 1985). Detalhes destas medições calorimétricas podem ser encontrados em Petrusewicz e MacFadyen (1970) e Southwood (1978).

Segundo Waldbauer (1972), os índices usados pela energética ecológica correspondem àqueles empregados pelos nutricionistas de insetos. Assim, U-1 é equivalente a AD; K-1 a ECI e K2 a ECD. Os ecologistas calculam o valor calórico de R (respiração) (por meio de respirômetros) pelo consumo de oxigênio do organismo em questão. Esse R inclui a energia gasta para o metabolismo e a atividade e, também, a energia perdida na urina. Segundo Waldbauer (1972), R pode ser determinado gravimetricamente, pois este é equivalente ao conteúdo calórico do alimento ingerido, menos o conteúdo calórico das fezes.

Comparação de métodos

Os métodos indiretos são mais sofisticados e foram discutidos por Waldbauer (1968), Parra (1980), Kogan (1986) e Parra (1991). Um estudo comparativo entre eles foi realizado por Parra e Kogan (1981) e Kogan e Parra (1981). Os resultados de precisão comparativa são apresentados na Tabela 7 e as características gerais dos diferentes métodos constam na Tabela 8. O tempo exigido para processar as amostras pelos métodos indiretos variou de 6 (radioisótopo) a 18 vezes (Cr2O3) em relação ao gravimétrico. Todos os métodos indiretos exigiram uma balança, além de outros equipamentos para determinações específicas. Nenhuma precisão maior foi obtida por métodos indiretos e, no caso do método colorimétrico, em que foi utilizado o calco oil red, observou-se que esse corante adicionado à dieta afetou o desenvolvimento do inseto. Dessa forma, o método gravimétrico é, baseando-se nesse trabalho, o mais adequado e barato entre os estudados. Existem casos específicos, como em pragas de grãos armazenados em que se deve lançar mão de métodos indiretos, pois a separação de fezes e alimento é impraticável. Nesses casos, utiliza-se necessariamente o método do ácido úrico (BHATTACHARYA; WALDBAUER, 1969a,b).

Tabela 7. Precisão de medidas de ECI e ECD para lagartas de Pseudoplusia includens criadas em dieta artificial por meio de cinco métodos.

Método | Precisão (%)(1)
ECI | ECD
Gravimétrico | 85,7 | 85,7
Colorimétrico (Calco Oil Red) (COR) | 33,3 | 34,7
Colorimétrico⁽²⁾ (Cr₂O₃) | 80,0 | 82,1
Radioisótopo | 60,0 | 19,4
Calorimétrico | 88,9 | 80,0

(1) Precisão (1 – desvio-padrão/média) x 100; (2) Realizado por absorção atômica.

Fonte: adaptado de Parra e Kogan (1981).

Tabela 8. Características gerais e custos de cinco métodos para medir consumo e utilização de alimento (em dieta artificial) pela lagarta de Pseudoplusia includens.

|  |  |  | Custo
Método | Espécimen | CO2 | Dieta | Equipamento | Tempo
Gravimétrico | Vivo ou morto | Não | Natural ou artificial | US$  1.300,00 | 5 min/indiv.
COR | Morto | Não | Artificial | US$  1.500,00 | 1 h/indiv.
Cr2O3 | Morto | Não | Artificial | US$  7.000,00 | 1,5 h/indiv.
Radioisótopo | Morto | Sim | Natural ou artificial | US$ 10.000,00 | 30 min/indiv.
Calorimétrico | Morto | Não | Natural ou artificial | US$  5.000,00 | 1 h/indiv.

Fonte: adaptado de Parra e Kogan (1981).

Kogan e Parra (1981) indicaram as principais fontes de variação em experimentos dessa natureza: 1) variabilidade individual entre insetos de uma população; 2) variações da umidade nas dietas; 3) diferenças no comportamento alimentar resultante da adição de componentes (corantes, substâncias químicas) às dietas; 4) diferenças na utilização da dieta após a ingestão; 5) diferenças de instrumental utilizado; e 6) diferenças na manipulação de amostras.

São poucos os trabalhos realizados no Brasil sobre o consumo e a utilização de alimentos, baseando-se em índices nutricionais. O primeiro trabalho com pragas agrícolas foi realizado, em 1977, no Departamento de Entomologia, Fitopatologia e Zoologia Agrícola da Esalq em Piracicaba, SP (CRÓCOMO; PARRA, 1979). A partir dessa pesquisa inicial, foram realizadas outras relacionadas com programas de resistência de plantas, comparação de substratos alimentares (naturais e artificiais), efeito de patógenos ou inimigos naturais na nutrição quantitativa, efeito de diferentes temperaturas na nutrição ou, mesmo, avaliação do comportamento alimentar de um inseto em um hospedeiro. Um resumo destes trabalhos é apresentado na Tabela 9, destacando que todas as determinações foram realizadas utilizando-se o método gravimétrico (PARRA, 1987), incluindo-se outros exemplos a partir dessa data.

Tabela 9. Alguns trabalhos realizados no Brasil relacionados a consumo e utilização de alimentos por insetos, com os índices em que foram determinados.

|  | Índice
Inseto | Hospedeiro | RCR | RMR | RGR | AD | ECI | ECD | Referência
Eacles imperialis magnifica | Cafeeiro | x(1) | -(2) | x | x | x | x | Crócomo e Parra (1979)
Spodoptera latifascia | Algodão, alface e soja | - | - | - | x | - | - | Habib et al. (1983)
Spodoptera frugiperda | Dietas artificiais | x | - | x | x | x | x | Susi et al. (1980)
Anticarsia gemmatalis | Dietas artificiais | x | - | x | x | x | x | Silva e Parra (1983)
Agrotis subterranea | Couve | x | - | x | x | x | x | Vendramim et al. (1983)
Alabama argillacea | Algodoeiro | x | - | x | x | x | x | Carvalho e Parra (1983)
Lonomia circumstans | Cafeeiro | x | - | x | x | x | x | D”Antonio e Parra (1984)
Heliothis virescens | Dietas artificiais | - | - | - | x | x | x | Mishfeldt et al. (1984)
H. virescens | Algodoeiro | x | - | x | x | x | x | Precetti e Parra (1984)
S. frugiperda | Dietas artificiais | - | - | - | x | x | x | Parra e Carvalho (1984)
Erinnyis ello ello | Seringueira | x | - | x | x | x | x | Reis Filho (1984)
S. frugiperda | Milho, trigo, sorgo | x | x | x | x | x | x | Crócomo e Parra (1985)
Diatraea saccharalis | Dietas artificiais | - | - | - | x | x | x | Misfheldt e Parra (1986)
D. saccharalis | Dietas artificiais | - | - | - | x | x | x | Martins et al. (1989)
S. frugiperda | Dieta artificial | x | - | x | x | x | x | Genthon et al. (1986)
H. virescens | Dietas artificiais | - | - | - | x | x | x | Rodrigues Filho e Parra (1986)
Cotesia flavipes | D. saccharalis | - | - | - | x | x | x | Pádua (1986)
S. eridania | Batata-doce e bracatinga | x | x | x | x | x | x | Matana (1986)
D. saccharalis | Dieta artificial | x | - | x | x | x | x | Almeida (1986)
Pseudaletia sequax | Dietas artificiais | x | - | x | x | x | x | Salvadori (1987)
A. gemmatalis | Soja | x | x | x | x | x | x | Zonta (1987)
S. frugiperda | Milho | x | x | x | x | x | x | Oliveira (1987)
A. gemmatalis | Soja | x | x | x | x | x | x | Gamundi (1988)
S. frugiperda | Milho | x | x | x | x | x | x | Nalim (1991)
D. saccharalis, H. virescens e S. frugiperda | Dietas artificiais |  |  |  | x | x | x | Souza et al. (2001)
S. frugiperda | Milho | - | - | - | x | x | x | Fernandes (2003)

(1) Determinados; (2) Não determinados.

Interpretação dos valores dos índices nutricionais

A interpretação de resultados obtidos em pesquisas de nutrição quantitativa, baseando-se simplesmente em índices nutricionais, não é fácil. Em geral, os maiores índices indicam maior adequação nutricional, mas a presença de aleloquímicos ou mesmo a interação de nutrientes e aleloquímicos podem levar a resultados ou interpretações errôneas. Às vezes, determinados fatores podem ocasionar diminuição de digestibilidade, fazendo com que o alimento seja consumido em grandes quantidades, porém com uma baixa taxa de crescimento. Além disso, o inseto apresenta, muitas vezes, capacidade de compensar um baixo consumo, por meio de maior utilização do alimento. Todos esses fatores podem alterar os valores dos índices nutricionais anteriormente citados e dificultar a sua interpretação. Assim, muitas vezes, é necessária a associação dos valores de índices obtidos com dados biológicos alcançados em diferentes substratos alimentares ou mesmo baseando-se em dados comportamentais do inseto. Nesse caso, se deve recorrer a outros procedimentos como análises de agrupamento (KOGAN, 1972; PARRA; CARVALHO, 1984; PRECETTI; PARRA, 1984). Existem, obviamente, casos raros em que uma simples análise mediante um teste de comparação de médias é suficiente para se chegar a conclusões satisfatórias. As análises feitas para os índices partem da premissa de que existe uma relação isométrica entre as variáveis do numerador e do denominador, o que nem sempre ocorre na biologia. Raubenheimer e Simpson (1992) provaram que, quando a relação entre numerador e denominador de um índice nutricional é não linear, a estatística F e seu nível de significância são alterados, o que pode comprometer a conclusão do estudo nutricional. Outra consequência desse fato é que o poder estatístico do teste de Tukey para detectar diferenças pequenas entre tratamentos é muito diminuído com o uso dos índices. Como na análise dos índices não é medido o efeito da interação denominador e tratamento, as conclusões sobre o efeito dos tratamentos ficam comprometidas. A despeito do avanço das pesquisas em ecologia nutricional (SLANSKY JUNIOR; RODRIGUEZ, 1987a), ainda hoje muitas conclusões são especulativas e exigem estudos para o seu total esclarecimento.

Raubenheimer e Simpson (1992) apresentaram a análise de covariância como uma alternativa para comparação entre tratamentos, considerando-se um dos índices nutricionais de consumo e utilização de alimento (RCR, RGR, ECI, AD e ECD), e indicaram o RCR como sendo o índice ideal. A análise de covariância (Ancova) é mais adequada para satisfazer as exigências estatísticas, fornecendo informações importantes sobre os dados que são negligenciados na análise de variância convencional e que podem levar a erros em biologia evolucionária, morfometria, sistemática, fisiologia e ecologia de plantas. Horton e Redak (1993) discutem os cuidados que se devem ter com a utilização da Ancova. Os autores sugerem que a análise pode ser usada para testar se o inseto falha, em algumas dietas, para alterar a biomassa. Ademais, usando o consumo como covariável na Ancova, podem-se fornecer informações se a variação na dependência da dieta for devida a um efeito da pré-ingestão, pós-ingestão ou à combinação de ambos. Sugerem ainda que a Ancova poderia ser utilizada para avaliar o efeito da dieta larval na fecundidade de adultos, após ajustes para consumo larval; os efeitos da dieta do adulto na fecundidade, após ajustes para consumo de alimentos ou os efeitos da dieta larval no tamanho do adulto após ajustes para consumo da fase larval. A Ancova apresenta muitas vantagens sobre o uso dos índices em dados biológicos, a saber: maior poder dos testes de hipóteses; maiores informações sobre os conjuntos de dados; maior redução no erro da variável dependente e redução maior na incidência de efeitos não verdadeiros sobre os tratamentos. Além disso, analisa a interação variável dependente e tratamentos.

Um exemplo de valores de RGR, RCR, AD, ECI e ECD de um consumo hipotético de um lepidóptero da família Noctuidae em duas dietas artificiais é apresentado na Tabela 10.

Tabela 10. Valores de AD, ECI e ECD, RCR, RGR, variável independente Y e covariância (X) de um lepidóptero hipotético da família Noctuidae, em duas dietas artificiais (A e B), com as respectivas análises de covariância e variância para RCR.

AD% | ECI% | ECD% | RCR | RGR | Y(1) | COV (X)(2)
Dieta A
42,59 | 16,91 | 39,71 | 0,5914 | 0,1 | 0,7333 | 1,2400
40,03 | 16,72 | 41,77 | 0,5981 | 0,1 | 0,8822 | 1,4750
39,63 | 16,14 | 40,73 | 0,6196 | 0,1 | 0,8365 | 1,3500
43,19 | 20,09 | 46,52 | 0,4978 | 0,1 | 0,8536 | 1,7150
43,78 | 18,99 | 43,39 | 0,5265 | 0,1 | 0,7897 | 1,5000
53,03 | 16,67 | 31,44 | 0,5998 | 0,1 | 0,6898 | 1,1500
50,54 | 15,08 | 29,84 | 0,6631 | 0,1 | 0,9483 | 1,4300
47,53 | 28,97 | 60,96 | 0,3451 | 0,1 | 0,6385 | 1,8500
43,86 | 18,42 | 42,00 | 0,5428 | 0,1 | 0,6947 | 1,2800
42,30 | 17,14 | 40,52 | 0,5835 | 0,1 | 0,8752 | 1,5000
42,42 | 18,45 | 43,49 | 0,5421 | 0,1 | 0,9378 | 1,7300
49,40 | 17,05 | 34,51 | 0,5866 | 0,1 | 0,7332 | 1,2500
63,34 | 28,00 | 44,22 | 0,3571 | 0,1 | 0,5428 | 1,5200
41,28 | 19,52 | 47,29 | 0,5123 | 0,1 | 0,5943 | 1,1600
41,17 | 21,32 | 51,79 | 0,4691 | 0,1 | 0,6051 | 1,2900

AD% | ECI% | ECD% | RCR | RGR | Y(1) | COV (X) (2)
Dieta B
99,03 | 37,65 | 38,02 | 0,2656 | 0,1 | 0,1859 | 0,7000
41,76 | 46,84 | 112,16 | 0,2135 | 0,1 | 0,7899 | 3,7000
41,16 | 16,00 | 38,87 | 0,6250 | 0,1 | 0,7563 | 1,2100
34,52 | 14,50 | 41,99 | 0,6898 | 0,1 | 0,8140 | 1,1800
43,94 | 16,23 | 36,94 | 0,6160 | 0,1 | 0,7885 | 1,2800
44,21 | 16,21 | 36,66 | 0,6170 | 0,1 | 0,7528 | 1,2200
40,66 | 16,46 | 40,48 | 0,6075 | 0,1 | 0,6926 | 1,1400
81,70 | 14,23 | 17,42 | 0,7026 | 0,1 | 0,6393 | 0,9100
60,33 | 11,97 | 19,83 | 0,8357 | 0,1 | 0,3050 | 0,3650
51,01 | 17,25 | 33,81 | 0,5798 | 0,1 | 0,7654 | 1,3200
85,35 | 16,79 | 19,67 | 0,5955 | 0,1 | 0,6074 | 1,0200
51,15 | 10,67 | 20,86 | 0,9372 | 0,1 | 0,2109 | 0,2250
96,22 | 11,20 | 11,64 | 0,8931 | 0,1 | 0,2590 | 0,2900

(1) Variável independente = porção de alimento ingerida pelo inseto = numerador de RCR.

(2) Covariável (X) = (Peso seco do inseto/2) * tempo experimental = denominador de RCR.

Análise da variância e teste de Tukey para os dados do índice nutricional RCR das dietas A e B.

Médias seguidas de mesma letra não diferem estatisticamente (P ≤ 0,05).

Análise de covariância (Ancova) para os dados do índice nutricional RCR das dietas A e B.

Programa SAS (9.1) para a análise de Covariância (Ancova) dos Índices Nutricionais.

data ENTO;

input TRAT $ NU CO;

datalines;

DA 0.73333 1.24

DA 0.8822 1.4750

DA 0.8365 1.35

DA 0.8536 1.715

DA 0.7897 1.5

DA 0.6898 1.15

DA 0.9483 1.43

DA 0.6385 1.85

DA 0.6947 1.28

DA 0.8752 1.5

DA 0.9378 1.73

DA 0.7332 1.25

DA 0.5428 1.52

DA 0.5943 1.16

DA 0.6051 1.29

DB 0.1859 0.7

DB 0.7899 3.7

DB 0.7563 1.21

DB 0.8140 1.18

DB 0.7885 1.28

DB 0.7528 1.22

DB 0.6926 1.14

DB 0.6393 0.91

DB 0.3050 0.365

DB 0.7654 1.32

DB 0.6074 1.02

DB 0.2109 0.225

DB 0.2590 0.29

;proc print;

run;

ods html;

ods graphics on;

proc glm data=ENTO;

class TRAT;

model NU=TRAT CO TRAT*CO;

lsmeans TRAT/adjust=tukey pdiff;

run;

ods graphics off;

ods html close;

em que:

NUN = numerador de RCR ou variável independente Y.

CO = denominador de RCR ou covariável (X).

TRAT = tratamento, no caso dieta A e dieta B.

Considerando-se o índice RCR das referidas tabelas pela análise de variância convencional e pela Ancova, as dietas A e B diferem estatisticamente (P = 0,0096) quando se usa a Ancova e não diferem (P = 0,1280) quando se usa o teste de Tukey. Para facilidade do usuário, foi apresentado o programa SAS para Análise de Covariância.

Consumo e utilização de alimento para o crescimento da fase larval

Uma larva (nos insetos holometabólicos) ou uma ninfa (nos paurometabólicos) tende a escolher um alimento apropriado para consumi-lo em proporções balanceadas de tal forma a utilizá-lo adequadamente para promover um ótimo crescimento e desenvolvimento, dando origem a um adulto que seja reprodutivamente competitivo. Essa escolha envolve adaptações e estratégias para cada espécie, incluindo a capacidade compensatória em condições inadequadas, e existindo, sobretudo, grande influência das condições de ambiente.

Número de ínstares

O número de ínstares não é constante, na maioria dos insetos, variando de quatro a oito. Entretanto, alguns Odonata sofrem 10 ou 12 ecdises e alguns Ephemeroptera apresentam 20 ou mais ínstares (Tabela 11). Existem várias regras que tentam fazer previsão quanto ao grau de crescimento de insetos como a de Dyar (DYAR, 1890) (“a cápsula cefálica das lagartas cresce em progressão geométrica, aumentando em largura a cada ecdise, numa razão constante para uma dada espécie e em média 1,4”) que é válida para muitos Lepidoptera, Archaeognata, Hymenoptera, Coleoptera e Hemiptera. Outras, como a de Przibram (BATISTA, 1972), são postuladas partindo-se da premissa de que o crescimento dos insetos é harmônico. Como esse crescimento é geralmente desarmônico, heterogônico ou alométrico, essa regra não se aplica, pois segundo ela “a cada ecdise deve haver um aumento de cada parte do corpo na mesma proporção de todo o corpo”. Cole (1980) mostrou, em estudos realizados com 105 espécies de insetos, que a cada ecdise, todas as dimensões lineares são aumentadas na razão de 1,52 e 1,27, respectivamente, para insetos holometábolos e hemimetábolos. Vários fatores, além dos intrínsecos da espécie, contribuem para que haja variação do número de ínstares, como os hereditários (ALBRECHT, 1955; MORETI; PARRA, 1983) (Tabela 12); a forma de criação (LONG, 1953; PETERS; BARBOSA, 1977); a temperatura (FERRAZ et al., 1983; JUNIOR; PARRA, 1984) (Tabela 13); a nutrição (PARRA et al., 1977; REIS FILHO,1984; MATANA, 1986) (Tabela 14); o sexo (ROE et al., 1982) e o parasitismo (REYNOLDS et al., 1984; ORR; BOETHEL, 1985).

Tabela 11. Número de ínstares larvais de diferentes ordens de insetos.

Ordem | Nº de ínstar
Archaeognata | 10–14
Zygentoma (ou Thysanura) | 9–14
Ephemeroptera | 20–40
Odonata | 10–12
Blattaria | (3) 6–10 (8)
Mantodea | 5–9
Grylloblattodea | 8
Orthoptera | 5–11
Phasmida | 8–12
Isoptera | 5–11
Dermaptera | 4–6
Embioptera | 4–7
Plecoptera | 22–33
Zoraptera | –
Heteroptera | (4) 5 (9)
Homoptera | 3–5
Thysanoptera | 5–6
Psocoptera | 6
Phthiraptera | 3–4
Strepsiptera | 7
Coleoptera | 3–5 (10)
Raphidioptera | 3–4
Megaloptera | 10
Neuroptera | 3–5
Mecoptera | 4
Siphonaptera | 3
Diptera | 3–6
Trichoptera | 5–7
Lepidoptera | (3) 5–6 (11)
Hymenoptera | 3–6

Fonte: Sehnal (1985).

Tabela 12. Porcentagem de lagartas de Heliothis virescens que atingiram o 6º ínstar larval, criadas em folhas de algodoeiro (‘IAC’-17) por quatro gerações sucessivas. Temperatura 24 °C ± 2 °C; umidade relativa 65% ± 5%; Fotofase 14h.

Geração | Macho (%) | Fêmea (%)
F1 |   63,0 |   33,3
F2 |   95,0 |   95,0
F3 | 100,0 |   88,9
F4 | 100,0 | 100,0

Fonte: Moreti e Parra (1983).

Tabela 13. Efeito da temperatura no número de ínstares de insetos.

Espécie | Temperatura | Referência
20 °C | 25 °C | 30 °C | 35 °C
Spodoptera frugiperda | 7 | 6 | 6 | 6 | Ferraz et al. (1983)
Alabama argillacea | 6 | 6 | 5 | 5 | Kasten e Parra (1984)

Fonte: Moreti e Parra (1983).

Tabela 14. Efeito da nutrição no número de ínstares de duas espécies de lepidópteros.

Espécie | Hospedeiro | Referência
Spodoptera eridania | Algodoeiro | Soja | Parra et al. (1977)
Nº de ínstares | 6 | 7 |
Spodoptera eridania | Batata-doce | Bracatinga | Matana (1986)
Nº de ínstares | 6 | 7 |

Não existe correlação direta entre a duração do ciclo e o número de ínstares (SLANSKY JUNIOR; SCRIBER, 1985), e, dependendo do hábito do inseto, pode ser exigida uma mudança de ínstar. Assim, um inseto que desgasta muito as mandíbulas ao se alimentar pode exigir uma troca mais constante (SLANSKY JUNIOR; RODRIGUEZ, 1987b) do que o outro que se alimenta de um alimento mais tenro. Um inseto que necessita manter a agilidade em cada ínstar não pode aumentar muito em peso. Dessa forma, para não seguir a tendência normal de aumento de peso ao longo do ínstar (Figura 6), o inseto tende a sofrer ecdises a intervalos menores (DALY, 1985). Em condições desfavoráveis, o inseto está propenso a apresentar um maior número de ínstares (ROE et al., 1982; NEALIS, 1987; PARRA et al., 1988).

Figura 6. Padrão de aumento de peso de gafanhotos do gênero Locusta.

Fonte: Chapman (1982).

As fêmeas, pela sua atividade reprodutiva, são geralmente maiores, com tempo de desenvolvimento maior e, assim, podem ter um ínstar adicional (SLANSKY JUNIOR; SCRIBER, 1985). Além disso, para facilitar a cópula, os machos tendem a nascer antes (protandria). Diferenças maiores em tamanhos são observadas entre sexos, nas espécies cujos adultos não se alimentam. O peso é, pelo menos, dobrado a cada ínstar e as larvas que não são móveis (larvas de Lepidoptera) têm incrementos maiores do que aquelas que se movimentam para localizar o alimento (por exemplo, certos besouros, baratas, etc.) (CAPINERA, 1978; VENDRAMIM et al., 1983).

Custos da ecdise

O processo de muda requer alto custo energético e o conteúdo calórico e nutricional de uma cutícula mudada pode representar mais de 20% da produção total de biomassa larval. O inseto compensa, muitas vezes, essa perda, reabsorvendo as camadas internas da cutícula velha antes da ecdise, e consumindo (e mesmo digerindo) partes da cutícula. Cerca de 33% de lipídio acumulado pelo penúltimo ínstar ninfal de Acheta domesticus (L.) (Orthoptera) é metabolizado na ecdise para o último ínstar e esse lipídio somente é reconstruído no segundo dia depois da muda. De 19% a 34% do lipídio existente nas “pré-mudas” são empregados nas quatro ecdises de B. mori, bem como de 65% a 73% do carboidrato existente nas pré-mudas são utilizados durante as ecdises (HIRATSUKA, 1920). Portanto, para crescer, aumentar o peso e acumular reservas energéticas o inseto necessita, ao longo dos ínstares, alterar a composição do corpo ou melhorar o aproveitamento alimentar.

Consumo e utilização de alimento durante os ínstares

As taxas de consumo, metabolismo e crescimento tendem a atingir um pico no início ou perto da metade de cada ínstar e as eficiências tendem a diminuir ao longo do ínstar (WALDBAUER, 1968; SCRIBER; SLANSKY JUNIOR, 1981; CRÓCOMO; PARRA, 1985). Há tendência de acúmulo de lipídios dos primeiros para os últimos ínstares, especialmente nos holometabólicos que utilizam energia para produção de casulos. Cerca de 30% do conteúdo energético da larva de último ínstar de B. mori é utilizado para a confecção do casulo (HIRATSUKA, 1920). O acúmulo de lipídios também se dá nos hemimetabólicos, porém em vez de se dar via pupa, como nos holometabólicos, ocorre no último ínstar larval. Existem casos de acumulação de lipídios, que fogem dessa regra geral, quando o inseto vai entrar em diapausa.

Para que o inseto adulto seja reprodutivamente competitivo, existem duas características larvais que devem ser satisfeitas: o tamanho, o qual pode influenciar a escolha para a cópula e o seu sucesso, bem como a capacidade de dispersão, e o peso, um indicativo dos nutrientes e energia armazenados e que podem influir na procura para a cópula, voos de dispersão e fecundidade. O tamanho e o peso mínimos dependem do estilo de vida das espécies, das condições do ambiente, da disponibilidade de alimento e, evidentemente, do controle neurohormonal. Uma relação de pesos mínimos que permitem a pupação de diferentes espécies inclui valores para Lepidoptera, de 13% a 26% (em peso de matéria seca) e de 25% a 60% (em peso de matéria fresca), em relação ao peso normal das espécies (SLANSKY JUNIOR; SCRIBER, 1985).

O consumo de alimento nos dois últimos ínstares é de, pelo menos, 75% (WALDBAUER, 1968) (Tabela 1). Dessa forma, dadas as dificuldades, nos primeiros ínstares, para separação de fezes e mesmo para detecção do ganho de peso ou alimento consumido (conforme o tamanho do inseto), pode-se dizer que a determinação de índices nutricionais apenas nesses ínstares é suficiente para muitos tipos de estudos. Em geral, os índices relativos tendem a diminuir do primeiro para o último ínstar, por causa da reserva de lipídios (menor atividade metabólica). As fêmeas, em geral maiores para acumularem ovos, consomem maior quantidade de alimento, pelo fato também de apresentarem período maior de desenvolvimento, e, em muitos casos, um ínstar extra. Contudo, as diferenças na eficiência de utilização de alimento entre sexos são pequenas (SLANSKY JUNIOR; SCRIBER, 1985).

Consumo e utilização de alimento pelo adulto para reprodução e dispersão

A função principal do adulto está relacionada à reprodução e, em muitos casos, à dispersão. Essas funções dependem da interação e integração de processos fisiológicos e comportamentais, os quais estão intimamente correlacionados ao consumo e à utilização de alimento. A produção de ovos ou progênie envolve acúmulo de energia e nutrientes pela fêmea, o que faz com que elas consumam mais e ganhem mais peso que os machos. A produção de ovos é afetada por fatores bióticos e abióticos, diretamente na performance do adulto e, indiretamente, no desenvolvimento larval. Alguns componentes do processo reprodutivo e sua relação com o consumo e utilização de alimento são discutidos por Slansky Junior e Scriber (1985). Assim, a atração e aceitação da cópula podem depender da produção de feromônios, a qual pode ser influenciada pela tomada de precursores de feromônios. O acesso e a aceitação da cópula, que dependem do tamanho do corpo, podem ser influenciados pelo alimento da fase larval, sendo que a qualidade do alimento também pode afetar esta aceitação. Na cópula, o macho pode contribuir nutricionalmente com secreções de glândulas acessórias, espermatóforos, etc. Para a ovogênese e oviposição, o acúmulo de nutrientes pela larva, a quantidade e a qualidade do alimento dos adultos, a quantidade de nutriente colocado pela fêmea para cada ovo e a presença de alimento larval adequado como um estimulante de oviposição podem ser importantes.

Qualidade do alimento

A qualidade do alimento depende de atributos físicos (por exemplo, dureza, pilosidade da superfície, forma) os quais influenciam a capacidade de o inseto consumir e digerir o alimento, além de aleloquímicos e componentes nutricionais. Os aleloquímicos, como os alcaloides, glicosídeos cianogênicos, glucosinolatos, ligninas, inibidores de proteínas, taninos, terpenoides, lipídios e aminoácidos tóxicos, hormônios e anti-hormônios, podem atuar como atraentes e estimulantes de alimentação ou como deterrentes e repelentes (KOGAN, 1977; NORRIS; KOGAN, 1980; BERENBAUM, 1985; ISHAAYA, 1986). Os nutrientes já foram amplamente discutidos e a fim de obter nutrientes em proporções balanceadas, para crescimento e desenvolvimento ótimos, o inseto realiza interconversões ou sínteses, excreções e concentrações seletivas ou conta, muitas vezes, com o auxílio fundamental de microrganismos. O impacto dos diferentes aspectos da qualidade do alimento varia dentro e entre diferentes categorias (guildas) alimentares. A quantidade de água e nitrogênio é fundamental para a avaliação desse comportamento. Os mastigadores apresentam as melhores performances em alimentos com altos teores de nitrogênio (N) e de água. Mattson (1980) (citado por HAGEN et al., 1984), ao correlacionar a ECI com a concentração de N para muitos herbívoros encontrou que essa eficiência variou de 0,3% a 58%. Os menores valores (1%) estão associados a insetos aquáticos ou terrestres que se alimentam de madeiras pobres em N, serrapilheira (litter) e detritos. Os maiores valores (40% a 50%) foram para aqueles insetos que se alimentam de sementes, seiva de floema, pólen e néctar. A maior conversão (superior a 50%) foi registrada para parasitoides e predadores. Esse autor conclui que os organismos, em dietas pobres em N, consomem mais alimento do que nas dietas ricas desse elemento. O que é limitante para crescimento, desenvolvimento e fecundidade de insetos é a quantidade de N disponível. Assim, Parra e Carvalho (1984) observaram que não houve correlação entre o desenvolvimento de S. frugiperda e a proteína total existente em variedades de feijão utilizadas na dieta artificial para esse inseto. O inseto se desenvolveu melhor naquela dieta, em que supostamente, o N se encontrava mais disponível (Figura 7). Uma relação do conteúdo de N de diferentes alimentos de insetos foi compilada por Slansky Junior e Scriber (1985). Esse N é variável em quantidade e qualidade, dependendo da fonte nutricional (por exemplo, folha, fruto, néctar, pólen, madeira, detritos, etc.). O conteúdo é variável de 0,08% a 7% (em peso da matéria seca) conforme a parte da planta e a fase do ciclo da planta. As maiores concentrações são registradas em tecidos novos em crescimento e em propágulos como sementes e bulbos. Com a idade de folha, a concentração de N tende a diminuir até 0,5% por ocasião da abscisão. O N no floema está em maior quantidade do que no xilema, embora a seiva apresente baixos níveis de N (0,0002% a 0,6%). Os fixadores de N (leguminosas e não leguminosas) apresentam variações de 2% a 5% (em peso seco). As gimnospermas têm a metade do N de angiospermas, ou seja, 1% a 2% e 2% a 4%, respectivamente. Pólen e néctar são fontes ricas de N.

Figura 7. Duração das fases larval, pupal e do ciclo total (ovo-adulto) de Spodoptera frugiperda em sete meios artificiais e as respectivas porcentagens de nitrogênio por variedade utilizada. Temperatura: 25 °C ± 1 °C; umidade relativa: 70% ± 10%; fotofase: 14 h.

Fonte: Parra e Carvalho (1984).

Os limites entre as categorias de qualidade de alimentos não são bem distintos. Assim, o aminoácido L-canavanina é tóxico para alguns insetos e, portanto, funciona como aleloquímico. No entanto, para outros é fonte de nitrogênio (ROSENTHAL et al., 1982). Esse raciocínio é válido para muitos fenois (BERNAYS; WOODHEAD, 1982), e é evidente que essas relações são dependentes da quantidade desses aleloquímicos presentes no alimento e da sua persistência ao longo da sua utilização.

O desempenho do inseto pode ser afetado por fatores bióticos e abióticos. Para herbívoros, a qualidade da planta varia com a idade da folha, condições de crescimento da planta (temperatura, fertilidade do solo), infecção por patógenos e parasitoides e danos anteriores por outros insetos e mesmo pela ação de produtos químicos. A influência de patógenos no consumo e utilização de alimento é discutida por Mohamed et al. (1982) e Sareen et al. (1983); e a de parasitoides, por Slansky Junior (1978), Brewer e King (1980, 1982), Slansky Junior (1986) e Pádua (1986) (Tabela 15). São relatados também o efeito da temperatura em índices nutricionais (BHAT; BHATTACHARYA, 1978; ALMEIDA; PARRA, 1988); a influência da fertilidade no consumo e utilização (AL-ZUBAIDI; CAPINERA, 1984; OLIVEIRA, 1987); o efeito de estresse fisiológico na nutrição quantitativa de Agrotis ipsilon (Hufnagel) (SCHMIDT; REESE, 1988) e o efeito de diflubenzuron e seu análogo trifluron sobre Spodoptera littoralis (Boisduval) (RADWAN et al., 1986).

Tabela 15. Efeito do parasitismo de Cotesia flavipes no consumo e utilização de lagartas de Diatraea saccharalis criadas em dieta artificial. Temperatura: 25 °C; umidade relativa: 70% ± 10%; fotofase: 14 h.

Lagarta | Índice nutricional
AD | ECI | ECD
Não parasitadas | 82,42a | 13,47a | 16,38b
Parasitadas | 70,28b | 14,10a | 20,74a

Fonte: Pádua (1986).

Seleção e aceitação do alimento

Os semioquímicos (intra ou interespecíficos) estão envolvidos nas interações fisiológicas ou comportamentais entre organismos. Entre os inúmeros semioquímicos a que os insetos respondem, muitos estão associados às plantas. Fraenkel (1953) chamou a atenção para tais substâncias secundárias (aleloquímicos). Assim, certos aleloquímicos (alomônios) protegem as plantas de herbívoros ou patógenos, evitando oviposição, diminuindo a alimentação, reduzindo os processos digestivos e modificando a assimilação de alimentos. Já os cairomônios favorecem os insetos, atraindo-os, estimulando-os a ovipositarem, a se alimentarem e a utilizarem tais compostos como precursores de hormônios, feromônios e alomônios. Um aleloquímico pode ser deterrente para uma espécie e fagoestimulante para outra. Assim, uma substância que é deterrente para um inseto generalista pode ser estimulante para um especialista. Os principais quimioreceptores responsáveis por rejeição ou aceitação de alimentos estão localizados nos palpos maxilares. Para se alimentar, levam em consideração características do alimento (por exemplo, cor, forma, tamanho, som, temperatura, textura, dureza, etc.) e aspectos químicos (por exemplo, odor e sabor) (MAXWELL; JENNINGS, 1980). Para a obtenção dos diferentes nutrientes, o inseto alimenta-se de quantidades (taxas) variáveis, digere e assimila esse alimento com eficiência também variável. Segundo Slansky Junior e Scriber (1985), a taxa de consumo relativo é variável [0,002 mg (dia x mg) – 6,90 mg (dia x mg)] com maiores valores para Lepidoptera. Em alguns alimentos, é difícil a retirada de água, e, nesse caso, como em pragas em grãos armazenados, o inseto retira água livre, ou absorve água do vapor d’água ou ainda produz água metabólica.

Em outros casos, o inseto evita a perda de água construindo casulos, envolvendo-se em folhas ou ainda diminuindo a permeabilidade da cutícula. Muitas vezes, os nutrientes essenciais não estão disponíveis e o inseto adapta-se para consegui-los (SLANSKY JUNIOR; RODRIGUEZ, 1987b) por meio de vários processos.

O sincronismo do estágio do ciclo de vida com épocas nas quais os nutrientes estão mais disponíveis é um desses processos. Assim, os mastigadores alimentam-se de folhas novas, as quais são ricas em nutrientes; os sugadores estão em sincronismo com a emissão de gemas das plantas ou frutificações; os parasitoides estão sincronizados com os hospedeiros; as atividades das abelhas estão em perfeita sintonia com a fenologia das flores e assim por diante. Há harmonia entre esses sincronismos com fotoperíodo, temperatura e hormônios dos hospedeiros. Outro processo é a modificação na qualidade do alimento. Insetos formadores de galhas alteram a composição dos tecidos das plantas, pela formação das galhas, levando muitas vezes a um aumento, por exemplo, de lipídios, influindo na produção hormonal da planta (ver capítulo 15). Há cerambicídeos que matam os ramos para interromper o fluxo de nutrientes e, parasitoides que aumentam os nutrientes disponíveis, revertendo o fluxo de nutrientes da hemolinfa do hospedeiro e estimulando o consumo pelo hospedeiro.

Existem condições especiais do aparelho digestivo que permitem a separação de nutrientes de complexos usualmente indigeríveis. Assim, insetos que consomem tecidos como tanino podem ter um mesêntero alcalino que reduz a formação de complexo proteínas/tanino indigeríveis. O próprio pH do trato digestivo pode ser importante para o crescimento de microrganismos simbiontes. Já os cerambicídeos degradam todas as classes de polissacarídeos estruturais e, por este motivo, constituem a maior família de insetos que se alimenta de madeira. Já os lictídeos que não têm a capacidade de degradar as paredes das células apresentam um número de espécies bem menor. A síntese de celulose (por insetos que se alimentam de madeira) e queratinase (por insetos que se alimentam de compostos ricos em queratina) permitem a utilização de substâncias indisponíveis. Em Sitophilus oryzae (L.) (Coleoptera: Curculionidae) a atividade de amilase é maior do que em S. granarius (L.); por este motivo o primeiro utiliza mais amido e cresce mais. Muitos bruquídeos possuem amilases potentes e algumas espécies podem utilizar inibidores de tripsinas nas sementes como uma fonte de nitrogênio. Outras espécies deixam as proteases do aparelho digestivo e utilizam aminoácidos livres, evitando os efeitos dos inibidores de tripsina (ver capítulo 4).

Outra especialização que os insetos apresentam refere-se ao tempo de passagem do alimento pelo trato digestivo. Uma permanência por um tempo maior pode facilitar a extração de nutrientes. Cupins que se alimentam de madeira mantêm o alimento no aparelho digestivo por 13 a 15 horas em contraposição aos que se alimentam de fungos, nos quais o alimento aí permanece por apenas 4 a 5 horas.

A alternância de alimento é outra adaptação apresentada pelos insetos para obter um balanço nutricional adequado. Embora em pequeno número, existem espécies que alternam alimentos inadequados com outros adequados (CHANG et al., 1987). É o caso de afídeos que alternam hospedeiros herbáceos e árvores. Esse fenômeno ocorre também em sugadores de sementes, cupins e artrópodos de solo. Os microrganismos também podem ter papel importante, atuando, externamente, com sua própria ação química, ou fornecendo mais nutrientes facilmente digeríveis concentrados na sua própria biomassa.

Ainda pode ocorrer conservação de nutrientes. Os recursos assimilados são conservados pelo inseto digerindo e absorvendo a parte interna da cutícula, antes da ecdise, ou mesmo consumindo o córion e o exoesqueleto deixados neste processo. De 3% a 27% da biomassa larval (energia e N) pode ser perdida no desprendimento da cutícula. Entretanto, enzimas digestivas podem ser absorvidas pelo aparelho digestivo durante a metamorfose. Outros tipos de conservação de nutrientes envolvem metabolismo do ácido úrico e utilização de nutrientes que têm função aleloquímica. A coprofagia pode permitir uso mais completo de nutrientes bem como facilitar o consumo de bactérias ricas em nutrientes.

Outra adaptação é a transferência de nutrientes entre estágios do ciclo de vida. O desempenho de cada estágio de vida depende basicamente do sucesso do estágio anterior em obter, sintetizar e acumular as substâncias nutricionais em quantidades apropriadas. Esse fato é mais evidente para estágios em que não se alimentam (ovo, pupas e alguns adultos), sendo, no entanto, também apreciável a influência dos estágios anteriores em insetos que se alimentam. Fêmeas de pernilongo (Aedes aegypti L.) podem completar a fase pré-vitelogênica do ciclo ovariano sem se alimentar, se elas não forem criadas em superpopulação como larvas. Entretanto, se criadas em superpopulação, elas exigem sangue ou açúcar para completar essa fase. Em algumas espécies em que o adulto normalmente se alimenta numa fase anterior à produção de ovos, um número limitado de ovos pode ser colocado se as fêmeas ficarem sem se alimentar, dependendo dos micronutrientes transferidos durante a metamorfose. Muitas vezes, os micronutrientes transferidos pela fase de ovo são suficientes para satisfazer as necessidades das fases subsequentes do ciclo de vida, pelo menos por uma geração. Dessa forma, estudos nutricionais devem ser conduzidos por gerações sucessivas. Finalmente, a transferência de nutrientes entre indivíduos pode ocorrer. Nessa categoria são englobados os canibais (incluindo o autoparasitismo), a produção e o consumo de ovos não fertilizados, as secreções de glândulas especializadas (por exemplo, uma fêmea consumindo, digerindo e absorvendo internamente o espermatóforo e fluido seminal). Também pode ser considerada a trofalaxia para insetos sociais e coprofagia. Essas trocas permitem não somente a troca de nutrientes, mas também de simbiontes e produtos químicos associados com a regulação de castas em insetos sociais.

O papel dos aleloquímicos

Os aleloquímicos têm papel importante na seleção do hospedeiro, sobretudo em regiões tropicais, pois por causa da pressão por insetos durante todo o ano, esse número tende a ser maior do que em regiões temperadas (EDWARDS; WRATTEN, 1981). Entretanto, os insetos desenvolveram mecanismos para evitá-los. Assim, sugadores e semente evitam as toxinas existentes na casca, atravessando-a com os estiletes e alimentando-se apenas dos cotilédones. De forma análoga, sugadores de xilema e floema podem evitar aleloquímicos. O coccinelídeo Epilachna tredecimnotata (Latreille) faz orifícios circulares na planta para evitar substâncias deterrentes produzidas quando a folha é danificada.

A desintoxicação enzimática é também usada por muitos artrópodos para metabolizar aleloquímicos e, portanto, evitar sua toxicidade. Muitos sugadores de plantas injetam com a saliva fenolases que são desintoxicadoras. Além disso, alguns insetos evitam os aleloquímicos com a produção de surfactantes, alcalinização do trato digestivo ou mesmo pela excreção rápida. Para evitar compostos fotoativos, os insetos se alimentam à noite ou mesmo dentro das folhas, as quais são enroladas por eles. Existem, nos insetos que se alimentam de fungos, certas espécies desses microrganismos que têm a função de desintoxicar aleloquímicos.

A interação de nutrientes e aleloquímicos pode afetar a adequabilidade do alimento. Os taninos podem bloquear a disponibilidade de proteínas, formando complexos. Fox e Macauley (1977) encontraram altos níveis de tanino condensado em algumas espécies de Eucalyptus e baixos níveis em outras. Os valores da ECI para Paropsis atomaria Olivier (Coleoptera) foram similares quando o inseto se alimentou das diferentes espécies de plantas, levando os autores a concluírem que os taninos e outros fenois não afetaram a fisiologia nutricional. Em certos gafanhotos, o tanino hidrolizado é prejudicial por passar através da membrana peritrófica, o que não ocorre em outras espécies, não havendo, portanto, efeitos deletérios (BERNAYS, 1978). Para passar pelo trato digestivo, os nutrientes devem estar em formas apropriadas. Assim, as proteínas são desdobradas em aminoácidos, desdobramento este seguido da produção de proteases, as quais diminuem a disponibilidade das proteínas. As plantas podem produzir níveis maiores dessas enzimas inibidoras após serem atacadas por insetos e as transferem para as demais partes da planta. Isto é referido por Green e Ryan (1972) para o coleóptero Leptinotarsa decemlineata (Say) (ver capítulo 4).

Os aleloquímicos, com o grupamento dehidroxi-orto no anel aromático, podem quelar os minerais essenciais. O gossipol reduz a assimilação de larvas de H. zea embora não tenha efeito em H. virescens. A sinigrina reduz a assimilação de Papilio polyxenes F. (Lepidoptera) e muitos outros aleloquímicos reduzem o crescimento de insetos (BECK; REESE, 1976; BERENBAUM, 1978). Os estudos de anti-hormônios extraídos de plantas como Ageratum houstonianum (BOWERS et al., 1976) que atuam nos estágios iniciais ou em adultos e dos análogos dos hormônios juvenis que agem nos últimos estágios da metamorfose mostram uma função ecológica desses componentes (HARBORNE, 1982).

Os insetos podem compensar a baixa qualidade nutricional, consumindo mais alimento (CRÓCOMO; PARRA 1985; SIMPSON; ABISGOLD, 1985) ou alterando a eficiência de sua utilização. Slansky Junior e Wheeler (1992) observaram que essa tentativa de compensação pode levar à ingestão de doses maiores de aleloquímicos, por exemplo. Assim, para Anticarsia gemmatalis Hub. em dietas mais pobres, o inseto tende a se alimentar mais, e se ela contiver um aleloquímico como cafeína, haverá alteração na utilização de alimento, no crescimento e sobrevivência. Efeito similar foi encontrado por Lee et al. (2004) em uma dieta desbalanceada com relação à ingestão de celulose num lepidóptero generalista. De forma análoga, Pompermayer et al. (2001) observaram que a composição da dieta é importante no efeito de inibidores de proteinase e para D. saccharalis, assim como Broadway e Duffey (1986) e Jongsma e Bolter (1997) já haviam anteriormente observado. Warbrick-Smith et al. (2006) observaram que Plutella xylostella L. criada por gerações sucessivas em uma dieta rica em carboidratos, desenvolve progressivamente a habilidade de comer o excesso de carboidratos sem convertê-lo em gordura, evidenciando que o excesso de armazenamento de gordura tem um custo adaptativo. Sempre esses estudos demandam muitos cuidados, pois o inseto pode se adaptar fisiologicamente aos inibidores de proteinase, como acontece com S. frugiperda, que altera o complemento das enzimas proteolíticas do mesêntero (PAULILLO et al., 2000); o mesmo ocorre com Heliothis virescens (BRITO et al., 2001) e com Spodoptera frugiperda e Diatraea saccharalis (FERREIRA et al., 1996).

Chang et al. (2000) demonstraram que uma cisteína proteinase de plantas de milho causou decréscimo na eficiência de digestão e absorção de S. frugiperda que se alimentava de dieta natural e, em dieta artificial contendo essa substância, essa menor eficiência se deve ao dano à membrana peritrófica causada pela enzima em milho (PECHAN et al., 2002). Outras vezes, o inseto, por limitação de alimento, tem que aumentar a procura, a capacidade de dispersão e, mesmo, o espectro de alimentos utilizados. Em jejum, a ação enzimática é diminuída, por causa da menor ação metabólica. Em jejum total, a postura pode cessar. Quando o alimento é limitado, o adulto pode reduzir a taxa de postura (diminuindo a embriogênese ou reabsorção de ovos). Em jejum completo, há transformação precoce em pupas, as quais são de pesos menores. A taxa de consumo, em muitos casos, pode voltar ao normal, se após um jejum for oferecido alimento, dando origem a um inseto normal. Muitas vezes, o inseto promove alterações associadas à alimentação, como adaptações morfológicas (por exemplo, peças bucais, pernas, formação de espinhos), alteração do número de sensores (por exemplo, número de sensila coelocônica nos palpos), alteração do tamanho do aparelho digestivo ou mesmo estruturas internas, como nas baratas, as quais facilitam o estabelecimento de colônias de microrganismos. Portanto, o inseto apresenta estratégias adaptativas que incluem especializações, desenvolvimento e tamanho adequados, defesa, respostas às variações de ambiente (fatores abióticos, jejum, qualidade do alimento, endoparasitismo, densidade e competição, migração) (SLANSKY JUNIOR; SCRIBER, 1985; SCRIBER, 1984).

Muitos estudos nutricionais são realizados em dietas artificiais, com resultados comparáveis àqueles obtidos em alimentos naturais. As dietas são apropriadas para certos tipos de pesquisas, como a avaliação do efeito de nutrientes específicos, suas concentrações e determinação das concentrações de aleloquímicos que afetam a relação inseto–planta (GIUSTOLIN et al., 1995). Entretanto, são necessários alguns cuidados nesses estudos, pois muitas dietas exigem celulose (VENDRAMIM et al., 1982) que pode alterar a digestibilidade aproximada. Além disso, os aleloquímicos adicionados às dietas podem interagir de forma diferente com os nutrientes em relação ao alimento natural. Assim, não deve ocorrer, na dieta artificial, como acontece na natureza, indução de fitoalexinas nos tecidos danificados. Os anticontaminantes adicionados às dietas (GREENBERG, 1970; SIKOROWSKI et al., 1980; FUNKE, 1983; KING; LEPPLA, 1984; REINECKE, 1985), podem afetar os simbiontes existentes e mesmo interferir na desintoxicação de enzimas. Em outros tipos de estudos de relações inseto–planta, são utilizados extratos de planta adicionados a dietas artificiais. Nesses casos, há possibilidade de destruição da resistência química no preparo do extrato e mesmo diluição indevida da substância química responsável pela resposta do inseto. Entretanto, esses estudos com extratos de plantas podem levar a bons resultados (MARTINS et al., 1989). Esses autores, pesquisando a resistência de variedades de arroz à D. saccharalis, utilizando extratos de plantas em dietas artificiais, eliminaram o fator físico da resistência e, por meio da análise química, detectaram possíveis fontes de resistência a esse inseto.

Sempre que as dietas artificiais forem utilizadas como “veículos” para testar antinutrientes e toxinas, devem existir algumas características para que os resultados sejam confiáveis: 1) a substância a ser testada, aleloquímico, cristal proteico ou vírus, entre outros, não deve ser afetada (alterada) quimicamente pela dieta; 2) tal substância não deve afetar a palatabilidade e/ou atratividade à dieta; 3) ela não pode ser evitada por mecanismos alimentares especializados (como digestão extraoral); 4) os ingredientes da Formulação da dieta básica não podem mascarar ou alterar os efeitos da substância que está sendo testada; e 5) a dieta deve ser totalmente adequada para oferecer e manter características saudáveis (sem microrganismos) (COHEN, 2004).

Considerações finais

Independentemente da sua posição sistemática e do seu hábito alimentar, as exigências nutricionais qualitativas são semelhantes nos insetos (regra da identidade). Entretanto, as proporções dos nutrientes exigidas são muito variáveis de inseto para inseto (princípio da proporcionalidade nutricional), o que determina uma grande diversidade de hábitos alimentares. Além disso, a escolha do alimento não é determinada somente pelos componentes nutritivos como também pelas características físicas e pelos aleloquímicos das dietas. Assim, a forma como o alimento é ingerido, digerido, assimilado e convertido em tecidos de crescimento depende desses componentes dentro de um contexto ecológico e evolucionário (ecologia nutricional).

Essas análises nutricionais acerca de interações nos diferentes níveis tróficos exigem, na maioria das vezes, a determinação dos índices nutricionais mencionados neste capítulo, os quais demandam estudos meticulosos e que, dependendo do tipo e tamanho de inseto, podem, especialmente nas determinações realizadas nos primeiros ínstares, levar a erros.

Esses tipos de estudos evoluíram muito nas décadas de 1970 e 1980, conforme atestam as 347 citações sobre consumo e utilização de alimento apresentadas por Slansky Junior e Scriber (1982,1985). Essa evolução não impediu que continuassem a existir muitos problemas nas suas determinações (fontes de variação) e na interpretação dos valores obtidos (ver item Interpretação dos valores de índices nutricionais, neste capítulo). Em alguns níveis tróficos, há necessidade de maior aprofundamento nas pesquisas sobre fisiologia, nutrição, genética, comportamento, entre outros, especialmente nas relações hospedeiro–parasitoide. Inúmeros aspectos de acasalamento, alimentação de adultos, oviposição, desenvolvimento de formas imaturas e mesmo diapausa (em regiões mais frias) necessitam ser pesquisadas e desvendadas (THOMPSON, 1986). Nesses casos, a tentativa de criar o inimigo natural in vitro é ainda um desafio ao entomologista. Espera-se que, com as novas técnicas de biologia molecular, esses desafios sejam vencidos. No Brasil, cujas pesquisas com esses índices nutricionais iniciaram-se no final da década de 1970 (CRÓCOMO; PARRA, 1979) e que apresentam poucos grupos envolvidos diretamente com o assunto, os problemas são ainda maiores. De modo geral, as pesquisas limitam-se à determinação dos índices nutricionais e à análise fria dos resultados obtidos, não atingindo a profundidade esperada. Sugere-se que haja maior interação, principalmente, de entomologistas e bioquímicos, pois, com essa associação, muitos dos intrincados mecanismos que envolvem as relações inseto–planta poderão ser desvendados. Nos últimos anos, novos métodos de análise dos dados (utilização da análise de covariância – Tabela 10), estudos com plantas transgênicas (FERNANDES, 2003) (Tabela 16) e mesmo o desenvolvimento da nutrigenômica poderão desvendar intrincados mecanismos da nutrição de insetos.

Tabela 16. Consumo de área foliar de Spodoptera frugiperda em milho convencional e geneticamente modificado (MON810), durante três gerações de laboratório. Temperatura de 28 °C ± 1 °C, UR de 60% ± 10% e fotofase de 14h.

Tratamento | Geração
F1 | F2 | F3
| Consumo foliar (cm2)
Milho convencional | 201,44 ± 5,12 a A(1) | 215,58 ± 6,10 a A | 214,98 ± 6,24 a A
MON810 | 164,67 ± 4,44 b A | 171,50 ± 7,15 b A | 177,48 ± 5,38 b A

(1) Médias seguidas de mesma letra minúscula nas colunas e maiúscula nas linhas não diferem entre si pelo teste de Tukey (P < 0,05).

Fonte: Fernandes (2003).

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Capítulo 3

A evolução das dietas artificiais e suas interações em ciência e tecnologia

José R. P. Parra

A importância da criação de insetos em laboratório

É fundamental a criação de insetos em laboratório, para solucionar problemas relacionados com a Entomologia pura ou aplicada (KOGAN, 1980). O avanço de pesquisas na Entomologia moderna depende da disponibilidade de insetos em laboratório, para que os trabalhos não sofram solução de continuidade e nem fiquem dependentes da ocorrência natural do inseto objeto de estudo, em especial, as pragas agrícolas.

Existem insetos que podem ser facilmente criados em laboratório e mantidos em grandes populações. É o caso de Drosophila, que há muito tempo é facilmente multiplicada e que tem sido o principal organismo utilizado em pesquisas de genética. Da mesma forma, o bicho-da-seda, Bombyx mori L., ergueu, desde 2000 a.C. na Ásia (COHEN, 2004) uma das maiores indústrias do mundo, e a criação de Apis mellifera L., desde o antigo Egito (COHEN, 2004), aumentou o rendimento agrícola, por meio da polinização de várias culturas importantes na alimentação humana. Entretanto, muitos insetos, sobretudo fitófagos, para serem criados em larga escala, exigem estudos mais detalhados.

Houve revisões sobre nutrição e hábitos alimentares de insetos no início do século passado, como as de Uvarov (1928) e Brues (1946), mas o grande avanço se deu com os estudos de G. Fraenkel da Universidade de Illinois, EUA, em pesquisas sobre exigências nutricionais de pragas de grãos armazenados, a partir da década de 1940.

Os grandes avanços sobre técnicas de criação em meios artificiais ocorreram nas décadas de 1960, 1970 e 1980, especialmente em países desenvolvidos. Na compilação bibliográfica realizada por Singh (1985) foram referidos meios artificiais para mais de 1.300 espécies de insetos, pertencentes à maioria das ordens de importância agrícola (Tabela 1). Dickerson et al. (1980) listaram aproximadamente 1.000 colônias de insetos correspondentes a 480 espécies (representando 109 famílias) mantidas em 200 laboratórios dos EUA e outros países. Edwards et al. (1987) atualizaram essa lista e incluíram mais 693 espécies criadas em 263 instalações (ou laboratórios).

Tabela 1. Meios artificiais para as diferentes ordens de insetos de importância agrícola.

Ordem | Número de espécies
Lepidoptera | 556
Coleoptera | 284
Diptera | 279
Hemiptera | 93
Hymenoptera | 67
Orthoptera | 24
Isoptera | 5

Fonte: Singh (1985).

No Brasil, o primeiro inseto fitófago a ser criado em dieta artificial foi Diatraea saccharalis (F.), a broca-da-cana-de-açúcar, utilizando-se em 1969 a dieta artificial desenvolvida por Hensley e Hammond (1968), em Piracicaba, SP, em pesquisa de controle biológico, desenvolvida por Domingos Gallo, então chefe do Departamento de Entomologia da Esalq/USP.

No Brasil, ainda hoje, discute-se a validade e/ou importância de se criar insetos em laboratório, pois a tradição ensinou, de forma errônea, àquelas pessoas não ligadas à Entomologia, que o pesquisador que se dedica à Entomologia Agrícola deve se preocupar, exclusivamente, com a eliminação de insetos, usando principalmente inseticidas. Esse fenômeno coincide com a história da Entomologia Agrícola no Brasil, a qual, nos seus primórdios, dispunha de poucos conhecimentos para controlar os insetos de forma mais racional e oferecia como solução apenas o controle com produtos químicos. Dessa forma, em nosso país apenas nos últimos anos algumas universidades e centros de pesquisa vêm dando a devida importância à criação de insetos em laboratório. Assim, hoje já existem laboratórios de Entomologia avançados no Brasil, com técnicas de criação de insetos sofisticadas. Entretanto, esta não é a regra, e tudo deve ser feito para mudar essa tendência, pois a manutenção de colônias de insetos é imprescindível às modernas estratégias de controle de pragas, pois, tanto nas pesquisas básicas como aplicadas de um programa, é exigido um suprimento contínuo de insetos. Corroborando essa afirmativa, Knipling (1979) destacou que um dos mais importantes avanços na Entomologia foi o progresso feito pelos cientistas ao conseguirem criar um número quase ilimitado de insetos a um custo razoável. Portanto, o tema criação de insetos é, hoje, dos mais relevantes, pois esse assunto se tornou o maior componente da moderna ciência entomológica (LEPPLA; ADAMS, 1987).

Surgiram, a partir do clássico livro de Smith (1966), inúmeras publicações como as de Rodrigues (1972); Singh (1977); Leppla e Ashley (1978); Dickerson et al. (1980); Dadd (1985); Edwards et al. (1987); King e Leppla (1984); Singh e Moore (1985); Reinecke (1985); Ashby e Singh (1987); Parra (1991); Anderson e Leppla (1992); Thompson e Hagen (1999) e Parra (2007), que alavancaram essa área da Entomologia. A partir daí, os livros específicos sobre o assunto passaram a escassear, talvez pelo aparente insucesso observado para a criação de parasitoides e predadores in vitro. Em 2004, Cohen publicou um novo livro, Insect Diets: Science and Technology, abordando não só aspectos básicos, mas também a tecnologia envolvendo o conhecimento da ciência dos alimentos, a parte química, a física, a microbiologia e o efeito durante o processamento dos componentes para a confecção da dieta artificial.

Embora tenham ocorrido avanços nas dietas para parasitoides (CÔNSOLI; PARRA, 2002) e predadores (COHEN, 2004), sem dúvida alguma é para fitófagos, das ordens Lepidoptera, Coleoptera e Diptera, que se concentram 85% das dietas artificiais.

É evidente que em Entomologia pode-se, dependendo da área de estudo, manipular populações de insetos existentes no campo ou manter insetos, em hospedeiros naturais em laboratórios, insetários (telados) ou em câmaras climatizadas. Entretanto, foi graças ao desenvolvimento de meios artificiais que houve possibilidades de se criar grande número de insetos necessários ao desenvolvimento de estudos em programas de Manejo Integrado de Pragas (MIP), com total controle do entomologista sobre essas populações. Assim, foi possível a obtenção de grandes avanços em áreas básicas como nutrição, toxicologia, produção de proteínas recombinantes e de fármacos, plantas transgênicas, bioquímica (estudos enzimáticos), biotecnologia, endocrinologia, genética, comportamento, ecologia e até taxonomia de insetos. Com o desenvolvimento de criações massais de insetos evoluíram as pesquisas aplicadas em controle biológico, resistência de plantas e patologia de insetos, controle genético (esterilização de machos e utilização de genes letais), vetores de doenças, produção de feromônios e cairomônios (métodos de controle por comportamento), controle químico, etc. É conveniente salientar que, mesmo em países desenvolvidos, esse avanço se deu nos últimos 30 anos, pois Singh (1977) listou 154 publicações sobre dietas artificiais de 1908 a 1950 e 1.807 de 1951 a 1976. De 1976 a 2007, foram referidas poucas publicações com novidades sobre dietas artificiais, especialmente para fitófagos.

Em 1974, foi criado, nos EUA, um newsletter internacional, denominado FRASS (Insect Rearing Group Newsletter) para melhorar a comunicação e cooperação entre interessados no assunto, além de resolver os problemas de cientistas ligados à criação de insetos. São aí contidas informações sobre novas dietas, preços de ingredientes, endereços de pesquisadores envolvidos com diferentes espécies, sanidade e modelos de laboratórios, quarentena, controle de qualidade, etc. (DICKERSON; LEPPLA, 1992).

Um esquema das relações entre criações de insetos e as diversas áreas da Entomologia, com vistas ao manejo de pragas e à agricultura sustentável, foi apresentado por Parra (2000, 2002 e 2008) (Figura 1). Portanto, a manutenção de colônias de insetos em laboratório é imprescindível às modernas estratégias de manejo de pragas, pois tanto nas pesquisas básicas como aplicadas de um programa é exigido um suprimento contínuo de insetos.

Figura 1. Relações entre criações de insetos e as diversas áreas da Entomologia.

Fonte: Parra (2002).

Quando o objetivo for o desenvolvimento de pesquisas, as colônias de insetos, dependendo da espécie, podem ser mantidas em meios naturais, pois nem sempre são necessárias grandes populações. Entretanto, seja em meio natural seja em artificial, são fundamentais informações básicas de biologia e comportamento para o desenvolvimento de pesquisas que fornecerão subsídios aos diferentes métodos de controle (PARRA, 2000). Em outros casos, quando as colônias são usadas para o controle propriamente dito, o número de insetos a ser utilizado deve ser grande, e, neste caso, na maioria das vezes, são usadas dietas artificiais. Surgem aí as criações massais que têm uma série de peculiaridades, com problemas não só entomológicos, mas também relacionados a uma verdadeira fábrica, envolvendo a produção de milhões de insetos.

Em linhas gerais, as criações de insetos são necessárias para: estudos de resistência de plantas a insetos; bioensaios com inseticidas (produtos biológicos, patógenos, reguladores de crescimento, novos grupos de agroquímicos); produção de inimigos naturais (parasitoides, predadores e patógenos) em pequena escala; estudos de exigências nutricionais; produção massal de inimigos naturais (parasitoides, predadores e patógenos); produção massal para aplicação do princípio da esterilidade; produção massal para controle genético (esterilidade híbrida); avaliação da qualidade nutricional de cereais (de forma mais econômica do que com outros animais-teste); nutrição de animais usados na alimentação humana (peixes, pássaros e rãs); bioensaios (morfologia, bioquímica, fisiologia, patologia, biologia, toxicologia, ecologia, etc.) pois tais insetos constituem fontes uniformes, em idade, nutrição, etc.); estudos de feromônios e semioquímicos; estudos de taxonomia (espécies crípticas, descrição de formas imaturas, etc.); estudos de resistência de insetos a inseticidas (mecanismos e manejo da resistência); estudos de transmissão de agentes fitopatogênicos por insetos; bioensaios em biotecnologia e biologia molecular (especialmente para avaliação de plantas transgênicas); fármacos; simbiontes, enzimas e outros aspectos bioquímicos.

Em países mais desenvolvidos, colônias de insetos são utilizadas também na educação pública (zoológicos, museus e escolas); em outros países, os insetos são ainda utilizados diretamente na alimentação humana (México, Japão, Filipinas, África), por representarem importante fonte proteica (Tabela 2) (PARRA, 2007).

Tabela 2. Valor nutricional relativo de alguns tipos de insetos.

Inseto | Proteína (%) | Gordura (%)
Isoptera (cupins) |  |
1 exemplar vivo | 23,2 | 28,3
1 exemplar frito | 36,0 | 44,4
Orthoptera (gafanhotos) |  |
12 exemplares secos | 60,0 | 6,0
Diptera |  |
3 pupas de mosca-doméstica | 63,1 | 15,5
Hymenoptera (formigas) |  |
Adultos |  |
Fêmea | 7,4 | 23,8
Macho | 25,2 | 3,3

Embora o desenvolvimento de meios artificiais para insetos tenha representado um dos suportes de programas de manejo de pragas, é conveniente salientar que, tomando-se por base os conhecimentos atuais, alguns grupos de insetos como os representantes das ordens Hemiptera (Homoptera, Heteroptera) (pulgões, cochonilhas, moscas-brancas, cigarrinhas, percevejos, etc.) e Thysanoptera devem ser criados em hospedeiros naturais, investindo-se em pesquisas que permitam a manutenção contínua e de uma maneira fácil dos vegetais que hospedam esses insetos, para se dispor de colônias durante todo o ano.

Histórico das dietas artificiais

O primeiro inseto a ser criado axenicamente, de ovo a adulto, em uma dieta artificial (composta de peptona, extrato de carne, amido e minerais) foi Calliphora vomitoria (L.), por Bogdanov em 1908. Em 1915, Loeb criou Drosophila sp. por cinco gerações em uma dieta composta de açúcar de uva, açúcar de cana, tartarato de amônio, ácido cítrico, fosfato monoácido de potássio, sulfato de magnésio e água. Guyénot (1917) manteve, com bons resultados, colônias de Drosophila ampelophila Loew, em uma dieta exclusivamente artificial. As espécies de baratas Periplaneta orientalis (L.) e Blatella germanica (L.) foram criadas com sucesso por Zabinski (1926 a 1928) em um meio composto de albumina de ovo, amido, sacarose, ágar e mistura de sais. Na década de 1940, Fraenkel e colaboradores criaram um grande número de insetos-praga de grãos armazenados, com uma dieta à base de caseína (SINGH, 1977).

A primeira tentativa para criar um inseto fitófago em meio artificial foi feita por Bottger (1942), que utilizou uma dieta para Ostrinia nubilalis (Hübner) que consistia de caseína, açúcares, gorduras, sais, vitaminas, celulose, ágar e água. A seguir, Beck et al. (1949) desenvolveram uma dieta para O. nubilalis, que era composta de produtos químicos puros naturais altamente purificados, incluindo também um extrato de folhas de milho para fornecer um fator de crescimento não identificado (mais tarde identificado como ácido ascórbico por Chippendale & Beck, 1964). Em 1949, House iniciou uma série de trabalhos clássicos acerca de aspectos aplicados da nutrição de insetos. Em 1950, K. Hagen, de Berkeley, Califórnia, lançou a base da nutrição e dietética de parasitoides e predadores. Ishii (1952) e Matsumoto (1954) usaram dietas que continham extratos de plantas hospedeiras para Chilo supressalis (Walker) e para Grapholita molesta (Busck). Vanderzant e Reiser (1956) criaram a lagarta-rosada Pectinophora gossypiella (Saunders) em dieta que não continha extratos de plantas. A partir desses experimentos iniciais, grande número de insetos tem sido criado em dietas que consistem integralmente de produtos químicos puros e substâncias nutritivas completamente estranhas ao alimento natural do inseto. Em 1959, Fraenkel incorpora o conceito de substâncias secundárias para entendimento dos mecanismos de alimentação de insetos. Ito (1960), no Japão, inicia estudos nutricionais clássicos com Bombyx mori (L.).

A criação de hemípteros com substratos artificiais foi conseguida por Schell et al. (1957), com as espécies Oncopeltus fasciatus (Dallas) e Euschistus variolarius (Palisot de Beauvois). As técnicas de criação de afídeos em laboratório foram desenvolvidas concomitantemente nos EUA e no Canadá, por dois grupos de pesquisadores. Assim, Mittler e Dadd (1962) conseguiram sucesso com Myzus persicae (Sulzer) nos EUA e Auclair e Cartier (1963) com Acyrtosiphon pisum (Harris) no Canadá. Em 1967, Mittler desenvolveu estudos sobre bioquímica, biofísica e comportamento da nutrição de afídeos. Em 1968, Gordon enunciou o princípio da nutrição quantitativa em insetos e, no mesmo ano, Waldbauer padronizou os índices para estudar a nutrição quantitativa de insetos. As primeiras referências de criação de parasitoides em laboratório em meios artificiais foram feitas por Yazgan e House (1970) e Yazgan (1972) com a espécie Itoplectis conquisitor (Say) (Hymenoptera, Ichneumonidae).

Um dos maiores avanços nas técnicas de criação de lepidópteros e outros fitófagos em laboratório resultou da introdução do germe de trigo na Formulação de dietas para P. gossypiella (Adkisson et al., 1960) e para Heliothis virescens (F.) (Berger, 1963). As Formulações desses dois autores constituem, com algumas modificações, a base das dietas para muitos insetos. Tais revisões do histórico das dietas artificiais baseiam-se em Singh (1977), Singh e Moore (1985) e Cohen (2004).

Como já referido, os trabalhos com dietas artificiais foram iniciados no Brasil no Departamento de Entomologia da Esalq/USP, em Piracicaba, em 1969, por Domingos Gallo, que utilizou a dieta proposta por Hensley e Hammond (1968), com algumas modificações, para a multiplicação de D. saccharalis, em um programa visando ao seu controle biológico, por meio de taquinídeos.

Revisões sobre dietas artificiais foram realizadas por Singh (1977) e Singh e Moore (1985). Uma lista das espécies criadas é apresentada na Tabela 3. Revisões sobre criações de inimigos naturais também foram conduzidas por Waage et al. (1985). Nos últimos 30 anos, intensificaram-se as pesquisas com dietas artificiais para parasitoides e predadores in vitro, e as revisões sobre o assunto foram feitas por Thompson (1986), Thompson e Hagen (1999) e Cônsoli e Parra (2002).

Tabela 3. Distribuição taxonômica de espécies criadas com dietas artificiais.

Ordem/família | Nº espécies criadas | Ordem/família | Nº espécies criadas | Ordem/família | Nº espécies criadas
Coleoptera | 284 | Hemiptera | 93 | Lepidoptera |
Anobiidae | 4 |  |  | Noctuidae | 217
Bostrychidae | 3 | A. Heteroptera | 22 | Notodontidae | 4
Buprestidae | 1 | Alydidae | 1 | Nymphalidae | 15
Bruchidae | 1 | Anthocoridae | 6 | Oecophoridae | 3
Cerambycidae | 69 | Lygaeidae | 1 | Olethreutidae | 17
Chrysomelidae | 11 | Miridae | 4 | Papilionidae | 3
Coccinellidae | 69 | Nabidae | 1 | Pieridae | 13
Cucujidae | 3 | Pentatomidae | 3 | PyraIidae | 65
Curculionidae | 28 | Reduviidae | 5 | Riodinidae | 1
Dermestidae | 18 | Scutelleridae | 1 | Saturniidae | 10
Elateridae | 5 |  |  | Satyridae | 9
Lyctidae | 2 | B. Homoptera | 71 | Sesiidae | 4
Meloidae | 5 | Aphididae | 50 | Sphingidae | 6
Nitidulidae | 5 | Cercopidae | 1 | Tineidae | 1
Pythidae | 1 | Cicadellidae | 8 | Tortricidae | 75
Ptinidae | 1 | Coccidae | 3 | Yponomeutidae | 4
Scarabaeidae | 17 | Delphacidae | 7 |  |
ScoIytidae | 33 | Pseudococcidae | 2 | Mallophaga | 3
Tenebrionidae | 7 |  |  | Trichodectidae | 3
Trogositidae | 1 | Hymenoptera | 67 |  |
|  | ApheIinidae | 1 | Neuroptera | 8
Dermaptera | 1 | Apidae | 4 | Berothidae | 1
Labiduridae | 1 | Bethylidae | 1 | Chrysopidae | 7
|  | Braconidae | 4 |  |
Dictyoptera | 5 | Cephidae | 1 | Orthoptera | 24
Blattellidae | 4 | Chalcididae | 2 | Acrididae | 10
Blattidae | 1 | Encyrtidae | 1 | Gryllidae | 14
|  | Eulophidae | 4 |  |
Diptera | 279 | Formicidae | 35 | Phasmida |
Anthomyiidae | 10 | Ichneumonidae | 8 | Phasmatidae |
Calliphoridae | 19 | Megachilidae | 1 |  |
Ceratopogonidae | 19 | Pteromalidae | 1 | Siphonaptera | 3
Chironomidae | 14 | Trichogrammatidae | 4 | Pulicidae | 3
Chloropidae . | 4 |  |  |  |
Culicidae | 61 | lsoptera | 5 |  |
Cuterebridae | 1 | Kalotermitidae | 1 |  |
DoIichopodidae | 1 | Rhinotermitidae | 3 |  |
Drosophilidae | 34 | Termitidae | 1 | Total | 1.329
Glossinidae | 1 |  |  |  |
Muscidae | 16 | Lepidoptera | 556 |  |
Mycetophilidae | 1 | Arctiidae | 15 |  |
Mystacinobiidae | 1 | Bombycidae | 2 |  |
Oestridae | 1 | Carposinidae | 1 |  |
Phoridae | 3 | Cochylidae | 1 |  |
Piophilidae | 1 | Cossidae | 2 |  |
Psilidae | 1 | Gelechiidae | 10 |  |
Psychodidae | 18 | Geometridae | 32 |  |
Sarcophagidae | 8 | Heliconiidae | 1 |  |
Scatopsidae | 1 | Hepialidae | 2 |  |
Sciaridae | 22 | Hesperiidae | 7 |  |
Sciomyzidae | 1 | Lasiocampidae | 6 |  |
Simuliidae | 8 | Limacodidae | 1 |  |
Sphaeroceridae | 2 | Liparidae | 3 |  |
Syrphidae | 3 | Lycaenidae | 12 |  |
Tabanidae | 5 | Lymantriidae | 6 |  |
Tachinidae | 4 | Lyonetiidae | 1 |  |
Tephritidae | 18 | Megalopygidae | 1 |  |
Tipulidae | 1 | Megathymidae | 6 |  |

Fonte: Singh (1985).

Um dos poucos casos de sucesso de criação de um parasitoide in vitro é a produção de Trichogramma, pelos chineses, em ovos artificiais com córion de polietileno (LI-LI-YING et al., 1986). O meio artificial é composto de hemolinfa pupal de Antheraea pernyi (Guérin-Méneville) [ou Philosamia cynthia ricini (Boisd.)], gema de ovo de galinha, malte e sais de Neisenheimer (estes como atraentes de oviposição). Esse meio pode ser utilizado para a criação de várias espécies de Trichogramma, havendo necessidade, no entanto, de utilizar plástico de diferentes espessuras, de acordo com o tamanho do ovipositor da espécie criada. Os parasitoides são produzidos em anéis de plástico ou cartões que contenham um grande número de parasitoides. Atualmente, os chineses possuem máquinas computadorizadas para produção de milhares de Trichogramma in vitro por dia, para liberação em campo (DAI et al., 1992; LIU et al., 1992). Cônsoli e Parra (2002) relataram 73 espécies de parasitoides criados in vitro, das quais 16 pertencentes à ordem Diptera e 57 à ordem Hymenoptera, com o maior número de representantes nas famílias Tachinidae (12 espécies) e Trichogrammatidae (18 espécies), respectivamente. Em 1985, uma dieta oligídica foi desenvolvida por Cohen, abrindo perspectivas para uma série de dietas para predadores e parasitoides.

No Brasil, as primeiras criações in vitro foram realizadas por Parra e Cônsoli (1992) para Trichogramma pretiosum Riley. Seguiram-se estudos com T. pretiosum (aprimoramento da dieta) e Trichogramma galloi Zucchi (CÔNSOLI; PARRA 1996a,b; 1997a,b; 1999a,b; GOMES et al., 2002). Resultados promissores foram também obtidos com o ectoparasitoide Bracon hebetor Say (MAGRO; PARRA, 2004; MAGRO et al., 2006) (Figura 2).

Figura 2. Criação in vitro Bracon hebetor. (A) Larvas sobre a dieta; (B) Pupas com casulo, em dieta adequada; (C) Pupa sem casulo, em dieta inadequada; e (D) Adulto normal proveniente de dieta adequada.

Fonte: Magro et al. (2006).

Foto: Heraldo Negri de Oliveira.

Formas de obtenção de insetos fitófagos e tipos de criação

Segundo Parra (2002), existem, basicamente, três formas de obtenção de insetos: a) coletando populações no campo; b) mantendo, em laboratório, populações em hospedeiros naturais (plantas intactas, folhas, raízes, bulbos, caules, etc.) e c) mantendo, em laboratório, populações em dietas artificiais.

Coleta de populações no campo. É a forma mais antiga e aceita pelos entomologistas considerados conservadores por se tratar de populações selvagens. Entretanto, tais populações têm como desvantagens não terem periodicidade de ocorrência e apresentarem procedências, nutrição e idade desconhecidas, o que pode limitar determinados tipos de estudos e trabalhos; em alguns casos, como em estudos de resistência de plantas a insetos, que são longos, tal periodicidade de ocorrência pode retardar ainda mais esses programas.

Manutenção de populações em hospedeiros naturais. Demanda muita mão de obra, mas os hospedeiros naturais são fundamentais para alguns grupos de insetos, como hemípteros e tisanópteros; nesse caso, deve-se investir em plantas fáceis de serem cultivadas e manipuladas (nem sempre são os hospedeiros naturais). Para a manutenção desses vegetais, dependendo da região, há necessidade de dispor de locais (casas de vegetação) com controle de temperatura, umidade relativa (UR) e fotoperíodo. Cuidados devem ser tomados para espécies pequenas (tripes, moscas-brancas), pois, se não forem mantidas em locais com telas finas separando as criações, pode haver mistura de espécies. Entretanto, é possível manter tais criações, destacando-se a criação de espécies de moscas-brancas em ervas-daninhas, hospedeiras dessa praga (COSTA, 1980).

Manutenção de populações em dietas artificiais. Parra (1998) descreveu que as dietas artificiais apresentam uma série de vantagens, especialmente por permitirem menor mão de obra, mas, como são preparadas conforme o hábito alimentar e o aparato bucal do inseto, são mais utilizadas para Lepidoptera, Coleoptera e Diptera.

A dieta deve conter todos os nutrientes exigidos pelo inseto (proteínas, vitaminas, sais minerais, carboidratos, lipídios e esteróis), e alguns grupos exigem ainda ácidos nucleicos. Entretanto, isso não é suficiente, pois a ausência de certas propriedades físicas e de fagoestimulantes (físicos e químicos), assim como do balanceamento de nutrientes pode determinar o desenvolvimento inadequado do inseto. Insetos dependentes de simbiontes podem apresentar obstáculos à Formulação de uma dieta artificial (PARRA, 2002). Assim, uma dieta artificial corretamente Formulada possui propriedades físicas e contém produtos químicos que estimulam e mantêm a alimentação, contém nutrientes (essenciais e não essenciais) em proporções balanceadas para produzir crescimento e desenvolvimento ótimos, e deve ser livre de microrganismos contaminantes. Os problemas associados com a Formulação de dietas artificiais têm correlação direta com seu teor de água.

Para pulgões, a dieta tem de ser líquida; para fitófagos mastigadores, semilíquida, ou seja, com bastante água, mas com uma consistência que ofereça resistência ao aparato bucal do inseto; já para baratas ou pragas de grãos armazenados, a dieta deve ser em pó ou friável. Quanto mais água tiver a dieta, maior será o problema de contaminação.

Uma dieta artificial adequada é aquela que: propicia alta viabilidade larval; produz insetos com duração da fase larval igual à da natureza; dá origem a adultos com alta capacidade reprodutiva; serve para mais de uma espécie e, se possível, para mais de uma ordem de insetos; tem em sua composição componentes de baixo custo (facilmente adquiridos no mercado); apresenta uma viabilidade total superior a 75%; e mantém a qualidade do inseto ao longo das gerações.

Existem, basicamente, três tipos de criações de insetos, aplicáveis às criações de inimigos naturais: a) criações em pequena escala; b) criações de médio porte; e c) criações massais.

Criações em pequena escala (uma pessoa é suficiente para conduzir a criação). São as chamadas criações de pesquisa, que podem ser aumentadas para pesquisas aplicadas, especialmente nos casos de controle biológico que demandem liberações inoculativas. Em julho de 1998, o parasitoide Ageniaspis citricola Logvinovskaya foi importado pelo Brasil para o controle de Phyllocnistis citrella Stainton. Nesse caso, estabeleceu-se uma criação de parasitoide, o qual foi liberado em todo o Estado de São Paulo, mantendo-se tal criação com a atuação permanente de três técnicos de laboratório (PARRA et al., 2004). Durante o período de liberação (de 1998 a 2002), foi produzido cerca de 1 milhão de indivíduos, usando uma técnica simples (Figura 3).

Figura 3. Sistema de produção de Ageniaspis citricola sobre o minador, Phyllocnistis citrella. (A) Plantas em tubetes podadas no ápice; (B) Plantas com brotações; (C) Brotações expostas ao minador para postura; (D) Pupas do minador nas folhas; (E) Pupas mantidas em recipientes para continuidade da criação (câmara de emergência); (F) Ovos do minador expostos ao parasitismo por A. citricola; (G) Desenvolvimento do parasitoide; (H) Pupas do parasitoide; (I) Pupas do parasitoide no interior de recipientes; e (J) Forma de liberação no campo.

Fonte: Chagas et al. (2002).

Criações de médio porte. São criações maiores para o desenvolvimento de métodos de controle.

Criações massais. Geralmente envolvem operações semelhantes às de uma fábrica para servir de suporte a um programa de controle biológico ou de outro método de controle. As definições de criações massais são as mais variadas. Segundo Finney e Fisher (1964), criação massal é a “produção econômica de milhões de insetos benéficos, em uma linha de montagem, com o objetivo de produzir, com o mínimo de homens/hora e de espaço, o número máximo de fêmeas férteis no tempo mais curto possível e com um baixo custo”. Outras definições, como as de Mackauer (1972) e de Chambers (1977), combinaram o aspecto econômico com o biológico. Segundo o último autor, criação massal é a “produção de insetos capaz de atingir objetivos com uma aceitável relação custo–benefício e em números excedendo de 10 mil a 1 milhão de vezes a produtividade média da população de fêmeas nativas”. Leppla e Adams (1987) definiram criação massal como “uma atividade sistemática, automatizada, em instalações integradas, com o objetivo de produzir um suprimento relativamente grande de insetos para distribuição”.

Em países desenvolvidos, existem criações massais de inimigos naturais que são comercializados como inseticidas biológicos. Um dos insetos mais produzidos no mundo hoje é Trichogramma spp. e, especialmente em países socialistas, extensas áreas são tratadas com esse parasitoide. Na Rússia, há grande número de biofábricas que produzem milhões de insetos por dia (PARRA; ZUCCHI, 1986), chegando a uma produção anual de 50 bilhões de insetos; no México, essa produção é de 28 bilhões por ano, e em alguns países da América do Sul, como Colômbia, o número de insetos produzidos é elevado (PARRA; ZUCCHI, 2004).

Essas criações massais envolvem produções diárias de milhões de insetos e, na verdade, assemelham-se a uma linha de fabricação de um produto qualquer. Assim, no caso do controle de Cochliomyia hominivorax (Coquerel) por meio da técnica do inseto estéril nos EUA, eram produzidos e liberados de 50 a 200 milhões de moscas estéreis por semana. No final do programa, constatou-se que para cada fêmea da natureza foram liberadas 49 fêmeas estéreis, relação bem maior do que a prevista teoricamente para esse método, que é de 1:9. Em tal fábrica eram empregados mais de 300 funcionários. Nesse caso, além dos problemas biológicos de criação, surgem outros, como inventário, compra e armazenamento de material e manutenção das instalações e dos equipamentos. À medida que aumenta o número de insetos produzidos, crescem os problemas relacionados às instalações, custos, microrganismos (contaminantes) e controle de qualidade dos insetos, e torna-se necessário pensar em automatização (mecanização). Essa mecanização deve ser incentivada a partir de uma produção de 3 mil adultos por semana. Detalhes de criações massais podem ser vistos, entre outros, em Smith (1966); Ridgway e Vinson (1977); Starler e Ridgway (1977); Leppla e Ashley (1978); King e Leppla (1984); Singh e Moore (1985); van Lenteren e Woetz (1988), Parra (1990, 1992a,b, 1993, 1997, 2002), Parrela et al. (1992); van Driesche e Bellows Junior (1996); Ridgway e Inscoe (1998); Bellows e Fisher (1999); Etzel e Legner (1999); Bueno (2000); van Lenteren (2000, 2003).

Muitas empresas da Europa, dos EUA e de vários países do primeiro mundo comercializam inimigos naturais, e na Europa é frequente a comercialização para uso em casas de vegetação. Esse processo cultural foi iniciado nos EUA e na Europa na década de 1970, e no Brasil apenas agora começam a aparecer as primeiras empresas interessadas na comercialização de inimigos naturais. Em nosso país, além do problema de desconhecimento dessa possibilidade, não há uma legislação forte para evitar que surjam aventureiros nesse mercado que poderiam fazer diminuir a credibilidade no controle biológico (a chamada ética na produção por HOY et al., 1991). As criações comerciais envolvem criações massais.

Criações massais tendem a aumentar cada vez mais como consequência da pressão da sociedade contra o uso de agroquímicos, substituindo-os por produtos biológicos. Assim, o mercado de inimigos naturais está em ascensão. Em todo o mundo, mais de 125 espécies estão disponíveis para controlar cerca de 70 pragas, incluindo as de cultivos protegidos (mosca-branca, ácaro-rajado, pulgões, mosca-minadora, tripes) (van LENTEREN, 2003). O número de inimigos naturais no Brasil tende a crescer e já são oferecidos por cerca de 20 empresas, que comercializam espécies de Trichogramma, Cotesia flavipes (Cam.), A. citricola, entre outros, além de ácaros predadores. A não disponibilidade, ao agricultor, de inimigos naturais é uma das razões da pequena utilização de controle biológico no Brasil (PARRA, 2006).

Terminologia usada em dietas artificiais

A terminologia de dietas de insetos foi muito confusa na fase inicial de estudos. Os termos artificial, sintética, purificada e quimicamente definida foram usados por diferentes pesquisadores para descrever dietas que continham substâncias que variavam em pureza.

Dieta: tudo que o inseto ingere para satisfazer suas necessidades fisiológicas. Ainda hoje existem confusões ou ambiguidades entre dieta natural e artificial.

Dieta natural: faixa de hospedeiros com os quais o inseto está normalmente associado, ou seja, são os alimentos ingeridos pelo inseto na natureza.

Dieta artificial: são os alimentos fornecidos pelo homem na tentativa de substituir o alimento natural por outro mais acessível ou conveniente sob o ponto de vista técnico ou econômico. Portanto, dietas artificiais podem ser plantas normalmente não utilizadas pelo inseto na natureza. Por exemplo, para criação da cochonilha-da-raiz-do-cafeeiro [Dysmicoccus cryptus (Hempel)] utilizam-se, em vez do cafeeiro, batatinhas recém-brotadas, ou no caso de cochonilhas-de-laranjais (para produção de coccinelídeos e nitidulídeos), usam-se abóbora ou outras cucurbitáceas em substituição às plantas cítricas. Por esse motivo, muitos pesquisadores em vez de dizerem dietas artificiais preferem meios artificiais para evitar tal ambiguidade.

Dougherty (1959) classificou as dietas artificiais (ou meios artificiais) em holídicas, merídicas e oligídicas, de acordo com a pureza dos componentes do meio, hoje terminologia internacionalmente aceita.

Holídicas: dietas (meios) cujos componentes são todos de composição química definida ou conhecida.

Merídicas: dietas que contêm um ou mais ingredientes de composição desconhecida ou inadequadamente definida.

Oligídicas: dietas que contêm componentes orgânicos não purificados, principalmente compostas de matéria orgânica crua.

De acordo com o grau de pureza das dietas elas podem ser classificadas em:

Axênicas: dietas em que somente uma espécie existe no meio de cultura (simbiontes são excluídos).

Sinxênicas: dietas em que duas ou mais espécies (monoxênica, dixênica, polixênica) são criadas em conjunto no meio de cultura; se todas as espécies são conhecidas, a cultura é dita gnotobiótica (ASHBY; SINGH, 1987).

Xênica: dietas em que se cria uma espécie sem que se excluam simbiontes de natureza desconhecida.

Outros conceitos relacionados à bioecologia e nutrição de insetos:

Nutrição: estudo dos requisitos alimentares dos insetos.

Nutrição qualitativa: trata exclusivamente dos nutrientes exigidos sob o ponto de vista químico.

Nutrição quantitativa: considera que é importante para o inseto não somente as exigências nutricionais básicas, mas a proporção (quantidade) de alimento ingerido, digerido, assimilado e convertido em tecidos de crescimento.

Nutrientes essenciais: compostos que têm que ser incluídos na dieta porque não podem ser sintetizados nem pelo sistema metabólico do inseto nem pelos simbiontes. São as vitaminas, aminoácidos e certos sais minerais.

Nutrientes não essenciais: elementos que têm que ser consumidos para produzir energia e que são convertidos de forma tal que os insetos possam utilizá-los por meio de processo metabólico. São os carboidratos, lipídios e esteróis.

Dieta para múltiplas ordens: pelo menos uma espécie de duas ordens é criada nesta dieta. Por exemplo, dietas para Lepidoptera e Diptera.

Dieta “específica” para ordem: espécies de pelo menos duas famílias da mesma ordem são criadas. Por exemplo, espécies das famílias Noctuidae e Tortricidae (Lepidoptera).

Dieta “específica” para família: espécies de dois ou mais gêneros de uma mesma família são criadas. Por exemplo, Heliothis sp. e Spodoptera sp. (Noctuidae).

Dieta “específica” para gênero: duas ou mais espécies do mesmo gênero são criadas na mesma dieta. Por exemplo, H. virescens e Heliothis subflexa (Guenée).

Dieta específica: é a dieta utilizada para insetos monófagos.

Princípios gerais de nutrição

Singh (1977) definiu, baseando-se em House (1966), três princípios gerais de nutrição de insetos:

Regra da identidade

Independentemente da posição sistemática e do hábito alimentar do inseto as exigências nutricionais qualitativas são semelhantes.

Assim, um mastigador, sugador ou parasitoide têm as mesmas exigências qualitativas, variando, no entanto, a forma como essa dieta é oferecida, seja microencapsulada para um parasitoide (THOMPSON, 1986), em membrana de parafilm para um pulgão (KUNKEL, 1977) seja em ágar para fitófagos. Os tipos de dieta de acordo com o aparato bucal de insetos foram discutidos por Reinecke (1985) e os problemas existentes na criação de parasitoides in vitro foram referidos por Grenier (1994) e Cônsoli e Parra (1999b, 2002).

Princípio da proporcionalidade nutricional

Proporções adequadas de nutrientes são exigidas para nutrição normal.

Dessa forma, é fundamental a proporção dos nutrientes, principalmente proteínas: carboidratos, proporção esta variável de inseto para inseto, conforme apresentado por Dadd (1985) (Tabela 4).

Tabela 4. Proporção (em peso) de proteínas em relação a carboidratos para diferentes espécies de insetos.

Espécie | Proteína (aminoácido) | Carboidrato (açúcares) | Proporção
Cochliomyia hominivorax | 90 | 0 | “
Itoplectis conquisitor | 61 | 20 | 3,1
Musca domestica | 55 | 21 | 2,6
Agria housei | 49 | 20 | 2,5
Chrysopa carnea | 41 | 56 | 0,7
Helicoverpa zea | 40 | 32 | 1,3
Pectinophora gossypiella | 37 | 45 | 0,8
Anthonomus grandis | 35 | 32 | 1,1
Schistocerca gregaria | 43 | 43 | 1,0
Bombyx mori | 40 | 42 | 1,0
Blatella germanica | 30 | 65 | 0,5
Tribolium confusum | 20 | 74 | 0,3
Myzus persicae | 23 | 72 | 0,3

Fonte: Dadd (1985).

O balanceamento de nutrientes varia com a idade do inseto. Schistocerca spp. necessita maior quantidade de carboidratos nos últimos ínstares larvais. O. nubilalis não necessita de carboidratos nos três primeiros ínstares larvais. Nesses casos, as reservas para os primeiros ínstares advêm de reservas armazenadas no ovo. Podem ocorrer interações nutrientes e não nutrientes (aleloquímicos).

Princípio dos suplementos cooperadores

Fontes suplementares de nutrientes, fornecidas por simbiontes, podem desempenhar um importante papel na nutrição de insetos.

Os simbiontes (bactérias, fungos, leveduras, protozoários, etc.) podem ser a fonte principal do alimento (fungos para formigas, besouros, pernilongos e Drosophila); ajudar a digestão pela secreção de enzimas no intestino; converter internamente alimento de uma forma inaproveitável para uma forma aproveitável (cupins e baratas) e fornecer fatores auxiliares de crescimento (vitaminas) ou executar funções bioquímicas para dar condições de um inseto sobreviver e crescer em uma dieta inadequada.

As pesquisas com simbiontes têm sido intensificadas nos últimos anos, e, hoje, um dos simbiontes mais estudados é Wolbachia, uma a-proteobactéria, que existe em muitos insetos. Essa bactéria é transmitida pelo citoplasma de ovos e pode envolver vários mecanismos para manipular a reprodução dos seus hospedeiros, incluindo indução de incompatibilidade reprodutiva, partenogênese e feminização. São também transmitidas horizontalmente entre espécies de artrópodos e têm sido estudadas no parasitoide de ovos de Trichogramma spp. (WERREN, 1997). O efeito de endosimbiontes mutualísticos, como Buchnera, tem sido estudado exaustivamente na nutrição de pulgões. Tais simbiontes e seu papel evolucionário são discutidos em Bourtzis e Miller (2003) e no capítulo 6 deste livro.

Tipos de dietas artificiais

Como já referido, uma dieta artificial corretamente Formulada possui propriedades físicas e contém produtos químicos que estimulam e mantêm a alimentação, bem como nutrientes (essenciais e não essenciais) em proporções balanceadas para produzir ótimo crescimento e desenvolvimento, e deve ser livre de microrganismos contaminantes. Os problemas associados com a Formulação de dietas artificiais mantêm direta correlação com o seu conteúdo de água. Existem as seguintes classes de dietas, com os respectivos problemas associados com a sua Formulação:

Dietas em pó ou friáveis

São facilmente obtidas misturas homogêneas e não ocorre contaminação por microrganismos. Como exemplo, dietas para pragas de grãos armazenados, grilos e baratas.

Dietas semilíquidas para fitófagos mastigadores

As misturas são mais difíceis de serem obtidas e ocorre imediata contaminação por microrganismos se não forem tomadas medidas adequadas. São as dietas mais comumente utilizadas para programas de controle biológico e de alternativas de controle de pragas.

Dietas líquidas para fitófagos sugadores

Essas dietas são trabalhosas para serem preparadas e são rapidamente contaminadas por microrganismos. Outros problemas que usualmente ocorrem estão relacionados com a distribuição das dietas dentro de membranas artificiais (parafilm) e a manutenção dos nutrientes em solução. É o caso de dietas para pulgões e certos heterópteros (percevejos).

Dietas líquidas para endoparasitoides

Apresentam os mesmos problemas das dietas anteriores, além de outros associados com a lavagem do inseto no meio líquido. Envolve a microencapsulação e surgem inúmeros problemas discutidos em Grenier (1994, 1997) e em Cônsoli e Parra (2002).

Hábitos alimentares e tipos de aparato bucal de insetos

A consistência e a estrutura de uma dieta adequada são governadas pelos hábitos alimentares e pelo tipo de aparato bucal do inseto. Assim, o conhecimento desses hábitos alimentares é essencial para a criação de insetos com dieta artificial ou natural. É também importante, para a criação ou para estudos biológicos, o tipo de metamorfose que o inseto apresenta.

Hábitos alimentares

O alimento dos insetos é muito diversificado, incluindo material de origem animal, vegetal e orgânico. Essa é uma das características dos insetos, levando-os a especializações para o consumo desses alimentos de diferentes formas.

Segundo Brues (1946) e Frost (1959), todos os organismos vivos e mortos são utilizados, folhas, néctar, pólen, sementes, madeira, seiva (fluido do xilema e floema), fungos, carne animal, sangue, pelo, fezes e cera. Existem outros casos menos comuns como na mosca tse-tsé, na qual a larva em desenvolvimento se alimenta de glândulas nutritivas internas da mãe. Há várias moscas, mantídeos e ácaros nos quais a fêmea adulta pode consumir o macho. Nas moscas da família Cecidomyiidae, que produzem galhas e são endogênicas, a larva desenvolve-se internamente no corpo da mãe, em alguns casos, consumindo-o. Alguns insetos cultivam o seu próprio alimento, enquanto outros possuem simbiontes para ajudá-los na sua nutrição (capítulo 6 deste livro).

Alguns adultos de insetos consomem o mesmo alimento da fase larval e outros não se alimentam. Na diversidade de formas nas quais os alimentos são consumidos estão incluídos os mastigadores, os sugadores-picadores, os sifonadores e os esponjadores.

Qualquer classificação de hábitos alimentares, segundo Brues (1946), é arbitrária; entretanto, os animais têm tradicionalmente sido separados em quatro principais categorias, de acordo com o nível trófico de alimento que eles consomem. Assim, são classificados em herbívoros, carnívoros, sapróvoros ou detritívoros e onívoros. Essas grandes categorias podem ser divididas em classes (guildas) alimentares, baseando-se no tipo específico de alimento consumido – filófagos (que consomem folhas); carpófagos (frutos); nectívoros (néctar), fungívoros ou micetófagos (fungos), etc. – e na forma como eles são consumidos (entre os filófagos, existem mastigadores dilaceradores, raspadores, minadores, produtores de galhas, sugadores de seiva, etc.).

Herbívoros: são os que consomem tecidos de plantas e que, segundo Chapman (1982), correspondem à cerca da metade dos insetos. Nessa categoria estão os fitófagos e micetófagos. As ordens de insetos predominantemente fitófagas são: Orthoptera, Lepidoptera, Hemiptera, Thysanoptera, Phasmatodea, Isoptera, Coleoptera (Cerambycidae, Chrysomelidae e Curculionidae), Hymenopetera (Symphyta) e alguns Diptera. A maior parte desses insetos se alimenta de plantas superiores enquanto as larvas aquáticas de Ephemeroptera, Plecoptera e Trichoptera, de algas. Larvas que se alimentam de fungos são frequentes em Diptera e Coleoptera. Entre os coprófagos, os fungos fazem parte da sua dieta, e os cupins cultivam seu próprio fungo.

Carnívoros: incluem parasitoides e predadores. Entre os parasitoides existem os ectoparasitoides e os endoparasitoides. No primeiro grupo estão os representantes de Phthiraptera (Siphonaptera, Anoplura) e alguns Heteroptera, como Cimex, e alguns Reduviidae e vários Diptera (pernilongos, Simuliidae, Ceratopogonidae, Tabanidae e Pupipara). Há muitos sugadores de sangue, incluindo de vertebrados. Algumas vezes, ambos os sexos sugam sangue, como em Siphonaptera e na mosca tse-tsé, ou somente as fêmeas, como em Nematocera e Brachycera. Neste último caso, as fêmeas também se alimentam regularmente de néctar, que é o único alimento dos machos.

Os endoparasitoides, na sua maioria, são parasitoides somente como larvas, englobam todos os Strepsiptera, Ichneumonoidea, Chalcidoidea e Proctotrupoidea, entre os Hymenoptera, e Bombyliidae, Cyrtidae, Tachinidae e alguns Sarcophagidae, entre os Diptera.

Grupos predominantemente predadores são: Odonata, Dictyoptera (Mantodea), Heteroptera (Reduviidae e outros), larvas de Neuroptera, Mecoptera, Diptera (Asilidae e Empididae), Coleoptera (Adephaga, fase larval de Lampyridae e a maioria dos Coccinellidae) e Hymenoptera (Sphecidae e Pompilidae).

Sapróvoros ou detritívoros: ocorrem principalmente em insetos superiores cujas larvas diferem dos adultos. Matéria orgânica morta é a fonte de alimento mais comum para muitas larvas de Diptera e Coleoptera. Nesses habitats, os microrganismos desempenham importante papel nas dietas.

Onívoros: consomem mais de um dos tipos de alimentos mencionados anteriormente.

As categorias alimentares reúnem os insetos em agrupamentos funcionais e, como tal, há um cruzamento de limites taxonômicos. Assim, certas larvas de Coleoptera, Hymenoptera e Lepidoptera podem cair na mesma categoria de mastigadores de folhas. De forma análoga, as categorias funcionais de predadores e parasitoides podem ser aplicadas a herbívoros e carnívoros (por exemplo, uma lagarta-rosca é um predador de plântulas e um afídeo é um “parasito” de sua planta hospedeira).

Essa classificação de categorias alimentares baseia-se, para a bioecologia e a nutrição, no fato de que a composição de diferentes alimentos varia na proporção de nutrientes e de aleloquímicos. Além disso, como alguns alimentos são mais abundantes que outros, existindo diferença na facilidade de serem localizados e consumidos, é óbvio que deva existir variação na pressão seletiva. Assim, em função do alimento, vão ocorrer nos insetos adaptações no consumo e utilização desses alimentos. Dessa forma, dentro de cada classe alimentar ocorrerão semelhanças ditadas pela evolução para cada espécie, o que levará a uma diversidade de adaptação dentro de cada classe envolvendo diferenças em tamanho, habilidade de dispersar, especialização alimentar, forma de defesa contra predadores e parasitoides, etc. (ver capítulo 2).

Tipos de aparato bucal

De acordo com Gallo et al. (2002), os aparelhos bucais podem ser classificados da seguinte forma:

a) Tipo triturador ou mastigador. É considerado mais primitivo e apresenta todas as peças bucais: um par de mandíbulas, um par de maxilas, um lábio superior, um lábio inferior, uma epifaringe e uma hipofaringe. Algumas peças podem ser levemente modificadas, mas isso não afeta suas funções, ou seja, a trituração ou mastigação de alimentos. Os insetos apresentam as peças bucais livres e salientes na cavidade bucal (ectognatos). Esse tipo de aparelho bucal está presente na maioria das ordens (Figura 4).

Figura 4. Peças bucais de um inseto mastigador.

Fonte: Gallo et al. (2002).

Ilustração: Patrícia Milano.

b) Tipo sugador labial. É também chamado picador-sugador. Apresenta as peças bucais modificadas em estiletes ou atrofiadas, com exceção do lábio superior, que é normal e pouco desenvolvido. O lábio inferior transforma-se num tubo, denominado haustelo, rostro ou bico, que aloja os demais estiletes. O lábio inferior não tem função picadora e a sucção do alimento é função das mandíbulas, epifaringe e hipofaringe. As maxilas, que possuem extremidades serreadas, têm função perfuradora. De acordo com o número de estiletes envolvidos pelo lábio inferior, esse tipo de aparelho bucal pode apresentar os subtipos:

Hexaqueta: quando apresenta seis estiletes, como foi discutido anteriormente (duas mandíbulas, duas maxilas, uma epifaringe e uma hipofaringe). Ocorre em Diptera (pernilongo, mutuca e borrachudo) (Figura 5).

Figura 5. Aparelho bucal do tipo sugador labial-hexaqueta.

Fonte: Gallo et al. (2002).

Ilustração: Patrícia Milano.

Tetraqueta: quatro estiletes presentes (duas mandíbulas e duas maxilas). A epifaringe e a hipofaringe são atrofiadas. Ocorre em Hemiptera.

Triqueta: com três estiletes. Em Thysanoptera: uma mandíbula esquerda (a direita é atrofiada) e duas maxilas; em Phthiraptera – Anoplura: maxilas unidas, lábio inferior e hipofaringe; em Siphonaptera: duas maxilas e epifaringe.

Diqueta: dois estiletes apenas (Diptera). Nas moscas-dos-estábulos, os estiletes são representados pelos lábios superior + epifaringe (labroepifaringe) e hipofaringe, tendo a função de picar. Nas moscas-domésticas esses dois estiletes são rudimentares. As peças bucais transformam-se numa probóscida, adaptada para lamber.

c) Tipo sugador maxilar: nesse tipo, a modificação ocorre somente nas maxilas e as demais peças são atrofiadas. Assim, as gáleas das maxilas se transformam em duas peças alongadas e internamente sulcadas, de modo que, quando justapostas, originam um canal por onde o alimento é ingerido por sucção. O conjunto assume o aspecto de um tubo longo e enrolado (quando em repouso) denominado espirotromba encontrado em Lepidoptera (Figura 6).

Figura 6. Aparelho bucal do tipo sugador maxilar.

Fonte: Gallo et al. (2002).

Ilustração: Patrícia Milano.

d) Tipo lambedor: o lábio superior e as mandíbulas são normais. As mandíbulas estão adaptadas para furar, cortar, transportar ou moldar cera. As maxilas e o lábio inferior são alongados e unidos, formando o órgão lambedor. As glossas são transformadas numa espécie de língua, com a qual os insetos retiram o néctar das flores, possuindo a extremidade dilatada (flabelo). Ocorre em Hymenoptera (Figura 7).

Figura 7. Aparelho bucal do tipo lambedor.

Fonte: Gallo et al. (2002).

Ilustração: Patrícia Milano.

Aparelho bucal nos insetos adultos e imaturos: conforme o tipo de aparelho bucal apresentado na forma jovem e adulta, os insetos podem ser divididos em três grupos:

Menorrincos. São aqueles que apresentam aparelho bucal sugador labial tanto na forma jovem como no adulto. Por exemplo, Thysanoptera e Hemiptera.

Menognatos. Apresentam aparelho bucal mastigador nas larvas e em adultos. Por exemplo, Coleoptera, Orthoptera, Blattodea, Mantodea e Isoptera.

Metagnatos. Insetos que no estágio larval apresentam aparelho bucal mastigador e no adulto apresentam o tipo sugador maxilar (Lepidoptera), lambedor (Hymenoptera) ou sugador labial (Diptera).

Segundo Cohen (2004), embora existam diferentes arranjos das estruturas do aparelho bucal de insetos, eles estão adaptados para três tipos de dietas: dietas estritamente líquidas; dietas estritamente sólidas; e uma mistura de dietas líquidas e sólidas.

Entre os que se alimentam de dietas estritamente líquidas estão os homópteros, incluindo pulgões, cigarras, cigarrinhas e cochonilhas. Muitos homópteros se alimentam de seiva do xilema ou do floema, outros, do líquido de células. A maioria dos adultos de Lepidoptera (borboletas e mariposas) se alimenta de néctar. Os vários grupos que se alimentam de sangue de vertebrados (Siphonaptera, Heteroptera e moscas) são os “verdadeiros alimentadores de líquidos”, embora seu alimento seja uma mistura de células de sangue suspensa numa matriz de plasma. Poucos Heteroptera (percevejos-verdadeiros) alimentam-se de seiva de plantas que são originalmente líquidas (família Blissidae). Entretanto, a maior parte dos percevejos-verdadeiros, bem como muitas moscas, besouros (Coleoptera), Neuroptera e Hymenoptera, que se alimentam de materiais originalmente sólidos e convertidos em misturas líquidas antes da ingestão, foram considerados por Cohen (1995, 1998) como se alimentando de um alimento sólido para líquido ou apresentando digestão extraoral. Para a maioria dos demais insetos, a alimentação sólida por meio de aparatos bucais picadores ou mastigadores é a norma.

Uma relação de algumas ordens de insetos, com o tipo de aparato bucal, o alimento típico e as dietas artificiais disponíveis para elas, é apresentada na Tabela 5. O processo digestivo e todas as suas variações, conforme a evolução das diferentes ordens, serão discutidos no capítulo 4.

Tabela 5. Aparatos bucais de diferentes ordens de insetos, seu alimento típico e dieta artificial disponível.

Ordem | Aparato bucal | Alimento típico | Dieta artificial
Protura | Mastigador | Detritos | Não
Collembola | Mastigador | Detritos | Não
Thysamura | Mastigador | Detritos | Não
Thysanoptera | Sugador | Plantas (+ insetos) | Não
Dictyoptera | Mastigador | Detritos, etc. | Sim
Orthoptera | Mastigador | Plantas | Sim
Homoptera | Sugador | Seiva de plantas | Sim
Heteroptera | Sugador | Misturas | Sim
Siphonaptera | Sugador | Sangue | Sim (sucesso limitado)
Mallophaga | Mastigador | Detritos de vertebrados | Não
Ephemeroptera | Mastigador | Detritos | Não
Plecoptera | Mastigador | Detritos em água fresca | Não
Neuroptera | Mastigador + sugador | Insetos | Sim
Coleoptera | Mastigador (+ sugador) | Misturas | Sim
Lepidoptera | Mastigador | Plantas | Sim
Diptera | Sugador | Misturas | Sim
Hymenoptera | Mastigador | Misturas | Sim

Fonte: Cohen (2004).

Exigências físicas, químicas e biológicas para alimentação

Uma dieta que contenha todos os nutrientes pode não produzir o desenvolvimento de um dado inseto, se não houver o estímulo de início de alimentação. Os principais estímulos são:

Estímulos físicos

A consistência e a estrutura de uma dieta adequada são governadas pelos hábitos alimentares e o tipo de aparato bucal do inseto. Assim, para pragas de grãos armazenados, grilos, baratas, etc., meios granulados ou em pó são preferíveis; insetos fitófagos e brocas exigem dietas sólidas com alto teor de água; larvas de moscas se desenvolvem bem com dietas gelatinosas; para larvas de pernilongos, o alimento precisa ser suspenso ou dissolvido em água; e para sugadores é comum fornecer o alimento em uma membrana (parafilm). As propriedades físicas da dieta, como dureza, textura, homogeneização, conteúdo de água, podem ter papel importante para o inseto.

Pode-se conseguir modificação física da dieta adicionando-se celulose, que não é digerida pelos insetos. Ela funciona como um estímulo para o inseto, atuando como diluente, fazendo com que seja ingerida maior quantidade de alimento. Muitos insetos apresentam alimentação e crescimento melhorados, se se adicionar celulose às suas dietas como B. mori, Schistocerca gregaria (Forskal), Locusta migratoria L., etc. Portanto, a função da celulose é alterar a textura da dieta, tornando-a mais “áspera”, facilitando a passagem do alimento pelo trato digestivo.

Existem outras substâncias inertes, como argilas e materiais insolúveis, que podem ser usadas nas dietas como diluentes para fornecer textura e aspereza adequadas. Lâminas de Eucalyptus sulfato branqueadas têm sido as mais utilizadas em nossas condições, baseando-se em Vendramim et al. (1982). Essas lâminas são obtidas em fábricas de celulose e após serem trituradas em liquidificador, são adicionadas à dieta, com efeito semelhante a alfacel (α-celulose) adicionada às dietas artificiais em outros países (com custo mais alto).

A consistência de uma dieta pode ser difícil de ajustar porque a maioria dos fitófagos exige alto conteúdo de água, mas necessita de uma superfície firme contra a qual eles possam pressionar as suas peças bucais. O polissacarídeo ágar é a substância preferida para controlar essa consistência, porque é compatível com os ingredientes da dieta. Porém, apresenta a desvantagem de possuir traços de minerais que dificultam a determinação de exigências minerais. O agar forma um gel bastante firme na concentração de 1,5% ou mais. A maior parte das dietas é preparada com 3% de ágar, embora possa haver variação no desenvolvimento de insetos, em função de sua concentração na dieta.

Várias pesquisas vêm sendo realizadas numa tentativa de substituir o ágar, o qual representa de 60% a 70% do custo total da dieta. Os possíveis substitutos do ágar foram discutidos por Leppla (1985). O produto que tem substituído o ágar com mais sucesso é o carrageenan, que, embora sendo também extraído de algas marinhas, é mais barato. É um polissacarídeo composto de galactose, dextrose e levulose. Existem duas formas de carrageenan: uma extraída com água fria e que forma uma solução viscosa; a outra, extraída com água quente, forma um gel que é usado em dietas para insetos. Vários outros agentes gelificantes têm sido testados, como alginatos, gelatinas, gomas, glutina, lecitina de soja, CMC (carboximetilcelulose), nem sempre com sucesso, e, mais recentemente, amido de mandioca (ABBASI et al., 2007).

Em algumas dietas, pode-se substituir o ágar por bagacilho de cana, pó de serra, etc. Entretanto, podem surgir problemas com o conteúdo de água na dieta e, no primeiro caso, é comum a infestação por ácaros.

A quantidade ótima de água de uma dieta é difícil de descobrir e, muitas vezes, a alteração do conteúdo de água afeta as propriedades físicas e altera a concentração dos nutrientes da dieta. Também é difícil manter uma quantidade de água constante, por causa da sua perda por evaporação.

Para o bicudo-do-algodoeiro, Anthonomus grandis (Boheman), a forma da dieta é importante para induzir oviposição. O dobro de ovos é obtido quando a dieta é oferecida em pedaços cilíndricos com uma superfície curva em relação à dieta que apresenta superfície plana. O primeiro ínstar larval de Lymantria dispar (L.) somente se alimenta se a dieta for colocada na parede interna do recipiente de criação em forma de um prato, imitando a lâmina foliar. Alguns geometrídeos, dependendo do recipiente de criação, necessitam de apoio (suporte) para conseguirem atingir o alimento.

Estímulos químicos

Fagoestimulantes são compostos que liberam o comportamento de alimentação e induzem os insetos a se alimentar. Para continuar a se alimentar, o inseto depende de estimulantes de alimentação, embora eles não sejam, necessariamente, os mesmos em cada estágio de desenvolvimento.

Existem os nutrientes estimulantes de alimentação (açúcares, aminoácidos, sais, esteróis, vitaminas, compostos orgânicos e ácidos orgânicos) e os compostos que não têm valor nutritivo (compostos do metabolismo secundário) (aleloquímicos) incluindo flavonoides, quinonas, taninos, fenilpropanos, isoprenoides, triterpenos (acetogeninas e fenilpropanos) e isotioacianato, faseolunatima, catalposídio (cianogenéticos e outros glucosídeos). Uma lista de fagoestimulantes para insetos foi preparada por Reinecke (1985).

No caso de dietas, têm importância os nutrientes, dos quais os açúcares são os mais importantes fagoestimulantes, vindo a seguir proteínas (aminoácidos) e esteróis. Às vezes, além de compostos químicos, aspectos físicos devem ser levados em consideração. Assim, os sugadores, por exemplo, só se alimentam por meio de membrana de parafilm. Em outros casos, extratos de plantas podem ser fagoestimulantes.

Estímulos biológicos

Muitas exigências biológicas de insetos são peculiares à espécie e não são diretamente relacionadas com a nutrição. Entretanto, condições fisiológicas, como idade e diapausa, influem na avaliação de resultados de experimentos nutricionais.

Exigências nutricionais para crescimento

Uma dieta nutricionalmente completa em cultura axênica, para a maioria dos insetos, deve conter todos ou a maior parte dos elementos: proteínas ou aminoácidos (10 essenciais), carboidratos, ácidos graxos, colesterol, colina, inositol, ácido pantotênico, nicotinamida, tiamina, riboflavina, ácido fólico, piridoxina, vitamina B12, caroteno ou vitamina A, tocoferol, ácido ascórbico, minerais e água (SMITH, 1966).

É conhecido que, independentemente da posição sistemática e do hábito alimentar dos insetos, as exigências nutricionais qualitativas são semelhantes e, excetuando-se uma necessidade geral de esteróis, são próximas (com raras exceções) das dos animais superiores. Assim, os insetos têm como exigências nutricionais básicas: aminoácidos, vitaminas e sais minerais (nutrientes essenciais) e carboidratos, lipídios e esteróis (nutrientes não essenciais), os quais devem ser adequadamente balanceados, especialmente na relação proteínas (aminoácidos):carboidratos.

Existem inúmeros trabalhos sobre nutrição de insetos desde o início do século passado (UVAROV, 1928) e, a partir dos revisões de Brues (1946) e Fraenkel (1953), houve, especialmente depois da década de 1970, grande número de publicações sobre o assunto (RODRIGUEZ, 1972; HOUSE; 1972, citado por DADD; 1977; HOUSE, 1977; DADD, 1985). O desenvolvimento de dietas artificiais para insetos, principalmente após a década de 1960, propiciou um refinamento das pesquisas sobre as exigências nutricionais (SINGH, 1977), tendo sido referidos meios artificiais para mais de 1.300 espécies de insetos (SINGH, 1985). Esse avanço nas técnicas de criação permitiu descobrir que alguns grupos restritos de insetos exigem ácidos nucleicos e mesmo vitaminas lipossolúveis, como A, E e K1. Até sofisticadas técnicas de produção de parasitoides in vitro (excluindo-se o hospedeiro) têm sido desenvolvidas. Assim, o parasitoide de ovos Trichogramma tem sido produzido pelos chineses de uma forma rotineira em “ovos artificiais” com córion de polietileno (LI-LI-YING et al., 1986), ao lado de outros representantes de Hymenoptera e Diptera (GRENIER, 1997; CÔNSOLI; PARRA, 1999a, b, 2002; THOMPSON; HAGEN, 1999).

Exigências nutricionais específicas

As exigências nutricionais dos insetos são determinadas em estudos com dietas artificiais, já que é impossível, mesmo com os avanços da biotecnologia, controlar a composição química de uma planta (ROSSETTO, 1980).

Aminoácidos. São exigidos para a produção de proteínas estruturais e enzimas. Eles estão normalmente presentes na dieta como proteínas, pois estas são formadas por ligações de aminoácidos (ligações peptídicas). Assim, o valor de qualquer proteína ingerida por um inseto depende do seu conteúdo de aminoácidos e da habilidade do inseto em digeri-la. Como consequência, proteínas ou aminoácidos são sempre essenciais às dietas de insetos em desenvolvimento e são exigidos em altas concentrações para um crescimento ótimo. É sabido que mais de 20 aminoácidos estão presentes nas proteínas vegetais e animais. Entretanto, de maneira geral, para o crescimento e o desenvolvimento, os insetos necessitam pelo menos dos 10 aminoácidos essenciais (arginina, histidina, isoleucina, leucina, lisina, metionina, fenilalanina, treonina, triptofano e valina), sendo os outros sintetizados a partir deles. Os 10 aminoácidos essenciais são também exigidos por insetos adultos para a produção de ovos. Muitas espécies, entretanto, podem obtê-los da alimentação larval e os adultos não precisam ingeri-los. Entretanto, para a produção ótima de ovos, muitas espécies devem ingeri-los quando adultos (p. ex., pernilongos anautógenos, dípteros Cyclorrhapha, predadores, himenópteros Parasitica, cujos hospedeiros se alimentam quando adultos, e algumas borboletas).

Embora existam exceções, os aminoácidos são usados na forma levógira. Já para a espécie de afídeo A. pisum, a metionina é utilizada tanto na forma levógira (L) como dextrógira (D). Os isômeros D podem ser encontrados em antibióticos e paredes celulares de bactérias.

Em muitos insetos, os aminoácidos não essenciais são exigidos para o crescimento. Assim, os ácidos glutâmico e aspártico são essenciais para o crescimento do bicho-da-seda, B. mori, o qual pode ser ainda favorecido com a adição de alanina, glicina ou serina. Um bom desenvolvimento do afídeo M. persicae depende de cisteína, ácido glutâmico, alanina ou serina.

A transformação de um aminoácido em outro depende, de alguma forma, da similaridade de suas estruturas. Por exemplo, fenilalanina é essencial para insetos e, como regra geral, tirosina não o é. Entretanto, esta pode ser sintetizada a partir de fenilalanina, por terem estruturas próximas. De forma análoga, cistina e cisteína podem ser sintetizadas a partir da adição de metionina numa dieta para insetos.

Os aminoácidos livres constituem o maior ou o único nutriente de sugadores especializados em se alimentar de xilema ou floema, pois a seiva contém pouca ou nenhuma proteína. Assim, os afídeos não necessitam de proteases. Além de Homoptera, outros insetos como cupins, besouros que se alimentam de madeira e baratas, embora se alimentem de fontes ricas em nitrogênio, vão obtê-lo através de associações simbióticas.

Como o nitrogênio (N) tem papel muito importante em todos os processos metabólicos e na codificação genética, esse elemento, em termos de quantidade e qualidade disponíveis, entre os componentes alimentares, geralmente, limita o crescimento e a fecundidade dos insetos. Vários pesquisadores têm revisto a importância do nitrogênio para fitófagos (SCRIBER; SLANSKY JUNIOR, 1981). Os insetos hematófagos obtêm esse elemento do sangue dos hospedeiros e os carnívoros (nos últimos estágios larvais) retiram N alimentando-se de tecido animal inteiro ou da hemolinfa da presa. Já os insetos micófagos e saprófagos contam com os microrganismos como fonte de nitrogênio.

Vitaminas. São substâncias orgânicas não necessariamente relacionadas entre si e exigidas em pequenas quantidades na dieta, desde que elas não podem ser sintetizadas. Elas atuam nos processos metabólicos, fornecendo componentes estruturais das enzimas. As vitaminas hidrossolúveis (vitaminas do complexo B) são essenciais para praticamente todos os insetos. Assim, tiamina, riboflavina, ácido nicotínico, piridoxina e ácido pantotênico são essenciais para a maioria dos insetos, enquanto biotina e ácido fólico são essenciais somente para alguns. Outras vitaminas são exigidas apenas por grupos restritos de insetos. Por exemplo, o coleóptero Tenebrio molitor L. necessita carnitina, embora outros insetos, tais como Dermestes e Phormia, sejam capazes de sintetizá-la. Outras vitaminas, embora não sejam sintetizadas pelas plantas superiores, como a cianocobalamina (vitamina B12), podem afetar o crescimento de baratas (B. germanica) e aumentar a produção de seda em B. mori. Em alguns insetos, a presença de vitamina B é decorrente da associação destes com microrganismos (simbiontes).

A colina, embora com função distinta em relação às vitaminas do complexo B, é exigida em doses muito maiores que as vitaminas típicas e é essencial a todos os insetos. Esta e o meso-inositol são, muitas vezes, chamados de fatores lipogênicos, porque como subcomponentes da fosfatidilcolina (lecitina) e do fosfatidilinositol (tipos de fosfolipídios), estão envolvidos na estrutura da membrana lipídica e no transporte de lipoproteínas. Nos insetos, a colina é sintetizada, como nos mamíferos, pela transmetilação da etanolamina. Além disso, para insetos, a sua essencialidade está ligada ao fato de a colina ser um precursor da acetilcolina. A carnitina (vitamina Bt) é quimicamente relacionada à colina e, embora dispensável para muitos insetos, é indispensável para tenebrionídeos (Coleoptera). Na oxidação de ácidos graxos, a carnitina tem uma importante função biológica no transporte de acetil-coenzima A do citosol para a mitocôndria em insetos. O inositol, componente dos fosfolipídios, é essencial para a maioria dos fitófagos.

O ácido ascórbico ou vitamina C da nutrição humana se encontra presente em tecidos de plantas verdes e tem se mostrado essencial para insetos das ordens Coleoptera, Lepidoptera, Hemiptera e Orthoptera. O ácido ascórbico tem se mostrado dispensável para insetos que não se alimentam de plantas verdes, como pragas de grãos armazenados, baratas, grilos, himenópteros parasitoides, brocas da madeira etc., evidenciando que estes insetos têm capacidade de sintetizá-lo. Embora pouco se conheça das funções bioquímicas da vitamina C, nos insetos, ela tem função fagoestimulante (AVE, 1995) e antioxidante (GREGORY, 1996).

Quando se Formula uma dieta artificial para insetos, existem misturas vitamínicas que são incorporadas às dietas, como a mistura fortificante de Vanderzant, mistura vitamínica fortificante para dieta e mistura vitamínica Vanderzant, as quais contêm as vitaminas do complexo B citadas e exigidas pelos insetos, destacando-se que, no caso das duas primeiras misturas, o ácido ascórbico é também incluído na sua composição.

Outro grupo de vitaminas é o das lipossolúveis. A vitamina D (um esteroide) nos vertebrados influencia a absorção e o metabolismo do cálcio, mas não é necessária aos insetos. Entretanto, a vitamina A (retinol) ou a pró-vitamina beta-caroteno são essenciais à formação dos pigmentos visuais dos insetos. Pesquisadores japoneses evidenciaram a importância da vitamina A para o bicho-da-seda (B. mori).

A vitamina E (alfa-tocoferol) é o fator de antiesterilidade da nutrição dos vertebrados. Ela é utilizada em dietas artificiais, tendo mais uma função antioxidante (para evitar a quebra de ácidos graxos polinsaturados essenciais) (GREGORY, 1996), função também desempenhada pelo ácido ascórbico em muitas dietas. Entretanto, existem evidências de que ela pode afetar o desempenho reprodutivo.

A vitamina K, exigida para a coagulação normal do sangue de vertebrados, foi por muito tempo considerada desnecessária para insetos. Entretanto, McFarlane (1978) observou que a vitamina K1 tem, como a alfa-tocoferol, o lado fitil da cadeia da molécula que afetaria a viabilidade de espermatozoides de insetos, sendo esta a única evidência do papel da vitamina K nos insetos.

Sais Minerais. Muito pouco se conhece a respeito da nutrição inorgânica de insetos, pois é difícil ser manipulada em dietas radicais simples. Sabe-se que os insetos necessitam para crescimento e desenvolvimento quantidades consideráveis de potássio, fosfato e magnésio e pouco cálcio, sódio e cloro. É difícil a determinação das quantidades que os insetos necessitam destes últimos sais, pois, como as exigências são pequenas (traços), muitas vezes, elas são fornecidas por meio de impurezas de outros componentes da dieta. Os sais minerais são importantes para o balanceamento iônico e a permeabilidade da membrana dos insetos, muitas vezes, atuando como ativadores de enzimas ou parte de pigmentos respiratórios não identificados (neste caso, o cobre). Trabalhos recentes têm demonstrado a essencialidade de Cu, Fe, Zn e Mn nos insetos, em estudos conduzidos por gerações sucessivas, nos quais os simbiontes foram eliminados.

O ferro é muito importante em vários processos biológicos, incluindo reações enzimáticas, produção do hormônio da ecdise, processo de formação da cutícula e diversos processos metabólicos. O selênio é antioxidante. Mn e Zn são cofatores enzimáticos.

Em razão da falta de conhecimentos nessa área de estudo, são utilizadas em dietas para insetos misturas de sais para vertebrados (sais de Wesson, mistura de sais nº 2 USP XIII, mistura de sais M-D nº 185, mistura de sais USP XIV, etc.), as quais devem ser superestimadas e conter muito mais minerais do que os insetos necessitam.

Carboidratos. São a principal fonte de energia dos insetos. Eles podem ser convertidos em gorduras para armazenamento e contribuir para a produção de aminoácidos. Assim, os carboidratos, as gorduras e as proteínas são envolvidos em ciclos de reações produtoras de energia.

Provavelmente, a maior parte dos insetos pode utilizar os açúcares comuns e a omissão de um açúcar ou polissacarídeo digerível tem efeito prejudicial no seu desenvolvimento. Assim, em geral, os insetos exigem grandes quantidades de carboidratos em suas dietas. Gafanhotos do gênero Schistocerca necessitam pelo menos 20% de açúcar na sua dieta artificial para um bom crescimento. Para Tribolium sp. (Coleoptera) o crescimento máximo é atingido com 70% de açúcar na dieta. A maioria das larvas de insetos fitófagos exige algum tipo de carboidrato (vários açúcares ou polissacarídeos, dependendo das enzimas digestivas existentes). Insetos que se alimentam de sementes e cereais exigem carboidratos na base de 20% a 70% dos nutrientes sólidos da dieta, enquanto afídeos exigem 80%. Existem insetos que não requerem açúcares na sua forma imatura, mas passam a exigi-los na sua fase adulta (p. ex., pernilongos). Portanto, as exigências de carboidratos variam entre espécies e, muitas vezes, entre formas imaturas e adultas da mesma espécie. Por exemplo, a larva de Aedes sp. (Culicidae) pode utilizar amido e glicogênio, enquanto os adultos não os utilizam. Portanto, os carboidratos são empregados, principalmente, como fontes de energia, como fagoestimulantes e em muitos casos (como em M. persicae) são necessários para o crescimento e maior longevidade e fecundidade. Entretanto, carboidratos podem ser substituídos por proteínas (aminoácidos) ou gorduras. Essa substituição vai depender da habilidade de o inseto converter as proteínas e gorduras em produtos que possam ser utilizados nos ciclos de transformação, bem como da velocidade com que ocorram essas reações. Em Galleria mellonella L. (Lepidoptera), os carboidratos são totalmente substituídos por cera. Os pernilongos Aedes aegypti Rockefeller e Culex pipiens L. completam o seu desenvolvimento sem carboidratos.

Alguns insetos utilizam grande número de carboidratos, de acordo com a habilidade de hidrolisar polissacarídeos, a rapidez com que diferentes substâncias são absorvidas e a existência de enzimas capazes de introduzir essas substâncias nos processos metabólicos. Locusta, Schistocerca e pragas de grãos armazenados utilizam grande número de carboidratos. Por exemplo, Tribolium, necessita de amido, manitol (álcool), rafinose (trissacarídeo), sacarose, maltose e celobiose (dissacarídeos), além dos monossacarídeos, manose e glicose, entre outros. Alguns insetos não utilizam polissacarídeos, outros somente necessitam de um pequeno número de carboidratos. C. supressalis (Lepidoptera) usa somente sacarose, maltose, frutose e glicose. Lipke e Fraenkel (1956) verificaram que as pentoses não promovem crescimento e podem ser tóxicas, talvez por interferirem com a absorção ou oxidação de outros açúcares que são normalmente utilizados.

Esteróis. Os esteróis são essenciais para quase todos os insetos, desde que estes não são capazes de sintetizá-lo, a partir dos acetatos, como fazem os vertebrados. Existem casos, como em pulgões, em que os simbiontes sintetizam os esteróis, possibilitando o desenvolvimento dos afídeos em dieta isenta desse nutriente. Na maioria dos insetos, entretanto, uma fonte de esterol é necessária para o crescimento e a reprodução, e a faixa de esteróis utilizada é aquela similar ao do colesterol, com um grupo hidroxila na posição três.

São várias as funções dos esteróis, como promover a ovogênese e o crescimento larval, ser responsável pela esclerotização da cutícula, desempenhar papel metabólico e anti-infeccioso e, ainda, ser precursor de hormônios esteroides, conforme o constatado em B. mori. Os esteróis têm também importante função estrutural na membrana celular e no transporte de lipoproteínas. Muitos fitófagos ingerem fitoesteróis e apresentam a capacidade de transformá-los em colesterol. Existem outros casos em que o dehidrocolesterol ou ergosterol podem ser incluídos na dieta, mas não chegam a suprir totalmente as exigências de esteróis. Estes são chamados sparing agents e são apenas capazes de substituir o papel estrutural, não tendo, no entanto, a capacidade de desempenhar as funções metabólicas do colesterol. Embora existam exceções, as exigências totais dos vários insetos estudados são satisfeitas com colesterol ou estigmasterol.

Lipídios. São ésteres de um ou mais ácidos graxos e glicerol, os quais são formados a partir de uma hidrólise enzimática no trato digestivo dos insetos. As gorduras são a principal forma na qual a energia é armazenada, mas, exceto em casos específicos e em pequenas quantidades, elas não são normalmente constituintes essenciais da dieta. Como existem pequenas quantidades de gorduras nas folhas, elas não poderiam ser uma importante fonte de energia dos fitófagos, e, mesmo em G. mellonella (traça-dos-favos), a cera de abelha não é parte essencial da dieta.

Os insetos utilizam lipídios e podem sintetizá-los a partir de proteínas e carboidratos. Entretanto, alguns ácidos graxos não são sintetizados pelos insetos, como os ácidos linoleico e linolênico. O ácido linoleico é essencial para Anagasta kuehniella (Zeller) (Lepidoptera) e para gafanhotos do gênero Schistocerca, pois sendo relacionado à formação de fosfatídeos lipídicos, quando ausente, afeta a ecdise desses insetos. Esse ácido interfere também na formação das asas de A. kuehniella e de Pseudoplusia includens (Walker) (PARRA, observação pessoal); em A. kuehniella afeta também a emergência do inseto. Em alguns casos, o ácido linolênico pode substituir o ácido linoleico.

Ácidos nucleicos. Esses ácidos ou os seus componentes (nucleotídeos, nucleosídeos e bases) formam outra categoria de fatores de crescimento solúveis em água e que são necessários para a construção do ácido ribonucleico (RNA) e do ácido desoxirribonucleico (DNA). Os animais superiores podem biosintetizar todos os nucleotídeos de que eles necessitam. Entre os insetos, à exceção dos dípteros, eles não são exigidos exogenamente. Mesmo os dípteros têm a capacidade de sintetizá-los, mas tão fracamente que chegam a limitar seu crescimento. Esses insetos completam o desenvolvimento larval em dietas sem ácido nucleico, mas de uma maneira muito lenta. Drosophila melanogaster Meigen e Musca domestica L. podem completar o seu desenvolvimento sem esse componente, porém, se for adicionado RNA (ou, mais especificamente, adenina), o seu desenvolvimento será melhorado. House (1961) refere-se à exigência de RNA também para o coleóptero Sciobius granosus Fahrer.

Os estudos com dípteros fitófagos são escassos. Se eles dependerem de ácidos nucleicos na dieta, baixa quantidade desse componente presente nos tecidos das plantas poderá limitar seu crescimento e desenvolvimento. O RNA pode afetar a fecundidade de muitas moscas-das-frutas.

Água. Os insetos, como todos os organismos, exigem água, e a maioria dos insetos terrestres contêm pelo menos 70% de água, com uma variação de 46% a 92%. A ingestão de água pode ser por alimentação direta ou retirada do ambiente. Pragas de grãos armazenados, como por exemplo, A. kuehniella (Lepidoptera) chegam a sobreviver com apenas 1% de água no alimento. A água pode ser produzida metabolicamente pela oxidação da gordura para manter o balanço de água, como no caso de certos tenebrionídeos de desertos que produzem água metabólica à custa da conversão de lipídios.

Estudando alguns índices nutricionais, Scriber e Slansky Junior (1981) verificaram que lagartas de último ínstar larval (que se alimentam de folhas) têm um desempenho melhor quando se alimentam naquelas com 75% a 95% de água. Os insetos que se alimentam de folhas de árvores, em relação aos que se alimentam de forbs (herbáceas de folhas largas), têm um aproveitamento alimentar melhor no primeiro tipo de alimento, por causa do seu menor teor de água, o qual coincide com o declínio mais rápido de nitrogênio. Adultos de muitos insetos holometabólicos “bebem” água, ocorrendo algumas exceções para larvas e ninfas. Ovos e larvas de muitos insetos absorvem água. T. molitor tem uma geração por ano quando recebe alimento seco, mas ingerindo água pode ter até seis gerações neste mesmo período. As larvas de Syrphus ribessi (L.) (Diptera) estivam quando dessecadas, mas em contato com água absorvem-na pelas papilas anais e voltam a ter atividade normal. Muitos insetos exigem altas umidades no alimento; a água dilui os nutrientes e faz com que eles sejam mais consumidos. A própria eficiência de conversão pode ser aumentada pela diluição. Feeny (1975) constatou que houve redução nessa eficiência com a diminuição da água na dieta para os lepidópteros Agrotis ipsilon (Hufnagel) e Hyalophora cecropia (L.). Um ótimo de água não corresponde, no entanto, ao ótimo de conversão de alimento, pois há uma interação da eficiência e quantidade de material seco ingerido. Há casos em que plantas mais pobres em nitrogênio foram consumidas mais eficientemente por Pieris rapae (L.) (Lepidoptera) do que plantas ricas em nitrogênio.

Armazenamento de nutrientes

Muitas vezes, um nutriente essencial não é exigido na dieta porque foram acumuladas reservas em períodos anteriores de alimentação. Existem duas importantes fontes de nutrientes: o vitelo do ovo e os corpos gordurosos de larvas e adultos. Como os ovos são pequenos, neles não podem ser armazenados macronutrientes como glucose, mas as vitaminas, por exemplo, podem ser armazenadas de tal forma a satisfazer as exigências nutricionais da larva. Mesmo entre os micronutrientes, há diferenças na sua capacidade de armazenamento. Assim, baratas do gênero Blattella contêm grandes quantidades de ácido linoleico mas não dispõem de tiamina. Ovos de Blattella apresentam quantidades de inositol suficientes para permitir o desenvolvimento até o terceiro ínstar ninfal. Já em Schistocerca sp., a quantidade de betacaroteno armazenada no ovo é suficiente para o completo desenvolvimento larval. Quando os ovos são obtidos de adultos com deficiência em betacaroteno, esse componente deve ser adicionado à dieta para o desenvolvimento normal do inseto.

Os nutrientes podem ser armazenados em grandes quantidades (mesmo os macronutrientes) nos corpos gordurosos de larvas e adultos. Isto é evidente em adultos de Lepidoptera que não se alimentam. Nesses casos, os processos metabólicos do adulto dependem das reservas das formas imaturas. Alguns gafanhotos podem armazenar certos nutrientes no tecido gorduroso. Assim, se for permitido que eles se alimentem de gramíneas durante os dois primeiros ínstares larvais, e, a seguir, forem alimentados com um alimento pobre em carboidrato, eles poderão viver sem esse componente devido às reservas acumuladas anteriormente. Larvas de A. grandis (Coleoptera) armazenam colina e inositol suficientes para permitir o desenvolvimento do ovo, mesmo se esses micronutrientes forem excluídos da dieta do adulto (CHAPMAN, 1982). Muitas vezes, o alimento pode ser proveniente de degradação de tecidos, ou seja, resultante da autólise de músculos de voo (p. ex., desenvolvimento de ovos de alguns pernilongos e de formas jovens de pulgões).

Simbiontes

Os insetos podem ter relações simbióticas com bactérias (Blattodea, Isoptera, Homoptera, Heteroptera, Anoplura, Phthiraptera, Coleoptera, Hymenoptera e Diptera), protozoários flagelados (baratas de madeira e cupins), leveduras (Homoptera e Coleoptera) e fungos (Hemiptera, Rhodnius). As espécies que não possuem associações com microrganismos são chamadas assimbióticas. Os simbiontes podem viver livremente na luz do aparelho digestivo. É o caso dos flagelados que vivem no intestino posterior das baratas, que se alimentam de madeira e de cupins. Também bactérias de sugadores de plantas vivem no ceco do último segmento do intestino médio. A maior parte dos microrganismos é intracelular, podendo ocorrer em várias partes do corpo. As células que abrigam esses simbiontes são conhecidas como micetócitos e elas podem se agregar para formar órgãos conhecidos como micetomas. Os micetomas são grandes poliploides e ocorrem em diferentes tecidos. Em geral, distribuem-se irregularmente no tecido gorduroso, mas podem ser células irregulares no epitélio do intestino médio ou podem estar nos ovaríolos ou livres na hemolinfa. Nos holometábolos, os micetomas são somente encontrados nas formas imaturas. Existem alguns casos de associações insetos–simbiontes que são casuais e outros em que essa associação é constante.

O papel dos simbiontes na nutrição de insetos é muito grande (ver capítulo 6). Assim, eles podem ser a fonte principal de alimento (p. ex., fungos para formigas, besouros, pernilongos e moscas), ajudar a digestão pela secreção de enzimas no intestino, converter internamente alimento de uma forma não aproveitável para uma forma aproveitável (p. ex., em cupins e baratas), fornecer fatores auxiliares de crescimento (p. ex., vitaminas e esteróis) ou, ainda, executar funções bioquímicas para dar condições de um inseto sobreviver e crescer em uma dieta inadequada (fixação de nitrogênio atmosférico, desintoxicação de resíduos metabólicos e aleloquímicos). Em geral, os artrópodes possuem organismos simbiontes somente se eles se alimentarem em dietas inadequadas durante a vida inteira. Alimentos inadequados incluem madeira e grãos armazenados (ricos em celulose e deficientes em proteína), lã, pelos, penas (ricos em queratina e deficientes em vitaminas), sucos de plantas (deficientes em nitrogênio) e sangue ou soro (deficientes em vitaminas hidrossolúveis). Embora os simbiontes possam ser eliminados por esterilização superficial de ovos, centrifugação, tratamento térmico, microcirurgia ou quimioterapia, o seu estudo nutricional é dificultado quando existe qualquer associação de microrganismos com insetos. Esses simbiontes são transferidos de uma geração para outra por alimento contaminado, pelos ovos ou por processos especializados durante a ovogênese. A importância dos simbiontes, como Wolbachia, Buchnera, vem sendo estudada por grupos de pesquisa em todo o mundo. Hoje se sabe que grande percentual de insetos possuem tais simbiontes, muitos deles com funções ainda desconhecidas. Para maiores detalhes ver Bourtzis e Miller (2003) e capítulo 6.

As exigências nutricionais de alguns insetos são apresentadas nas Tabelas 6 a 12.

Tabela 6. Exigências de aminoácidos por alguns insetos.

| A. grandis | A. aegypti | A. mellifera | H. zea | B. mori | P. gossypiella | C. carnea | M. Persicae(1) | M. Persicae(2) | B. germanica
Essenciais |  |  |  |  |  |  |  |  |  |
Arginina | E | E | E | E | E | E | E | ne | E | ne
Histidina | E | E | E | E | E | E | E | ne | E | ne
Isoleucina | E | E | E | E | E | E | E | ne | E | ne
Leucina | E | E | E | E | E | E | E | ne | E | ne
Lisina | E | E | E | E | E | E | E | ne | E | ne
Metionina | E | E | E | E | E | E | E | ne | E | ne
Fenilalanina | E | E | E | E | E | E | E | ne | E | ne
Treonina | E | E | E | E | E | E | E | ne | E | ne
Triptofano | E | E | E | E | E | E | E | ne | E | ne
Valina | E | E | E | E | E | E | E | ne | E | ne
Não-essenciais |  |  |  |  |  |  |  |  |  |
Alanina | ne | ne | Ne | ne | ne | ne | ne | ne | ne | ne?
Ácido aspártico | ne | ne | Ne | ne | E | ne | ne | ne | ne | ne
Cistina | ne | e? | Ne | ne | ne | ne | ne | ne | ne | E?
Ácido glutâmico | ne | ne | Ne | ne | ne | ne | ne | ne | ne | ne
Glicina | ne | e | E | ne | ne | ne | ne | ne | ne | ne
Prolina | ne | E | E | ne | E | ne | ne | ne | ne | ne?
Serina | ne | ne | E | ne | ne | ne | ne | ne | ne | ne?
Tirosina | ne | ne | Ne | ne | ne | ne | ne | ne | ne | ne
| Coleoptera | Diptera | Hymenoptera | Lepidoptera | Neuroptera | Hemiptera | Blattodea

(1) Com simbiontes; (2) sem simbiontes; E = exigido; e = melhora o crescimento (provavelmente exigido); ne = não exigido.

Fonte: Dadd (1977).

Tabela 7. Exigências de vitaminas de alguns insetos.

| A. grandis | A. aegypti | S. gregaria | A. kuehniella | B. mori | P. gossypiella | M. persicae(1) | B. germanica(1)
Vitamina B |  |  |  |  |  |  |  |
Tiamina | E | E | E | E | E | E | E | E
Riboflavina | E | E | E | E | E | E | E | e
Niacina | E | E | E | E | E | E | E | E
Piridoxina | E | E | E | E | E | E | E | e
Pantotenato | E | E | E | E | E | E | E | E
Ácido fólico | E | E | E | E | E | E | E | e
Biotina | ne? | E | E | E | E | E | E | e
B12 | - | ne? | - | - | - | ne | ne | e
Fator lipogênico |  |  |  |  |  |  |  |
Colina | E | E | E | E | E | E | E | E
Inositol | E | ne | E | e? | E | ne | E | E
Vitamina C |  |  |  |  |  |  |  |
Ácido ascórbico | E | ne | E | ne? | E | ne | E | ne
Outros |  |  |  |  |  |  |  |
Carnitina | - | ne | - | - | - | - | ne | -
Vitamina E | ne | ne? | ne | e | - | ne | ne | -
Vitamina A (β-caroteno) |  |  |  |  |  |  |  |
Para crescimento | ne | e? | e | - | - | ne | ne | -
Para visão | - | - | E | - | - | - | - | -
| Coleoptera | Diptera | Orthoptera | Lepidoptera | Hemiptera | Blattodea

(1) Com simbiontes; E = exigido; e = melhora o crescimento (provavelmente exigido); ne = não exigido.

Fonte: adaptado de Dadd (1977).

Tabela 8. Exigências de sais minerais de alguns insetos.

| D. melanogaster | A. grandis | B. mori | M. persicae | B. germanica
S | - | - | - | E | -
Cl | E | - | E | - | E
P | E | - | E | E | -
K | E | - | E | E | -
Mg | E | E | E | E | E
Ca | ne | ne | E | E | E?
Na | E | ne | E | E | ne
Fe | ne | ne | E | E | -
Zn | - | ne | E | E | E?
Mn | ne | ne | E | E | E?
Cu | - | ne | - | E | E
| Diptera | Coleoptera | Lepidoptera | Hemiptera | Blattodea

E = exigido; e = melhora o crescimento (provavelmente exigido); ne = não exigido.

Fonte: adaptado de Dadd (1977).

Tabela 9. Exigências de carboidratos de alguns insetos.

| A. aegypti | A. grandis | B. mori | C. supressalis | M. persicae | B. germanica | S. gregaria
Álcool de açúcar |  |  |  |  |  |  |
Sorbitol | U | u | U | - | U | U | U
Manitol | nu | - | U | - | - | u | U
Pentose |  |  |  |  |  |  |
Xilose | nu | - | u? | nu | nu? | nu | nu?
Arabinose | nu | - | nu | - | nu? | u | nu?
Hexose |  |  |  |  |  |  |
Glucose | U | U | U | U | U | U | U
Frutose | U | U | U | U | U | U | U
Galactose | u | u | u | nu | U | u | u
Manose | nu | u? | U? | nu? | nu? | U | u
Sorbose | nu | nu | nu | nu | nu? | nu | nu
Dissacarídeo |  |  |  |  |  |  |
Sacarose | U | U | U | u? | U | U | U
Maltose | U | U | U | u | U | U | U
Trealose | u | - | U | u | U | U | U
Celobiose | nu | U | U | nu | nu | nu | U
Melibiose | u | U | U | nu | U | U | U
Lactose | nu | U | U | nu | nu | U | U
Trissacarídeo |  |  |  |  |  |  |
Melezitose | U | - | U | u | U | U | U
Rafinose | u | - | U | u | U | U | U
Polissacarídeo |  |  |  |  |  |  |
Amido | nu | U | U? | u | - | - | U
Glicogênio | nu | - | nu | nu | - | - | U
Inulina | nu | - | nu | nu | - | - | -
| Diptera | Coleoptera | Lepidoptera | Hemiptera | Blattodea | Orthoptera

U = utilizado; u = pobremente utilizado; nu = não utilizado.

Fonte: Dadd (1977).

Tabela 10. Exigências de esteróis de alguns insetos.

| A. aegypti | A. grandis | A. kuehniella | P. gossypiella | B. mori | S. gregaria | B. germanica
Colestanol | u | - | u? | - | u | U | U
Colesterol | U | U | U | U | U | U | U
6-dehidro-colesterol | u | - | U | - | - | nu | nu
Ergosterol | U | - | u | U | u | nu | nu
Zimosterol | u? | - | nu | - | - | - | -
Dermosterol | - | - | - | - | - | - | U
Campesterol | - | - | - | - | U | - | -
β-Sitosterol | U | U | U | U | U | U | U
Estigmasterol | U | U | - | U | U | nu | U
| Diptera | Coleoptera | Lepidoptera | Orthoptera | Blattodea

U = utilizado; u = pobremente utilizado; nu = não utilizado.

Fonte: Dadd (1977).

Tabela 11. Exigências de lipídios de alguns insetos.

| A. aegypti | A. grandis | A. kuehniella | P. gossypiella | B. mori | S. gregaria | B. germanica
Ácido graxo Insaturado |  |  |  |  |  |  |
linoleico ou | ne | E, ns | ns | E | E, ns | E | E
linolênico | ne |  |  |  |  |  |
Linoleico | ne | - | E | E? | - | - | -
Linolênico | ne | - | E | E? | - | - | -
Outros ácidos graxos | - | - | - | - | - | - |
| Diptera | Coleoptera | Lepdoptera | Orthoptera | Blattodea

E = exigido; e = melhora o crescimento (provavelmente exigido); ne = não exigido; ns = não sintetizado.

Fonte: Dadd (1977).

Tabela 12. Exigências de ácidos nucleicos de alguns insetos.

Espécie | Ordem | Exigência
Aedes aegypti | Diptera | E
Anthonomus grandis | Coleoptera | E
Anagasta kuehniella | Lepidoptera | -
Pectinophora gossypiella | Lepidoptera | ne
Bombyx mori | Lepidoptera | -
Myzus persicae(1) | Hemiptera | ne
Blatella germanica | Blattodea | -
Schistocerca gregaria | Orthoptera | -

(1) Com simbiontes; E = exigido; ne = não exigido.

Fonte: adaptado de Dadd (1977).

Composição de dietas

Componentes gerais

Os componentes gerais de uma dieta artificial são listados na Tabela 13. Seria inviável a confecção de uma dieta utilizando-se cada um dos componentes isoladamente, numa atividade rotineira de laboratório ou, para a produção de milhões de insetos, numa criação massal. Assim, são utilizados ingredientes que forneçam cada um dos nutrientes (proteínas, vitaminas, sais minerais, carboidratos, lipídios e esteróis) e que tenham um custo menor. Como o processo de preparo da dieta envolve aquecimento, pode ocorrer degradação de proteínas, vitaminas e mesmo de anticontaminantes durante a sua execução. Outras vezes, há dificuldade de aquisição de um produto no mercado, havendo necessidade de adaptações. Dessa forma, pode não haver repetição dos resultados, pois nem sempre o produto é elaborado da mesma forma, como germe de trigo, torrado ou não, e anticontaminantes, solúveis ou não em água. Cohen (2004) mostrou as diferenças nutritivas do germe de trigo, se o produto for torrado ou não. Além disso, como os produtos não são puros e podem ser mal armazenados, podem trazer contaminantes (p. ex., o ágar) e interferir na criação do inseto.

Tabela 13. Componentes gerais de uma dieta artificial.

Fonte protéica | Fonte de lipídio e esterol | Fonte de sal mineral
Caseína | Óleos vegetais | Misturas diversas
Germe de trigo | Colesterol | (sais de Wesson, por exemplo)
Soja | Ácido linolênico |
Feijão | Ácido linoleico, etc. | Fonte de carboidrato
Levedura de cerveja |  | Sacarose
Milho | Anticontaminante | Glucose
| Agente fungistático | Frutose
| Antibacteriano |
Agente gelificante | Antioxidante | Fonte vitamínica
Ágar |  | (mistura fortificante de
Alginatos e similares |  | Vanderzant)

A descoberta de que o germe de trigo seria uma fonte proteica para dietas proporcionou grande avanço na área, pois ele contém todos os nutrientes, com possível exceção do ácido ascórbico. Apresenta 18 aminoácidos comuns, açúcares, triglicerídeos, fosfolipídeos (colina e inositol), vitaminas do complexo B, tocoferol, caroteno, 21 elementos minerais e mais de 50 enzimas, além de ter ação fagoestimulante.

A albumina do ovo foi, no início dos estudos com dietas, uma fonte proteica importante. Entretanto, como coagula com o aquecimento, deixou de ser utilizada.

A caseína, a soja, o feijão, a levedura de cerveja e o milho são outras fontes proteicas bastante utilizadas. O feijão, por ser pobre em certos aminoácidos, como metionina e cisteína, normalmente, é acompanhado, nas dietas, de outra fonte proteica, que complemente essas deficiências. O mesmo acontece com a soja, que é pobre em ácidos aminosulfurados. O milho, fortificado com a lisina e o triptofano, pode ser importante fonte proteica. Existem diferenças de comportamento dos insetos com relação às variedades de soja, milho e feijão utilizados nas dietas. O feijão, com cascas de cores diferentes e com teores de taninos variáveis, proporciona desenvolvimento de Spodoptera frugiperda (J.E. Smith) variável, em função da digestibilidade do inseto. Assim, a variedade Carioca tem se mostrado a mais adequada às nossas condições (PARRA; CARVALHO, 1984), enquanto o milho-branco tem sido adequado para muitas espécies, como D. saccharalis (PARRA; MIHSFELDT, 1992). Isso é válido também para dietas naturais, pois Costa (1991) observou a preferência varietal de Nezara viridula (L.) criado com sementes de soja. Nos EUA, é comum encontrar o feijão ‘Pinto Bean’ na composição de várias dietas artificiais.

As fontes de lipídios e esteróis são os óleos vegetais. O óleo de germe de trigo, de milho, de linhaça e de girassol são os mais utilizados. Quando a exigência de ácidos linolênico e linoleico é muito alta, como para Elasmopalpus lignosellus (Zeller), e como esses ácidos puros são caros, opta-se pelo óleo de girassol, mais rico nos ácidos citados (MENEGUIM et al., 1997).

Entre os carboidratos, sacarose, frutose e glucose são os mais utilizados.

O pH da dieta pode ter papel importante no desenvolvimento de insetos; assim, um inseto que vive na natureza num meio ácido “preferirá” um pH inferior e aquele que vive em meio alcalino, uma dieta com pH superior a 7. Além disso, Funke (1983) mostrou que em meios ácidos, especialmente os fungos, desenvolvem-se menos, exigindo menor quantidade de anticontaminantes na dieta. Kasten Junior et al. (1998) e Parra et al. (2001) constataram que o bicho-furão-dos-citros, Gymnandrosoma aurantianum (Lima), tem a fase larval alongada e maior mortalidade em dietas com pH mais ácido, daí a preferência do inseto em se desenvolver em frutos maduros, com pH menos ácidos. O pH, em suma, é importante para a palatabilidade dos alimentos. Influi na textura, no aroma e na contaminação por microrganismos. Afeta as reações enzimáticas e não enzimáticas e pode ser importante na preservação de alimentos (COHEN, 2004) (ver capítulo 4).

Os antioxidantes utilizados são, em geral, o ácido ascórbico (vitamina C), o α-tocoferol (vitamina E) e vitamina A. Os efeitos benéficos e deletérios desses antioxidantes são relatados por Cohen e Crittenden (2004) e por Cohen (2004).

A celulose, quando necessária, dependendo do hábito do inseto, é comprada como α-celulose (sendo chamada de alfacel). No Brasil, utilizam-se lâminas de Eucalyptus sulfato branqueadas, trituradas em liquidificador (VENDRAMIM et al., 1982), levando a ótimos resultados para H. virescens e outras espécies.

Uma relação de misturas vitamínicas e sais minerais utilizados em dietas é apresentada a seguir (Tabelas 14 e 15). Esse é um dos grandes problemas para iniciantes em estudos com dietas artificiais no Brasil, pois as misturas não se encontram Formuladas para venda. Assim, é necessário que se conheça a sua composição para que elas sejam preparadas em laboratórios ou farmácias de manipulação.

Tabela 14. Misturas de sais utilizados na criação de insetos com dietas artificiais.

Mistura de sais
Sais de Wesson | (%)
Carbonato de cálcio | 21,000
Fosfato de cálcio | 14,900
Sulfato de cobre (5H2O) | 0,039
Fosfato férrico | 1,470
Sulfato de magnésio | 9,000
Sulfato manganoso | 0,020
Sulfato de potássio e alumínio | 0,009
Cloreto de potássio | 12,000
Iodeto de potássio | 0,005
Monofosfato de potássio | 31,000
Cloreto de sódio | 10,500
Fluoreto de sódio | 0,057
Mistura de sais nº USP XIII |
Bifosfato de cálcio | 13,580
Lactato de cálcio (5H2O) | 32,700
Citrato férrico (5H2O) | 2,970
Sulfato de magnésio | 13,700
Fosfato de potássio (dibásico) | 23,980
Bifosfato de sódio (2H2O) | 8,720
Cloreto de sódio | 4,350
Mistura de sais McCollum-Davis nº 185 |
Lactato de cálcio (5H2O) | 35,190
Bifosfato de cálcio (H2O) | 14,600
Fosfato de potássio (mono) | 25,780
Fosfato de sódio (mono) | 9,380
Cloreto de sódio | 4,670
Sulfato de magnésio (anidro) | 7,190
Citrato férrico | 3,190
Mistura de sais USP XIV |
Sulfato cúprico | 0,480
Citrato férrico de amônio | 94,330
Sulfato de manganês | 1,240
Sulfato de amônio e alumínio | 0,570
Iodeto de potássio | 0,250
Fluoreto de sódio | 3,130
Carbonato de cálcio | 68,600
Citrato de cálcio | 308,300
Bifosfato de cálcio | 112,800
Carbonato de magnésio | 35,200
Sulfato de magnésio | 38,300
Cloreto de potássio | 124,700
Fosfato dibásico de potássio | 218,800
Cloreto de sódio | 77,100

Tabela 15. Misturas vitamínicas utilizadas na criação de insetos com dietas artificiais.

Mistura vitamínica
Mistura fortificante de Vanderzant | Quantidade
Alfa-tocoferol | 8 g
Ácido ascórbico | 270 g
Biotina | 20 g
Pantotenato de cálcio | 1 g
Cloreto de colina | 50 g
Ácido fólico, cristalino | 250 mg
Inositol | 20 g
Niacinamida | 1 g
Hidrocloreto de piridoxina | 250 mg
Riboflavina | 500 mg
Hidrocloreto de tiamina | 250 mg
Vitamina B12 (triturada em manitol) | 2 g
Mistura vitamínica fortificante para dieta |
(É uma mistura das seguintes vitaminas trituradas em dextrose) | (g)
Vitamina A concentrada |
(200.000 unidades por grama) | 4,500
Vitamina D concentrada |
(400.000 unidades por grama) | 0,250
Alfa-tocoferol | 5,000
Ácido ascórbico | 45,000
Inositol | 5,000
Cloreto de colina | 75,000
Menadiona | 2,250
Ácido p-aminobenzoico | 5,000
Niacina | 4,500
Riboflavina | 1,000
Hidrocloreto de piridoxina | 1,000
Hidrocloreto de tiamina | 1,000
Pantotenato de cálcio | 3,000 mg
Biotina | 20,000
Ácido fólico | 90,000
Vitamina B12 | 1,350
Mistura vitamínica Vanderzant mg/100 g de dieta |
Niacinamida | 1,000
Pantotenato de cálcio | 1,000
Tiamina HCl | 0,250
Riboflavina | 0,500
Piridoxina HCl | 0,250
Ácido fólico | 0,250
Biotina | 0,020
Vitamina B12 | 0,002

Quando se utilizam os vários componentes, além do macronutriente fornecido, são acrescidas substâncias-traços, às vezes importantes e nem sempre fáceis de serem detectadas (Tabela 16). Por esse motivo, costuma-se dizer que os estudos de dietas artificiais fazem parte da nutrição prática, desde que as dietas são Formuladas por tentativas, considerando-se as características mencionadas.

Tabela 16. Substâncias usadas em dietas para insetos e os macro e micronutrientes fornecidos.

Ingrediente | Macronutriente fornecido | Substância-traço(1)
Proteína |  |
Caseína, soja, feijão, germe-de-trigo, milho, etc. | Aminoácido | Ácidos graxos, colesterol, açúcares, vitaminas e minerais
Albumina | Aminoácido | Vitaminas e minerais
Aminoácidos | Aminoácido | Outros aminoácidos, isômeros
Carboidrato |  |
Açúcares | Açúcar simples | –
Amido | Açúcar simples | Aminoácidos, vitaminas
Lipídio |  |
Óleo vegetal | Ácido graxo | Esterol, caroteno, tocoferol
Fosfolipídio | Ácido graxo, colina, inositol | Esterol, caroteno, biotina, tocoferol
Ácido graxo | Ácido graxo | Isômero
Esterol | Esterol | Outros esteróis
Mistura de sais | Cátions, ânions | Outros minerais
Mistura vitamínica | Vitaminas | –
Celulose | Nenhum | Minerais
Ágar | Nenhum | Minerais

(1) Traços de minerais importantes podem ocorrer em todos os constituintes de dietas.

Fonte: Smith (1966).

Exigências de adultos

Nos insetos hemimetabólicos, a alimentação da ninfa e do adulto geralmente é semelhante. Nos insetos holometabólicos, em que ambos os estágios se alimentam da mesma maneira, a situação é similar, ou seja, a nutrição do adulto é uma extensão da nutrição larval; em alguns coleópteros estudados, as exigências dos adultos se assemelham às das larvas e o acúmulo de certos nutrientes na fase larval permite produção substancial de ovos se os nutrientes estiverem ausentes da dieta dos adultos. Reprodução de adultos holometabólicos que não se alimentam (p. ex., Lepidoptera), dependem totalmente das reservas da larva; a situação intermediária, na qual o alimento do adulto é completamente diferente do da larva (Lepidoptera, Hymenoptera, Diptera) é a que tem chamado mais a atenção. Imaginou-se, inicialmente, que em tais casos, machos e fêmeas necessitassem somente de água e carboidratos; entretanto, verificou-se que fêmeas precisavam de alimentos proteicos para continuar a postura. Pesquisas recentes mostram que, para longevidade e fecundidade ótimas, as fêmeas adultas requerem sais variados, lipídios e vitaminas em adição a aminoácidos ou proteínas.

A própria concentração de carboidratos exigida pode ser variável de inseto para inseto. Enquanto para Trichoplusia ni (Hübner) a máxima postura é conseguida com sacarose a 8% (SHOREY, 1962), para Leucoptera coffeella (Guérin-Méneville), os melhores resultados são obtidos com sacarose a 10% e glucose a 5% (NANTES; PARRA, 1978) (Figura 8).

Figura 8. Efeito da concentração de açúcares na capacidade de postura do microlepidóptero Leucoptera coffeella.

Fonte: Nantes e Parra (1978).

Para Anticarsia gemmatalis (Hübner) a máxima oviposição é obtida com a seguinte fórmula (CAMPO et al., 1985): ácido sórbico (1 g); mel (10 g); metil parahidroxibenzoato (nipagin) (1 g); sacarose (60 g) e água destilada (1 L). Conservar essa mistura em geladeira e, quando da utilização, misturar 75% dessa solução com 25% de cerveja. Para Helicoverpa zea (Boddie), a cerveja também produz bons resultados, por causa da presença de levedura. Para Syrphidae (predadores), Hymenoptera e Diptera (parasitoides), a postura é conseguida misturando-se honeydew, néctar e pólen, ou mel, açúcar, passas, pólen, extratos proteicos e minerais. Existem grandes variações, às vezes, em grupos próximos. Os taquinídeos são pouco exigentes, pois necessitam apenas de água e açúcar.

Há insetos mais exigentes, como as moscas-das-frutas, cuja dieta deve conter hidrolizado enzimático. Alguns lepidópteros, como D. saccharalis, não precisam de carboidratos na fase adulta, pois a água é mais importante e suficiente para a oviposição (Figura 9) (PARRA et al., 1999); o mesmo ocorre para S. frugiperda (MILANO, 2008) que não necessita se alimentar na fase adulta.

Figura 9. Postura (número de ovos/fêmea) de Diatraea saccharalis alimentada com diversas fontes de carboidratos (25 °C ± 10 °C, 60% ± 10% de U.R. e fotofase de 14 h).

Fonte: Parra et al. (1999).

Embora alguns entomófagos exijam alimentos especiais, a maioria dos parasitoides da ordem Hymenoptera pode produzir ovos com uma fonte de carboidratos como o mel (WAAGE et al., 1985). Mesmo para aqueles que não se alimentam, como Aphitis melinus, De Bach Heimpel et al. (1997) demonstraram que a disponibilidade de mel é importante e interage com o hospedeiro, afetando a longevidade, a fecundidade e a reabsorção de ovos. Para Trichogramma spp., o fornecimento de mel aumenta a longevidade e fecundidade, especialmente quando há oportunidade de parasitar (BLEICHER; PARRA, 1991). Para outros, como o mimarídeo Anaphes iole Girault, o não fornecimento de alimento aumenta o seu parasitismo (JONES; JACKSON, 1990). O Ichneumonidae Phygadeuon trichops Thomson exige mel, farinha de soja e levedura com um suplemento de açúcar, leite em pó, farinha de soja e levedura (10:10:1:1). Alguns Chalcididae, Pteromalidae, Braconidae e Ichneumonidae necessitam do fluido do hospedeiro. Para parasitoides, uma mistura de mel e pólen (1:1), aplicada numa superfície áspera (raspas de madeira) e oferecida no interior de gaiolas, pode ser um alimento adequado.

Predadores adultos podem exigir dietas complexas. Para crisopídeos, é comum a utilização de uma dieta composta de partes iguais de açúcar e flocos de leveduras, misturados à água para formar uma pasta grossa. Essa mistura contém 65% de proteína e é suficiente para alta fecundidade. Às vezes, substâncias químicas (cloreto de potássio e sulfato de magnésio) podem ter efeito sinérgico na oviposição de parasitoides (MOORE, 1985), bem como aminoácidos peptídeos e proteínas (NETTLES, 1986; KAINOH; BROWN, 1994).Uma revisão sobre honeydew como fonte alimentar para inimigos naturais foi feita por Wäckers et al.( 2008), mostrando que ele é inferior a outras fontes de açúcar, embora exista variação na composição do honeydew dependendo de quem produziu e da planta hospedeira. Os autores discutem que, a despeito dessa baixa qualidade nutricional, o honeydew pode ter implicações em programas de controle biológico.

Técnicas de criação

Recipientes de criação

A escolha do recipiente de criação pode afetar a sanidade e a nutrição do inseto. Se os insetos forem criados individualmente, as possibilidades de alastramento de doenças e contaminação são reduzidas. A criação do inseto individualizado elimina o canibalismo, embora existam casos em que, mesmo se as espécies forem gregárias, elas podem se tornar canibais, se os insetos forem agrupados ou se as dietas forem deficientes.

Nos EUA, os insetos são criados em copos de plástico com capacidade de 30 mL, aproximadamente, e com tampas de papelão (ou de plástico). Existem, ainda, copos de sorvetes, de papelão ou plástico transparente. Ignoffo e Boening (1970) descreveram bandejas de plástico, contendo 50 compartimentos individuais (cada compartimento mede 2,8 cm x 4,1 cm x 1,6 cm e tem um volume de cerca de 15 mL). Essas bandejas, após a colocação da dieta e a inoculação dos insetos, são fechadas com uma fina camada de plástico transparente, papel alumínio, papel, etc. Vários outros recipientes têm sido descritos, tendo sido utilizados, para a multiplicação de larvas e a obtenção de patógenos, até sacos de papel parafinado. Nos EUA, existem firmas especializadas (p.ex., a Bio-Serv, Inc.) que produzem esses recipientes em escala comercial, os quais são de baixo custo e descartáveis.

O grande problema de um recipiente é a evaporação da dieta, provocando alteração da sua textura e palatabilidade. No Brasil, têm-se tentado criações em recipientes de plástico (tipo copos de café), os quais por causa de sua espessura fina são muitas vezes perfurados, especialmente por brocas. Os recipientes de vidro (2,5 cm de diâmetro por 8,5 cm de altura) têm dado bons resultados também em laboratórios de criação massal de C. flavipes, parasitoide da broca-da-cana, D. saccharalis.

Na Figura 10 são mostrados alguns tipos de recipientes utilizados para a criação de insetos com dietas artificiais, incluindo recipientes atualmente empregados, de plástico e com tampa autoadesiva, de plástico transparente, permitindo a visualização do inseto e a troca de oxigênio. Um recipiente adequado para a criação de insetos deve ter as seguintes características: ser barato; transparente; facilmente encontrado no mercado; feito de material não tóxico ao inseto e que mantenha umidade.

Figura 10. (1) Alguns recipientes utilizados nos EUA para criação de insetos (Bio-Serv, Inc.); (2) Recipiente de plástico (A); com cobertura autoadesiva (B).

Número de indivíduos por recipiente de criação

É necessário ter uma ideia da quantidade de dieta a ser consumida, por larva, para determinar o número de indivíduos a ser colocado por recipiente de criação (Tabela 17).

Tabela 17. Efeito do número de lagartas de Spodoptera exigua por recipiente de criação(1).

Número de lagartas por recipiente | % de pupa | Peso de pupa (g)
50 | 94 | 0,126 a(2)
100 | 96 | 0,125 a
200 | 90 | 0,112 b
300 | 80 | 0,097 c

(1) Recipiente de 3,78 litros.

(2) As médias seguidas de, pelo menos, uma letra em comum não diferem entre si, ao nível de 5% de probabilidade.

Fonte: Stimman et al. (1972).

Teor de água nas dietas

Embora os insetos fitófagos se nutram de alimentos com alto teor de água, tem-se conseguido sucesso em muitas criações com alimentos que apresentam baixo teor de água. A diminuição de água reduz a interferência de agentes contaminantes. Ademais, quando os insetos são novos, se houver condensação nas paredes dos recipientes, poderá ocorrer morte. A água também pode interferir na concentração dos nutrientes na dieta.

Sequência do preparo de uma dieta artificial

Para explicar a sequência do preparo de uma dieta artificial será adotado como exemplo D. saccharalis, a broca-da-cana-de-açúcar, por ter sido o primeiro inseto fitófago criado no Brasil com dieta artificial. O início da criação pode ser feito obtendo-se ovos ou pupas de outros laboratórios que já possuam criações com insetos de boa qualidade, ou coletando-se lagartas no campo. Muitas vezes, a criação poderá ser iniciada com adultos coletados em armadilhas luminosas.

Preparo da dieta

O preparo da dieta é feito misturando-se os ingredientes (exceto o ágar) em água, e batendo-se em liquidificador. O ágar é dissolvido separadamente em água em ebulição. A seguir, os dois conteúdos são misturados e homogeneizados em um agitador elétrico. A dieta é transferida ainda quente para recipientes de criação (no caso, recipientes de vidro). Os anticontaminantes e as vitaminas deverão ser adicionados à dieta em temperaturas entre 60 °C e 65 °C, para evitar sua degradação (Figura 11).

Figura 11. Fluxograma geral do preparo de dieta artificial para criação de insetos.

Obtenção de ovos

São colocados 50 adultos (20 machos e 30 fêmeas) de D. saccharalis em gaiolas de PVC de 10 cm de diâmetro e 22 cm de altura, revestidas internamente com papel sulfite umedecido, para receber os ovos, e fechadas com tecido de voile e elástico ou com uma das partes de uma placa de Petri. Embora muitos forneçam solução de mel a 10%, renovada a cada dois dias, para adultos, Parra et al. (1999) demonstraram que eles não precisam de carboidratos, pois a água é mais importante e suficiente para a colocação normal de ovos. Além da exigência para postura, a presença de água umedecendo o local da postura é fundamental. Caso contrário, haverá dessecação dos ovos em razão do grande número de aerópilas que eles possuem (Figura 12).

Figura 12. Ovos de Diatraea saccharalis, submetidos a diferentes graus de umidade (A, B e C): (A) Água e papel molhado; (B) Somente papel molhado; e (C) Papel seco. Aspectos gerais das aerópilas (D, E e F): (D) Detalhe das aerópilas no córion; (E) Detalhe da aerópila aberta; e (F) Detalhe da aerópila fechada.

Fonte: Parra et al. (1999).

Fotos: Fernando Luiz Cônsoli.

Tratamento dos ovos

O papel sulfite contendo os ovos será tratado com formaldeído a 5%, por cinco minutos, e, posteriormente, lavado em água destilada pelo mesmo período. Outro tratamento pode ser feito na seguinte sequência: formaldeído 0,2% (dois minutos), água destilada (dois minutos) e sulfato de cobre (dois minutos).

Transferência para tubos de criação

Os ovos tratados serão transferidos, no interior de câmaras assépticas, para os tubos de dieta, na base de 10 a 15 por tubo.

Desenvolvimento da criação

Após a inoculação dos ovos tratados nos tubos com dieta, estes são acondicionados em suportes de arame ou de madeira (Figura 13). Parte da população de D. saccharalis é destinada à produção de parasitoides (95%) e parte (5%) é utilizada para continuação da criação de laboratório. Nesse caso, são recolhidas as pupas no interior dos tubos de vidro, separadas por sexo e levadas à gaiola de adultos.

Figura 13. Suportes de arame (A) e de madeira (B) utilizados para criação de insetos, com tubos de criação. A inclinação no recipiente de madeira é para que o excesso de água da dieta (logo após o seu preparo) fique retido no algodão que tampa os tubos (válido, portanto, para algodão hidrófilo).

Fotos: Patrícia Milano.

Condições da sala de criação

Para a obtenção de ovos, temperatura de 20 °C a 22 °C, umidade relativa do ar de 70% ±10% e fotofase de 14 horas. Para o desenvolvimento de ovos, lagartas e pupas, temperatura de 30 °C, umidade relativa de 70% ± 10% e fotofase de 14 horas.

Baseando-se nesse exemplo, pode-se verificar que para maior produção de insetos, muitas vezes, podem ser necessárias salas com condições térmicas diferentes, pois as exigências podem ser variáveis para cada fase do desenvolvimento.

Na Nova Zelândia existem sistemas computadorizados sofisticados de acompanhamento e produção de insetos. Entretanto, é possível esquematizar uma produção simplesmente baseando-se nas exigências térmicas dos insetos, que são avaliadas pela constante térmica (K) expressa em graus.dias, há muitos anos usada em previsão de crescimento de plantas. Essa constante parte da hipótese de que a duração do desenvolvimento, pela temperatura, é uma constante, sendo o somatório da temperatura computado a partir de um limiar térmico inferior, chamado de temperatura base (Tb). Desde que os insetos são poequilotérmicos ou pecilotérmicos, ou seja, acompanham a temperatura do ambiente, essa constante térmica também se aplica ao desenvolvimento destes.

Assim, K = D(T-Tb), em que: K = constante térmica (graus.dias); D = duração do desenvolvimento (dias); T = temperatura ambiente (°C); eTb = temperatura base (°C).

A determinação da Tb pode ser feita por vários métodos (HADDAD; PARRA, 1984; HADDAD et al., 1999). Uma vez determinado o limiar térmico inferior, é possível estimar o ciclo do inseto em uma sala cuja temperatura seja registrada ou controlada. Exemplificando: em uma sala de criação mantida a 25 °C, é possível estimar a duração das fases de ovo, lagarta e pupa do inseto cujas exigências térmicas são apresentadas na Tabela 18.

Tabela 18. Previsão de desenvolvimento de um inseto, com base nas exigências térmicas das diferentes fases de desenvolvimento, em sala mantida a 25 °C.

Fase | Tb (°C) | K (GD) | Estimativa
Ovo | 11,5 | 79,48 | 5,9 H ≈ 6 dias
Lagarta | 12,2 | 156,53 | 12,2 H ≈ 12 dias
Pupa | 15,1 | 67,81 | 6,8 H ≈ 7 dias

Tb = temperatura-base; K = constante térmica.

Assim, de forma simplista, se a temperatura base da fase de ovo é de 11,5 °C, ele utilizará por dia 13,5 °C (na sala mantida a 25 °C) como energia até que sejam completados os 79,48 graus.dias exigidos para o desenvolvimento embrionário. Esse raciocínio é válido para as outras fases de desenvolvimento e também para inimigos naturais.

Exemplos de dietas artificiais

Na Tabela 19, são exemplificados os componentes de diversas dietas artificiais desenvolvidas ou adaptadas no Brasil para diversas espécies de insetos. Já foram desenvolvidas dezenas de dietas para Lepidoptera, Coleoptera e Diptera no Brasil, e mesmo dietas para Heteroptera (PANIZZI et al., 2000; FORTES et al., 2006) ou Dermaptera (PASINI et al., 2007). Alguns exemplos são mostrados na Tabela 20.

Tabela 19. Exemplos de diversas dietas artificiais desenvolvidas ou adaptadas no Brasil para diversas espécies de insetos.

Diatraea saccharalis (Fabr.) (Lepidoptera, Crambidae) (HENSLEY; HAMMOND, 1968)
Componente | Quantidade
Sacarose | 90,0 g
Caseína | 54,0 g
Sais de Wesson | 18,0 g
Germe de trigo | 54,0 g
Ácido ascórbico | 7,2 g
Metilparahidroxibenzoato (nipagin) | 2,7 g
Cloreto de colina | 1,8 g
Aureomicina | 1,0 g
Formaldeído (37,2%) | 2 mL
Solução vitamínica(1) | 20 mL
Ágar (1.000 mL de H2O) | 36,0 g
Água | 450 mL
Solução vitamínica(1)
Niacinamida | 1 g
Pantotenato de cálcio | 1 g
Riboflavina | 0,50 g
Tiamina | 0,25 g
Piridoxina | 0,25 g
Ácido fólico | 0,10 g
Biotina | 0,02 mg
Vitamina B12 (1.000 mg/mL) | 2 mL
Continua...

(1) Em 1.000 mL de água destilada.

Tabela 19. Continuação.

Diatraea saccharalis (Fabr.) (Lepidoptera, Crambidae) (MIHSFELDT; PARRA, 1992)
Componente | Quantidade
Farinha de milho | 140 g
Germe de trigo | 35 g
Levedura de cerveja | 37,50 g
Ácido ascórbico | 5 g
Ácido benzoico | 1,25 g
Metilparahidroxibenzoato (nipagin) | 1 g
Água | 400 mL
Ágar | 25 g
Água para o Ágar | 600 mL
Continua...

Obs.: quantidade suficiente para 100 tubos de criação (8,5 cm x 2,5 cm de diâmetro).

Tabela 19. Continuação.

Heliothis virescens (Fabr.) (Lepidoptera, Noctuidae) (MORETI; PARRA, 1983)
Componente | Quantidade(1)
Caseína | 35 g
Celulose(2) | 5 g
Germe de trigo | 30 g
Ácido ascórbico | 4 g
Sacarose | 35 g
Aureomicina | 0,30 g
Ágar | 25 g
Cloreto de colina | 1 g
Sais de Wesson | 10 g
Metilparahidroxibenzoato (nipagin) | 1,50 g
Mistura vitamínica | 10 mL
Formaldeído | 0,50 mL
KOH (4M) | 5 mL
Ácido acético glacial | 0,13 mL
Água destilada | 840 mL
Mistura vitamínica |
Niacinamida | 1 mg
Pantotenato de cálcio | 1 mg
Tiamina | 0,25 mg
Riboflavina | 0,50 mg
Piridoxina | 0,25 mg
Ácido fólico | 0,25 mg
Biotina | 0,02 mg
Vitamina B12 | 0,02 mg
Inositol | 20 mg
Continua...

(1) Quantidade suficiente para 100 tubos de criação;

(2) Lâminas de celulose sulfato branqueadas de Eucalyptus, trituradas em liquidificador.

Tabela 19. Continuação.

Spodoptera frugiperda (J.E. Smith) (Lepidoptera, Noctuidae) (KASTEN et al., 1978)
Componente | Quantidade
Feijão ‘Carioca’ | 100 g
Levedura de cerveja | 15 g
Ácido ascórbico | 1,5 g
Metilparahidroxibenzoato (nipagin) | 0,5 g
Ácido sórbico | 0,5 g
Formaldeído (38%) | 1 mL
Ágar (+ 250 mL de água) | 12 g
Água | 375 mL
Continua...

Obs.: essa quantidade é suficiente para 80 recipientes (tubos de vidro de 2,5 cm diâmetro x 8,5 cm comprimento).

Tabela 19. Continuação.

Anticarsia gemmatalis Hübner (Lepidoptera, Noctuidae) (GREENE et al., 1976)
Componente | Quantidade
Água | 3.400 mL
Ágar | 46 g
Feijão | 250 g
Germe de trigo | 200 g
Caseína | 75 g
Levedura de cerveja | 125 g
Ácido ascórbico | 12 g
Mistura vitamínica Vanderzant | 20 g
Tetraciclina | 250 g
Formaldeído 40% | 12 mL
Nipagin | 10 mL
Ácido sórbico | 6 g
Proteína de soja | 100 g
Continua...

Tabela 19. Continuação.

Hypothenemus hampei Ferrari (Coleoptera, Scolytidae) (VILLACORTA; BARRERA, 1993)
Componente | Quantidade
Água | 750 mL
Açúcar refinado | 14 g
Levedura | 20 g
Caseína | 20 g
Pó de sementes de café-ouro(1) | 100 g
Sais de Wesson | 2 g
Ágar | 27 g
Etanol | 10 mL
Nipagin | 1 g
Benzoato de Na | 0,8 g
Formaldeído a 37% | 2 mL
Continua...

(1) Sementes de café-ouro são escolhidas, moídas e peneiradas originando partículas de café de 600 mic.

Tabela 19. Continuação.

Aphis gossypii Glover (Hemiptera, Aphididae) (SINGH, 1977)
Componente | Quantidade (mg)
Aminoácido |
Alanina | 100
Arginina | 400
Asparagina | 300
Ácido aspártico | 100
Cisteína | 50
Cistina | 5
Ácido gama aminoisobutírico | 20
Ácido glutâmico | 200
Glutamina | 600
Glicina | 20
Histidina | 20
Homoserina | 800
Isoleucina | 200
Leucina | 200
Hidrocloreto de lisina | 200
Metionina | 100
Fenilalanina | 100
Prolina | 100
Serina | 100
Treonina | 200
Triptofano | 100
Tirosina | 20
Valina | 200
Vitamina |
Biotina | 0,1
Pantotenato de cálcio | 5
Cloreto de colina | 50
Ácido fólico | 1
I-inositol | 50
Ácido nicotínico | 10
Ácido p-aminobenzoico | 10
Hidrocloreto de piridoxina | 2,5
Riboflavina | 5
Hidrocloreto de tiamina | 2,5
Ácido ascórbico | 10
Sacarose | 20.000
Maltose | 10.000
Cloreto de magnésio 6H2O | 200
Mistura de sais nº 2 USP XIII | 500
Fosfato de potássio tribásico | 5
Benzoato de colesterol | 2,5
Continua...

Obs.: completar o volume a 100 mL e ajustar o pH a 7,4–7,8 com ácido fosfórico ou hidróxido de potássio.

Tabela 19. Continuação.

Bonagota cranaodes Meyrick (Lepidoptera, Tortricidae) (PARRA et al., 1995)
Componente | Quantidade
Feijão ‘Carioca’ | 347,0 g
Levedura | 52,0 g
Ácido ascórbico | 4,9 g
Ácido sórbico | 1,6 g
Metil parahidroxibenzoato (nipagin) | 3,3 g
Tetraciclina | 0,8 mg
Ácido propiônico | 1,2 mL
Formaldeído | 3,2 mL
Solução vitamínica(1) | 40,6 mL
Ágar | 21,0 g
Água | 1.000,0 mL
Solução vitamínica(1) |
Niacinamida | 1 mg
Pantotenato de cálcio | 1 mg
Tiamina | 0,25 mg
Riboflavina | 0,50 mg
Piridoxina | 0,25 mg
Ácido fólico | 0,25 mg
Biotina | 0,02 mg
Vitamina B12 | 0,002 mg
Inositol | 20 mg
Continua...

Tabela 19. Continuação.

Stenoma catenifer Walsingham (Lepitoptera:Elachistidae) (NAVA; PARRA, 2005)
Componente | Quantidade
Feijão ‘Branco’ | 130 g
Cenoura | 30 g
Levedura de cerveja | 20 g
Solução vitamínica(1) | 40 mL
Vitagol ® | 2 mL
Ácido sórbico | 0,6 g
Ácido ascórbico | 1,6 g
Metil parahidroxibenzoato (nipagin) | 1,1 g
Ácido propiônico | 0,4 mL
Tetraciclina (Tetrex ®) | 0,3 mg
Formaldeído | 1,0 mL
Ágar | 7 g
Água destilada | 500 mL
Continua...

(1) Idêntica àquela utilizada para D. saccharalis.

Tabela 19. Continuação.

Diabrotica speciosa (Germar) (Coleoptera, Chrysomelidae) (MILANEZ, 1995; ÁVILA et al., 2000)
Componente | Quantidade
Caseína | 52,2 g
Celulose | 7,5 g
Germe de trigo | 45,0 g
Ácido ascórbico | 6,0 g
Sacarose | 52,5 g
Sais de Wesson | 15,5 g
Aureomicina | 0,5 g
Cloreto de colina | 1,5 g
Metil-parahidroxibenzoato (nipagin) | 3,0 g
Ágar | 18,0 g
Mistura vitamínica | 15,0 mL
Formaldeído | 0,75 mL
KOH 4M | 7,5 mL
Ácido acético glacial | 10 gotas
Água destilada | 1.260 mL

Tabela 20. Algumas dietas artificiais desenvolvidas ou adaptadas no Brasil.

Espécie | Ordem | Família | Referências
Tuta absoluta | Lepidoptera | Galechiidae | Mihsfeldt e Parra (1999)
Elasmopalpus lignosellus | Lepidoptera | Pyralidae | Meneguim et al. (1997)
Ceratitis capitata | Diptera | Tephritidae | Pedroso (1972)
Anastrepha fraterculus | Diptera | Tephritidae | Sales et al. (1992)
Sphenophorus levis | Coleoptera | Curculionidae | Degaspari et al. (1983)
Stenoma catenifer | Lepidoptera | Elaschistidae | Nava e Parra (2005)
Helicoverpa zea | Lepidoptera | Noctuidae | Justi Júnior (1993)
Anthonomus grandis | Coleoptera | Curculionidae | Monnerat (2002)
Pseudaletia Sequax | Lepidoptera | Noctuidae | Salvadori e Parra (1990)
Cerconota anonella | Lepidoptera | Oecophoridae | Pereira et al. (2004)
Agrotis ipsilon | Lepidoptera | Noctuidae | Bento et al. (2007)
Agrotis subterranea | Lepidoptera | Noctuidae | Vendramim et al. (1982)
Gymnandrosoma aurantianum | Lepidoptera | Tortricidae | Garcia e Parra (1999)
Platynota rostrana | Lepidoptera | Tortricidae | Nava et al. (2006)
Phidotricha erigens | Lepidoptera | Pyralidae | Nava et al. (2006)
Argyrotaenia sphaleropa | Lepidoptera | Tortricidae | Nava et al. (2006)
Cryptoblabes gnidiella | Lepidoptera | Pyralidae | Nava et al. (2005)
Utetheisa ornatrix | Lepidoptera | Arctiidae | Signoretti et al. (2008)

Cuidados sanitários mínimos para a criação de insetos em meios artificiais

Como consequência do uso cada vez maior de meios artificiais para a criação de insetos, tornou-se necessária a utilização de anticontaminantes para controlar leveduras, fungos, bactérias, vírus, protozoários, etc. Esses microrganismos, se não eliminados, podem dizimar populações de laboratório, pois em criações massais a sua dispersão é facilitada. Em grandes criações, os cuidados para evitar a proliferação de microrganismos chegam a níveis de alta sofisticação. As recomendações contidas neste capítulo são destinadas aos pesquisadores que mantêm pequenas populações de insetos em meios artificiais (especialmente Lepidoptera) e que servirão como suporte às pesquisas básicas em Biologia, Controle Biológico, Ecologia, Fisiologia, Toxicologia, Biotecnologia e Bioquímica, Entomologia Econômica, Taxonomia, etc.

Neste capítulo serão citados alguns anticontaminantes de caráter geral e, por esse motivo, sugere-se que, antes de esterilizar superfícies externas de ovos, meios artificiais ou pupas, sejam feitos testes preliminares da concentração e do tempo de exposição dos produtos para cada espécie, desde que, se aplicados incorretamente, poderão afetar o desenvolvimento do inseto.

Instalações

Por mais rústicas que sejam as instalações, para se proceder a uma criação razoável, em meios artificiais, deverão ser utilizados pelo menos três locais separados, a saber:

Local para preparo de dieta. Sala adequada para pesagem dos ingredientes e preparo das dietas. Nesse local será feita também a colocação de ovos ou lagartas nos recipientes com meio artificial, além do preparo de alimento para adultos.

Local para adultos. Os adultos deverão ser mantidos em local separado, já que nas escamas de asas de lepidópteros se aloja grande número de microrganismos, que serão facilmente transportados pelo vento. Os ovos coletados das gaiolas de adultos deverão ser transferidos para a sala de preparo da dieta, onde serão tratados com desinfestantes.

Local para desenvolvimento larval. As lagartas serão mantidas neste local até a pupação, quando as pupas serão transferidas para o local de adultos.

Além desses três locais, convém salientar que os resíduos de dietas deverão ser eliminados em locais isolados, pois constituem focos de contaminação. As paredes e os balcões desses locais, bem como as prateleiras, deverão ser revestidos de azulejo, fórmica, de tal forma que seja permitida a sua limpeza diária com desinfestantes, produtos quaternários de amônio, hipoclorito de sódio a 5,0%, formaldeído a 37%–40%, etc. O hipoclorito de sódio é bastante utilizado, pois, além de barato, apresenta boa estabilidade, solubilidade e baixa toxicidade para mamíferos. Ademais, sendo um forte oxidante, o hipoclorito de sódio inativa proteínas e elimina vírus, bactérias, fungos, algas e protozoários. É interessante também que os pisos recebam um tratamento diário com esses produtos. Pinturas com epóxi ou material equivalente podem substituir azulejos e fórmicas em laboratórios de criação. Quando a contaminação dos laboratórios atingir níveis insustentáveis, que não permitam a manutenção de colônias de insetos, recomenda-se desinfestação total do ambiente de criação com pastilhas de paraformaldeído (Paraformax®). Para essa operação, as salas deverão ser totalmente vedadas e as pastilhas colocadas sobre bico de Bunsen, para liberação mais rápida do paraformaldeído. Recomendam-se cinco pastilhas/m3, destacando-se que a sala poderá ser reutilizada 24 horas após a esterilização, com todos os cuidados que um produto de alta toxicidade exige. Maiores detalhes sobre instalações para criações de insetos (incluindo massais) consultar Leppla e Ashley (1978).

Esterilização de equipamentos e recipientes por meio de agentes físicos

Autoclave. O aquecimento é feito sob pressão (15 libras a 121 °C). O tempo de esterilização é variável de 10 min a 15 min, dependendo do tipo de material e de seu volume. É adequado para soluções, tubos de borracha, instrumental, areia, caixas (não plásticas), etc.

Irradiação. Os raios ultravioleta (UV) (2.650 Å) e gama são suficientes contra bactérias, fungos e vírus. As lâmpadas de esterilização são de mercúrio e transmitem a 2.567 Å. Os raios UV são utilizados, também, para plásticos e parafinas.

Calor seco. As estufas promovem boa esterilização de recipientes de criação, vidraria, algodão, etc.

Esterilização de equipamentos e recipientes com agentes químicos

Metais pesados. Sais solúveis de Hg, Ag e Cu são bactericidas. Esses sais entravam como componentes de soluções, que eram usadas na esterilização de ovos de insetos. Uma solução bastante conhecida é a de White, que consta de: HgCI2 0,25 g; NaCl 6,50 g; HCl 1,25 mL; Álcool etílico 250 mL; Água destilada 750 mL.

Nessa mistura, o álcool aumenta a toxicidade de HgCI2. Há casos em que a adição de álcool diminui a toxicidade, como para fenois e formaldeído. Os metais pesados podem ser usados isoladamente, como o HgCI2, a 0,1%, por um período de exposição de quatro minutos. Esses metais pesados, ainda que eficientes, hoje não são mais recomendados pelos riscos à saúde humana.

Compostos quaternários de amônio

Hipoclorito de sódio. Este componente é usado nas concentrações de 0,01% a 5% por tempos variáveis. Como exemplos, NaOCl 0,05% - 30 minutos de exposição; NaOCl 0,2% - 7 minutos; NaOCl 2,5% - 5 minutos; NaOCl 5,0% - 3 minutos.

Formaldeído. Como exemplos, formaldeído 10% - 20 minutos de exposição; formaldeído 20% - 10 minutos de exposição. Em ambos os casos, após o tratamento, lavar com água por 10 minutos.

Hidróxido de sódio. Como exemplos, NaOH 1% - 20 minutos de exposição; NaOH 2% - 10 minutos (adicionar formaldeído a 2% e lavar em álcool 70%).

Sulfato de cobre (CuSO4); Ácido acético glacial (CH3COOH) e Ácido tricloroacético (CCl3COOH). Deverão ter sua concentração testada para cada espécie de inseto.

Esterilização do meio (dieta artificial)

Os agentes químicos mais comuns utilizados em esterilização de meio são: formaldeído – de 0,03% a 0,3%; metilparahidroxibenzoato (nipagin) – de 0,04% a 2%, butil e propilparahidroxibenzoato; hipoclorito de sódio – 0,01%: 0,2%: 1%; ácido propiônico; benzoato de sódio, ácido benzoico; sorbato de potássio; ácido sórbico – de 0,05% a 0,15%; estreptomicina, penicilina e aureomicina. Os agentes físicos, como a irradiação ou autoclavagem, podem ser utilizados na esterilização do meio. O ajuste de pH poderá ser utilizado como método alternativo para evitar contaminações (Tabela 21). Alverson e Cohen (2002) determinaram para dietas de Lygus hesperus (Knight) a concentração ideal de vários anticontaminantes, com base no número de adultos que emergiu a partir de 200 ovos colocados na dieta. Assim, alguns aspectos devem ser levados em consideração na escolha do anticontaminante: dose (fazer teste para cada produto); umidade da dieta, pH e Formulação do produto; estágio de exposição do inseto; efeito no crescimento, na geração em estudo e nas subsequentes; efeito sobre simbiontes; e ordem do inseto. Embora os dípteros e coleópteros sejam mais sensíveis aos anticontaminantes, existem famílias de Lepidoptera bastante afetadas pelo ácido sórbico (DUNKEL; READ, 1991) (Tabela 22).

Tabela 21. Concentrações efetivas (mg/L) de alguns produtos químicos contra Aspergillus niger em diferentes pH.

Produto | pH/concentração
3,0 | 5,0 | 7,0
Metil parahidroxibenzoato | 800 | 1.000 | 1.500
Propil parahidroxibenzoato | 200 | 300 | 500
Ácido benzoico | 400 | 2.000 | não efetivo
Ácido sórbico | 400 | 800 | não efetivo
Ácido propiônico | 800 | 800 | não efetivo

Obs.: os coleópteros e dípteros são mais sensíveis aos anticontaminantes do que os lepidópteros.

Fonte: Dunkel e Read (1991).

Tabela 22. Famílias de insetos sensíveis ao ácido sórbico.

Diptera | Tephritidae |  |
Muscidae |  |
Coleoptera | Bostrychidae | Curculionidae | Tenebrionidae
Anobiidae | Dermestidae
Bruchidae | Cucujidae
Lepidoptera | Galleriidae |  |
Gelechiidae |  |
Pyralidae |  |

Fonte: Dunkel e Read (1991).

Esterilização de pupas

A esterilização de pupas poderá ser feita por meio de lavagem em hipoclorito de sódio, como, por exemplo, a 0,2% por 15 minutos, com posterior lavagem em água destilada. Segundo Copersucar (1987), os principais contaminantes de dietas (em recipientes de criação) e em posturas podem ser resumidos baseando-se no esquema da Figura 14.

Figura 14. Principais contaminantes de dietas e de massas de ovos de insetos.

Fonte: Copersucar (1987).

Soares (1992) caracterizou as respostas dos insetos atacados por diferentes patógenos, a saber:

Fungos: movimentos lentos, diminuição da taxa de crescimento; mudança generalizada de cor de rosa para vermelha em espécies de Beauveria e de amarelo a marrom em outros casos; presença de células com levedura ou hifas na hemolinfa; tendência à mumificação; esporulação na superfície do tegumento.

Bactérias: diminuição ou cessação da alimentação; movimentos lentos e níveis de atividade e alimentação reduzidos; septicemia ou presença de células com bactérias na hemolinfa; mudança de cor na hemolinfa com a progressão da septicemia, de leitoso para marrom-escuro; larvas infectadas tornam-se mais escuras; disenteria; e corpo flácido.

Vírus: larvas de Lepidoptera cessam alimentação; tecidos afetados mudam de cor; por exemplo, branco-leitoso para granulose e azul para iridovírus; crescimento retardado; movimentos lentos; disenteria; desintegração de tecidos e liquefação de larva morta infectada; e paralisia.

Microsporidia: aspecto branco-leitoso nos insetos transparentes; aparelho digestivo, tubos de Malpighi, corpos gordurosos ou outros tecidos esbranquiçados; manchas pretas melanizadas no tegumento; movimentos lentos; perda de locomoção; desenvolvimento anormal, alimentação reduzida; exsudato fecal branco; presença de esporos elípticos típicos nos tecidos infectados.

Rickettsia e Chlamydia: movimentos lentos; disenteria; inchaço do abdome pela infecção do corpo gorduroso por Rickttsiella; e descoloração da larva infectada, passando, muitas vezes, a branco-giz.

Soares (1992) preconizou algumas medidas para evitar contaminações com patógenos em criações de insetos, a saber: uso de colônia inicial isenta de doenças; quarentena para o material coletado no campo; uso de um insetário com planejamento adequado; esterilização dos ovos, pupas e dietas; uso de práticas sanitárias adequadas no insetário; e monitoramento da contaminação e da qualidade dos insetos criados.

Como iniciar uma dieta artificial

Se for coletado um inseto em um hospedeiro qualquer, o ideal é realizar a análise química do inseto e do local atacado (folhas, frutos, raízes ou qualquer parte do vegetal) para que se possa conhecer os compostos químicos existentes e Formular uma dieta adequada. Isso foi feito, para B. mori, com análise química detalhada de folhas de amoreira e dos insetos que dela se alimentaram. Entretanto, isso nem sempre é possível.

Assim, o primeiro passo é utilizar uma dieta que sirva para uma espécie ou gêneros próximos, ou que seja eficiente para a criação de grande número de espécies (ver item Terminologia usada em dietas artificiais). Se não forem conseguidos resultados satisfatórios, Formular uma dieta geral como a apresentada na Tabela 23. Se, ainda assim, não houver sucesso, tentar a Formulação de uma dieta com base no alimento natural. Nesse caso, existem várias opções: macerar a parte vegetal atacada em liquidificador; ou colocar o vegetal em estufa a 120 °C por 1h a 2h; proceder à liofilização do material; ou colocar o vegetal em nitrogênio líquido. Os dos primeiros processos são mais grosseiros e levam, de modo geral, a resultados pouco satisfatórios. Especialmente nos dois últimos casos, a integridade do material é mantida. Após a obtenção do material, por qualquer um dos processos, adicionar: fagoestimulante (sacarose); anticontaminantes; ágar; e antioxidante (ácido ascórbico ou α-tocoferol são os mais utilizados).

Tabela 23. Composição de uma dieta geral para insetos.

Ingrediente | Quantidade (g/100 g)
Proteína |
Caseína | 3,500
Germe de trigo, etc. | 3,000
Carboidrato |
Sacarose | 3,000
Glucose | 0,500
Lipídio |
Ácido linoléico | 0,250
Esterol |
Colesterol | 0,050
Mineral |
Sais de Wesson, etc. | 1,000
Vitamina |
Mistura de Vanderzant, etc. | 2,000
Gelificante e volumoso |
Ágar | 2,500
Celulose | 10,000 
Inibidor de microrganismo |
Estreptomicina | 0,015
Nipagin (metilparahidroxibenzoato) | 0,112
Ácido sórbico, etc. | 0,300
Água | 72,170 
KOH 4M | 0,500

Fonte: Singh (1983).

Avaliação de dietas artificiais

Existem várias formas de avaliar se uma dieta é adequada, destacando-se critérios morfológicos, critérios biométricos, critérios nutricionais e tabela de vida.

Critérios morfológicos

O aparecimento de uma anomalia morfológica pode ser a manifestação de uma dieta desfavorável. House (1963) referiu algumas anomalias e a sua associação com deficiências nutricionais (Tabelas 24, 25 e 26).

Tabela 24. Anomalias patológicas(1) e sua associação com deficiência de nutrientes.

Anormalidade | Causa(2)
Proteína | Aminoácido | Carboidrato | Lipídio | Esterol | Vitamina | Mineral | Água | Falta de alimento
Forma geral |  |  |  |  |  |  |  |  |
Adulto |  |  |  |  |  | - |  |  | -
Larva, ninfa |  |  |  |  | - |  | - |  |
Pupa |  | - |  |  |  | - |  |  |
Abdome | + |  |  |  |  |  |  |  | -
Olhos |  | + |  |  |  |  |  |  |
Cabeça | - | + |  |  |  |  |  |  |
Pernas |  | + |  |  |  |  |  |  |
Terminália |  |  |  |  |  | - | + |  |
Tórax |  |  |  |  |  |  |  |  | -
Asas | - |  |  | - |  | - | - |  | -
Atividade |  |  |  |  |  |  |  |  |
Paralisação |  |  |  |  |  | - | - |  | -
Geral | - | - |  | - |  | - |  |  |
apetite |  |  |  |  |  | - |  |  |
Emergência |  | - |  |  |  | - |  |  |
Excreção(fezes) |  | - |  |  |  | - |  |  | -
Ecdise | - | - |  |  |  | - |  |  |
Pigmentação |  |  |  |  |  |  |  |  |
Corpo | - |  |  |  | - |  |  | - |
Olhos | - | + |  |  |  | - |  |  |
Tumores |  | + |  |  |  | + |  |  | -
Reprodução | - |  |  | - |  |  |  |  |

(1) Paralisação de movimento; coloração anormal; anomalias morfológicas.

(2) + = excesso; - = falta ou deficiência do nutriente.

Fonte: House (1963).

Tabela 25. Anomalias histopatológicas(1) e sua associação com deficiências nutricionais.

Anormalidade | Causa(2)
Proteína | Aminoácido | Carboidrato | Lipídio | Esterol | Vitamina | Mineral | Água | Falta de alimento
Metabolismo geral |  |  |  |  |  |  |  |  |
Carboidrato |  |  | + |  |  | - | + |  | -
Gordura |  |  |  |  |  | - |  |  | -
Nitrogênio |  |  |  |  |  | - |  |  | -
Urato | + |  |  |  |  | - |  |  | -
Tecido |  |  |  |  |  |  |  |  |
Adiposo | + |  |  |  |  | - |  | - | -
Intestinal |  |  |  |  |  | - |  |  | -
Sangue |  |  |  |  |  | - |  | - | -
Oenócito |  |  |  |  |  | - |  |  | -
Integumento | - |  |  |  |  | - |  |  | -
Tubos de Malpighi |  |  |  |  |  |  | - |  |
Corpora allata |  |  |  |  |  |  |  |  | -
Ovário |  |  |  |  |  | - |  |  | -
Oócito |  | - |  |  |  | - | - |  | -

(1) Tecidos: células e microestruturas (detectáveis somente por técnicas histológicas ou histoquímicas).

(2) + = excesso; - = falta ou deficiência do nutriente.

Fonte: House (1963).

Tabela 26. Anomalias fisioquímicas(1) e sua associação com deficiências nutricionais.

Anormalidade | Causa(2)
Proteína | Aminoácido | Carboidrato | Lipídio | Esterol | Vitamina | Mineral | Água | Falta de alimento
Canal alimentar |  |  |  |  |  |  |  |  |
pH |  |  |  |  |  |  |  |  |
inchaço |  |  |  |  |  |  |  |  | -
digestão |  |  |  |  |  |  | - |  | -
Excreção |  |  |  |  |  |  |  |  |
ácido úrico |  |  |  |  |  |  |  | - |

(1) Anomalias não visíveis a olho nu (mudanças em pH, pressão osmótica ou composição química).

(2) + = excesso; - = falta ou deficiência do nutriente.

Fonte: House (1963).

Rodriguez Filho (1985) constatou anomalias em lagartas e pupas de H. virescens, quando criou o inseto em dietas artificiais. As principais deformações observadas são apresentadas na Figura 15.

Figura 15. Deformações em lagartas e pupas causadas por deficiências nutricionais em dietas artificiais: (A) Expansão da fronte e intumescimento das mandíbulas; (B) Descaracterização do vértice; (C) Fusão de cápsulas cefálicas na ecdise, ocorrendo superposição de exúvias; (D) Pupa morfologicamente normal; (E) Retenção de caracteres morfológicos larvais; (F) Atrofia de asas; (G) Atrofia e deformação de antenas; (H) Deformação de urômeros com descaracterização da terminália; (I) Deslocamento de órgãos de forma específica ou generalizada (principalmente antenas e peças bucais); (J) Tumores afetando asas; (K) Formação de “bolsa aquosa” na asa; e (L) Tumores em regiões circunvizinhas às asas.

Fonte: Rodrigues Filho (1985).

Ilustração: Patrícia Milano.

Os adultos apresentam deformações especialmente nas asas que podem decorrer de deficiências de ácidos graxos (linoleico ou linolênico) ou, mesmo, da interação desses ácidos graxos com temperaturas elevadas. Muitas vezes, as deformações de asas podem estar relacionadas a problemas não nutricionais, como falta de espaço para os adultos distenderem as asas ou mesmo baixas UR do ar. São poucos os trabalhos sobre o assunto e a maioria se refere a deformações de uma forma geral.

Critérios biométricos

Para um inseto holometabólico podem ser utilizados os seguintes parâmetros: fase de ovo (período de incubação ou de desenvolvimento embrionário; viabilidade da fase ou mortalidade (%); coloração que pode ser variável conforme a dieta e mesmo servir como uma indicação, se houver ou não fertilização). Os ovos são muito sensíveis ao ressecamento e devem ser mantidos em locais (papel de filtro umedecido, por exemplo) com umidade relativa superior a 60%.

Na fase larval (número de ínstares determinado pela medição da largura da cápsula cefálica para lepidópteros, (PARRA; HADDAD, 1989; HADDAD et al., 1999) (Figura 16): duração de cada ínstar; duração do período larval; viabilidade ou mortalidade larval (%); deformações (%); e presença de patógenos).

Figura 16. Ciclo biológico de Bonagota cranaodes (ovo-adulto) e número de ínstares, com as respectivas durações e medidas de cápsulas cefálicas. 25 °C, 60% ± 10% de UR e fotofase de 14h. As setas indicam os ínstares da espécie.

Fonte: Parra et al. (1995).

Na fase pupal (duração do período pupal); peso de pupas com idade fixa – esse tipo de observação é importante, por existir estreita correlação entre peso de pupas e capacidade de postura; viabilidade pupal (%); razão sexual (rs) e deformações. As pupas podem ser sensíveis à dessecação e devem ser mantidas em locais com umidades relativas altas, 75% a 85%. Umidades acima de 85% favorecem o desenvolvimento da patógenos, especialmente fungos e bactérias. As pupas perdem água com o passar do tempo (Figura 17). Essa é a razão pela qual a pesagem deve ser feita com idade fixa (p. ex., 24h, 48h). Para facilitar a pupação, recomenda-se colocar areia no fundo do recipiente de criação ou uma mistura de uma parte de vermiculita para duas partes de areia. Pode-se, para alguns holometabólicos, estudar a fase de pré-pupa. É considerada pré-pupa, segundo Torre-Bueno (1978), “um ínstar quiescente entre o fim do período larval e o período pupal ou um estágio larval ativo mas que não se alimenta”. Assim, quando houver interesse, podem ser determinadas a duração (geralmente curta) e a viabilidade do período de pré-pupa. Na prática, considera-se como pré-pupa a partir do momento em que a larva de último ínstar cessa a alimentação.

Figura 17. Perda de água de pupas de lepidópteros.

Fonte: Sodrezeieski et al. (1989).

Na fase adulta (período de pré-oviposição; número de acasalamentos e comportamento durante a cópula) – em Lepidoptera, o número de acasalamentos (cópulas) pode ser determinado baseando-se na contagem do número de espermatóforos presentes na bursa copulatrix da fêmea; fecundidade - número de ovos por fêmea; número total e diário; aspectos dos órgãos reprodutivos; longevidade de machos e fêmeas acasalados e virgens – para avaliar a sobrevivência de adultos, um modelo bastante utilizado é o de Weibull (Figura 18); e razão sexual.

Figura 18. Sobrevivência de machos e fêmeas de Bonagota cranaodes, segundo a distribuição de Weibull, em quatro substratos. 25 °C, 60% ±10% de UR e fotofase de 14h. lm = longevidade média; A = papel branco (PB); B = PB + plástico; C = papel verde (PV); D = PV + plástico.

Fonte: Parra et al. (1995).

Em geral, para bom desempenho reprodutivo, adultos exigem altas umidades, próximas à saturação. Os papéis que revestem as gaiolas, por exemplo, devem ser umedecidos diariamente. Os alimentos para Lepidoptera (soluções açucaradas) devem ser renovados periodicamente, para evitar que as fermentações (comuns em líquidos açucarados) prejudiquem o inseto.

Características gerais de um estudo biológico ou de criação de insetos

Não existem regras para a criação de insetos em laboratório, pois a sua diversidade e seus hábitos são muito variáveis. Entretanto, as exigências microclimáticas de temperatura, umidade, luz e aeração (ventilação) devem ser levadas em consideração para qualquer criação. Em termos gerais, os insetos podem ser criados com temperaturas em torno de 25 °C; a exigência da umidade é variável de fase para fase; os insetos tropicais desenvolvem-se, em geral, em fotoperíodo de 14 (fotofase): 10 (escotofase); para postura, muitos adultos exigem ventilação, devendo ser evitadas gaiolas hermeticamente fechadas. Ocorrem, quando se inicia um estudo biológico em laboratório, problemas, principalmente, relacionados ao acasalamento (cópula), à oviposição e à alimentação de adultos (PARRA, 2000).

Critérios nutricionais

Os índices nutricionais mais utilizados são aqueles propostos por Waldbauer (1968) e revistos por Kogan e Cope (1974); Scriber e Slansky Junior (1981) com considerações analíticas por Raubenheimer e Simpson (1992); Horton e Redak (1993) Simpson e Raubenheimer (1995) e Beaupre e Dunham (1995) (ver capítulo 2).

Tabela de vida

Para a comparação de dietas, normalmente, é utilizada a tabela de vida de fertilidade (SILVEIRA NETO et al., 1976; GUTIERREZ, 1996). Para a elaboração de tabelas de vida de fertilidade devem ser avaliados os seguintes parâmetros biológicos: duração do período ovo-adulto; viabilidade das fases imaturas; período de pré-oviposição; razão sexual; mortalidade diária de machos e fêmeas; capacidade de postura diária.

Para esse tipo de comparação, devem ser observados, no mínimo, 20 casais por dieta analisada. Salvadori e Parra (1990) compararam quatro dietas para Pseudaletia sequax Franclemont, baseando-se em tabela de vida de fertilidade, observando valores da taxa líquida de reprodução (Ro) (número de vezes que a população aumenta a cada geração) e de razão finita de aumento (») (número de indivíduos adicionados à população por fêmeas que darão fêmeas) bastante diferentes e suficientes para identificar as duas dietas artificiais mais adequadas (1 e 2) em relação ao alimento natural (trigo) (4) (Tabela 27). Nalim (1991) utilizou o mesmo critério para selecionar uma dieta para S. frugiperda. Hoje, testes como Jacknife e Boostrap (GUTIERREZ, 1996), permitem a comparação dos resultados obtidos em tabelas de vida de fertilidade. Há casos em que os quatro critérios (morfológicos, biométricos, nutricionais e tabela de vida) não são suficientes para definir a melhor dieta para uma determinada espécie de inseto. Nesse caso, recorre-se a outro tipo de análise, sendo os mais comuns a análise de agrupamento (cluster analysis) e a dos componentes principais (Figuras 19 e 20).

Tabela 27. Taxa líquida de reprodução (Ro), duração de cada geração (T), capacidade inata de aumentar em número (rm) e razão finita de aumento (λ) de Pseudaletia sequax em diferentes dietas.

Dieta | Ro | T (dias) | rm | λ
1(1) | 282,63 | 57,9 | 0,097481 | 1,10239
2(1) | 310,20 | 56,1 | 0,102268 | 1,10768
3(1) | 54,14 | 59,3 | 0,067314 | 1,06963
4(2) | 346,84 | 52,5 | 0,111409 | 1,11785

(1) Dieta artificial.

(2) Dieta natural (trigo).

Fonte: Salvadori e Parra (1990).

Figura 19. Fenograma comparativo de diferentes dietas para Anagasta kuehniella por análise de agrupamento com algoritmo UPGMA e distâncias euclidianas médias. C = 0,16.

Fonte: Magrini et al. (1993).

Figura 20. Análise de componentes principais para identificar as melhores variedades de feijão como componentes de dietas para Spodoptera frugiperda.

Fonte: Parra e Carvalho (1984).

Causas do insucesso e vantagens de uma dieta artificial para insetos

Entre as causas de insucesso de uma dieta para insetos podem ser citados: o consumo de alimento é pequeno porque a dieta é carente de fagoestimulantes (físicos e químicos); o alimento é digerido ineficientemente porque uma enzima digestiva não é secretada ou porque um antimetabólito ingerido inibe a enzima digestiva; o transporte e absorção de nutrientes, pela parede do intestino, são inibidos por um antimetabólito ingerido; a assimilação dos nutrientes é retardada por deficiência ou excesso de nutrientes essenciais ou por um antimetabólito que atua como inibidor enzimático (ver capítulo 4).

As vantagens do uso de dietas artificiais para a criação de insetos são: possibilitar a manutenção contínua de insetos; uniformidade nutricional e biológica; os patógenos podem ser mais bem controlados e possibilidade de automatização para criações massais.

O futuro das dietas artificiais

Na verdade, não houve grande avanço nos últimos anos com dietas artificiais e a base da maioria ainda é constituída pelos meios artificiais desenvolvidos na década de 1960. Talvez, em parte, essa estagnação se deveu à frustração com o mau desempenho de parasitoides e predadores em dietas artificiais (criações in vitro). Mas o fato é que as dietas artificiais são fundamentais para os avanços da Entomologia moderna, conforme mostrado no item A importância da criação de insetos em laboratório.

Como mencionado, se se tratar de uma criação pequena (criação de pesquisa), os problemas serão menores. À medida que cresce o número de insetos criados (criações massais) aumentam os problemas de instalações, sanidade, custo, necessidade de automatização, armazenamento e previsão de produção (PARRA, 2007). Muitas vezes, para aumentar o número de insetos produzidos, há necessidade de um ajuste de escala, passando da criação de pesquisa (pequeno número de insetos produzidos) para a criação massal (milhões de insetos produzidos). A qualidade é um outro problema hoje muito estudado, com avaliações que devem ser feitas periodicamente, considerando-se o objetivo da criação. Entre os processos que podem resultar em deterioração genética, os aleatórios e os não aleatórios ou adaptativos devem ser considerados. A deriva genética (ou efeito fundador), o cruzamento consanguíneo (inbreeding) e a seleção parecem ser os mais relevantes (BUENO, 2000, van LENTEREN, 2003; PREZOTTI; PARRA, 2002; PREZOTTI et al., 2004; PARRA, 2006; PARRA; CÔNSOLI, 2009).

Já existem, para diversos insetos, padrões de qualidade, a partir dos quais se compara o inseto criado em laboratório para avaliar se ele é competitivo com o inseto selvagem (da natureza) (van LENTEREN, 2003). No caso de controle biológico, esse problema se agrava, pois como são criadas duas espécies de insetos (a praga e o inimigo natural), o controle de qualidade deve ser direcionado para ambas.

Quando se trata de criações massais, os problemas deixam de ser entomológicos e passam a ser tecnológicos, adquirindo o local de criação o status de uma fábrica. Aí surgem problemas com armazenamento de componentes de dietas (que podem deteriorar com o tempo), manutenção de ambientes com temperatura, UR e fotoperíodo controlados, equipamentos de reposição, almoxarifado, etc. Nesse caso, os problemas se avolumam. A busca de melhores dietas deve contemplar estudos acerca da ciência dos alimentos, incluindo não só exigências nutricionais, com a análise da matriz alimentar dos insetos, mas também levando em conta a sua tecnologia e os equipamentos utilizados na área para produção em grande escala. Bioensaios mais refinados, utilizando técnicas microscópicas, nanotecnológicas, moleculares e bioquímicas, e de fermentações, poderão proporcionar avanços na área. Bioensaios mais sofisticados poderão melhorar o controle de microrganismos em grandes criações e elucidar o papel dos simbiontes (Wolbachia, Buchnera, etc.) na nutrição dos insetos. É fundamental ainda valorizar aqueles que trabalham na área de criação de insetos, formando-os em nível de graduação e pós-graduação, pois o processo de utilização de agentes de inimigos naturais para controlar pragas, por exemplo, é um processo cultural que demanda funcionários de qualidade, para evitar o descrédito de uma opção extremamente importante ao meio ambiente. 

Referências

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Capítulo 4

Fisiologia molecular e evolutiva do processo digestivo dos insetos

Walter R. Terra

Clélia Ferreira

Introdução

A conscientização da necessidade de desenvolver métodos de controle dos insetos não agressivos ao meio ambiente aliada à percepção de que o intestino é uma interface grande e relativamente pouco protegida do inseto levaram à intensa pesquisa sobre o sistema digestório dos insetos (LAW et al., 1992). Nessa visão, este capítulo fornece uma revisão ampla e atualizada dessa área de pesquisa, chamando a atenção para os processos moleculares subjacentes aos fenômenos digestivos e suas potencialidades, quando possível, no desenvolvimento de novos métodos de controle. Para manter o capítulo dentro de tamanho razoável, muitos detalhes e as referências originais correspondentes foram suprimidos e o leitor é dirigido para revisões. Tomou-se, entretanto, o cuidado de apresentar as referências originais dos trabalhos que subsidiam as tendências atuais de pesquisa.

A digestão é o processo pelo qual as moléculas do alimento são quebradas em moléculas menores que podem ser absorvidas pelo tecido intestinal. O processo digestivo ocorre no canal alimentar (sistema digestório ou intestino) que é responsável por todas as etapas do processamento do alimento: digestão, absorção, formação e eliminação das fezes. O intestino anterior e o posterior possuem células revestidas por uma cutícula, enquanto no intestino médio as células são separadas do alimento por uma estrutura anatômica semelhante a uma película chamada de membrana peritrófica. As glândulas salivares são associadas ao intestino anterior e, embora possam ser importantes na tomada do alimento, não são de regra de valor para a digestão. A digestão é realizada pelas enzimas digestivas do inseto, com participação praticamente nula de microrganismos simbiontes, embora estes possam ter implicações importantes em alguns casos ao fornecer nutrientes para os insetos e na produção de feromônios e desintoxicação de aleloquímicos.

Morfologia e função intestinal

A Figura 1 é um diagrama generalizado do intestino de um inseto. O intestino anterior começa na boca e inclui esôfago, papo (porção dilatada, como nas Figuras 1 e 2A, ou um divertículo como na Figura 2K). O papo é órgão de armazenamento em muitos insetos e em alguns é um sítio de digestão inicial. O intestino anterior é revestido por uma cutícula que não é permeável a moléculas hidrofílicas e, em alguns insetos, é reduzido a tubo fino (Figura 2F). O proventrículo é um órgão triturador em alguns insetos, mas na maioria é uma válvula que controla a entrada de alimento no intestino médio, que é o sítio principal de digestão e absorção de nutrientes.

Figura 1. Modelo generalizado de intestino dos insetos.

Fonte: Terra e Ferreira (2009).

O intestino médio inclui um tubo simples (ventrículo) de onde podem sair sacos (cecos gástricos), de regra da região anterior (Figuras 1 e 2A), mas também podem ocorrer ao longo do ventrículo em anéis (Figura 2F) ou em outra distribuição (Figura 2H), ou ainda no ventrículo posterior (Figura 2Q). Na maioria dos insetos o espaço interno do ventrículo é separado em dois compartimentos pela membrana peritrófica: o espaço endoperitrófico (dentro da membrana e onde se encontra o alimento) e espaço ectoperitrófico (fora da membrana) (Figura 1). Alguns insetos têm um estômago, que é um alargamento do intestino médio para armazenar alimento (Figura 2R). Na região do esfíncter (piloro), que separa o intestino médio do posterior, saem os túbulos de Malpighi. Esses são órgãos excretores que desembocam individualmente no intestino ou podem se juntar para formar um ureter (Figura 2B) ou, ainda, estarem ausentes (Figura 2O).

O intestino posterior inclui o íleo, cólon e reto (onde água e íons são absorvidos) e termina no ânus. O intestino posterior reduz-se a um tubo fino em alguns insetos (Figura 2G) e, em outros, se modifica em câmara de fermentação (Figura 2F) ou em pança (Figura 2D) que armazenam alimento e abrigam microrganismos com papel controverso na digestão de celulose.

Figura 2. Tipos principais de intestino de insetos. Ad, adulto; AV, ventrículo; C, papo; Co, cólon; E, esôfago; F, câmara de fermentação; FC, câmara de filtração; G, cecos gástricos; I, íleo; M, túbulos de Malpighi; P, proventrículo; Pa, pança; PV, ventrículo posterior; R, reto; V, ventrículo. Os desenhos não estão em escala.

Fonte: Terra e Ferreira (2003).

O epitélio intestinal é sempre simples, se apoia em uma lâmina basal e é envolvido pela musculatura responsável pelo peristaltismo, que movimenta o bolo alimentar ao longo do intestino. O intestino é ligado à parede corpórea por músculos que agem como dilatadores, principalmente do intestino anterior, formando a bomba dos ingestores de fluidos como seiva e sangue (bomba do cibário, espaço formado pelas peças bucais). Os insetos mastigadores também possuem uma bomba similar (bomba faringeana) que os capacita a beber água.

O epitélio do intestino médio é composto por um tipo principal de célula geralmente chamada de célula colunar, embora possa ter outras formas (Figura 3A, 3C, 3F). Ele também é formado por células regenerativas (Figura 3G) presentes na base do epitélio, por células tidas como endócrinas (Figura 3I) e, ainda, por células especializadas (células caliciformes, Figuras 3B e 3E; células oxínticas, Figura 3D; célula intestinal de Hemiptera, Figura 3H) (TERRA; FERREIRA, 1994).

Figura 3. Representação diagramática de células intestinais típicas de insetos: (A) Célula colunar com invaginações da membrana plasmática basal em canais longos e estreitos, ocorrendo de regra em tecidos que absorvem fluidos; (B) Célula caliciforme com pescoço longo de Lepidoptera; (C) Célula colunar com invaginações da membrana basal muito desenvolvidas, com poucas aberturas para o espaço subjacente, ocorrendo geralmente em tecido que absorve fluidos; (D) Célula oxíntica (cuprofílica) de Diptera Cyclorrhapha; (E) Célula caliciforme de Lepidoptera com pedúnculo basal; (F) Célula colunar com invaginações da membrana basal muito desenvolvidas, com numerosas aberturas para o espaço subjacente, frequentemente presente em tecidos secretores de fluidos: (G) Célula regenerativa; (H) Célula intestinal de Hemiptera, apresentando duas membranas apicais; e (I) Célula endócrina. Notar partículas (portassomos) que ocorrem no lado citosplamático das membranas apicais em B, D, e E, e nas membranas plasmáticas basais em A.

Abreviações: BI, invaginações da membrana plasmática basal; M, microvilosidade; Mi, mitocôndria; MM, microvilosidade modificada; N, núcleo; P, portassomos; PMM, membrana perimicrovilar; V, vesículas.

Fonte: Terra e Ferreira (2003).

A membrana peritrófica é chamada por alguns de matriz peritrófica. Essa denominação deve ser evitada, pois, em biologia, matriz é a substância fundamental de algo ou o material que preenche um compartimento, como a matriz mitocondrial e a matriz nuclear. A membrana peritrófica é feita por uma matriz de proteínas (peritrofinas) e quitina à qual outros componentes (p.ex., enzimas, moléculas do alimento) podem se associar. As peritrofinas têm domínios similares a mucinas (proteínas do muco intestinal) e outros domínios capazes de ligar quitina (TELLAM et al., 1999). Isto sugere que a membrana peritrófica é derivada de um muco ancestral (TERRA, 2001). De acordo com essa hipótese, as peritrofinas evoluíram das mucinas, adquirindo domínios ligantes de quitina. A evolução paralela da secreção de quitina por células intestinais levou à formação da trama característica da membrana peritrófica. Embora a membrana peritrófica esteja presente na maioria dos insetos, ela não ocorre em Hemiptera e Thysanoptera, que têm membranas perimicrovilares em suas células (Figura 3H). Os outros insetos que não têm membranas peritróficas são alguns adultos e as larvas e adultos de Bruchidae, onde deve ocorrer no seu lugar um gel peritrófico (TERRA, 2001). A membrana peritrófica restringe por tamanho o movimento livre de moléculas, dividindo o lúmen intestinal em dois compartimentos (Figura 1) com moléculas diferentes. As funções dessa estrutura incluem aquelas do muco ancestral (proteção contra a abrasão dos alimentos e invasão por microrganismos) e vários papéis associados à compartimentação do intestino. Esses levam a um aumento na eficiência digestiva ao reduzir a excreção de enzimas digestivas e restringir a formação dos produtos finais da digestão nas proximidades dos transportadores, assim, facilitando a digestão (TERRA, 2001). Mais detalhes no item Modelo generalizado do processo digestivo.

Enzimas digestivas

Digestão de proteínas

A digestão inicial de proteínas é realizada por proteinases (endopeptidases), que são enzimas capazes de quebrar as ligações peptídicas internas das proteínas (Figura 4A). São necessárias diferentes proteinases para a tarefa porque os tipos de aminoácidos variam ao longo da cadeia polipeptídica (R é o grupo variável na Figura 4A). As proteinases podem diferir na especificidade em relação à proteína-alvo (substrato) e são agrupadas de acordo com o aminoácido catalítico principal nas subclasses: serina, cisteína e aspártico proteinase. Tripsina, quimotripsina e elastase são serina proteinases que têm ampla distribuição entre os insetos e possuem massa molecular na faixa de 20 kDa a 35 kDa e pH ótimos alcalinos. A tripsina hidrolisa preferencialmente (sua especificidade primária) as ligações peptídicas no lado carboxila de aminoácidos com grupos R básicos (Arg, Lys). A ligação quebrada, preferencialmente, pela quimotripsina é junto a grupos R hidrofóbicos grandes (ex.: Phe e Tyr) e pela elastase, junto a grupos hidrofóbicos com grupos R pequenos (ex. Ala) (TERRA; FERREIRA,1994, 2005).

Figura 4. Digestão das classes de nutrientes principais. As setas indicam as ligações quebradas pelas enzimas. (A) Digestão de proteína; R, radicais de aminoácidos diferentes; (B) Digestão de amido; (C) Ligação β-glicosídica; e (D) Digestão de lipídio; PL, fosfolipase; R, molécula de ácido graxo.

Fonte: Terra (2003).

A atividade das tripsinas também depende dos aminoácidos vizinhos à ligação a ser quebrada. Assim, por exemplo, as tripsinas de Lepidoptera ligam-se melhor a proteínas cujos aminoácidos vizinhos à ligação a ser quebrada (lado carboxila da Lys) são hidrofóbicos, enquanto as dos demais insetos preferem clivar ligações de Arg ladeadas por aminoácidos hidrofílicos (LOPES et al., 2003). Isso explica a menor inibição das tripsinas de Lepidoptera por inibidores proteicos de plantas. Estes, por possuírem moléculas de Lys margeadas por aminoácidos hidrofílicos (RYAN, 1990), ligam-se mal às tripsinas de Lepidoptera e, quando ligados, são hidrolisados rapidamente por elas (LOPES et al., 2003). As quimotripsinas de Lepidoptera podem também apresentar peculiaridades, como as observadas em Noctuidae. Quimotripsinas são inativadas por cetonas sintéticas que reagem com a molécula de His presente no sítio catalítico dessas enzimas. As quimotripsinas em geral possuem uma Gly nas vizinhanças da His, enquanto as enzimas de Noctuidae apresentam um Trp, cujo radical é bem mais volumoso, diminuindo a reatividade da His às cetonas. Por isso, admite-se que as quimotripsinas de Noctuidae são mais resistentes a cetonas naturais que ocorrem em muitos vegetais, favorecendo a sua polifagia (LOPES et al., 2009).

Cisteína (catepsina L) e aspártico (catepsina D) proteinases são as únicas proteinases em hemípteros e elas ocorrem em adição a serina proteinases nos besouros Cucujiformia. As cisteína e aspártico proteinases tem pH ótimo de 5,5 e 3,2–3,5 e massas moleculares de 20 kDa -40 kDa e 60 kDa-80 kDa, respectivamente. As aspártico proteinases são pouco ativas em Hemiptera, mas são muito importantes no ventrículo médio (pH 3,5) de moscas (TERRA; FERREIRA, 1994, 2005).

A digestão intermediária de proteínas é realizada por exopeptidases, enzimas que removem aminoácidos do lado N-terminal (aminopeptidades) ou C-terminal (carboxipeptidases) dos oligopeptídeos (fragmentos de proteína) (Figura 4A). As aminopeptidases têm massas moleculares de 90 kDa a 130 kDa, pH ótimos de 7,2–9,0, não possuem especificidade definida em relação ao aminoácido N-terminal e são usualmente associadas às membranas microvilares das células intestinais. Portanto, a ação da aminopeptidase é restrita à superfície das células. As aminopeptidases podem corresponder a 50% das proteínas microvilares na larva de Tenebrio molitor L. Provavelmente por esse motivo as aminopeptidases são alvos preferenciais das endotoxinas de Bacillus thuringiensis. Essas toxinas, após se ligarem à aminopeptidase (ou outros receptores), formam canais através dos quais os conteúdos celulares vazam, ocasionando a morte do inseto (TERRA; FERREIRA, 1994, 2005).

As mais importantes carboxipeptidases de insetos têm pH ótimo alcalino, massas moleculares de 20 kDa a 50 kDa e requerem um íon divalente para atividade. Elas são classificadas como carboxipeptidase A ou B, dependendo da sua atividade sobre aminoácidos C-terminais do tipo neutro/ácido ou básico, respectivamente (TERRA; FERREIRA, 1994, 2005).

As dipeptidases atuam sobre dipeptídeos, executando a digestão terminal de proteínas, onde são auxiliadas por algumas aminopeptidases que também atuam em dipeptídeos (TERRA; FERREIRA, 1994, 2005).

Digestão de carboidratos

A digestão inicial e intermediária de amido (ou glicogênio) é realizada pela a-amilase. Essa enzima cliva ligações internas do polissacarídeo até que seja reduzido a pequenos oligossacarídeos ou dissacarídeos (Figura 4B).

As amilases não são muito ativas em relação a grânulos intactos de amido, tornando a mastigação importante. As amilases de insetos dependem de íons cálcio para atividade ou estabilidade, são ativadas por cloreto (amilases de Lepidoptera são exceções), suas massas moleculares estão entre 48 kDa e 68 kDa e seus pH ótimos variam (4,8-9,8), dependendo do táxon do inseto (TERRA; FERREIRA, 1994, 2005).

A digestão final das cadeias de amido ocorre sob ação das α-glicosidases, enzimas que removem sequencialmente moléculas de glicose das extremidades redutoras de oligomaltossacarídeos. Se o sacarídeo for um dissacarídeo, ele é chamado de maltose (Figura 4B). Por isso, α-glicosidase é também chamada de maltase. De regra, sacarose (glicose α 1,2-frutose) é hidrolisada também por α-glicosidase. Sacarose é encontrada em grandes quantidades no néctar e seiva do floema e, em menores quantidades, em alguns frutos e folhas (TERRA; FERREIRA, 1994, 2005).

Polissacarídeos são importantes constituintes de paredes celulares. Para os insetos fitófagos, o rompimento das paredes celulares vegetais é necessário para expor os polímeros estocados (amido) nos conteúdos celulares vegetais às enzimas digestivas. A quebra da parede celular pode ser alcançada por mastigação, porém mais frequentemente resulta da ação de enzimas. Assim, mesmo insetos incapazes de utilizar os componentes da parede celular como alimento têm vantagem com a presença de enzimas contra esses componentes estruturais em seu tubo digestório. As paredes celulares são rompidas por β-glucanases, xilanases e pectinases (células vegetais), lisozima (células bacterianas) e quitinase e β-glucanase (células de fungos).

Embora a celulose seja abundante em plantas, a maioria dos insetos herbívoros, como lagartas e gafanhotos, não a utilizam (TERRA et al., 1987; FERREIRA et al., 1992). A celulose é uma cadeia não ramificada de moléculas de glicose unidas por ligações β-1,4, (Figura 4C) arranjadas em uma estrutura cristalina que é difícil de romper. Assim, a digestão de celulose provavelmente não é vantajosa para um inseto que possa satisfazer as suas exigências dietéticas usando constituintes do alimento mais facilmente digeríveis. A atividade de celulase encontrada em alguns herbívoros só serve para facilitar o acesso de enzimas digestivas ao interior de células vegetais ingeridas pelos insetos. A digestão verdadeira de celulose é restrita a insetos que têm, de regra, dietas nutricionalmente pobres, como as de cupins, baratas de madeira e besouros cerambicídeos e escarabeídeos (ver itens sobre Blattodea, Isoptera e Coleoptera). Há evidência crescente de que os próprios insetos secretam enzimas capazes de hidrolisar celulose cristalina, desafiando a antiga hipótese de que simbiontes bacterianos ou protozoários são necessários para digestão de celulose (WATANABE; TOKUDA, 2001) (ver itens sobre Blattodea e Isoptera). Os produtos finais da ação da celulase são glicose e celobiose (Figura 4C), que é hidrolisado por uma β-glicosidase, também chamada de celobiase.

A quebra de paredes bacterianas catalisadas por lisozima é muito importante para insetos como a mosca-doméstica (ver item Lepidoptera). Em razão disso, essa enzima foi isolada e caracterizada (LEMOS et al., 1993) e, após clonagem de seu cDNA codificante, foi expressa, cristalizada e teve a sua estrutura 3D resolvida (MARANA et al., 2006).

Fungos são nutrientes frequentes para muitos insetos, principalmente detritívoros, embora também ocorram contaminando produtos armazenados. A parede dos fungos é digerida por uma quitinase especial que é eficaz na digestão, mas pouco ativa sobre a membrana peritrófica do inseto (GENTA et al., 2006a).

Hemicelulose é uma mistura de polissacarídeos associados com celulose nas paredes de células vegetais. Eles são cadeias de β-1,4 e/ou β-1,3-glicanas feitas principalmente de glicose (glucanas), xilose (xilanas) e outros monossacarídeos. Os polissacarídeos são hidrolisados por uma série de enzimas tais como xilanases, laminarinases e liquenases. Os produtos finais da ação dessas enzimas são monossacarídeos ou oligossacarídeos com ligações β. A digestão final dessas cadeias ocorre sob a ação de β-glicosidases que removem monossacarídeos (de regra, glicose, galactose ou xilose) da extremidade não redutora dos oligossacarídeos com ligações β. Assim, as β-glicosidases completam a digestão de celulose e hemiceluloses (TERRA; FERREIRA, 1994, 2005).

Uma β-glicosidase especial (aril β-glicosidase) age em glicolipídios, provavelmente removendo in vivo galactose de monogalactosildiacilglicerol que, junto com digalactosildiacilglicerol é um importante lipídio dos tecidos fotossintéticos. Digalactosildiacilglicerol é convertido em monogalactosildiacilglicerol pela ação de uma β-galactosidase. As plantas produzem muitos tipos de β-glicosídeos tóxicos, cuja hidrólise, geralmente catalisada por uma aril β-glicosidase, pode gerar toxinas, tais como cetonas e cianeto. Os insetos podem contornar os problemas causados pelas toxinas com mecanismos de desintoxicação (SPENCER, 1988) ou pela repressão da síntese e secreção da enzima responsável pela clivagem do glicosídeo (FERREIRA et al., 1997; AZEVEDO et al., 2003). Como só essa enzima tem sua atividade diminuída, a hidrólise dos di- e oligossacarídeos não é prejudicada.

Trealase é a enzima que cliva o dissacarídeo trealose, principal açúcar da hemolinfa dos insetos. Uma vez que esse carboidrato é usado como fonte de energia, trealase está presente em todos os tecidos dos insetos. No tubo digestivo ela pode ser encontrada na forma solúvel que é secretada para o lúmen ou ligada a membranas (TERRA; FERREIRA, 2005). Embora Mitsumasu et al. (2005) afirmem que a trealase ligada à membrana está presente na musculatura visceral, que não se consegue remover durante a dissecção, seus resultados não parecem conclusivos. Inicialmente, foi atribuída à trealase solúvel intestinal a função de clivar trealose, que se difundiria da hemolinfa para o lúmen, a favor de gradiente de concentração. Isso levaria à recuperação da glicose resultante da hidrólise da trealose por absorção também a favor de gradiente, uma vez que a concentração de glicose hemolinfática é muito baixa (WYATT, 1967). Entretanto, a trealase solúvel deve ser digestiva, pois ela diminui com o jejum e volta ao seu nível normal após realimentação, enquanto a trealose hemolinfática permanece constante (TERRA; FERREIRA, 1981). Trealases em geral, incluindo as presentes no intestino médio, são inibidas pelos β-glicosídeos tóxicos produzidos por plantas e pelos seus aglicones. Os insetos podem responder à ingestão dessas substâncias aumentando a atividade de trealase (SILVA et al., 2006).

Digestão de lipídios e fosfatos

Óleos e gorduras são triacilgliceróis e são hidrolisados por uma triacilglicerol lipase que cliva preferencialmente as ligações ésteres externas do substrato (Figura 4D) e age somente na interface água-lipídio. Essa interface é aumentada por surfactantes que, diferentemente dos sais biliares de vertebrados, são principalmente lisofosfatídeos. O 2-monoacilglicerol resultante da ação da lipase pode ser absorvido ou ser mais hidrolisado antes da absorção (TERRA; FERREIRA, 2005).

Os lipídios de membrana incluem glicolipídios, tais como galactosildiacilgliceróis e fosfatídeos. Após a remoção de moléculas de galactose desses lipídios, resulta diacilglicerol cuja hidrólise foi descrita anteriormente. A fosfolipase A remove um ácido graxo do fosfatídeo, resultando em um lisofosfatídeo (Figura 4D) que forma agregados micelares, causando a solubilização das membranas celulares. O lisofosfatídeo pode ser absorvido intacto pelos insetos (TERRA; FERREIRA, 2005).

Fosfatases não específicas removem grupos de fosfato de compostos fosforilados, tornando a sua absorção mais fácil. As fosfatases são ativas em pH alcalino ou ácido (TERRA; FERREIRA, 2005).

Tomada e preparo do alimento para ingestão

Observações preliminares

Os processos de tomada e preparo do alimento para ingestão variam com o tipo de alimento, com a natureza das peças bucais (que dependem da filogenia dos insetos), tipos de glândulas salivares e estratégias de desenvolvimento. Para facilitar a discussão, o tema será dividido em relação à natureza do alimento e das peças bucais utilizadas. Somente os grupos principais serão considerados.

Alimentos sólidos

A forma principal de ingerir um alimento sólido é com peças bucais capazes de morder e mastigar o material lubrificado com saliva. A saliva, nesse caso, de regra, não possui enzimas, embora possa conter em alguns casos amilase e a-glicosidase (WALKER, 2003) e, em casos mais raros ainda, como em baratas, celulase e laminarinase (GENTA et al., 2003). O papel dessas enzimas na digestão é apenas acessório. Exemplos nos itens Isoptera e Orthoptera neste capítulo.

Outras formas de ingerir alimentos sólidos são observadas nos filtradores (p. ex., larvas de mosquitos), onde a saliva não tem importância, e nos insetos com peças perfuradoras-sugadoras, como os Hemiptera. Aqui existem diferenças se o inseto é predador, quando, em geral, ocorre digestão extracorpórea graças às enzimas da saliva injetada na presa (MILES, 1972), ou se o inseto ataca sementes, onde geralmente a saliva é carente de enzimas e a ingestão corresponde ao material em suspensão causado por movimentos das peças bucais e jatos de saliva (ex.: Dysdercus peruvianus Guérin-Méneville, item Hemiptera).

Alimentos líquidos

Diferenças importantes são observadas se o alimento é sangue ou seiva, que são obtidos com peças bucais perfuradoras-sugadoras e néctar, adquirido com peças lambedoras (abelhas) ou sugadoras (lepidópteros adultos).

No caso do sangue, o processo de tomada deve ser indolor e o mais rápido possível para evitar reação agressiva do hospedeiro. Assim, a saliva usada nesse processo contém analgésicos, vasodilatadores e anticoagulantes, mas é carente de enzimas digestivas (RIBEIRO, 1987). Essa estratégia é observada tanto entre os mosquitos quanto entre os Hemiptera, embora ambos apresentem processos digestivos completamente diferentes (ver itens sobre Hemiptera e Diptera).

Os hemípteros que sugam seiva apresentam dois tipos de saliva: um responsável pela formação de uma bainha em volta dos estiletes bucais e outro com enzimas que facilitam a penetração no tecido vegetal para alcançar os vasos condutores. As enzimas incluem pectinase e outras relacionadas à degradação do cimento intercelular (WALKER, 2003).

Finalmente, os ingestores de néctar, em geral, possuem uma a-glicosidase salivar que decompõe a sacarose do néctar em glicose e frutose, como as abelhas (ver item Hymenoptera).

Modelo generalizado do processo digestivo

O desenvolvimento de modelos do processo digestivo requer o estabelecimento de relações entre as fases da digestão e os compartimentos intestinais onde elas ocorrem (papo, espaços endo- e ectoperitróficos e células do intestino médio, Figura 1). Amostras do conteúdo do espaço ectoperitrófico são coletadas por punção dos cecos gástricos com capilar, quando possível, ou lavagem da face luminal do tecido ventricular. As enzimas das células do intestino médio podem ser intracelulares, associadas ao glicocálix, ou serem proteínas integrantes da membrana microvilar (Figura 5). Isso é descoberto pelo uso de técnicas de fracionamento celular. Além da distribuição de enzimas digestivas, a organização espacial da digestão depende dos fluxos intestinais. As regiões secretoras transportam corantes injetados na hemolinfa para o lúmen intestinal, enquanto as regiões absortivas acumulam corantes introduzidos oralmente. Frequentemente, a digestão inicial começa no papo e continua no espaço endoperitrófico; a digestão intermediária segue no espaço ectoperitrófico (Figura 1) e a digestão final na superfície celular por enzimas aprisionadas no glicocálix ou integrantes da membrana microvilar (Figura 5). Tais estudos (TERRA; FERREIRA, 1994, 2003, 2005) levaram à Formulação da hipótese da circulação endo-ectoperitrófica de enzimas digestivas. Foi proposto que há um mecanismo de reciclagem (Figura 1), em que o alimento avança dentro da membrana peritrófica, enquanto no espaço ectoperitrófico há um fluxo de água da região ventricular posterior para os cecos. Quando as moléculas poliméricas do alimento tornam-se suficientemente pequenas para passar através da membrana peritrófica (ligadas às respectivas enzimas digestivas), o contrafluxo de fluido as transportam para o ceco ou ventrículo anterior onde a digestão intermediária e final ocorrem.

Figura 5. Representação diagramática da distribuição de enzimas na superfície intestinal. Gl, glicocálix que consiste das cadeias de carboidratos das proteínas intrínsecas e dos glicolipídios das membranas microvilares.

Fonte: Terra e Ferreira (2009).

A origem e a natureza química da membrana peritrófica foram tratadas no item Morfologia e função intestinal e aqui as suas funções serão analisadas. Como já mencionado, a membrana peritrófica tem uma função de proteção contra o efeito abrasivo dos alimentos e invasão de microrganismos, mas também aumenta a eficiência digestiva como detalhado a seguir.

A primeira função a ficar bem demonstrada foi a de permitir a reciclagem de enzimas (descrita anteriormente), levando a reduzir a excreção de enzimas digestivas. Desde os primeiros estudos que mostraram que Periplaneta americana (L.) e Musca domestica L. excretavam menos de 15% da tripsina em cada esvaziamento do intestino (TERRA; FERREIRA, 1994, 2005), os achados foram estendidos para Lepidoptera (BORHEGYI et al., 1999; BOLOGNESI et al., 2001) e Coleoptera (FERREIRA et al., 2002).

O aumento proposto (TERRA, 2001) da eficiência da digestão de polímeros, ao favorecer, por reciclagem, a retirada de oligômeros (potencialmente inibidores da digestão inicial) do espaço endoperitrófico, foi testado e confirmado. Para isso, sacos de diálise com conteúdo intestinal foram suspensos em meios com e sem agitação. As atividades observadas no saco com agitação foram de 210% (sem agitação foi de 160%) sobre amostras-controle em tubo de ensaio (BOLOGNESI et al., 2008).

A hipótese de que a eficiência da digestão de oligômeros (digestão intermediária) aumenta se essa ocorrer separada da digestão inicial (TERRA, 2001) foi confirmada pelos experimentos de Bolognesi et al. (2008). Eles coletaram fluido ectoperitrófico e ensaiaram várias enzimas cujas atividades foram reduzidas ao se adicionar conteúdo do espaço endoperitrófico.

Finalmente, a sugestão de que a membrana peritrófica evitaria a ligação inespecífica de material digerido à superfície celular, com efeitos benéficos (TERRA, 2001), foi confirmada experimentalmente (BOLOGNESI et al., 2008). Membranas microvilares intestinais, contendo uma aminopeptidase, foram isoladas e ensaiadas. As atividades obtidas decresciam se no meio de ensaio adicionava-se material do conteúdo endoperitrófico.

Após estudar a organização espacial dos eventos digestivos em insetos de diferentes táxons e dietas, verificou-se que o modelo descrito comporta variações e que os insetos podem ser agrupados em relação à fisiologia digestiva assumindo que eles tiveram ancestrais comuns. Esses ancestrais hipotéticos correspondem a planos básicos intestinais, dos quais os diferentes grupos de insetos evoluíram ao se adaptarem a diferentes dietas. Isso será tratado mais adiante no item Modelos básicos do processo digestivo.

As microvilosidades, além de serem de regra sede da digestão terminal, desempenham ainda funções protetoras nos lepidópteros, tais como: neutralização de radicais livres, bloqueio da agressão das células pelas serina proteinases do próprio inseto, desativação de análogos do hormônio juvenil presentes na dieta. Essas funções foram sugeridas pela identificação de proteínas microvilares. Para isso, anticorpos foram gerados contra microvilosidades purificadas e empregados na varredura de bibliotecas de expressão de cDNA intestinal. Os clones positivos foram sequenciados e identificados por BLAST contra bancos públicos de dados (FERREIRA et al., 2007).

Papel dos microrganismos na digestão

A maioria dos insetos abriga uma microbiota substancial que inclui bactérias, fungos e protozoários. Os microrganismos podem ser simbiontes ou contaminantes ocasionais do meio ambiente. Os microrganismos são encontrados no lúmen, aderidos à membrana peritrófica, presos à superfície intestinal ou no interior de células. As bactérias intracelulares, geralmente, abrigam-se em células especiais, os micetomos (DILLON; DILLON, 2004).

A despeito do fato de que as enzimas digestivas de alguns insetos sejam consideradas originárias de microrganismos, há relativamente poucos estudos que mostram uma contribuição inconteste de enzimas microbianas na digestão. Os melhores exemplos são observados entre insetos que ingerem madeira ou húmus como cupins, larvas de dípteros tipulídeos e de besouros escarabeídeos. Embora esses insetos possam ter as suas próprias celulases (TERRA; FERREIRA, 1994), somente os fungos e certas bactérias filamentosas desenvolveram uma estratégia química para a degradação de lignina (TERRA et al., 1996; BRUNE, 1998; DILLON; DILLON, 2004).

Os microrganismos desempenham papel limitado na digestão, geralmente apenas auxiliando a degradar as paredes celulares vegetais nos insetos herbívoros (GENTA et al., 2006b). Eles são, entretanto, importantes na ultrapassagem das barreiras à herbivoria, desintoxicando glicosídeos tóxicos (GENTA et al., 2006b), flavonoides e alcaloides (DILLON; DILLON, 2004). Os microrganismos podem também fornecer as vitaminas do complexo B para sugadores de floema, produzir feromônios ou impedir a colonização do intestino por espécimes não usualmente residentes (incluindo patógenos) (DILLON; DILLON, 2004).

Condições intestinais que afetam a digestão

O pH do conteúdo do intestino médio é uma das importantes propriedades que afetam as enzimas digestivas. Embora o pH do intestino médio seja considerado como resultado da adaptação de um inseto ancestral a uma dieta particular, seus descendentes podem divergir, alimentando-se de diferentes dietas, porém, retendo a condição ancestral do pH intestinal. Assim, não há uma correlação necessária entre pH do intestino médio e dieta. De fato, o pH intestinal correlaciona-se bem com a filogenia do inseto (TERRA; FERREIRA, 1994; CLARK, 1999). O pH do conteúdo do intestino médio fica geralmente entre 6 e 7,5. As exceções principais incluem os conteúdos muito alcalinos (pH 9–12) das larvas de lepidópteros, besouros escarabeídeos e dípteros nematóceros, o pH muito ácido do ventrículo médio de larvas de dípteros Cyclorrhapha e pH ácido do ventrículo posterior de Hemiptera Heteroptera (TERRA; FERREIRA, 1994; CLARK, 1999). Os valores de pH podem não ser os mesmos ao longo do intestino médio.

Há poucos trabalhos relativos à natureza dos tampões intestinais dos insetos. O melhor documentado é o tampão alcalino dos Lepidoptera. Dow (1992) mostrou que as células caliciformes de Lepidoptera secretam carbonato, resultado da atividade de vários transportadores agindo em concerto. Não se sabe se a alcalinização intestinal nos besouros escarabeídeos e dípteros nematoceros ocorre por mecanismo similar aos da larva de Lepidoptera. Resultados obtidos em M. domestica sugerem que a acidificação no ventrículo médio é realizada por uma bomba de prótons, enquanto a neutralização do conteúdo do ventrículo posterior depende da excreção de amônia (TERRA; REGEL, 1995).

A alta alcalinidade do intestino médio seria um mecanismo para evitar a ligação de taninos com proteínas dietéticas, reduzindo a eficiência da digestão (BERENBAUM, 1980). Isso não explicaria a resistência a tanino observada em gafanhotos (BERNAYS et al., 1981) e besouros (FOX; MAcAULEY, 1977). Aparentemente, os verdadeiros agentes que evitam a precipitação de proteínas por tanino nos insetos são detergentes (MARTIN; MARTIN, 1984) (de regra, lisofosfatídeos) que são comuns nos conteúdos intestinais de insetos (De VEAU; SCHULZ, 1992). A real importância do pH alcalino elevado deve ser a extração de hemiceluloses, que são digeridas mesmo por insetos incapazes de nutrir-se de celulose (TERRA, 1988).

As condições redox do intestino médio são reguladas e podem ser resultado de filogenia, embora os dados sejam escassos. Condições redutoras são importantes para abrir as ligações dissulfeto da queratina ingerida por alguns insetos, como besouros dermestídeos e larvas de várias mariposas (APPEL; MARTIN, 1990), para manter a atividade da proteinase majoritária nos Hemiptera (ver item sobre esse assunto mais adiante) e para reduzir o impacto de alguns aleloquímicos de plantas, como fenol (APPEL; MARTIN, 1990).

Embora vários aleloquímicos, além de fenol, possam estar presentes no intestino dos insetos, incluindo alcaloides, terpenos aldeídicos, saponinas e ácidos hidroxâmicos (APPEL, 1994), faltam dados de seu efeito na digestão.

Modelos básicos do processo digestivo

Tendências evolutivas dos sistemas digestórios

Cerca de 86% das espécies de insetos são Holometabola, enquanto a maioria restante é das linhas Polyneoptera e Paraneoptera, e uns poucos são de outras linhas minoritárias. O sucesso dos Holometabola certamente está relacionado ao fato de que as suas formas jovens (larvas) estão adaptadas a nichos ecológicos distintos dos adultos, o que as impedem de competir com os adultos como ocorre nas linhas Polyneoptera e Paraneoptera (KRISTENSEN, 1999; CRANSTON; GULLAN, 2003).

Entre os Holometabola, a ordem mais bem-sucedida é a dos Coleoptera. A razão desse sucesso deve estar relacionada com o fato de terem sido os primeiros Holometabola a evoluir, podendo, por isso, ocupar grande quantidade de nichos ecológicos na superfície e no subsolo, o que lhes oferecia um habitat relativamente seguro (EVANS, 1975).

A evolução das outras ordens de Holometabola (os Holometabola superiores) ocorreu com a ocupação de nichos mais expostos. A ocupação de nichos mais expostos e, por isso mais hostis, levou ao aparecimento de várias adaptações que asseguram a sobrevivência dos insetos nesses meios (SEHNAL, 1985). A principal dessas adaptações consistiu em uma redução grande do ciclo de vida desses insetos, o que possibilitou a ocorrência de maior número de gerações em um tempo fixo, assegurando a sobrevivência de números consideráveis de espécimes, mesmo se houvesse grande mortalidade de indivíduos em cada geração. Dessa forma, enquanto o ciclo de vida de um besouro é de 12 meses, o de uma mosca ou de uma borboleta é de cerca de seis semanas (SEHNAL, 1985). Associado a essa diminuição do ciclo de vida, seria esperado que os parâmetros que medem o crescimento larval e consumo larval de alimentos fossem maiores nos Holometabola superiores que nos Coleoptera, Polyneoptera e Paraneoptera, o que é realmente observado (SLANSKY; SCRIBER, 1985). É interessante acrescentar que a digestibilidade aparente [calculada dividindo-se peso seco do alimento absorvido (peso seco do alimento ingerido menos o peso dos excretas) pelo peso seco do alimento, multiplicado por 100], em contraste com as taxas de crescimento e consumo individual de alimentos, depende mais da qualidade do alimento que do grupo filogenético a que pertence o inseto (SLANSKY; SCRIBER, 1985).

Dessa forma, é esperado que o notável aumento das taxas de crescimento larval dos Holometabola superiores, em relação aos Coleoptera, esteja relacionado com mudanças significativas na fisiologia digestiva dos Holometabola e, talvez, também com a morfologia de seus tubos digestivos. Ademais, o fato de as taxas de crescimento larval e de consumo de alimentos dos Polyneoptera (exemplificado por Orthoptera) e dos Coleoptera serem similares sugere que não haja diferenças significativas entre as suas fisiologias digestivas e morfologias intestinais. Naturalmente, essas considerações referem-se aos membros mais generalizados de cada grupo, pois os membros mais especializados podem divergir consideravelmente do padrão básico do grupo.

Os planos básicos da fisiologia digestiva dos insetos, que representam formas ancestrais das quais as formas atuais evoluíram, foram objeto de várias revisões (TERRA; FERREIRA, 1994, 2003, 2005) e serão resumidos a seguir.

O plano básico da fisiologia digestiva da maioria dos insetos alados (ancestrais Neoptera) é resumido na Figura 6. Nesses ancestrais, a maior parte da digestão é realizada no papo por enzimas digestivas originadas no intestino. A saliva desempenha papel variável na digestão de carboidrato (ver item Tomada e preparo do alimento para ingestão). Após um tempo em seguida à ingestão, o papo se contrai transferindo as enzimas e o alimento parcialmente digerido para o ventrículo. O ventrículo anterior é ácido e tem elevada atividade de carboidrases, enquanto o posterior é alcalino com alta atividade de proteinases. O bolo alimentar move-se ao longo do ventrículo e há um contrafluxo de fluido no espaço ectoperitrófico (mencionado no item Modelo generalizado do processo digestivo), causado por secreção pelos túbulos de Malpighi e sua absorção pelos cecos (Figuras 1 e 6). O contrafluxo transporta enzimas e nutrientes, que se difundiram para o espaço ectoperitrófico, para os cecos, onde a digestão final é completada e a absorção ocorre. Quando o inseto inicia nova refeição, os conteúdos dos cecos movem-se para o papo. Por causa do fluxo em contracorrente, as concentrações de enzimas digestivas decrescem ao longo do ventrículo e sua excreção é diminuída.

Figura 6. Representação diagramática dos fluxos de água (setas tracejadas) e da circulação de enzimas digestivas (setas contínuas) de ancestrais hipotéticos dos insetos que correspondem aos planos básicos principais. Nos ancestrais Neoptera (A) as enzimas digestivo-intestinais passam para o papo. Fluxos em contracorrente dependem da secreção de fluido pelos túbulos de Malpighi e sua absorção pelos cecos. As enzimas envolvidas na digestão inicial, intermediária e final circulam livremente entre os compartimentos intestinais. Os ancestrais Holometabola (B) são similares, exceto que a secreção de fluidos ocorre no ventrículo posterior. O ancestral Hymenoptera e Panorpoidea (conjunto de Lepidoptera e Diptera) (C) apresentam fluxos em contracorrente como os ancestrais Holometabola, as enzimas intestinais não são encontradas no papo e somente as enzimas envolvidas na digestão inicial passam através da membrana peritrófica. Enzimas envolvidas na digestão intermediária estão restritas ao espaço ectoperitrófico e aquelas responsáveis pela digestão terminal são imobilizadas na superfície das células intestinais. Os ancestrais Cyclorrhapha (D) apresentam reduções nos cecos, absorção de fluido no ventrículo médio, e o ventrículo anterior desempenha o papel de armazenamento. Os ancestrais Lepidoptera (E) são similares aos ancestrais panorpoides, exceto que o ventrículo anterior absorve fluidos no lugar dos cecos inexistentes. Os ancestrais Hemiptera (F) perderam o papo, cecos e as regiões secretoras de fluidos. O fluido é absorvido no ventrículo anterior.

Fonte: Terra e Ferreira (2003).

O plano básico Neoptera deu origem àquele das ordens Polyneoptera, que incluem Blattodea, Isoptera e Orthoptera e derivou-se para os planos básicos de Paraneoptera e Holometabola. As características dos ancestrais Paraneoptera não podem ser inferidas, porque a função digestiva só é conhecida em detalhes em Hemiptera.

O plano básico do intestino de Holometabola (Figura 6B) (que inclui Coleoptera, Megaloptera, Hymenoptera, Diptera e Lepidoptera) é similar ao de Neoptera, exceto pela secreção de fluido que ocorre pelo ventrículo posterior, no lugar dos túbulos de Malpighi.

O plano básico de Coleoptera não evoluiu dramaticamente em relação ao ancestral Holometabola, enquanto os planos básicos dos ancestrais de Hymenoptera, Diptera e Lepidoptera (o ancestral Hymenoptera-Panorpoidea, Figura 6C) apresentam diferenças importantes. Assim, os ancestrais Hymenoptera-Panorpoidea possuem fluxos em contracorrente como os ancestrais Holometabola, mas diferem desses pela falta de digestão no papo, diferenciação luminal de pH e na compartimentação da digestão. Nos ancestrais Holometabola, todas as fases da digestão ocorrem no espaço endoperitrófico (Figura 1), enquanto nos ancestrais Hymenoptera-Panorpoidea, somente a digestão inicial ocorre ali. Nesses ancestrais, a digestão intermediária ocorre por enzimas livres no espaço ectoperitrófico e a digestão final na superfície celular por enzimas imobilizadas (integrantes ou aprisionadas no glicocálice, Figura 5).

Blattodea

As baratas, em geral, são onívoras e sua digestão ocorre como nos ancestrais Neoptera (Figura 6A), exceto que parte da digestão final realiza-se na superfície celular (TERRA; FERREIRA, 1994). A diferenciação de pH ao longo do intestino não é conservada entre baratas como P. americana, mas é mantida em outras como em Nauphoeta cinerea Olivier (Blaberidae) (ELPIDINA et al., 2001).

Outra diferença entre baratas e o ancestral Neoptera é a hipertrofia das estruturas do intestino posterior (Figura 2C), observada principalmente nas baratas-de-madeira. Essas estruturas abrigam bactérias que produzem acetato e butirato a partir de madeira ou outros materiais com celulose. Acetato e butirato são absorvidos pelo intestino posterior de todas as baratas, principalmente as de madeira (TERRA; FERREIRA, 1994). A celulose pode ser digerida em parte por enzimas bacterianas no intestino posterior de Periplaneta americana L. ou por protozoários em Cryptocercus punctulatus Scudder (BIGNELL, 1981). Contudo, agora é claro que a saliva de P. americana contém duas celulases e três laminarinases que abrem células vegetais e lisam células de fungos (GENTA et al., 2003). Isso concorda com o hábito de se alimentar de detritos desse inseto. A barata-de-madeira, Panesthia cribrata Saussure, também tem sua própria celulase (SCRIVENER et al., 1989; TOKUDA et al., 1999).

Isoptera

Os cupins podem ser considerados como insetos derivados de baratas-de-madeira e mais adaptados do que essas para lidar com material refratário, como madeira e húmus. Associado a essa especialização, eles perderam o papo e os cecos gástricos e ampliaram ainda mais as estruturas do intestino posterior (Figura 2D). Tanto os cupins inferiores quanto os superiores digerem celulose com sua própria celulase (WATANABE et al., 1998; TOKUDA et al., 1999), a despeito da ocorrência de protozoários produtores de celulase na pança, uma região expandida anterior do intestino posterior dos cupins primitivos. Os produtos da digestão de celulose passam do intestino médio para o posterior, onde são convertidos em acetato e butirato por bactérias como nas baratas-de-madeira. Bactérias simbiontes são também responsáveis pela fixação de nitrogênio no intestino posterior (BENEMAN, 1973), resultando em proteína bacteriana. Esta é incorporada na biomassa do cupim, depois de ser expelida como fezes por um indivíduo e ser ingerida e digerida por outro. Isso explica a habilidade dos cupins de crescer em dietas muito pobres em proteínas.

Orthoptera

Os gafanhotos alimentam-se principalmente de plantas e sua fisiologia digestiva evoluiu claramente do ancestral Neoptera. A digestão de carboidratos ocorre no papo, sob a ação de enzimas intestinais, enquanto a digestão de proteínas e a final de carboidratos são observadas nos cecos gástricos anteriores. A saliva abundante (desprovida de enzimas digestivas) produzida pelos gafanhotos satura os sítios absortivos nos cecos gástricos, interrompendo o contrafluxo de fluido. Gafanhotos em jejum apresentam o contrafluxo de fluidos. A celulase que é encontrada em gafanhotos deve apenas facilitar o acesso das enzimas digestivas às células vegetais ingeridas, ao degradar o arcabouço de celulose das paredes celulares (DOW, 1986; TERRA; FERREIRA 1994; MARANA et al., 1997).

Os grilos são onívoros ou predadores e digerem a maioria do amido e da proteína no seu papo desenvolvido (Figura 2B) (TERRA; FERREIRA, 1994).

Hemiptera

Compreende insetos das subordens principais Auchenorrhyncha (cigarras e cigarrinhas) e Sternorrhyncha (afídeos) que se alimentam quase que exclusivamente de seiva de plantas e Heteroptera (percevejos) que são adaptados a diferentes dietas. O ancestral da ordem inteira deve ter sido semelhante aos Auchenorrhyncha de hoje.

O ancestral Hemiptera (Figura 6F) difere bastante do ancestral Neoptera, como consequência das adaptações para sugar seiva de plantas. Essas diferenças consistem na falta de papo e cecos gástricos anteriores, perda das enzimas envolvidas na digestão inicial e intermediária e perda da membrana peritrófica associadas à falta de digestão luminal e, finalmente, presença das células intestinais do tipo Hemiptera (Figura 3H). A membrana perimicrovilar mantém uma distância constante da membrana microvilar, estende-se em direção ao compartimento luminal com fundo cego e delimita um compartimento fechado, o espaço perimicrovilar (Figura 3H).

Os Hemiptera sugadores de seiva podem sugar floema ou xilema. Essas fontes nutricionais têm quantidades muito baixas de proteína (com exceção de poucas seivas de floema, ver a seguir) e de polímeros de carboidratos, e são relativamente pobres em aminoácidos essenciais. Diferente das seivas de xilema, as de floema são muito ricas em sacarose (TERRA, 1990). Assim, exceto pela hidrólise de sacarose, nenhuma digestão é de regra necessária, levando às adaptações mencionadas no início.

O principal desafio do inseto sugador de seiva é absorver nutrientes (principalmente de seivas diluídas), tais como aminoácidos essenciais, que estão presentes em baixa concentração nas seivas. Qualquer que seja o mecanismo utilizado, os sugadores de xilema podem absorver até 99% dos aminoácidos e carboidratos da dieta (ANDERSEN et al., 1989). Os aminoácidos podem ser absorvidos de acordo com um mecanismo hipotético que depende das membranas perimicrovilares (Figura 7). O modelo requer a presença de um cotransportador K+-aminoácido na superfície das membranas perimicrovilares e de transportadores de aminoácidos e bombas de K+ nas membranas microvilares (TERRA, 1988; FERREIRA et al., 1988). Embora os transportadores de aminoácidos tenham sido descritos em membranas microvilares de vários insetos (WOLFERSBERGER, 2000), as tentativas de estudar as proteínas postuladas são recentes e envolvem técnicas proteômicas e transcriptômicas. Para isso, as membranas microvilares e perimicrovilares devem ser separadas pelas técnicas de Silva et al. (1996) e submetidas à eletroforese para isolamento das proteínas de membrana. Aquelas com maiores massas devem ser a seguir sequenciadas por espectrometria de massa. As sequências a serem obtidas orientarão a síntese de iniciadores, para assegurar as clonagens de seus cDNA codificantes. Outro enfoque consiste no sequenciamento ao acaso de biblioteca de cDNA intestinal e a procura, entre as sequências obtidas, daquelas que poderiam estar relacionadas com a hipótese apresentada acima. A confirmação implica a expressão das sequências, geração de anticorpos contra os produtos de expressão e a sua imunocitolocalização.

Figura 7. Modelo da estrutura e papel fisiológico da superfície apical das células intestinais de Hemiptera. (A) Representação diagramática de célula intestinal típica correspondente à microscopia eletrônica (B) e apresentada em detalhes de seu ápice em (C). A membrana microvilar (MM) é revestida pela membrana perimicrovilar (PMM) (indicada por pontas de setas em B) que se estende para o compartimento luminal em fundo cego. As membranas microvilares e perimicrovilares delimilitam um compartimento fechado, o espaço perimicrovilar (PMS). A membrana microvilar é rica e a membrana perimicrovilar é pobre em proteínas integrantes (IP). As membranas microvilares transportam ativamente íons de potássio (o mais importante íon da seiva) do PMS para as células intestinais, gerando um gradiente de concentração entre a seiva no interior do intestino e o PMS. Este gradiente de concentração é a força motriz da absorção ativa de compostos orgânicos (aminoácidos, aa, por exemplo) por transportadores apropriados presentes na PMM. Os compostos orgânicos, uma vez no PMS, podem difundir-se até transportadores específicos na superfície microvilar. Esse movimento é provavelmente aumentado por uma transferência de água do lúmen intestinal para as células intestinais, acompanhando (como água de solvatação) o transporte de compostos e íons pelos transportadores hipotéticos.

Fonte: Ferreira et al. (1988).

Os compostos orgânicos do xilema precisam ser concentrados antes de poderem ser absorvidos pelo sistema microvilar. Isso ocorre na câmara de filtração (Figura 2P) de Cicadoidea e Cercopoidea, que concentra dez vezes a seiva do xilema. A câmara de filtração consiste de um ventrículo anterior dilatado e de paredes finas que se apõe ao ventrículo posterior e às extremidades proximais dos túbulos de Malpighi. Esse arranjo possibilita a água passar diretamente do ventrículo anterior aos túbulos de Malpighi, concentrando a dieta no ventrículo e eliminando o excesso de água. A alta permeabilidade da câmara em relação à água resulta da ocorrência de canais específicos formados por proteínas denominadas aquaporinas. Essas proteínas (15 kDa a 26 kDa) foram imunolocalizadas na câmara de filtração de vários sugadores de xilema (Le CAHÉREC et al., 1997).

Os Sternorrhyncha, como exemplificado pelos afídeos, podem sugar, mais ou menos de forma contínua, seivas de floema com sacarose de até 1 M de concentração e osmolaridade até três vezes superior à da hemolinfa do inseto. Isso resulta em pressão hidrostática considerável causada pela tendência da água de se mover da hemolinfa para o lúmen intestinal. Os insetos desenvolveram várias adaptações para resistir às pressões. A resistência à distensão é ajudada pela existência de ligações entre as lamelas apicais (que substituem os microvilosidades intestinais comuns) (Figura 8). Por causa dessas ligações, a membrana perimicrovilar não pode existir e foi substituída por membranas associadas às pontas das lamelas, as membranas perimicrovilares modificadas (Figura 8) (PONSEN, 1991; CRISTOFOLETTI et al., 2003). Uma α-glicosidase associada à membrana perimicrovilar libera frutose da sacarose sem aumentar a osmolaridade, ao promover transglicosilação (a glicose liberada da sacarose é transferida para outra molécula de sacarose, gerando um trissacarídeo). A frutose é rapidamente absorvida, resultando em um honeydew isoosmótico com a hemolinfa (ASHFORD et al., 2000; CRISTOFOLETTI et al., 2003).

Figura 8. Superfície apical das células intestinais de afídeos: (A) Ultramicrografia de células intestinais, mostrando o sistema lamelar apical em associação com membranas perimicrovilares modificadas (MPM), que se projetam para o lúmen. Notar as trabéculas (setas pequenas) entre as lamelas e massas de membrana que se movimentam entre as lamelas (setas grandes). Barra: 1 ¼m; (B) Detalhes das membranas perimicrovilares associadas com as lamelas. Barra: 0,1 ¼m; e (C) Modelo do ápice celular intestinal, mostrando as massas de membrana que se movem ao longo do espaço interlamelar, reordenando as trabéculas de forma que as lamelas não se separem.

Abreviações: ALS, sistema lamelar apical; L, lúmen; Mi, mitocôndria; MPM, membrana perimicrovilar.

Fonte: Cristofoletti et al. (2003).

A catepsina L (item Digestão de proteínas) ligada às membranas perimicrovilares de Acyrtosiphon pisum (Harris) (CRISTOFOLETTI et al., 2003) pode explicar a capacidade de alguns sugadores de floema de viver da proteína encontrada em algumas seivas de floema (SALVUCCI et al., 1998). Uma aminopeptidase, também ligada às membranas perimicrovilares modificadas, é o principal sítio de ligação da lectina concanavalina A, que não afeta a atividade enzimática, mas tem efeito deletério para o afídeo. Especula-se que a aminopeptidase estaria próxima a sistemas ligados à absorção de aminoácidos e que essa seria afetada quando a concanavalina A liga-se à enzima (CRISTOFOLETTI et al., 2006). A absorção de aminoácidos pelo intestino de A. pisum é influenciada pela presença da bactéria Buchnera nos micetomos que ocorrem na hemocele dos afídeos (PROSSER et al., 1992). A. Buchnera usa os aminoácidos não essenciais absorvidos pelo hospedeiro para a síntese de aminoácidos essenciais (PROSSER; DOUGLAS, 1992; SHIGENOBU et al., 2000).

A evolução dos Heteroptera esteve associada com a recuperação da capacidade de digerir polímeros. Em razão de as enzimas apropriadas terem sido perdidas, eles fizeram uso de enzimas lisossômicas (HOUSEMAN et al., 1985). Os lisossomos são organelas celulares envolvidas na digestão intracelular de proteínas realizadas por proteinases especiais, as catepsinas. A compartimentação da digestão foi mantida pelas membranas perimicrovilares funcionando como substitutas da membrana peritrófica ausente (TERRA, 1988; FERREIRA et al., 1988).

A digestão nos táxons principais de Heteroptera: Cimicomorpha (exemplificado pelo hematófago Rhodnius prolixus Stal) e Pentatomorpha (exemplificado pelo sugador de sementes Dysdercus peruvianus Guérin-Méneville) é similar (TERRA et al., 1988a, FERREIRA et al., 1988; SILVA; TERRA, 1994; SILVA et al., 1995). O ventrículo anterior dilatado armazena alimento e absorve água e, pelo menos em D. peruvianus, também absorve açúcar. A digestão de proteínas e absorção de aminoácidos ocorre no ventrículo posterior. A maior parte da digestão de proteína ocorre no lúmen com a ajuda de uma cisteína proteinase (catepsina L) e termina no espaço perimicrovilar sob a ação de aminopeptidases e dipeptidases (TERRA; FERREIRA, 1994). Bactérias simbiontes podem ocorrer nos hematófagos, hipoteticamente para fornecer vitaminas. Muitos Heteroptera alimentam-se do parênquima folear. Em alguns desses insetos, o excesso de água passa do ventrículo anterior expandido a cecos gástricos associados que se originam no ventrículo posterior (Figura 2Q). Esses cecos podem conter bactérias simbiontes (GOODCHILD, 1966).

Coleoptera

Os ancestrais Coleoptera são como os ancestrais Holometabola, exceto pela perda dos cecos que foram substituídos em função pelo ventrículo anterior. Ocorreram ainda tendências evolutivas que levaram à grande redução ou perda do papo e à ocorrência de pelo menos a digestão final de proteínas na superfície intestinal. Assim, nos Carabidae predadores, a maior parte da digestão ocorre no papo, sob a ação de enzimas intestinais, enquanto nas larvas predadoras de Elateridae, a digestão inicial ocorre, extracorporeamente, por meio de enzimas regurgitadas sobre a presa. O material liquefeito é a seguir ingerido pelas larvas e sua digestão é concluída na superfície intestinal (TERRA; FERREIRA, 1994).

A digestão inicial de glicogênio e proteínas em larvas de dermestídeos ocorre no espaço endoperitrófico. A digestão final é observada sempre na superfície intestinal, no caso do glicogênio no ventrículo anterior e de proteína no ventrículo posterior. Há um gradiente decrescente ao longo do intestino de amilase e tripsina (proteinase majoritária), sugerindo a ocorrência de uma reciclagem de enzimas digestivas (CALDEIRA et al., 2007). Da mesma forma que dermestídeos, as larvas de Migdolus fryanus (West.) (Cerambycidae) e Sphenophorus levis (Vaurie) (Curculionidae) possuem um gel peritrófico na região anterior e uma membrana peritrófica na região posterior do ventrículo e apresentam uma aminopeptidase microvilar e um gradiente decrescente de amilase, maltase e proteinase ao longo do ventrículo (DIAS; TERRA, dados não publicados).

As larvas de tenebrionídeos também possuem uma aminopeptidase microvilar e a distribuição de enzimas nas regiões intestinais é similar nos adultos e larvas (TERRA; FERREIRA, 1994), embora os adultos tenham um papo e as larvas não.

Os insetos da série Cucujiformia (que inclui Tenebrionidae, Chrysomelidae, Bruchidae e Curculionidae) têm uma cisteína proteinase em adição (ou no lugar de) serina proteinases digestivas, sugerindo que os ancestrais de todo o táxon eram insetos adaptados à ingestão de sementes ricas em inibidores de serina proteinases. A ocorrência de tripsina como a proteinase principal de M. fryanus (DIAS; TERRA, dados não publicados) confirma trabalho preliminar (MURDOCK et al., 1987) que afirmava que as larvas de cerambicídeos teriam readquirido as serina proteinases intestinais.

Os Scarabaeidae e famílias relacionadas são relativamente isoladas na série Elateriformia e divergiram consideravelmente do ancestral Coleoptera. As larvas de escarabeídeos, exemplificadas pelas do vira-bosta, geralmente alimentam-se de materiais contendo celulose e que estão em decomposição pela ação da flora rica em fungos. A digestão ocorre no ventrículo, que possui três fileiras de cecos (Figura 2F), com um sulco ventral entre a fileira do meio e a última. A alcalinidade do conteúdo intestinal aumenta para quase 12 ao longo do sulco ventral. Esse pH elevado, provavelmente, facilita a digestão de celulose, que ocorre sobretudo na câmara de fermentação no intestino posterior (Figura 2F), pela ação provável de enzimas de bactérias. O produto final da degradação de celulose é, principalmente, o ácido acético, que é absorvido por meio da parede do intestino posterior. Não se sabe com segurança se as larvas de escarabeídeos ingerem fezes para obter compostos de nitrogênio da biomassa, como descrito para cupins, embora isso seja provável pela demonstração de que a biomassa microbiana, que ocorre, sobretudo, na câmara de fermentação, é incorporada pelas larvas (LI; BRUNE, 2005)

Hymenoptera

A organização do processo digestivo é variável entre os himenópteros e para compreender as suas peculiaridades é necessário resumir brevemente a sua evolução. As linhagens basais dos himenópteros são larvas fitófagas, que se alimentam ecto ou endofiticamente e incluem várias superfamílias como Xyeloidea e Tenthredinoidea, conhecidas como moscas-de-serra. Próximo a esse grupo, temos os Siricoidea (vespas-de-madeira) que estão adaptadas a ingerir madeira infectada por fungos. Ancestrais semelhantes às moscas-de-madeira deram origem à Apocrita (vespas com cintura), que são parasitoides de insetos. Eles usam o ovopositor para ferir ou matar seu hospedeiro que representa seu único alimento necessário para todo o seu desenvolvimento. Um táxon irmão de Ichneumonoidea entre os Apocrita deu origem aos Aculeata (abelhas, formigas e vespas com cintura fina) (QUICKE, 2003).

Os sistemas digestivos dos ancestrais Hymenoptera são semelhantes aos dos ancestrais panorpoides (Figura 6C). Entretanto, existem tendências evolutivas que levaram à perda dos cecos (substituídos funcionalmente pelo ventrículo anterior) e mudanças na compartimentação das enzimas digestivas. Essas tendências parecem estar associadas ao desenvolvimento de hábitos parasitoides e foram mantidas nos Aculeata, como descrito a seguir.

A larva da mosca-de-serra Themos malaisei (Saini e Singh) (Tenthredinoidea: Argidae) tem um intestino médio com um anel de cecos anteriores que forma um U no lado ventral. O pH luminal é acima de 9,5 nos primeiros dois terços do intestino médio. A tripsina (proteinase majoritária) e amilase têm atividade decrescente ao longo do espaço endoperitrófico, sugerindo uma reciclagem de enzimas. A maltase predomina no tecido ventricular anterior como enzima solúvel aprisionada no glicocálix, já a aminopeptidase é uma enzima microvilar do ventrículo posterior (DIAS et al., dados não publicados). Essas características são similares àquelas das larvas de Lepidoptera.

Admite-se que as larvas das vespas-de-madeira do gênero Sirex sejam capazes de digerir e assimilar os constituintes da madeira adquirindo celulase e xilanase e, possivelmente, outras enzimas dos fungos presentes na madeira de que se alimentam (MARTIN, 1987).

As larvas de Apocrita têm um intestino médio fechado posteriormente e que permanece sem conexão com o intestino posterior até a pupação. É provável que essa condição tenha surgido nos ancestrais Apocrita endoparasitoides como uma adaptação para evitar a liberação de toxinas no seu hospedeiro (TERRA, 1988).

Nas larvas das abelhas, a maior parte da digestão ocorre no espaço endoperitrófico. Os fluxos em contracorrente parecem ocorrer, mas não há um gradiente de pH luminal. As abelhas adultas ingerem néctar e pólen. Sacarose do néctar é hidrolisada no papo pela ação de uma sacarase das glândulas hipofaríngeas. Após a ingestão, os grãos de pólen extrudem o seu protoplasma no ventrículo, onde ocorre a digestão. Como nas larvas, há evidência de circulação endo-ectoperitrófica de enzimas digestivas nos adultos (JIMENEZ; GILLIAM, 1990; TERRA; FERREIRA, 1994).

As operárias das formigas se alimentam de néctar, honeydew, seiva de plantas e de alimento parcialmente digerido e regurgitado pela larva. Assim, é frequente a afirmação de que elas não possuem enzimas digestivas ou que apresentem apenas as enzimas envolvidas na digestão intermediária e/ou final (TERRA; FERREIRA, 1994). Embora isso pareça ser verdadeiro para as formigas-cortadeiras, que parecem depender apenas de monossacarídeos produzidos pelas enzimas fúngicas agindo sobre os polissacarídeos (SILVA et al., 2003), tal fato não parece ser frequente. Assim, os adultos de Camponotus rufipes F. (Formicinae) têm amilase, tripsina (proteinase principal), maltase e aminopeptidase no interior de uma membrana peritrófica tipo 1. Como apenas 14% da amilase e menos de 7% das outras enzimas digestivas são excretadas durante o esvaziamento intestinal, esses insetos devem ter um mecanismo de reciclagem das enzimas (DIAS; TERRA, dados não publicados).

Diptera

Os Diptera evoluíram ao longo de duas linhas principais: um conjunto (antigo Nematocera) de subordens correspondentes aos mosquitos, incluindo os Diptera basais e a subordem Brachycera que inclui as moscas mais evoluídas (Cyclorrhapha). O ancestral Diptera é similar ao ancestral panorpoide (Figura 6C) por possuir as enzimas envolvidas em digestão intermediária dispostas no fluido ectoperitrófico (principalmente dos desenvolvidos cecos), enquanto as enzimas da digestão terminal são integrantes da membrana microvilar intestinal (TERRA; FERREIRA, 1994). Embora essas características sejam comuns à maioria das larvas não braquíceras, as mais evoluídas podem apresentar cecos reduzidos em tamanho (p. ex., Culicidae). Os adultos não hematófagos armazenam alimento líquido (néctar ou produtos de decomposição) nos seus papos. A digestão ocorre no intestino médio, como nas larvas. O néctar ingerido pelos mosquitos (machos e fêmeas) é armazenado no papo e é digerido e absorvido no ventrículo anterior. O sangue, que é ingerido apenas pelas fêmeas, passa para o ventrículo posterior, onde é digerido e absorvido (BILLINGSLEY, 1990; TERRA; FERREIRA, 1994).

O ancestral Cyclorrhapha (Figura 6D) evoluiu muito a partir do ancestral panorpoide (Figura 6C), aparentemente como resultado de adaptação a uma dieta constituída principalmente de bactérias. Os eventos digestivos na larva de Cyclorrhapha são exemplificados pelos observados na larva de Musca domestica L. (ESPINOZA-FUENTES; TERRA, 1987; TERRA et al., 1988b). Essas ingerem alimento rico em bactérias. No ventrículo anterior há uma redução no conteúdo de amido do bolo alimentar, facilitando a morte bacteriana. O bolo passa agora para o ventrículo médio, onde as bactérias são mortas por uma combinação de baixo pH, de uma lisozima especial e de uma catepsina D. Finalmente, o material liberado pelas bactérias é digerido no ventrículo posterior, como observado no ventrículo inteiro dos insetos de outros táxons. Os fluxos em contracorrente ocorrem no ventrículo posterior impulsionados pela secreção de fluido na parte distal do ventrículo posterior e sua absorção no ventrículo médio. Este possui células especializadas para tamponar os conteúdos luminais na zona ácida, em adição àquelas funcionando na absorção de fluidos. Os adultos Cyclorrhapha, exceto pelos poucos hematófagos, alimentam-se principalmente de material em decomposição (rico em bactéria) de uma forma similar aos adultos de M. domestica. Esses salivam (ou regurgitam o conteúdo de seus papos) sobre o alimento. Após a dispersão do material ingerido, a digestão de amido é realizada principalmente no papo pela ação de amilase salivar. A digestão segue no intestino médio, essencialmente como descrito para as larvas (TERRA; FERREIRA, 1994).

Lepidoptera

Os ancestrais Lepidoptera (Figura 6E) diferem dos ancestrais panorpoides porque não têm cecos gástricos, apresentam todas as suas enzimas digestivas (exceto aquelas envolvidas na digestão inicial) imobilizadas na superfície intestinal e possuem células caliciformes com pescoços longos ou com bases penduculadas nas regiões ventriculares anteriores e posteriores, respectivamente. As células calciformes excretam íons K+ que são absorvidos das folhas ingeridas pelas larvas. As células caliciformes também parecem assistir às células colunares anteriores a absorver água e as células colunares posteriores a secretar água (TERRA; FERREIRA, 1994; ORTEGO et al., 1996).

Embora a maioria das larvas de Lepidoptera possua o mesmo padrão de digestão, espécies que se alimentam de dietas raras geralmente apresentam algumas modificações. As larvas de Tineola bisselliella (Hummel) (Tineidae) ingerem lã e possuem um ventrículo altamente redutor para clivar as ligações dissulfeto da queratina e, assim, facilitar a hidrólise proteolítica da proteína (TERRA; FERREIRA, 1994). Resultados similares foram obtidos com Hofmannophila pseudospretella (Stainton) (CHRISTELLER, 1996). As larvas da cera (Galleria mellonella L.) infestam colmeias e digerem e absorvem a cera. A participação de bactérias simbiontes no processo é controversa. Outra adaptação aparentemente ocorreu em alguns Lepidoptera que se alimentam somente de néctar. A digestão do néctar requer apenas a ação de uma α-glicosidase (ou uma b-frutosidase) para hidrolisar sacarose. Muitos adultos de Lepidoptera, que são ingestores de néctar, têm amilase nas glândulas salivares e várias glicosidases e peptidases no intestino médio (TERRA; FERREIRA, 1994).

Mecanismos de secreção de enzimas digestivas

Os insetos podem ser ingestores contínuos (p.ex., larvas de Lepidoptera e Diptera) e descontínuos (p.ex., predadores e hematófagos). A síntese e secreção de enzimas digestivas nos ingestores contínuos parecem ser constitutivas, isto é, essas funções ocorrem continuamente, e, nos ingestores descontínuos, elas são reguladas (LEHANE et al., 1996). Admite-se (sem evidência segura) que células caliciformes hipotéticas (Figura 3I), que ocorrem no ventrículo, poderiam, como células similares de vertebrados, desempenhar papel na regulação dos eventos intestinais. A presença de alimento no intestino estimula a síntese e a secreção de enzimas digestivas. Isso foi claramente mostrado em mosquitos (BILLINGSLEY, 1990).

Como todas as proteínas animais, as enzimas digestivas são sintetizadas no retículo endoplasmático rugoso, processadas no complexo de Golgi e empacotadas em vesículas secretoras (Figura 9A). Há vários mecanismos pelos quais os conteúdos das vesículas secretoras são liberados no lúmen intestinal. Durante a secreção exocítica, as vesículas fundem-se com a membrana celular apical, esvaziando os seus conteúdos sem perda de citoplasma (Figura 9A) (GRAF et al., 1986). Em contraste, a secreção apócrina envolve a perda de pelo menos 10% do citoplasma apical junto com as vesículas secretoras liberadas (Figura 9B) (CRISTOFOLETTI et al., 2001). Estas sofreram fusões prévias que levaram à formação de vesículas maiores que, após a liberação, dispensam o seu conteúdo por solubilização (Figura 9B). Quando a perda de citoplasma é muito pequena, o mecanismo secretor é chamado de microapócrino. A secreção microapócrina consiste na liberação de vesículas de duas membranas por brotamento (Figura 9C) ou, pelo menos em intestinos de insetos, por vesículas destacantes que podem conter uma ou várias vesículas secretoras (Figura 9D) (JORDÃO et al., 1999). Tanto na secreção apócrina quanto na microapócrina, o conteúdo das vesículas secretoras é liberado por fusão e/ou solubilização das membranas em razão do pH elevado ou da presença de detergentes no conteúdo luminal.

A secreção pelas células de Hemiptera apresenta peculiaridades porque as células têm membranas perimicrovilares, além das microvilares (Figura 3H): vesículas com duas membranas brotam de cisternas modificadas (com duplas membranas) do complexo de Golgi (Figura 9E). As vesículas com membrana dupla movem-se para o ápice celular, suas membranas exteriores fundem-se com a membrana microvilar e suas membranas internas fundem-se com as membranas perimicrovilares, esvaziando o seu conteúdo (Figura 9E) (SILVA et al., 1995).

Figura 9. Modelos dos processos secretores das enzimas digestivas de insetos: (A) Secreção exocítica; (B) Secreção apócrina; (C) Secreção microapócrina com vesículas brotantes; (D) Secreção microapócrina com vesículas destacantes; e (E) Secreção exocítica modificada de células intestinais de Hemiptera. BSV, vesículas secretoras brotantes; CE, extrusão celular; DSV, vesícula secretora de duas membranas; GC, complexo de Golgi; M, microvilosidade; N, núcleo; PMM, membrana perimicrovilar; PSV, vesícula secretora destacante; RER, retículo endoplasmático rugoso; SV, vesícula secretora.

Fonte: Terra e Ferreira (2003).

Pelo fato de os mecanismos apócrinos e microapócrinos desperdiçarem material de membrana e citoplasma, eles são empregados apenas quando apresentam vantagens sobre o mecanismo exocítico. Isso ocorre quando uma rápida liberação de enzimas é necessária, como em insetos hematófagos após a refeição e quando a secreção ocorre em região responsável pela absorção de água, situação comum no ventrículo anterior da maioria dos insetos. Um mecanismo exocítico em região absortiva não é eficiente, porque o movimento de fluido para as células impede a difusão uniforme do material secretado. O movimento de fluido tem pequeno efeito na secreção apócrina ou microapócrina porque as enzimas são liberadas de vesículas brotadas ou destacadas longe das células. Uma vez que as células ventriculares posteriores de regra secretam fluidos, não surge nenhuma dificuldade para dispersar o material liberado por exocitose. Os mecanismos microapócrinos parecem ser aperfeiçoamentos relativos aos mecanismos apócrinos, porque desperdiçam menos material. Esse fato é consistente com a observação de que os mecanismos apócrinos são encontrados nos insetos menos derivados, como gafanhotos e besouros, ao passo que os mecanismos microapócrinos são encontrados nos insetos mais derivados, como lepidópteros.

Conclusões e sugestões de pesquisa

A fisiologia molecular do processo digestivo está se tornando uma ciência desenvolvida e seus métodos são avançados o suficiente para assegurar um progresso constante nesse campo de pesquisa. Várias lacunas no conhecimento permanecem e muitas delas foram indicadas nas passagens correspondentes dessa revisão. Entretanto, é aparente que, nas próximas décadas, o conhecimento da biologia estrutural e função das enzimas digestivas e do controle de expressão de enzimas alternativas e seus mecanismos de secreção, assim como da bioquímica das microvilosidades intestinais, apoiará o desenvolvimento de métodos mais efetivos e específicos para o controle dos insetos.

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Capítulo 5

Interações inseto–planta

Marina A. Pizzamiglio-Gutierrez

Introdução

Comunidades terrestres com plantas são compostas de pelo menos três níveis tróficos: plantas, herbívoros e inimigos naturais de herbívoros (PRICE et al., 1980), e as plantas e insetos evoluíram associados nessas interações benéficas ou detrimentais desde os primórdios da vida terrestre (DETHIER, 1976; DALY et al., 1978). Insetos beneficiam as plantas por meio da polinização ou quando vivem em associação com elas, como formigas que vivem e protegem plantas de acácias contra insetos e vertebrados herbívoros e em troca recebem abrigo e alimento (JANZEN, 1966).

Para Schoonhoven (1990), a maioria dos estudos ecológicos tem demonstrado que insetos e plantas não vivem simplesmente juntos, mas interagem entre si, sofrem as consequências dessas interações e se adaptam porque um depende do outro. Nas últimas décadas foram publicados milhares (mais de 2.000 entre 1980 a 1982) de artigos e revisões sobre as interações planta–inseto, polinização e coadaptações entre esses organismos (BERNAYS, 1982; SCRIBER, 2002). Segundo Karban e Agrawal (2002), muitas pesquisas foram conduzidas sobre os mecanismos de defesa das plantas e em comparação com um número menor de estudos sobre as estratégias dos insetos para superarem essas defesas.

Price et al. (1980) argumentaram que as teorias sobre as interações planta–inseto não podem progredir sem considerações sobre o nível trófico terciário e uma observação detalhada dessas interações revela que as plantas exercem efeitos diretos ou indiretos, positivos ou negativos, não somente nos herbívoros mas também nos inimigos dos herbívoros e esses níveis tróficos terciários devem ser considerados como parte da bateria de defesas das plantas. Recentemente, De Moraes e Mescher (2004) afirmaram que as interações planta–herbívoro fornecem exemplos bem analisados, mas existem poucos conhecimentos sobre a influência dos níveis tróficos secundários nessas interações.

Desenvolvimento de plantas e insetos nos períodos geológicos

As angiospermas, plantas dominantes atualmente, apareceram no início do período Cretáceo aproximadamente 135 milhões de anos passados e, nos últimos 30 milhões de anos, essas plantas têm produzido um espectro de inovações reprodutivas e vegetativas que alteraram a ecologia e a biogeoquímica do planeta (FEILD; ARENS, 2007). Diversos autores produziram hipóteses sobre a origem das angiospermas e do tempo e modelo envolvidos na subsequente irradiação delas. Barrett e Willis (2001) argumentaram que essa irradiação foi influenciada pelo comportamento alimentar de dinossauros herbívoros, mas concluíram que essas interações podem ter resultado em alguma interação coevolucionária, porém evidência direta é rara e, provavelmente, mamíferos arbóreos e insetos causaram um impacto maior na diversificação das angiospermas do que os dinossauros herbívoros. Além disso, níveis elevados de CO2 na atmosfera podem ter desempenhado uma função considerável nos estágios iniciais de irradiação das angiospermas e herbívoros, e na miríade de biologias e associações que evoluíram para se alimentar nesses diferentes níveis tróficos. A Figura 1 apresenta um resumo desses eventos, com base nos trabalhos de Smart e Hughes (1973) e de Gensel e Andrews (1987).

Figura 1. Cronologia de eventos no desenvolvimento de plantas e insetos através das eras geológicas.

Fonte: Smart e Hughes (1973); Gensel e Andrew (1987).

No Devoniano, ocorreram importantes acontecimentos como a diversificação de plantas vasculares, o surgimento de plantas com sementes e a produção de esporos, condições que proporcionaram alimento e abrigo para os insetos. No Carbonífero, esses se apresentavam bem diversificados e distribuídos em diversas ordens, muitas foram extintas enquanto outras sobrevivem até hoje (Ephemeroptera, Odonata, Orthoptera, Neuroptera). A vegetação predominante nesse período era composta pelas primeiras gimnospermas, calamitas e pteridófitas.

No Permiano, registraram-se fósseis de Hemiptera, Coleoptera e outros classificados como Mecoptera, bem como a primeira evidência de folhas danificadas por insetos e, no Triássico, surgiram flores primitivas e fósseis de Diptera e Hymenoptera. No fim do Jurássico e início do Cretáceo, com a evolução das angiospermas, surgiram numerosos grupos de insetos herbívoros e a primeira ocorrência documentada de herbivoria (RASNITSYN; KRASSILOV, 2000). Esse padrão continuou durante o Terciário, com o surgimento de besouros (Coleoptera: Scolytidae), vespas-das-galhas (Hymenoptera: Cynipidae) e espécies de moscas-minadoras (Diptera: Agromyzidae) (ZWOLFER, 1982). Um grupo importante nesse período foram as lagartas-minadoras-de-folhas (Lyonetiidae, Gracillariidae e Gelechiidae), a maioria se alimentando de plantas da família Fagaceae (OPLER, 1973), as primeiras indicações das interações entre insetos e plantas nos períodos geológicos.

Zwölfer (1975), citado em Prokopy e Owens (1983), argumentou que o aparecimento de um determinado grupo de plantas, muitas vezes, foi acompanhado pelo surgimento paralelo de um grupo de insetos explorando essas plantas. Acredita-se que as interações entre as plantas e os animais polinizadores, principalmente os insetos, constituíram a força motriz na evolução das angiospermas (STANTON et al., 1986) e essas devem sua origem e grande parte de sua diversificação diretamente ao comportamento dos insetos (DALY et al., 1978, PRICE, 1984). Como resultado dessa coevolução, os insetos e as angiospermas tornaram-se dois dos maiores grupos de organismos no planeta e essas plantas atingiram alto nível de organização no reino vegetal (TAKHTAJAN, 1969).

Os primeiros polinizadores foram besouros menos adaptados e, durante essa polinização rudimentar, destruíam algumas flores enquanto polinizavam outras (SMART; HUGHES, 1973) e foram numerosos em uma época, em que se acredita, ocorreu o desenvolvimento das plantas superiores quando os lepidópteros e himenópteros, atuais polinizadores importantes, ainda não tinham se desenvolvido (FAEGRI; VAN DER PIJL, 1979). Angiospermas primitivas como as Magnoliaceae e Nymphaceae ainda são polinizadas por besouros (DALY et al., 1978). As abelhas (Apoidea) evoluíram a partir de vespas predadoras e suas adaptações incluíram pelos plumosos, modificação do aparelho bucal para extrair néctar, dieta baseada em pólen e néctar e, no gênero Apis, um eficiente sistema de comunicação (DALY, 1978).

Histórico das interações planta–inseto e teorias sobre a sua evolução

Antes da era cristã, os chineses criadores do bicho-da-seda Bombyx mori L. (Lepidoptera: Bombycidae) observaram a preferência exclusiva desse inseto pelas folhas de amora (Morus alba e Morus nigra) (HARBORNE, 1977a; KOGAN, 1986). Para os primeiros seres humanos, caçadores e nômades, as preferências alimentares dos insetos talvez tenham passado despercebidas e as relações entre esses grupos primitivos e os insetos se limitaram a perturbações ou doenças causadas por moscas, piolhos e pulgas (FLINT; VAN DEN BOSCH, 1981). Uma agricultura rudimentar desenvolveu-se após o assentamento permanente desses grupos e a necessidade de alimento nas imediações fez com que seres humanos passassem a viver em associação com as plantas (DETHIER, 1976; FLINT; VAN DEN BOSCH, 1981). Após a domesticação das plantas (10.000 anos passados), os hábitos alimentares dos insetos chamaram a atenção dos seres humanos e registros históricos e bíblicos mencionam a devastação causada por gafanhotos e outras pragas, ainda hoje frequentes, expondo essas antigas populações à fome (BERENBAUM, 1986).

Fabre (1879-1890), citado em Kogan (1986), foi um dos pioneiros a questionar a preferência alimentar dos insetos, a qual ele chamou de “instinto botânico”. Em 1910, Verschaffelt descreveu pela primeira vez a química envolvida na interação entre lagartas e adultos de lepidoptera (Pieridae) e as crucíferas ao observar que os insetos eram atraídos para essas plantas em razão da presença de uma substância característica, que passou a ser chamada de sinigrina. Essas pesquisas foram consideradas uma contribuição clássica, mas por muitos anos não estimularam outras pesquisas significantes nessa área (THORSTEINSON, 1955, 1960). Stahl (1888) (citado em RHOADES, 1979) e Errera (1886, citado em BERENBAUM, 1986) sugeriram que algumas dessas propriedades químicas das plantas poderiam ter se desenvolvido para protegê-las contra o ataque de animais herbívoros. Em 1980, Mothes publicou um histórico sobre as substâncias secundárias das plantas e registrou que Czapek (1921) discorreu sobre essas substâncias e mencionou que Kossel (1891) usou a expressão “substâncias secundárias” das plantas pela primeira vez. Brues (1920) publicou um estudo sobre a seleção de plantas hospedeiras pelos insetos, especialmente lepidópteros, e concluiu que, com exceções, esses insetos demonstravam acentuada preferência em selecionar plantas de famílias ou gêneros específicos e sugeriu a ideia de uma “evolução paralela”, o desenvolvimento de características deletérias por parte das plantas e adaptações por parte dos insetos para vencer essas barreiras e se alimentar dessas plantas. Dethier (1941) sugeriu que algumas substâncias estimulavam o inseto para o seu alimento preferido, e Fraenkel (1959) publicou um trabalho pioneiro sobre a “raison d’être” das substâncias secundárias das plantas (SCHOWALTER et al., 1986).

O conceito de evolução paralela foi redefinido por Fraenkel (1958) (citado em KOGAN, 1986) sugerindo que uma evolução adaptativa paralela e recíproca determinou os padrões de uso da planta hospedeira pelos insetos. Para Fraenkel (1951), as substâncias primárias foram consideradas sem importância na seleção do hospedeiro pelo inseto e sugeriu (FRAENKEL, 1959) que, no início do processo evolucionário, as plantas desenvolveram substâncias secundárias para se defender dos insetos e, no decorrer da evolução, essas substâncias passaram a orientá-los na busca da planta hospedeira. Kennedy e Booth (1951) apresentaram a teoria de “discriminação dupla” na qual as substâncias primárias e secundárias são importantes na seleção do alimento pelo inseto.

A teoria da coevolução

O conceito de coevolução é relativamente novo, mas, em essência, reverte aos estudos de Darwin sobre a polinização e adaptações entre abelhas e flores (FUTUYMA; SLATKIN, 1983). Em 1964, Ehrlich e Raven publicaram um artigo clássico sobre a coevolução das angiospermas e insetos herbívoros e nessa teoria sugeriram que, por meio de mutações e recombinações, as angiospermas produziram substâncias secundárias que alteraram as suas propriedades nutritivas e constituíram um meio de defesa contra os insetos herbívoros. Livres do ataque desses insetos, essas plantas colonizaram novas áreas, porém alguns grupos de insetos desenvolveram mecanismos para evitar ou se adaptar a essas substâncias e passaram a explorar essas plantas com sucesso, sem a competição de insetos que não se adaptaram. As plantas desenvolveram substâncias para repelir esses herbívoros e estes desenvolveram mecanismos para se adaptar ou explorar essas substâncias e, nesse processo, as plantas se tornaram mais tóxicas e os herbívoros mais especializados (CORNELL; HAWKINS, 2003).

Coevolução provavelmente tem sido importante em qualquer nível trófico e, enquanto os detalhes variam, os conceitos gerais provavelmente se aplicam em todos os níveis, pois todas as espécies de organismos enfrentam os mesmos problemas de aquisição e alocação de recursos (GUTIERREZ; CURRY, 1989 e Figura 2) e todos evoluíram em resposta a outros organismos e ao meio ambiente abiótico. Na bioeconomia, uma alocação importante é para a defesa que inclui outros componentes que aumentam fitness e adaptação (GUTIERREZ; REGEV, 2005).

Figura 2. Aquisição e alocação de energia em uma cadeia alimentar. Note a mesma entrada e saída em cada nível trófico.

Fonte: Gutierrez e Curry (1989).

Para Edwards e Wratten (1981), a teoria de Ehrlich e Ravens (1964) ajudou a compreender as características da diversificação das plantas, insetos e suas interações; e, nesse processo, as plantas têm que empregar parte do seu orçamento metabólico para a defesa física e/ou química e os insetos desenvolvem estratégias para superar essas defesas (FEENY, 1975). Mello e Silva-Filho (2002), em uma revisão sobre as interações planta–inseto, usaram o termo “disputa evolutiva” para descrever essa escalada evolucionária entre dois mecanismos de defesa. Vários autores criticaram essa teoria coevolucionária; e Jermy (1976) propôs a teoria da evolução sequencial, na qual a evolução das plantas foi impelida por fatores de seleção como clima, solo e interação planta–planta, mais potentes do que o ataque de insetos e que produziram a diversificação trófica básica para a evolução dos insetos. Janzen (1980) e Futuyma (1983) criticaram a teoria de Ehrlich e Raven (1964), inclusive o uso do termo coevolução e, segundo Thompson (1986), as substâncias químicas das plantas certamente influenciaram a evolução dessas interações, mas para se considerar uma hipótese geral, como a proposta por Ehrlich e Raven (1964), seriam necessários estudos detalhados sobre a sistemática, biogeografia e história natural desses grupos de insetos para explicar a evolução dessas interações. Entretanto, as pesquisas de Berenbaum e Feeny (1981) sobre as associações entre insetos e plantas contendo coumarinas proporcionaram evidências que se ajustam às várias fases do processo coevolucionário descrito por Ehrlich e Raven (1964). Becerra (2005) estudou besouros (Chrysomelidae) e seus hospedeiros, plantas da família Burseracea, e demonstrou que as defesas das plantas e as contradefesas por parte dos insetos evoluíram, aproximadamente, em sincronia, uma confirmação macroevolucionária sobre a coadaptação sincronizada entre planta e inseto. Apesar das críticas (JERMY, 1976; JANZEN, 1980; FUTUYMA, 1983) e do apoio (BERENBAUM, 1983), a teoria de Ehrlich e Raven (1964) estimulou a pesquisa sobre as interações planta–inseto e tem sido de primária importância na literatura sobre a coevolução (FUTUYMA; SLATKIN, 1983).

Feeny (1976) e Rhoades e Cates (1976), trabalhando em projetos independentes, introduziram o conceito de plantas evidentes, para explicar os complexos mecanismos envolvidos nessas interações. Cornell e Hawkins, (2003) discutiram detalhes do conceito de plantas evidentes e áreas da teoria de Erlich e Raven (1964), como a existência de tantas espécies generalistas. Esses autores sugeriram que as plantas não evidentes possuem defesas químicas tóxicas e grupos de herbívoros se adaptaram a alimentar-se dessas plantas e se especializaram, como previsto na teoria coevolucionária. Em contraste, nas plantas evidentes, a defesa da planta ocorre por meio das substâncias químicas redutoras da digestibilidade e ambas as teorias, a coevolucionária e a da evidência, concordam que a química das plantas conduziu à especialização dos herbívoros.

Em níveis tróficos superiores, Dietl e Kelley (2002) propuseram que a evolução entre predadores e presas foi induzida por dois processos relacionados: escalada e coevolução. Nos registros fósseis, esse tipo de escalada entre o predador e a presa tem sido registrado em moluscos com evidência de predadores perfurando ou esmagando a presa, demonstrando um aumento episódico na pressão exercida pelo predador através do tempo (HARPER, 2006). Acredita-se que uma vasta gama de adaptações de defesa por parte das presas (hábitos, morfologia e comportamento) evoluiu em resposta ao aumento da pressão exercida pela predação. O consenso é de que pelo processo evolucionário, na maioria dos casos, a escalada pode ser mais importante do que a coevolução, mas as duas hipóteses são difíceis de distinguir nesses registros fósseis (HARPER, 2006). Recentemente, a revista Basic and Applied Ecology publicou uma edição especial em que especialistas foram convidados a revisar temas relacionados com a defesa induzida por herbívoros, e os seguintes tópicos foram revisados: 1) defesas diretas das plantas e a disponibilidade das técnicas da genética molecular para revelar como esse grupo de defesas funciona (RODA; BALDWIN, 2003); 2) integração das estratégias mecânicas funcionais nas defesas indiretas das plantas (DICKE et al., 2003a,b); 3) interações entre microrganismos e insetos e as defesas induzidas (ROSTAS et al., 2003); 4) defesas induzidas e as interações que ocorrem acima e abaixo do solo (VAN DAM et al., 2003); 5) custos da defesa induzida das plantas (CIPOLLINI et al., 2003); e 6) a evolução das defesas induzidas das plantas (ZANGERL, 2003). Um livro recente editado por Dicke e Takken (2006) examina novas direções que podem ser usadas na ecologia química por meio da ecologia molecular ou do enfoque ecogenômico.

As perspectivas das plantas

As plantas dispõem de mecanismos ou estratégias para evitar ou reduzir o ataque dos insetos como a fuga no tempo, com um ciclo vegetal curto ou prolongado; a fuga individual, com a dispersão de progênie ou propágulos; a associação com outras espécies; e a tolerância ou a confrontação com o herbívoro (HARRIS, 1980). Plantas podem compensar a perda de biomassa causada pelo herbívoro com um crescimento rápido, aumentar as taxas de reprodução e passar por alterações bioquímicas como consequência da herbivoria (GILES et al., 2005).

Além de compostos envolvidos nas funções primárias, como a fotossíntese, respiração e crescimento, as plantas contêm ou produzem uma variedade de substâncias secundárias concentradas nos órgãos de reprodução, responsáveis pela existência da espécie e mais importantes do que as partes vegetativas (PRICE, 1984). Whittaker (1972) sugeriu que essas substâncias se manifestaram inicialmente como uma resposta das plantas às pressões exercidas pelos herbívoros e, quando liberadas no meio ambiente, foram acidentalmente envolvidas nas interações entre as plantas. Por causa dos efeitos benéficos reduzindo a competição entre as plantas, estas continuaram a sintetizar essas substâncias e muitas serviram originalmente como uma função autoecológica da planta contra a dessecação, salinidade ou raios ultravioletas (STRONG et al., 1984). Existem evidências de que as resinas fenólicas do arbusto de creosoto, uma planta do deserto, protegem as plantas contra a dessecação e raios ultravioletas (RHOADES, 1979).

As interações químicas entre as plantas, as alelopatias, foram registradas por Candolle em 1832 (citado em HARBORNE, 1977b,c) entre plantas de cardo (Compositae) e aveia e plantas de Euphorbia spp. e de linho (Linum sp.). As primeiras pesquisas tentaram explicar a presença dessas substâncias nos processos metabólicos primários da planta e demonstrou-se que elas servem para a planta se proteger de outra planta, de patógenos e de insetos (RHOADES; CATES, 1976; RHOADES, 1985) e os taninos e outros compostos fenólicos estão envolvidos nessas três classes de interações (RHOADES; CATES, 1976). Seigler e Price (1976) enfatizaram que as funções desses produtos naturais das plantas podem ser múltiplas, envolvendo tanto processos metabólicos primários como a defesa. Compostos metabólicos primários também podem atuar como defesas diretas quando esses produtos ocorrem em níveis altos ou em proporções instáveis que podem impedir a capacidade de o inseto adequar seus requerimentos de crescimento, reprodução e desintoxicação de metabólitos (SLANSKY JUNIOR, 1993; SIMPSON; RAUBENHEIMER, 2001).

Algumas substâncias secundárias são similares aos hormônios de insetos e podem alterar o desenvolvimento e a sobrevivência destes (SLAMA, 1969) e uma dessas substâncias, extraída do bálsamo canadense Abies balsama, foi chamada de juvabione. Kubo e Klocke (1983) também demonstraram as mesmas propriedades em extratos da planta Ajuga remota (Labiatae).

Substâncias químicas secundárias podem afetar o desenvolvimento dos insetos ou atuar como mensageiros químicos. O termo semioquímico descreve substâncias químicas voláteis envolvidas nas interações entre organismos e o termo foi proposto por Law e Regnier em 1971 (citado por NORDLUND, 1981) e os aleloquímicos podem atuar como alomônios e cairomônios. Nos alomônios, um químico produzido e liberado por um indivíduo de uma espécie afeta o comportamento de indivíduo(s) de outras espécies e beneficia o indivíduo que liberou o alomônio; cairomônios são produzidos e liberados por um indivíduo e beneficiam o indivíduo que recebe este químico com desvantagem para o emissor. Dependendo das circunstâncias, alomônios e cairomônios podem repelir o ataque de alguns insetos e estimular outros a se alimentarem de determinada planta (DALY et al., 1978). Um exemplo desse duplo papel dos aleloquímicos atuando como alomônio e cairomônio ocorre com a substância cucurbitacina, eficiente como deterrente para a maioria dos herbívoros, mas que atua como estimulante de alimentação para besouros do gênero Diabrotica (Coleoptera: Chrysomelidae) (KOGAN, 1986). Vários termos foram propostos para descrever os efeitos dos aleloquímicos sobre os insetos. Kogan (1986) combinou as classificações propostas por vários autores e elaborou a Tabela 1 demonstrando as funções dessas substâncias secundárias, algumas delas atuando na defesa das plantas.

Tabela 1. Principais classes de fatores químicos das plantas (aleloquímicos) e os correspondentes efeitos fisiológicos ou comportamentais nos insetos.

Fator aleloquímico | Efeito fisiológico ou comportamental
Alomônios | Proporcionam uma vantagem adaptativa ao organismo emissor
Antixenóticos | Interrompem o comportamento de seleção da planta hospedeira
Repelentes | Fazem com que o inseto se afaste da planta
Incitantes de locomoção | Iniciam ou aceleram os movimentos do inseto
Supressores | Inibem o inseto a iniciar a alimentação
Deterrentes | Impedem o inseto de continuar a se alimentar, previnem a oviposicão
Antibióticos | Interrompem o crescimento e desenvolvimento normal de larvas, reduzem a longevidade e a fecundidade de adultos
Toxinas | Produzem síndromes de intoxicação aguda ou crônica
Redutores da digestibilidade | Interferem nos processos normais de utilização do alimento
Cairomônios | Proporcionam uma vantagem adaptativa ao organismo receptor
Atraentes | Orientam o inseto em direção à planta hospedeira
Arrestantes | Diminuem ou interrompem os movimentos do inseto
lncitantes de alimentação ou oviposição | Estimulam o inseto a iniciar a alimentação ou oviposicão, fazem com que o inseto continue a se alimentar

Fonte: Kogan (1986).

Enquanto é bem conhecido que o fenótipo das plantas pode mudar por causa das condições abióticas como solo, disponibilidade de água, nutrição e outros fatores, as interações entre as plantas e herbívoros também podem induzir mudanças no fenótipo da planta (AGRAWAL, 2001). Essas modificações podem ocorrer na morfologia, na química e na alocação de recursos para crescimento ou defesa e para processos e partes da planta acima e abaixo do solo, e essas mudanças podem alterar as interações com outros membros da comunidade (DICKE; HILKER, 2003).

As defesas das plantas contra o ataque por herbívoros ou patógenos são geralmente classificadas como constitutivas ou induzidas. As defesas constitutivas estão sempre presentes na planta, não dependem do ataque de herbívoros ou patógenos e incluem inibidores de alimentação, toxinas e defesas mecânicas. As defesas induzidas são desencadeadas em resposta ao ataque pelos herbívoros ou patógenos e incluem a modificação e o acúmulo dos metabólitos normais da planta (LEVIN, 1976). Herbívoros induzem defesas diretas por parte da planta, as quais interferem na alimentação e desenvolvimento do inseto ou na emissão de substâncias voláteis que atraem seus inimigos naturais (defesas indiretas induzidas) (WALLING, 2000). Geralmente, as defesas induzidas têm sido associadas com os danos causados durante a alimentação, entretanto, recentemente, Hilker e Meiners (2002) demonstraram que a oviposição pelos herbívoros pode ativar as defesas diretas e indiretas da planta. Antes desse estudo, os exemplos dessa transferência na informação química foram demonstrados somente entre plantas atacadas pelos herbívoros e plantas não atacadas (DICKE; BRUIN, 2001). Neste capítulo, as defesas constitutivas e induzidas são interpretadas como defesas diretas (RODA; BALDWIN, 2003). Defesas indiretas aumentam a eficiência dos inimigos naturais dos herbívoros por meio da produção de alimento alternativo (HEIL; McKEY, 2003), abrigo (GROSTAL; O’DOWD, 1994) ou a liberação de substâncias voláteis induzidas para atrair esses inimigos naturais (DICKE, 1999; HILKER; MEINERS, 2002; DICKE et al., 2003a,b). Um exemplo de defesas indiretas é a manutenção de nectários extraflorais em Gossypium thurberi (algodão-selvagem) para alimentar formigas que protegem a planta contra herbívoros (RUDGERS; STRAUSS, 2004). Essas interações são ilustradas na Figura 3.

Figura 3. Defesa direta de uma planta contra o ataque pelo inseto com efeitos negativos diretos ao inseto, além de defesas indiretas da planta através da manutenção e ou atração de predadores que se alimentam dos herbívoros. Esta figura também demonstra a possibilidade de que as plantas atacadas liberem compostos voláteis que induzem defesas nas plantas vizinhas (círculos).

Fonte: Dicke e Hilker (2003); Dicke et al. (2003a).

As pesquisas sobre as defesas constitutivas têm sido mais difundidas, mas a importância da defesa constitutiva ou induzida tem sido reconhecida por fitopatologistas e, nas plantas atacadas por fungos, esses mecanismos de resistência induzida envolvem a síntese de fitoalexinas específicas nas células próximas ao local atacado para deter a invasão da doença (LEVIN, 1976; RYAN, 1983; RHOADES, 1985).

As pesquisas de Feeny (1976) e Rhoades e Cates (1976) forneceram as bases para a teoria da “defesa ótima” das plantas (RHOADES, 1979), que prevê que as defesas são produzidas e distribuídas nos tecidos das plantas de modo a obter os melhores custos e benefícios, ou seja, tecidos com menor probabilidade de ataque possuem níveis menores de defesas constitutivas e níveis elevados de defesas induzidas e tecidos vegetais com maior probabilidade de ataque contêm defesas constitutivas elevadas e menos defesas induzidas (ZANGERL; RUTLEDGE, 1996). Segundo Feeny (1976), defesas químicas estão relacionadas com a evidência ou a atração do herbívoro pela planta enquanto Rhoades e Cates (1976) postularam que plantas evidentes desenvolveram defesas químicas quantitativas como os taninos, redutores de digestibilidade. Plantas não evidentes acumulariam defesas qualitativas (glucosídeos) em concentrações menores e com custos metabólicos reduzidos. Bernays (1981) e Martin et al. (1987) argumentaram que não havia evidência dos taninos interferindo na alimentação dos herbívoros, porém Coley (1980) comprovou essa teoria de que os taninos das plantas atuam como inibidores da digestão. Zangerl e Rutledge (1996) investigaram variações de defesas entre plantas de Pastinaca sativa com resultados consistentes com as predições da teoria de defesa ótima. Para Kogan (1986), essa teoria pode não ser a melhor, mas ajudou a explicar esses padrões de defesa e ataque nas interações inseto–planta.

Fatores que afetam a defesa das plantas

Fatores ambientais, como temperatura, radiação solar, fertilidade do solo, deficiência hídrica e pesticidas, podem favorecer a resistência ou suscetibilidade da planta ao inseto e afetar as interações entre esses dois organismos (KOGAN; PAXTON, 1983). Para Gallun e Khush (1980), os níveis de resistência e a habilidade de a planta reduzir a infestação e danos provocados por um inseto podem ser o resultado de um ou mais mecanismos e, se o ataque dos insetos estimula o acúmulo de defesas nas plantas, esses insetos estão atuando como indutores (KOGAN; PAXTON, 1983).

A idade da planta, as folhas, os frutos e outros órgãos infestados por herbívoros influenciam a capacidade de defesa; em florestas temperadas, o desfolhamento por insetos e mamíferos herbívoros é maior em folhas novas (COLEY, 1980). Holling et al. (1977) estudaram plantas de bálsamo, insetos, vertebrados herbívoros e inimigos naturais em florestas nas quais as plantas mais velhas são mais suscetíveis às explosões populacionais do inseto-herbívoro. Folhas velhas podem conter substâncias deletérias, como os taninos, ou serem mais duras, mas não existe evidência se esses efeitos são resultantes de substâncias secundárias ou simplesmente do valor nutritivo mais baixo. Em algumas plantas, essas substâncias estão concentradas nas folhas novas, como os glucosídeos nas folhas de brássicas e alcaloides nas folhas de batata (EDWARDS; WRATTEN, 1981). Feeny (1970) estudou as relações entre a mariposa Operophtera brumata (L.) (Lepidoptera: Geometridae) e as plantas de carvalho e observou que as variações estacionais, qualitativas e quantitativas, dos taninos nas folhas influenciaram o desenvolvimento do inseto e o tanino presente em folhas mais velhas reduziu significativamente o crescimento das lagartas e o peso das pupas. Moran e Hamilton (1980) sugeriram que essa hipótese, de que a baixa qualidade nutritiva dos tecidos é uma adaptação contra a herbivoria, deve ser encarada como plausível, porém permanece incerta. Do ponto de vista econômico, a perda de folhas velhas é menos importante porque nessas folhas as taxas de fotossíntese são menores e, consequentemente, deve existir um menor investimento na sua proteção, pois a sua perda causa pouco impacto no fitness da planta (GUTIERREZ; REGEV, 2005).

Um exemplo da variação de investimentos para a defesa foi demonstrado por Zummo et al. (1984) em algodoeiro ao investigarem a fenologia estacional e as concentrações de tanino e gossipol (aldeído terpenol) e danos causados por Helicoverpa zea (Boddie); e registraram que a quantidade e a qualidade do tanino aumentaram gradualmente a partir do estágio cotiledonar, com um pico no fim da floração, diminuindo quando os botões florais se apresentavam em um terço do seu tamanho, aumentando a vulnerabilidade da planta aos danos causados pala lagarta. No algodoeiro, os taninos estão associados à redução no tamanho dessas lagartas e sua sobrevivência (CHAN et al., 1978).

As respostas das plantas podem variar conforme o ataque por um herbívoro especialista ou generalista. Na planta medicinal Hypericum perforatum, a alimentação pelo besouro-especialista Chrysolina quadrigemina (Suffrian) ou a simulação de dano físico causaram um menor acúmulo de substâncias secundárias nos tecidos, mas ocorreu um incremento de 30% a 100% nas hiperacinas e hiperforinas quando um herbívoro generalista se alimentou de uma pequena quantidade da planta (SIRVENT et al., 2003). Essas substâncias possuem propriedades antimicrobiais, antivirais, e anti-herbívoras.

Pesquisas sobre a erva daninha Silene latifolia Poir., originária da Europa e introduzida acidentalmente na América do Norte há cerca de 200 anos, sugeriram que ao escapar dos herbívoros especialistas, a seleção natural favoreceu essas plantas na América do Norte, pois investiram mais no crescimento e reprodução e menos na defesa do que nas plantas que permaneceram na Europa (BLAIR; WOLFE, 2004). Em outro exemplo, Zangerl e Berenbaum (2005) examinaram um herbário com espécimes da erva europeia Pastinaca sativa coletadas durante 152 anos e os resultados revelaram aumento nas substâncias fotoquímicas presentes nesses espécimes após a introdução acidental de um herbívoro importante, a lagarta de Depressaria pastinacella (Duponchel) (Lepidoptera: Depressariidae).

O custo da defesa

A alocação de recursos metabólicos destinados às defesas físicas ou químicas contra os herbívoros deve representar um alto custo energético e nutritivo para a planta (CHEW; RODMAN, 1979). Defesas diretas e indiretas diferem nas suas exigências por recursos metabólicos (HALITSCHKE et al., 2001) e podem ter várias consequências no fitness da planta, dependendo do meio ambiente (TURLINGS; BENREY, 1998). Plantas podem estar sob pressão de seleção para coordenar os processos metabólicos necessários para a defesa direta induzida e aqueles necessários para defesa indireta ou tolerância. A quantidade e o tipo de defesa desenvolvidos pela planta e seus tecidos ou órgãos estão relacionados com os riscos que a planta enfrenta quando sofre ataque de um inseto, a importância dos órgãos a proteger e os custos envolvidos (RHOADES, 1983). Os órgãos de reprodução representam a base da existência da planta e parecem estar melhor protegidos do que as partes vegetativas, capazes de compensar os danos; admite-se que plantas perenes possuem melhor proteção do que as plantas efêmeras (KOGAN, 1986; PRICE,1984).

Feeny (1976) e Kogan (1986) sugeriram que havia poucas evidências experimentais para estimar os custos para defesa, por causa das dificuldades em se obter tais evidências. Após 20 anos, Siemens et al. (2003) relataram que a evidência sobre os custos da defesa induzida em sistemas naturais e na agricultura é descrita na literatura, mas tem sido difícil estimar esses custos e geralmente eles não são medidos em termos de fitness ou custo adaptativo da planta. Cipollini et al. (2003) relataram que as defesas induzidas são uma forma de plasticidade fenotípica adaptativa por meio da qual as plantas economizam custos metabólicos ao acionar as defesas diretas somente quando estas são necessárias e para incrementar a defesa indireta pelos inimigos naturais, mas, ao mesmo tempo, permitindo que as defesas constitutivas continuem em ação. Essa coordenação permitiria à planta diminuir a defesa direta que poderia afetar os inimigos naturais se esta fosse sequestrada pelo herbívoro, e, ao mesmo tempo, estimular a defesa indireta (CIPOLLINI et al., 2003). Hilker e Meiners (2002) tentaram medir os custos ou benefícios das defesas induzidas usando os parâmetros reprodutivos da planta, frutos e produção de sementes como moeda corrente, mas não obtiveram resultados. A dificuldade em estimar esses custos é complicada pelo fato de que as evidências que, normalmente, admite-se serem defesas diretas, são difíceis de isolar da enorme quantidade de outras alterações que ocorrem após o ataque do inseto (RODA; BALDWIN, 2003).

A capacidade de ervas daninhas invadirem e colonizarem áreas não indígenas tem sido atribuída a essa fuga do herbívoro, permitindo a alocação de recursos antes usados na defesa química e agora empregados no desenvolvimento e reprodução (ZANGERL; BERENBAUM, 2005) e pode representar um meio de medir esses custos em termos de fitness ou custo adaptativo.

Perspectivas dos insetos herbívoros

Herbívoros

Os herbívoros são os insetos mais numerosos na maioria dos sistemas ecológicos naturais e, em alguns habitats, podem ser responsáveis por cerca de 80% do material vegetal ingerido anualmente (THOMPSON; ALTHOF, 1999). A habilidade do inseto de se alimentar satisfatoriamente envolve uma sequência de comportamentos em que cada etapa facilita a etapa seguinte, como a localização do habitat da planta hospedeira, o reconhecimento do alimento, a aceitação e a adequação desse alimento (SALT, 1935, MATTHEWS; MATTHEWS, 1978; KOGAN, 1976). Mecanismos comportamentais permitem aos herbívoros escolher o local onde depositar os ovos ou a progênie em plantas que oferecem melhores condições para o desenvolvimento da futura geração (KARBAN; AGRAWAL, 2002).

Rhoades (1985), em um trabalho clássico, examinou as interações de ofensa-defesa entre herbívoros e plantas e como essas podem alterar suas propriedades químicas e afetar o desenvolvimento dos herbívoros. Para se alimentar de plantas com altos níveis de substâncias secundárias para defesa, herbívoros adaptados necessitam investir recursos (custos) na desintoxicação e isso afeta seu crescimento (RODA; BALDWIN, 2003). Karban e Agrawal (2002) expandiram o esquema proposto por Rhoades (1985) e apresentaram três estratégias empregadas pelos herbívoros para explorar seus hospedeiros (Tabela 2). A primeira estratégia é considerada a menos agressiva e envolve o fator escolha, em que os herbívoros selecionam certas plantas e evitam outras. A segunda estratégia envolve modificações na morfologia e fisiologia do inseto que ocorreram com o tempo ecológico e evolucionário para explorar os hospedeiros presentes e futuros. A terceira estratégia, a mais agressiva, ocorre quando o herbívoro manipula ativamente a planta hospedeira, muitas vezes, antes mesmo de se alimentar como, por exemplo, ao induzir o hospedeiro a desenvolver uma galha nutritiva.

Tabela 2. Estratégias de danos dos herbívoros e suas consequências.

Dano | Estratégia | Tática | Usada por | Dinâmica das populações
Menos agressivo | Escolha | Fuga ou atração | Herbívoros oportunistas | Populações variáveis
| Modificações morfológicas e fisiológicas | Metabolizar, desintoxicar |  |
Mais agressivo | Manipular a planta | Alterar a defesa e nutrição da planta hospedeira | Herbívoros furtivos (stealth) | Populações baixas (não variáveis)

Fonte: modificado de Rhoades (1985) por Karban e Agrawal (2002).

Táticas para evitar a defesa das plantas

Exemplos de insetos que evitam as defesas das plantas são abundantes na literatura. Uma espécie de aboboreira, quando atacada pelo besouro Epilachna tredecimnotata (Latreille) (Coleoptera: Coccinellidae) mobiliza substâncias tóxicas para a região afetada e o besouro corta uma trincheira circular na folha, isolando a área onde se alimentará e impedindo essas substâncias de interferir na sua alimentação (CARROL; HOFFMAN, 1980). Outro besouro E. borealis (F.) (Coleoptera: Coccinellidae) exibe o mesmo comportamento, uma adaptação contra as defesas da planta hospedeira (TALLAMY, 1985). Ikeda et al. (1977) estudaram as larvas das vespas dos pinheiros, Neodiprion rugifrons Midd., e Neodiprion swainei Midd. (Hymenoptera: Diprionidae) e observaram que elas se alimentavam somente de folhas velhas e evitavam as novas, pois elas contêm uma resina ácida.

Dussourd (1999) investigou cinco espécies de insetos que se alimentam de folhas e cortam trincheiras ou nervuras para evitar o fluxo de resinas, floema, ou látex, reduzindo em 94% o fluxo dessas substâncias convergindo para as áreas onde os insetos se alimentam. Um dos insetos estudado foi Tetraopes tetrophthalmus Forster, (Coleoptera: Cerambycidae), e nessa espécie houve uma redução de 92% na ingestão dos fluidos.

Folhas, raízes e órgãos de reprodução apresentam uma enorme diversificação morfológica, como pelos, tricomas, espinhos, camada cerosa das folhas, tecidos rígidos e essas características evoluíram como meio de defesa contra insetos e outros herbívoros. Para superar essas defesas físicas das plantas, lagartas de Mechanitis isthmia (Bates) (Lepidoptera: Ithomiidae) produzem uma teia de fios de seda sobre os tricomas das folhas e caminham sobre essa teia, alimentando-se nas margens das folhas (RATHCKE; POOLER, 1975).

Comportamento gregário de alimentação é uma estratégia que pode trazer vantagens para o herbívoro superar as defesas das plantas e ajudar na defesa contra predadores e parasitoides e com esse comportamento, muitos indivíduos da mesma espécie, alimentam-se no mesmo hospedeiro ou partes deles. Alimentação gregária é comum em afídeos, coleópteros, lepidópteros e ortópteros, entretanto, essa estratégia aumenta os níveis de competição intraespecifica, atrai predadores e pode aumentar a probabilidade de defesas induzidas pelas plantas (KARBAN; AGRAWAL, 2002).

Táticas de sequestro e metabolização

Muitos insetos herbívoros utilizam as substâncias tóxicas das plantas em beneficio próprio por meio de mecanismos de desintoxicação que permitem converter essas substâncias em produtos menos tóxicos. Alguns insetos armazenam essas substâncias em partes do corpo e são tóxicos para os seus predadores e parasitoides (PRICE, 1984). Rothschild (1973) listou 43 espécies de insetos que sequestram essas substâncias das plantas. Herbívoros adaptados a se alimentar de uma planta especifica, frequentemente, possuem um sistema enzimático capaz de metabolizar substâncias tóxicas e utilizá-las como nutriente. Esse mecanismo foi estudado em detalhes por Rosenthal et al. (1977, 1983) no besouro bruquídeo Caryedes brasilienses Rolfe (Coleoptera: Bruchidae) que se alimenta de sementes de Dioclea megacarpa, uma leguminosa tropical tóxica para muitos organismos inclusive outros bruquídeos. Essas sementes contêm canavanina, um aminoácido não proteico que compete com a arginina resultando em proteínas deficientes. As larvas de C. brasiliensis possuem uma adaptação bioquímica que as permite discriminar entre a arginina e a canavanina e, além disso, são capazes de degradar a canavanina e utilizá-la como uma fonte de nitrogênio (ROSENTHAL et al., 1978). Lagartas de Utetheisa ornatrix (L.) (Lepidoptera: Arctiidae) removem e acumulam alcaloides das plantas hospedeiras e os adultos transferem esses alcaloides para os ovos a fim de protegê-los contra predadores (DUSSOURD et al., 1984).

Eisner et al. (1974) estudaram larvas herbívoras de Neodiprion sertifer Midd. que se alimentam de pinheiro, removem resinas e as armazenam em divertículos no estômago. Quando perturbadas por um predador, essas larvas expelem uma gota de fluido viscoso com propriedades químicas idênticas à resina dos pinheiros, desagradável aos predadores vertebrados e que gruda nas partes bucais de insetos pequenos. Essa resina é um deterrente para outros insetos, porém essas larvas de N. sertifer Midd. se adaptaram a essas resinas e as usam em beneficio próprio (OWEN, 1980a).

O sequestro de toxinas de plantas pelos herbívoros é, frequentemente, correlacionado com a coloração aposemática e o comportamento gregário (MULLER, 2003). Adultos e ninfas de Oncopeltus fasciatus (Dallas) (Hemiptera: Lygaeidade) removem glucosídeos de sementes de Asclepias syriaca (Asclepiadaceae) e armazenam essas substâncias nos estágios imaturos e adultos, e esses glucosídeos parecem estar associados à habilidade de esse inseto metabolizar esses tóxicos (DUFFEY; SCUDDER, 1974) e transformar sua hemolinfa em um repelente aos predadores.

Um dos exemplos mais conhecidos de aposematismo é o que ocorre entre as borboletas da família Danaidae e as plantas da família Asclepiadaceae. Essas borboletas apresentam cores vistosas, alaranjadas e pretas ou brancas e pretas, e uma espécie dessa família é a borboleta Dannaus plexippus (L.), que se alimenta de plantas do gênero Asclepias. No sudoeste dos Estados Unidos duas espécies dessas plantas (Asclepias curassavica e A. humictrata) contêm cardenolídeos, substâncias tóxicas e de sabor amargo que provocam vômitos e, quando ingeridas em grande quantidade, causam a morte em pássaros e gado (DALY et al., 1978). As lagartas de D. plexippus adquirem essas substâncias tóxicas e as transferem para os adultos, as quais se concentram nas asas, partes que os pássaros bicam primeiro. Pássaros insetívoros regurgitam após comer uma dessas borboletas e passam a evitá-las, como qualquer outra borboleta com características parecidas.

A borboleta Limenitis archippus (Cramer) (Nymphalidae) é semelhante nas cores e marcas a D. plexipus e vive nas mesmas áreas, contudo é menos comum. Pássaros que tiveram experiência prévia com a D. plexippus evitam as espécies de L. archippus que não são tóxicas. Bates (1862), citado em Owen (1980b), sugeriu que essas espécies de borboletas não tóxicas, chamadas miméticas, estão protegidas contra predadores porque se parecem com as espécies tóxicas, chamadas modelos, e que a semelhança entre os dois grupos resultou por seleção natural. Testes conduzidos em laboratório demonstraram que quando essas borboletas foram criadas em plantas próximas taxonomicamente (diferentes espécies de Asclepiadaceae), mas que não possuíam substâncias tóxicas, nenhuma delas foram tóxicas aos predadores (HUHEEY, 1984).

Manipulação da planta hospedeira

Galhas são um exemplo de como alguns insetos modificam a planta hospedeira antes mesmo de se alimentar. Galhas são provocadas por insetos, ácaros ou outros organismos por meio da alimentação ou de atividades de oviposicão. Insetos responsáveis pela indução de galhas são espécies-específicos e algumas vezes específicos de tecidos vegetais. Em razão dos danos físicos provocados ou por meio da introdução de secreções salivares, a produção de hormônios de crescimento da planta aumenta e causa hipertrofia e hiperplasia, o aumento no tamanho e no número de células e, como consequência, uma estrutura anormal (WAWRZYNSKI et al., 2005).

Williams e Whitham (1986) investigaram os padrões de queda de folhas em duas espécies de choupos (Populus) e quantificaram o impacto provocado na sobrevivência de duas espécies de afídeos que provocam galhas nessas plantas. Os estudos sugeriram que a queda prematura das folhas foi induzida pelo ataque dos afídeos e essa resposta da planta reduziu a população desses insetos em 25% e 53% nas duas espécies de plantas estudadas. As folhas com galhas declinaram em qualidade uma semana após a colonização pelos afídeos e essa resposta induzida pelo inseto é seletiva e dependente da quantidade de galhas provocadas.

Insetos também podem reduzir a eficiência das defesas das plantas (taninos ou substâncias fotoativas) quando enrolam as folhas ao redor do corpo e se alimentam dentro desse tubo em que a redução da luz provoca um decréscimo na dureza das folhas, no conteúdo de tanino e outras substâncias fotoativas como a hiperacina (BERENBAUM, 1987; SANDBERG; BERENBAUN, 1989; SAGERS, 1992). Herbívoros podem impedir a defesa direta das plantas ao produzirem substâncias que estimulam a planta a reduzir as defesas induzidas (RODA; BALDWIN, 2003) e as lagartas de Manduca sexta (L.) podem regurgitar componentes que têm sido identificados na redução da produção de nicotina pela planta (HALITSCHKE et al., 2001).

As táticas de ofensa usadas pelos herbívoros podem incluir alterações morfológicas e fisiológicas nas plantas e no inseto, e as adaptações morfológicas do aparelho bucal estão associadas com as estratégias de alimentação. Toju e Sota (2006) estudaram um coleóptero predador de sementes de camélia e, nesses besouros, o comprimento do rostro é uma estratégia de ofensa e a espessura do pericarpo nas sementes é a defesa da planta; essas duas características estão correlacionadas nas populações desses insetos e plantas. O aparelho bucal de hemípteros e homópteros sugadores capacita esses insetos a inserirem seus estiletes entre cavidades ou ductos com toxinas, evitando espacialmente essas toxinas (SLANSKY JUNIOR; PANIZZI, 1987).

Herbívoros generalistas e especialistas

Dethier (1954) originou o conceito de que, em insetos fitófagos, a evolução tem se dirigido da polifagia em direção à monofagia. Rhoades (1979) argumentou que esse conceito de que, no decurso do processo evolucionário, a polifagia primitiva conduziu à monofagia não resiste a uma análise crítica, pois se esses insetos polífagos evoluíram em direção a plantas hospedeiras mais restritas, por que existem ainda tantas espécies polífagas? Em relação aos recursos e ao número de espécies de plantas disponíveis, as vantagens apontam para os polífagos, porém o número relativamente grande de insetos especialistas indica que existem vantagens sobre a polifagia (BERNAYS; GRAHAM, 1988). Monofagia extrema parece ser desvantajosa do ponto de vista evolucionário, exceto nos casos em que a planta utilizada pelo inseto monófago é perene e abundante, pois, do contrário, as flutuações nas populações dessas plantas provocariam um efeito catastrófico na população do inseto (BECK; SCHOONHOVEN, 1980).

A maioria dos herbívoros é especializada nas suas plantas hospedeiras e um menor número de espécies são generalistas (BERNAYS; CHAPMAN, 1994) como o gafanhoto Schistocerca gregaria (Forsk.) (Acrididae), enquanto outras espécies são especialistas como o besouro Diabrotica longicornis (Say) (Coleoptera: Chrysomelidae) que se alimenta apenas em partes especificas de raízes de plantas de milho (BECK; SCHOONHOVEN, 1980). Em razão dessas exigências específicas, os insetos especialistas são menos abundantes que os generalistas, que possuem exigências mais flexíveis (PIANKA, 1994). Raubenheimer e Simpson (2003) examinaram a nutrição em Locusta migratoria (L.), um especialista que se alimenta de gramíneas e a S. gregaria, um herbívoro generalista, e os resultados concordam com a previsão de que os generalistas possuem maior flexibilidade comportamental e fisiológica nas respostas ao desequilíbrio de nutriente do que os insetos especialistas.

Se muitos insetos têm hábitos alimentares restritos e outros são mais flexíveis, Bernays e Graham (1988) deduzem que ambos possuem adaptações para explorar alimentos e habitat diferentes, mas a existência de um número relativamente grande de especialistas implica que essa estratégia pode ser vantajosa. Nos insetos especialistas adaptados a tolerar as defesas das plantas hospedeiras, a redução dos custos metabólicos pode ser uma vantagem (FEENY, 1975). A estratégia do generalista é mais adaptativa, proporcionando maiores alternativas quanto ao alimento e abrigo (PRICE, 1982), mas estes têm que selecionar o alimento adequado entre plantas que podem variar em qualidade nutricional e também incluir defesas para as quais não estão adaptados (HOWARD, 1987). Em relação à teoria da evidência das plantas (FEENY, 1976), insetos especialistas necessitam dispor de mais tempo e energia para encontrar a planta hospedeira, menos evidente, e expostos a fatores que aumentam sua mortalidade, enquanto para os generalistas, a evidência das plantas não é tão importante (RHOADES; CATE, 1976; RHOADES, 1979). Pesquisas recentes sugerem que, nos especialistas, a busca pode ser mais eficiente por causa dos sinais químicos, enquanto a variedade de hospedeiros do generalista pode ser mais limitada.

Cornell e Hawkins (2003) examinaram quatro previsões da teoria da coevolução fitoquímica usando dados de literatura sobre a distribuição e toxidez de fitoquímicos e a especialização desses herbívoros. Essa teoria prevê que: 1) herbívoros podem adaptar-se a novas substâncias químicas mais tóxicas tornando-se especialistas; 2) podem tornar-se generalistas e alimentar-se em qualquer hospedeiro em particular, mas com menos sucesso; 3) as substâncias tóxicas mais disseminadas são menos tóxicas do que aquelas com uma distribuição mais restrita; 4) essa previsão sugere que a previsão 3 se aplica mais aos generalistas do que aos especialistas e deve depender da presença ou ausência da substância química na planta-hospedeira normal. As previsões 3 e 4 estão relacionadas com os mecanismos de fuga e irradiação na teoria que afirma que se um grupo de espécies de plantas com novas substâncias químicas se diversifica, essas substâncias se disseminam e eventualmente os herbívoros se adaptam e as “desarmam”.

Outros hábitos alimentares

Todos os organismos são consumidores, além disso, nos insetos, esse termo inclui relações tróficas específicas e hábitos alimentares bastante diversificados, mas que em geral podem ser classificados em detritívoros, omnívoros, carnívoros, canibais, ou herbívoros e algumas espécies podem se enquadrar em mais de uma dessas classificações. Muitos insetos generalistas predadores alimentam-se primariamente de presas, mas podem também se alimentar de plantas, podem ser espécies monófagas e se alimentar de uma planta especifica; estenófaga, alimentando-se de poucas espécies, ou polífaga em que uma grande variedade de plantas é consumida. Essas categorias são úteis, entretanto, a diversidade de processos biológicos em insetos proporciona um número abundante de exceções.

Detritívoros – são os insetos que se alimentam de matéria orgânica em decomposição, reciclando os nutrientes, e essa atividade acelera a decomposição de qualquer matéria orgânica morta. Insetos detritívoros incluem coleópteros, himenópteros, dípteros e outros grupos (ver capítulo 16).

Simbiose – é a relação ecológica estreita entre indivíduos de duas ou mais espécies diferentes. Em alguns casos essa relação simbiótica pode beneficiar uma das espécies envolvidas, as duas espécies, ou nenhuma delas. Uma das estratégias empregada por insetos para explorar as plantas envolve a presença de simbiontes e exemplos incluem as simbioses de nutrição, polinização, defesa, abrigo e outros tipos (ver capítulo 6).

Canibalismo – Fox (1975) definiu canibalismo como uma predação intraespecífica, um comportamento comum em vários animais em resposta a fatores ambientais. Kirkpratick (1957, citado por FOX, 1975) afirmou que canibalismo é raro entre predadores terrestres e alguns herbívoros eventualmente são canibais mesmo na presença de alimento vegetal abundante e observações de canibalismo envolvem espécies normalmente herbívoras. Lagartas das borboletas Dannaus plexippus (L.) e Dannaus gilippus ssp. berenice (Queen) (Danaidae), após a eclosão e o início da alimentação, destruíram outros ovos e ao mesmo tempo alimentavam-se da planta. Segundo Fox, 1975, em alguns herbívoros, o canibalismo e a predação estão associados aos benefícios nutricionais obtidos e, provavelmente, o canibalismo ocorre quando o alimento vegetal é escasso ou menos nutritivo (citado por KARBAN; AGRAWAL, 2002). Canibalismo, geralmente, aumenta em condições de estresse, quando as densidades populacionais são altas, o alimento é escasso e os canibais frequentemente obtêm um beneficio nutricional. Em experimentos de laboratório, canibalismo de ovos por dois biótipos de Tribolium castaneum (Herbst) (Tenebrionidae) reduziu futuras competições para as larvas, e parece ter um valor seletivo (VIA, 1999) (ver capítulo 9).

Carnivoria – predadores e parasitoides que se alimentam de outros insetos são carnívoros, mas estes também podem se alimentar de pólen e néctar. Carnivoria ocorre, principalmente, nas ordens Coleoptera, Diptera, Neuroptera, Hemiptera e Odonata. Nos predadores, as características são as seguintes: as presas são mortas, consumidas instantaneamente e inteiramente, muitas dessas presas são consumidas durante seus estágios de desenvolvimento e o predador não tem nenhuma associação fisiológica com a presa. Parasitoides também são carnívoros, mas suas características são diferentes: o inseto hospedeiro não morre instantaneamente, mas é consumido lentamente durante o desenvolvimento do parasitoide; somente um hospedeiro é consumido durante o desenvolvimento do parasitoide e este mantém uma associação fisiológica com o seu hospedeiro. Root (1967) definiu guilda como um grupo de espécies que exploram a mesma fonte de recursos ambientais do mesmo modo, e predação intraguilda ocorre entre membros da mesma guilda (POLIS et al., 1989). Essa predação intraguilda é uma combinação de competição e predação - parasitismo, se alimentar e eliminar espécies que usam os mesmos recursos, às vezes limitados e, consequentemente, são competidores em potencial (POLIS et al., 1989). Espécies de insetos podem ser carnívoros durante a fase larval e herbívoros quando se tornam adultos ou vice-versa como Chrysoperla (Neuroptera) ou moscas da família Empidae (ver capítulos 21–24).

Omnivoria – insetos onminívoros se alimentam de material animal ou vegetal e acredita-se que a omnivoria evoluiu de um estado ancestral de herbivoria reforçado pela propensão e habilidade dessa espécie ancestral herbívora em capturar e consumir a presa (SWEET, 1979). Eubanks et al. (2003) encontraram evidências de que insetos se alimentando de pólen, sementes e de uma enorme variedade de outros alimentos estão correlacionadas com a evolução da omnivoria em linhagens de Heteroptera terrestres cujos ancestrais eram herbívoros e predadores. Antes se pensava que a omnivoria não era comum (PIMM, 1980) ou que conduzia à instabilidade das cadeias alimentares (PIMM; LAWTON, 1978) e existem menos conhecimentos sobre os insetos omnívoros nas cadeias alimentares do que o conhecimento dos insetos que se ajustam em níveis tróficos bem definidos. Entre os ecologistas, existe um reconhecimento crescente de que a omnivoria é muito mais comum e importante nas cadeias alimentares do que se pensava tradicionalmente (TILLBERG; BREED, 2004). Esses autores estudaram a formiga neotropical Paraponera clavata (F.) (Formicidae) e descobriram que, nessa espécie, a ingestão de néctar e presas animais é essencial para manter a biomassa observada dessa formiga nas florestas neotropicais úmidas.

As substâncias secundárias e os níveis tróficos terciários

As características de uma planta, como as substâncias secundárias, tricomas, dureza dos tecidos e outras, podem afetar as interações entre herbívoros e seus inimigos naturais ao atuarem diretamente sobre o herbívoro, o inimigo natural ou ambos (PRICE et al., 1980). Hufbauer e Via (1999) sugeriram que a evolução entre insetos herbívoros e seus parasitoides pode ser influenciada pelo relacionamento entre o inseto herbívoro e sua planta hospedeira e demonstraram que populações de afídeos da ervilha podem se especializar em alfafa, trevo ou outros hospedeiros, mas afídeos especializados em alfafa foram parasitados com menos sucesso do que os afídeos especializados em trevo, não importando se o parasitoide era proveniente de alfafa ou trevo.

Uma vasta literatura tem descrito os efeitos das toxinas de plantas nos consumidores primários, mas pouco é conhecido sobre o impacto dessas toxinas nos inimigos naturais (PRICE et al., 1980; PRICE, 1982). O fato de que uma planta pode tornar um inseto resistente ao parasitismo foi registrado por Morgan (1910) e Gilmore (1938 a,b), quando observaram que as lagartas do mandarová do fumo Manduca sexta (L.) e Manduca quinquemaculata (Haworth) (Lepidoptera: Sphingidae) criadas em plantas de fumo com altas concentrações de nicotina reduziram a sobrevivência do parasitoide Cotesia congregatus (Say) (Hymenoptera: Braconidae). Campbell e Duffey (1979) registraram que quando lagartas de Helicoverpa zea (Boddie) (Lepidoptera: Noctuidae) ingerem tomatina, esse alcaloide pode ser tóxico ou mesmo letal ao parasitoide Hyposoter exiguae (Viereck) (Hymenoptera: Ichneumonidae). Plantas com altas concentrações de tomatina deveriam estar bem defendidas contra herbívoros, no entanto, são mais vulneráveis, pois a tomatina afeta pouco a lagarta e muito o parasitoide (PRICE, 1986). Outros aleloquímicos de plantas, entretanto, são benéficos aos parasitoides, em experimentos de laboratório com Diaeretiella rapae (McIntosh) (Hymenoptera: Braconidae) um parasitoide ao qual foi oferecido colônias de afídeos em plantas de beterraba e em plantas de crucífera, o parasitoide preferiu parasitar os afídeos em crucífera, pois essas plantas possuem uma substância que orienta o parasitoide para encontrar a planta e depois o afídeo (READ et al.,1970). Outros resultados de pesquisas envolvendo os aleloquímicos, insetos herbívoros e inimigos naturais desses herbívoros demonstram a complexidade dessas interações envolvendo vários níveis tróficos.

Para De Moraes et al. (2000), a demonstração de que parasitoides são atraídos pelos compostos voláteis liberados pelas plantas em resposta ao ataque dos insetos herbívoros gerou considerável interesse nos últimos dez anos e esses autores apresentaram desenvolvimentos mais recentes na investigação das interações planta–parasitoide. Alborn et al. (1997) isolaram o composto volicitin de secreções orais de lagartas de Spodoptera exigua Hübner (Lepidoptera: Noctuidae) e aplicaram nas folhas de plântulas de milho induzindo essas plântulas a liberar compostos voláteis que atraíram vespas parasitas dessa lagarta. A simulação de danos sem a aplicação de voliticin não liberou compostos voláteis para atrair as vespas. Heliothis subflexa (Guenée) (Noctuidae: Heliothinae) alimenta-se de frutos de Physalis angulata e estes não contêm ácido linoleico, uma exigência para o desenvolvimento de muitos insetos (DE MORAES; MESCHER, 2004) e H. subflexa superou essa deficiência nutricional, entretanto, seu parasitoide Cardiochiles nigriceps Viereck requer ácido linoleico e isto reduz a vulnerabilidade de H. subflexa por meio de uma forma de “cripsis“ bioquímica.

Fatores abióticos nas interações tritróficas

O clima e outros fatores abióticos, bem como fatores bióticos (competição, inimigos naturais) limitam a distribuição de plantas e artrópodos (ANDREWARTHA; BIRCH, 1954) e as condições meteorológicas de temperatura, chuvas, ventos e umidade relativa afetam no curto prazo seu desenvolvimento, sua abundância e sua mortalidade (WELLINGTON et al., 1999). Insetos desenvolveram a capacidade de perceber sinais no meio ambiente que avisam a aproximação de mudanças sazonais e respondem a esses sinais passando por modificações fisiológicas, morfológicas e comportamentais que os preparam para enfrentar condições desfavoráveis. Fatores abióticos, como as características de nutrição, pH e outros fatores do solo, podem ter consequências diretas ou indiretas nas populações naturais e afetar diversamente cada espécie na cascata trófica, e esses fatores afetam a dormência, migração e polifenismo (NECHOLS et al., 1999). Consequentemente, o crescimento da planta pode ser regulado por fatores abióticos e nutrição do solo e estes podem afetar os níveis tróficos terciários de baixo para cima bottom up e a herbivoria ou predação afeta estes níveis de cima para baixo top-down, o efeito cascata na cadeia alimentar (HAIRSTON et al., 1960; FRETWELL, 1987) e a soma dessas interações determina as regulações das espécies.

O efeito da temperatura na taxa de crescimento de uma planta, do herbívoro e predador, é demonstrado na Figura 4a como índices de crescimento (0–1) conforme a temperatura. Observar que cada espécie apresenta valores diferentes de limites mínimos e máximos de temperatura, umidade e outros fatores abióticos. Os efeitos de temperatura e umidade (frequentemente definidos como deficit de saturação) nos índices de crescimento são demonstrados na Figura 4b e representam os limites médios favoráveis para as três espécies com respeito a esses dois fatores (GUTIERREZ, 2001). Padrões hipotéticos desse índice são representados pela linha tracejada e demonstram as variações que podem ocorrer e afetar o desenvolvimento das espécies através do tempo, local e intervalo de anos, e as condições favoráveis para o desenvolvimento dessas espécies ocorrem somente quando os valores observados se sobrepõem aos limites favoráveis para a espécie. Os efeitos de alguns fatores abióticos na biologia das espécies são examinados a seguir.

Figura 4. Efeitos de fatores abióticos nas espécies em uma cadeia alimentar tritrófica: (A) efeitos de temperatura na taxa de crescimento indexada (índice de temperatura, 0 < IT < 1); e (B) os efeitos indexados de umidade (0 < IU < 1) e temperatura (IT) das espécies. A linha tracejada representa os valores semanais de IU e IT começando da semana 1, enquanto as três formas oblongas definem os limites favoráveis para as três espécies (ver o texto).

Fonte: Gutierrez (2001).

A umidade e a temperatura do meio ambiente são fatores importantes e a sobrevivência dos insetos depende do equilíbrio de água no corpo (CHAPMAN, 1982). O movimento do ar, frequentemente, causa um deficit de saturação considerável no conteúdo de água da planta (RAMSAY et al., 1983) e insetos que vivem expostos na folhagem reduzem os riscos de dessecação por meio de adaptações morfológicas e um sistema respiratório eficiente (DALY et al., 1978) ou, ainda, pelo comportamento, abrigando-se nas folhagens ou tornando-se ativos à noite quando esses riscos de dessecação são menores. Costa e Varanda (2002) estudaram a construção de abrigos foliares em Stenoma scitiorella Walker e concluíram que nessa espécie esse comportamento provavelmente foi selecionado em resposta à pressão exercida por outros fatores seletivos como, por exemplo, a proteção dessas lagartas contra a dessecação ou predação.

As plantas também produzem microclimas que podem ser muito diferentes do clima da região ou mesoclima (EDWARDS; WRATTEN, 1981). Baumgaertner e Severini (1987) mediram a temperatura no habitat de pupas de Phyllonorycter blancardella (F.) (Lepidoptera: Gracillariidae) minador das folhas das macieiras e encontraram considerável diferença entre a temperatura no ar, nas folhas e no interior das minas, e durante o dia as temperaturas nas minas foram mais altas do que nas folhas.

Howard et al. (2002) demonstraram que enxames de vespas de Apoica pallens (Olivier) emigraram no início do pôr do sol, e a emigração se completou antes que a claridade diminuísse completamente.

Fennah (1963) registrou que as ninfas e adultos de tripes se alimentavam na parte inferior da folha, porém, se esse lado da folha fosse exposto ao sol, os insetos se deslocavam para a parte superior não atingida pelo sol e, em condições de alta umidade, se alimentavam do lado inferior ou do lado superior da folha, evitando a exposição ao sol. Muitos insetos diminuem sua atividade durante períodos de ventos fortes ou quando o tempo está encoberto e durante essas condições os adultos de Pieris rapae (L.) (Lepidoptera: Pieridae) não voam e as fêmeas não depositam seus ovos nas plantas (GOSSARD; JONES, 1977). Estudos sobre herbívoros em carvalhos sugeriram que os períodos de secas na região estudada podem ser um dos fatores que reduz a abundância de minadores das folhas nessas árvores (YARNES; BOECKEN, 2005).

As condições meteorológicas influenciam as interações tróficas entre as espécies e consequentemente o sucesso do controle biológico (HUFFAKER et al., 1971). Um exemplo clássico dos efeitos de temperatura no controle biológico ocorre com a cochonilha, Icerya purchasi Maskell, que em áreas com temperatura mais elevadas são controladas pelo predador natural Rodolia cardinalis Mulsant e em áreas mais frias são controladas pelo parasitoide Crytochaetum iceryae (Will.) (QUEZADA; DEBACH, 1973). Outros exemplos são o afídeo-da-alfafa, Therioaphis maculata (Buckton) (FORCE; MESSENGER, 1964), a cochonilha-da-oliveira Parlatoria oleae (Colvée) (HUFFAKER; KENNETT, 1966; ROCHAT; GUTIERREZ, 2001), e a cochonilha Aonidiella aurantii (Maskell) (MURDOCH et al., 2005).

Para examinar as interações entre os fatores bióticos e abióticos é necessário desenvolver modelos de populações que incorporem esses fatores, visto que estes afetam a biologia de cada espécie. Estudos de campo sobre as interações entre Aspidiotus nerii Bouché (Hemiptera: Aspididae) (cochonilha do oleandro); plantas de Umbellularia californica (louro da Califórnia); o parasitoide Aphytis chilensis (Howard) (Hymenoptera: Aphelinidae) e o predador Rhysobius lophanthae (Blaisd.) (Coleoptera: Coccinellidae) na área da baía de São Francisco, na Califórnia, demonstraram que o coleóptero foi o inimigo natural mais importante. Usando um modelo matemático para examinar os efeitos do tempo (temperatura, chuvas, radiação solar) nessas interações e por meio das zonas ecológicas da Califórnia, Gutierrez e Pizzamiglio (2007) obtiveram resultados que confirmaram que o coleóptero foi eficiente em áreas mais frias. Entretanto, em geral, o parasitoide foi mais eficiente no controle da cochonilha especialmente nas áreas com temperaturas mais elevadas (Figura 5).

Figura 5. Mapas por Sistema Geográfico de Informação (GIS) de log10, número médio de larvas e adultos da A. nerii (Co) acumulados anualmente, ovos e larvas de A. chilensis (Ac), e larvas e adultos de R. lophanthae (Rl) período de 1995-2005 em regiões da Califórnia com potencial para o cultivo de oliveiras, com elevação abaixo de 750 m: (respectivamente : A. nerii, A. chilensis, e R. lophanthae (Figura 5A–C).

Fonte: Gutierrez e Pizzamiglio (2007).

Esse modelo confirmou estudos de campo na Bacia Mediterrânea, onde a variação do clima é similar à área estudada na Califórnia. Diversos sistemas tritróficos, como as culturas de alfafa, algodão, café, videira e outros, têm sido modelados nessa maneira fornecendo importantes conhecimentos ecológicos e econômicos e o efeito de mudanças climáticas nesses sistemas. Esses modelos poderiam ser usados para estimar os custos das defesas diretas e induzidas pelos herbívoros nas plantas (Figura 2) (GUTIERREZ; REGEV, 2005).

Considerações finais

As populações humanas continuam a aumentar exponencialmente e, como consequência, a demanda por alimento para os seres humanos e animais, bem como para a produção de fibras. As plantas são as principais fontes de alimento e fibras e os insetos são os maiores competidores por esses recursos. O desenvolvimento de técnicas modernas de cultivo, como a mecanização agrícola, e o emprego de herbicidas e inseticidas têm permitido o cultivo de áreas extensas e a utilização de um número restrito de espécies, diminuindo a diversidade vegetal (CROMARTIE JUNIOR, 1981). O uso de agrotóxicos, muitas vezes, tem provocado a erupção de pragas secundárias, a resistência dos insetos a esses produtos e a degradação do meio ambiente (VAN DEN BOSCH, 1978) e esses fatores estimularam a pesquisa de produtos naturais como os inseticidas botânicos, semioquímicos, aleloquímicos e a manipulação genética de plantas. Um progresso considerável tem sido feito no desenvolvimento e na aplicação de semioquímicos como os feromônios para detecção, monitoramento, bloqueio no sistema de comunicação para o acasalamento e o controle de insetos-praga (CARDÉ; MILLAR; 2004). As informações sobre períodos de quiescência do bicudo do algodoeiro e sua emergência na primavera têm sido usadas para desenvolver um programa de erradicação desse inseto usando feromônios e pesticidas (DICKERSON et al., 1987). O uso de feromônios sintéticos para evitar o acasalamento de Cydia pomonella (L.), Grapolita molesta Busck, Endipiza viteana Clemens e outras espécies são exemplos comuns na literatura. Desde 1970, foram publicadas mais de 548 pesquisas sobre cairomônios, mas não existem revisões gerais exceto para coleópteros Cerambycidae e Scolytidae em sistemas de florestas (ALLISON et al., 2004; SUN XIAO-LING et al., 2006).

O controle de insetos por meio de cultivares resistentes é uma estratégia importante e envolve o estudo das defesas químicas estabelecidas na planta, o comportamento, a fisiologia, os órgãos sensores e a genética dos insetos (SAXENA; BARRION, 1985). Para Bernays (1983), a melhor estratégia seria aumentar as defesas presentes na planta e cuja ação sistêmica é restrita à própria cultura e a biologia molecular provocou uma revolução nos conhecimentos sobre as defesas induzidas e re-focalizou a atenção para o potencial de exploração dos mecanismos de resistências endógenas das plantas e, consequentemente, a proteção das culturas (FERRY et al., 2004).

O desenvolvimento de inseticidas botânicos progrediu nos últimos 50 anos desde a descoberta de que as folhas de Melia azedarach e outras plantas relacionadas continham substâncias que inibiam a alimentação em Schistocerca gregaria (Forsk.) (SCHOONHOVEN, 1982), e produtos comerciais são disponíveis. Avermectin, um produto natural obtido pela fermentação de um microrganismo do solo, Streptomices avermectilis, já comercializado é eficiente no controle de ácaros, com poucos efeitos para os insetos benéficos (PUTTER et al., 1981; DYBAS; GREEN, 1984; BULL, 1986). Avermectin é usado em mais de 50 produtos agrícolas na Califórnia e, apesar de ser um produto natural, é tóxico para peixes e outros invertebrados aquáticos (Pesticides Action Network – PAN). O fungo entomopatogênico Metarhizium anisopliae var. acridum tem sido usado para controlar gafanhotos na África (ARTHURS; THOMAS, 2000) e outros insetos no Brasil.

Roitberg (2007) revisou pesquisas na área de manipulação do comportamento de insetos no manejo de pragas e advertiu que a resposta de comportamento do inseto aos vários estímulos pode variar muito sob condições diferentes e, consequentemente, deve ser entendida através dos conceitos de ecologia comportamental antes de seu uso em programas de manejo de pragas como o uso de atraentes, cairomônios, feromônios e outras táticas.

O avanço da biotecnologia permitiu a introdução de genes em plantas (HORSCH et al., 1985) e o Bacillus thuringiensis tem sido usado em razão da seletividade de sua toxina, relativa simplicidade genética determinada por um único gene, facilitando a transferência para outro organismo (LINDQUIST; BUSCH-PETERSEN, 1987) e também porque se pensou que não fosse tóxico ao meio ambiente (LUTTRELL; HERZOG, 1994). Keeping et al. (2007) sugeriram o uso de milho geneticamente modificado como uma cultura-armadilha para atrair Eldana saccharina Walker (Lepidoptera: Pyralidae), praga de cana-de-açúcar na África do Sul e o uso de táticas de push-pull no manejo desse inseto.

Algodão transgênico, soja e outras plantas cultivadas foram desenvolvidos visando ao controle de lepidópteros, com maior sucesso contra a lagarta-rosada, Pectinophora gossypiella Saunders, e menor sucesso contra outras pragas e, além disso, afetando a eficiência de inimigos naturais (GUTIERREZ et al., 2006). Pemsl et al. (2005) analisaram os benefícios econômicos do uso de algodão transgênico Bt e seu papel nas erupções de pragas secundárias, e o uso de culturas transgênicas resistentes aos herbicidas tem resultado em um aumento no uso de herbicidas, provocando o desenvolvimento de resistência em algumas ervas daninhas e efeitos deletérios em anfíbios (HAYES, 2003; RELYEA, 2005).

Por último, a aplicação de determinadas teorias ecológicas em ecossistemas profundamente alterados (agricultura) é questionável (LEWIS; WILSON, 1980), não obstante, as pesquisas na área das interações inseto–planta continuarão a fornecer as informações necessárias para o desenvolvimento de novas tecnologias de manejo de insetos, ecologicamente compatíveis com o meio ambiente. Essa conclusão foi escrita em 1991 (PIZZAMIGLIO, 1991), contudo, ainda é válida, apesar do progresso considerável na área de análise de agroecossistemas e sistemas multitróficos naturais (GUTIERREZ; BAUMGÄRTNER, 2007).

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Capítulo 6

Os simbiontes e a nutrição dos insetos

Edson Hirose

Antônio R. Panizzi

Introdução

Os insetos são os organismos de maior sucesso sobre a Terra, em parte, por causa da capacidade de se alimentar de uma ampla variedade de dietas (ISHIKAWA, 2003). Muitas dessas dietas apresentam deficiências nutricionais que, em parte, podem ser supridas por microrganismos (TAMAS et al., 2002). Assim, os microrganismos durante milhões de anos de evolução influenciaram o desenvolvimento e a sobrevivência dos insetos, quer servindo de alimento, quer fornecendo vias metabólicas novas; os insetos, por sua vez, permitiram a disseminação desses microrganismos (BERENBAUM, 1988; WERNEGREEN, 2004; SCHULTZ et al., 2005).

O termo simbiose foi utilizado pela primeira vez por Anton Bary, em 1879, para definir uma associação íntima entre organismos de diferentes espécies, normalmente entre um hospedeiro e um microrganismo (RIO et al., 2003). Apesar de a simbiose representar todas as relações do parasitismo até o mutualismo, o termo é normalmente utilizado para relações onde há benefício mútuo.

Muitos microrganismos estão envolvidos no processamento alimentar dos insetos. Por exemplo, insetos que se alimentam de dietas de difícil digestão por causa da presença de moléculas complexas (BREZNAK; BRUNE, 1994; CAZEMIER et al., 2003; SUH et al., 2003), dietas com deficiências nutricionais, como o floema, deficiente em lipídios e aminoácidos essenciais, e sangue, pobre em várias vitaminas do complexo B (DADD, 1985; RAINEY et al., 1995, ADAMS; DOUGLAS, 1997; BYNE et al., 2003). Outros microrganismos são necessários para desintoxicação do material vegetal (DOWN, 1989) e mesmo na defesa do inseto contra invasões de patógenos e ataque de parasitoides (OLIVER et al., 2003; DILLON; DILLON, 2004). Os microrganismos podem estar presentes tanto interna como externamente ou manter ou não uma relação complexa com o hospedeiro, mas a maioria das relações ecológicas entre microrganismos e insetos é construtiva (ALVES, 1998).

As relações simbióticas nutricionais em várias ordens de insetos desenvolveram-se independentemente com diferentes tipos de microrganismos. Alguns grupos de insetos desenvolveram sistemas de cultivo onde o simbionte fúngico é mantido externamente servindo de alimento para o inseto – ectossimbiose. Outros grupos mantêm relações mais íntimas carregando os simbiontes internamente – endossimbiose; esses simbiontes podem ainda estar presentes no lúmen do intestino na forma livre, os extracelulares, ou dentro de células especializadas, os intracelulares (Figura 1) (DOUGLAS, 1989, 1998; STEVENS et al., 2001; DILLON; DILLON, 2004, WERNEGREEN, 2004).

Figura 1. Relações simbióticas entre insetos e seus microrganismos.

Fonte: adaptado de Kitano e Oda (2006).

O estudo desses simbiontes teve um grande avanço nas últimas décadas principalmente com o desenvolvimento de técnicas moleculares que permitiram uma melhor compreensão dessas interações até então desconhecidas.

Simbiontes externos os insetos que cultivam fungos

Há milhões de anos, insetos pertencentes a três ordens distintas Isoptera, Hymenoptera e Coleoptera, desenvolveram a habilidade de cultivar fungos específicos como alimento. Dois desses grupos de insetos “fazendeiros” ficaram dependentes das colheitas cultivadas e desenvolveram sociedades divididas em castas que cooperam em sistemas de cultivo complexos (MUELLER; GERALDO, 2002).

Esses fungos são cultivados sob condições específicas, em que os insetos associados regulam o crescimento dos fungos em jardins especialmente preparados, permitindo o desenvolvimento controlado e sadio. Na falta desses insetos, os jardins são rapidamente tomados por contaminantes microbianos, caracterizando-se assim uma relação de interdependência entre os fungos e os insetos. Os insetos associados também previnem a ocorrência de ácaros e nematoides, invasores comuns que contaminam os jardins com esporos de outros fungos (CURRIE et al., 1999; CURRIE, 2001; FARRELL et al., 2001).

A simbiose com fungos permitiu às formigas, térmitas e besouros-das-ambrósias ocuparem nichos com recursos abundantes, mas que se encontravam inacessíveis. Assim, com suas complexas inter-relações com seus simbiontes, esses insetos desempenham papel importante em seus ecossistemas e em alguns casos são considerados pragas importantes nos sistemas agrícola-florestais (MUELLER; GERALDO, 2002).

Besouros-das-ambrósias – subfamílias Scolytinae e Platypodinae

Os coleópteros, conhecidos como besouros-das-ambrósias, pertencentes às subfamílias Scolytinae e Platypodinae, escavam extensas galerias nas árvores para se alimentar e ovipositar (CASSIER et al., 1996). São conhecidas aproximadamente 3.400 espécies que cultivam fungos em galerias e que desenvolveram estratégias de alimentação e manipulação de vários tipos de substratos fúngicos. Alguns desses insetos são considerados pragas florestais importantes, por causas dos danos que debilitam as plantas atacadas (PAINE et al., 1997; VAN ZANDT et al., 2003).

Alguns desses coleópteros possuem micângias, que podem variar de invaginações simples e rasas a estruturas mais complexas associadas a glândulas e células secretoras para a aquisição e o transporte de fungos (SIX, 2003). O termo micângia, por exemplo, tem sido aplicado para estruturas como a ranhura na dobra torácica de Dentroctonus frontalis Zimmermann (HAPP et al., 1971), pontuações na cabeça de Scolytus ventralis LeConte (LIVINGSTON; BERRYMAN, 1972) e caminhos nas setas plumosas em Pityoborus spp. (FURNISS et al., 1987). Alguns autores utilizam a denominação pseudomicângia quando essa não está associada às células glandulares (CASSIER et al., 1996).

A relação entre os besouros e os fungos se caracteriza como mutualística quando o inseto se alimenta diretamente do fungo ou quando o fungo debilita a planta, facilitando a alimentação pelo inseto. Em contrapartida, os insetos permitem o bom desenvolvimento e uma transmissão eficiente do fungo, e caso os besouros sejam retirados, os jardins se deterioram rapidamente em razão do crescimento excessivo dos fungos que congestionam as galerias ou ao alastramento de contaminantes (WOOD; THOMAS, 1989). Como os térmitas e as formigas, os besouros-das-ambrósias protegem o jardim fúngico de contaminantes prejudiciais e as larvas crescem em uma dieta fúngica (BEAVER, 1989).

Alguns fungos de ambrósia crescem vegetativamente e só são encontrados em galerias escavadas por esses coleópteros, sugerindo uma associação obrigatória (FARRELL et al., 2001).

As interações de coleópteros e seus fungos são multifacetadas e complexas. Elas dependem do estágio do inseto, e os efeitos sobre o desenvolvimento do inseto dependerão do vigor do hospedeiro e da composição da flora fúngica associada (PAINE et al., 1997). De modo geral, essa associação está relacionada com a nutrição do inseto, em que o fungo modifica os constituintes vegetais, facilitando sua assimilação. A madeira é uma fonte pobre em vitaminas, esteróis e outros nutrientes, e os fungos, ao utilizarem a planta como substrato, convertem os nutrientes presentes em formas mais digeríveis pelo inseto (SIX, 2003). Em contrapartida, os besouros oferecem um meio de disseminação aos fungos, e, nas micângias, os fungos ficam protegidos da dissecação (BEAVER, 1989).

Coppedge et al. (1995) observaram que D. frontalis são maiores e mais férteis quando se desenvolvem na presença do fungo simbionte, quando comparado com insetos criados na ausência do fungo. Ayres et al. (2000) demonstraram uma evidência que suporta a teoria de que os fungos podem concentrar nitrogênio. Ao comparar duas espécies de besouros, com e sem micângia, demonstraram que os insetos sem micângia necessitavam consumir mais floema para obter o nitrogênio necessário para o desenvolvimento. Outras funções desempenhadas pelos simbiontes fúngicos incluem limitar o crescimento de outros fungos e, em alguns casos, contribuir para a comunicação química do inseto (HUNT; BORDEN,1990).

Formigas – subfamília Myrmicinae – tribo Attini

Há 50-60 milhões de anos, as formigas-cortadeiras da tribo Attini, encontradas nas regiões Neártica e, principalmente, Neotropical, adquiriram a habilidade de cultivar fungos (BASS; CHERRETT, 1994). Atualmente existem 190 espécies conhecidas, em que cada gênero ou espécie mantém diferentes espécies de fungos (MUELLER et al., 2001).

Essa associação está presente desde o início da colônia quando as futuras rainhas partem da colônia-mãe e levam consigo em uma bolsa infrabucal um pellet do inóculo fúngico, que servirá de núcleo para um novo jardim (MUELLER et al., 1998, 2001). Apesar de esse comportamento permitir uma propagação vertical e vegetativa do fungo, estudos genéticos não encontraram uma correlação estreita entre as espécies de formigas e seus respectivos fungos. Isso se deve ao fato de as formigas, ocasionalmente, substituírem seu fungo domesticado por fungos de vida livre e por outros fungos de outras colônias (MUELLER et al., 1998; GREEN et al., 2002).

As colônias dessa tribo são dependentes dos fungos para sua alimentação e a prole é criada em uma dieta exclusivamente fúngica. Por isso, essas formigas desenvolveram a capacidade de cultivar os fungos em câmaras subterrâneas, sobre substratos de cultivo que variam dependendo do gênero da formiga, podendo ser fragmentos de folhas e flores. Os gêneros Atta e Acromyrmex usam exclusivamente folhas e flores frescas cortadas e transportadas para o ninho. Estudos recentes ampliaram consideravelmente a compreensão da evolução da simbiose entre as formigas Attini e seus fungos (CHAPELA et al., 1994; MUELLER et al., 1998, 2001; CURRIE et al., 1999; GREEN et al., 2002).

Para proteger seus jardins de um fungo parasita do gênero Escovopsis, que causa redução na produtividade e crescimento do fungo simbionte, as formigas Attini usam antibióticos derivados de bactérias mantidas em regiões especializadas dos próprios corpos (CURRIE et al., 1999; CURRIE, 2001; POULSEN et al., 2003). As bactérias pertencem ao gênero Streptomyces, um gênero de bactérias de solo que foi usado pela indústria farmacêutica para a descoberta de antibióticos modernos. Além disso, as operárias realizam a remoção mecânica de contaminantes e isolam áreas dos jardins que se apresentam contaminadas com outros fungos (BASS; CHERRETT, 1994).

Térmitas – subfamília Macrotermitinae

Existem mais de 2.600 espécies de térmitas, porém apenas a subfamília Macrotermitinae da família Termitidae, com aproximadamente 330 espécies conhecidas, desenvolveu uma relação simbiótica externa com fungos do gênero Termitomyces (tribo Termitomyceteae, Tricholomataceae família Basidiomycotina), tornando-se dependentes do cultivo de fungos para alimentação (ABE et al., 2000; BIGNELL; EGGLETON, 2000). Cultivar fungos permitiu que esse grupo de térmitas se tornasse um dos mais importantes decompositores no Velho Mundo. Os térmitas que cultivam fungos podem ser encontrados tanto nas florestas como nas savanas do Velho Mundo, mas são ecologicamente dominantes nas savanas (AANEN; EGGLETON, 2005).

O gênero mais comum de fungo cultivado pertence ao gênero Termitomyces (Basidiomicotina), sendo esse um dos poucos organismos capazes de digerir lignina. Esse fungo cresce sobre as fezes dos térmitas em estruturas especiais na colônia, semelhantes a um pente. Essa estrutura é mantida pelos térmitas por adição contínua de substrato vegetal pré-digerido enquanto o material mais velho do pente é consumido (BIGNELL; EGGLETON, 2000; ROULAND-LEFEVRE, 2000). Os térmitas forrageiam em madeira e outros materiais vegetais e ingerem conjuntamente esporos do fungo que são misturados no intestino. Esses esporos sobrevivem à passagem intestinal e são depositados no bolo fecal onde o fungo se desenvolve e degrada o material vegetal e assim permite a assimilação pelo térmita (JOHNSON et al., 1981).

Segundo Aanen et al. (2002), a origem dessa relação simbiótica entre térmitas e fungos é simétrica para ambos com uma simples origem sem retorno a estágios não simbióticos, sendo ambos dependentes dessa relação. Aanen e Eggleton (2005) acreditam que o local de origem desse mutualismo está nas florestas tropicais da África, onde térmitas da subfamília Macrotermitinae e o fungo do gênero Termitomyces são abundantes por causa da alta umidade e temperatura. Nas savanas essa relação se mostrou fundamental, pois, nas savanas, em razão da baixa umidade, a decomposição é mais lenta e o fungo não encontra condições para se desenvolver. O térmita encontrou alimento em abundância, mas que só poderia ser explorado com auxílio do fungo. Assim, os jardins garantiriam as condições ideais para desenvolvimento do fungo, que serviria de alimento para os térmitas.

Apesar de as duas principais simbioses com fungos em insetos sociais apresentarem muitos aspectos semelhantes, elas são essencialmente diferentes. Os simbiontes fúngicos das formigas Attini raramente frutificam e são propagados vegetativamente, dispersando verticalmente pelas rainhas (MUELLER et al., 2001; GREEN et al., 2002). Em contraste, os simbiontes de Macrotermitinae produzem corpos de frutificação sexuais favorecendo a aquisição horizontal de simbiontes, embora haja exceções (KATOH et al., 2002).

Colônias de térmitas de Macrotermitini e formigas Attini estão entre os fenômenos mais impressionantes da natureza. Algumas colônias chegam a ter o volume de milhares de litros, com um sistema complexo de câmaras e galerias que pode resistir durante décadas. O estudo dessas inter-relações mostra o quanto podemos aprender com esses insetos que se alimentam de fungos, e esse conhecimento pode nos fornecer novas pistas de como manter sistemas agrícolas complexos e sustentáveis (SCHULTZ et al., 2005).

Simbiontes internos

Acredita-se que a maioria dos organismos da classe Insecta está envolvida em algum tipo de simbiose, e a maior parte dessas relações é compartilhada com bactérias (RIO et al., 2003), mas organismos mais complexos como fungos e protozoários também podem estar presentes (BREZNAK; BRUNE, 1994; OHKUMA; KUDO, 1996; BRUNE, 2003). Simbiontes microbianos são os principais catalisadores evolutivos ao longo dos quatro bilhões de anos de vida na Terra, moldando grande parte da evolução de organismos complexos (McFALL-NGAI, 2002; WERNEGREEN, 2004).

O habitat primário desses microrganismos é o trato digestório de seus hospedeiros que comporta uma grande variedade de microrganismos não patogênicos que podem ser agentes de uma associação mutualística (HACKSTEIN; STUMM, 1994; CAZEMIER et al., 1997; VRIES et al., 2001; EICHLER; SCHAUB, 2002). O estudo dessa microbiota é um componente importante para o entendimento da biologia dos insetos (DILLON; DILLON, 2004). Algumas espécies de insetos, nas mais variadas ordens, apresentam estruturas modificadas no trato digestório para conter e manter esses microrganismos (DOUGLAS, 1989).

A flora bacteriana no trato digestório dos insetos abriga, em sua maioria, bactérias gram-negativas e bactérias coliformes são frequentemente encontradas (DILLON; DILLON, 2004; HIROSE et al., 2006). Muitas dessas bactérias podem ser multiplicadas em meio de cultura e são encontradas facilmente no meio ambiente, sendo por isso habitantes casuais do trato digestório (HIROSE et al., 2006).

Um dos principais fatores que limita a pesquisa com associações simbióticas é a dificuldade de cultivar a maioria dos microrganismos fora do hospedeiro (WILKINSON, 1998). Contudo, a eliminação dos microrganismos do inseto tem se mostrado de valor para avaliar os efeitos dessa associação (DALE; WELBURN, 2001; VRIES et al., 2001; YUSUF; TURNER, 2004).

Várias abordagens têm sido adotadas para eliminar os microrganismos, entre elas podem ser citadas: tratamento com calor, lisozimas e antibióticos, mas nenhum método é utilizado de forma generalizada por causa das particularidades de cada inseto. O tratamento com calor é útil apenas quando o hospedeiro apresenta tolerância térmica maior que o simbionte, sendo esse método utilizado para vários coleópteros e o uso de lisozimas está em desuso por causa dos efeitos nos tecidos do hospedeiro (DOUGLAS, 1989). O método mais amplamente adotado é a desinfecção do inseto de seus simbiontes por meio de terapia com antibióticos, administrados oralmente, ou por injeção (WILKINSON, 1998).

Com o advento das técnicas moleculares modernas, o estudo da microbiota de insetos teve um grande avanço, permitindo a identificação de espécies de bactérias sem a necessidade de cultivo em meio de cultura, através da amplificação de sequências altamente conservadas de DNA ribossomal 16S (O’NEILL et al., 1992; BRAUMAN et al., 2001; ZCHORI-FEIN; BROWN, 2002). O sequenciamento do genoma permitiu verificar as similaridades entre os simbiontes, como ocorreu sua evolução e qual maquinaria bioquímica está codificada nos genes (WERNEGREEN, 2002; DEGNAN et al., 2005).

Protozoários

O zoólogo americano, L.R. Cleveland, em 1923, foi o primeiro a reconhecer que a alimentação baseada em celulose dos térmitas estava relacionada com uma associação mutualística com os protozoários intestinais (SLAYTOR, 1992; BRUNE; STINGL, 2005). A relação é formada onde o hospedeiro se beneficia da habilidade de os simbiontes produzirem enzimas que quebram a celulose (O’BRIEN; BREZNAK, 1984; BREZNAK; BRUNE, 1994). Acreditava-se que os térmitas necessitariam exclusivamente das enzimas produzidas pelos protozoários, mas apenas 25% dos térmitas (térmitas basais na escala evolutiva) apresentam protozoários no intestino posterior, e os demais térmitas apresentam atividade celulolítica endógena (SLAYTOR et al., 1997). Mesmo os térmitas que possuem protozoários apresentam atividade enzimática endógena (SLAYTOR, 1992; INOUE et al., 1997; WATANABE; TOKUDA, 2001).

Segundo Nakashima et al. (2002), apesar de os térmitas basais apresentarem celulases endógenas, as enzimas provenientes dos simbiontes seriam necessárias para suportar o metabolismo do hospedeiro. Essa é uma explicação para o fato de os térmitas basais, apesar de produzirem enzimas endógenas, serem dependentes dos protozoários intestinais para sobrevivência em uma dieta de celulose.

Algumas espécies de protozoários simbiontes não podem sobreviver quando os térmitas são alimentados em dieta à base de amido, o que caracteriza uma relação de dependência. A diversidade de protozoários encontrados no intestino talvez decorra do fato de as diferentes espécies de flagelados serem especializadas em outros componentes da madeira além da celulose (INOUE et al., 2000). A maioria do endoxilanase em Reticulitermes speratus (Kolbe) fica situada no intestino posterior e é perdida pela remoção de protozoários por meio de irradiação ultravioleta. Os efeitos de dietas artificiais na composição da comunidade de protozoários confirmam que diferentes espécies de flagelados estão envolvidas na degradação de celulose (INOUE et al., 1997).

Simbiontes secundários

Simbiontes secundários ou facultativos são aparentemente habitantes recentes de insetos (CHEN; PURCELL; 1997). Esses microrganismos transferem-se entre espécies de hospedeiros e apresentam alguns benefícios na biologia do hospedeiro, como tolerância de temperatura (CHEN et al., 2000; SANDSTRÖM et al., 2001; MONTLLOR et al., 2002) e aumento na resistência contra desenvolvimento de parasitoides em afídeos (OLIVER et al., 2003). Também foi sugerido que comensais possam influenciar características como suscetibilidade de hospedeiro para doenças e a transmissão de outros microrganismos, como infecção por tripanossomas em Glossina spp. (WELBURN et al., 1993). A Tabela 1 apresenta alguns exemplos dessas relações.

Tabela 1. Principais exemplos de simbiontes internos (endossimbiontes) encontrados em insetos.

Bactéria | Hospedeiro | Função do simbionte | Referência
Simbiontes obrigatórios |  |  |
Buchnera spp. | Acyrthosiphon pisum (Hemiptera: Aphidoidea) | Aminoácidos essenciais | Douglas, 2006
| Schizaphis graminum (Hemiptera: Aphidoidea) |  | Tamas et al., 2002
| Baizongia pistacea (Hemiptera: Aphidoidea) |  | Van Ham et al., 2003
Carsonella sp. | Psilideos | Aminoácidos | Thao et al., 2000
Tremblaya sp. | Cochonilhas |  | Baumann et al., 2002
Wigglesworthia | Glossina spp. (Diptera: Glossinidae) | Vitaminas do complexo-B | Zientz et al., 2004
Blochmannia | Camponotus spp. (Hymenoptera: Formicidae) | Aminoácidos e ácidos graxos | Gil et al., 2003
Endossimbionte primário de Sitophilus oryzae (Sope) | Sitophilus oryzae (Coleoptera: Curculionidae) | Vitaminas e incremento da atividade enzimática | Heddi et al., 1998
Baumannia | Homalodisca coagulata (Hemiptera: Cicadellidae) | Desconhecido | Moran et al., 2003
Simbiontes secundários |  |  |
Nocardia | Rhodius spp. (Hemiptera: Triatomidae) | Vitaminas do complexo-B | Eichler e Schaub, 2002
Sodalis | Glossina spp. (Diptera: Glossinidae) | Desconhecido, possivelmente nutricional | Aksoy et al., 1995
Simbionte tipo R | Afídeos | Resistência a parasitoides | Oliver et al., 2003

Esses simbiontes poderiam representar uma fase intermediária entre um estilo de vida livre para uma simbiose obrigatória, em que os microrganismos são transmitidos verticalmente e indispensáveis para seu hospedeiro e o parasita facultativo cujos modos horizontais de transmissão foram tipicamente associados com virulência (FUKATSU et al., 2000).

Alguns simbiontes secundários podem empregar mecanismos semelhantes a parasitas intracelulares, superando os desafios de entrar e compartilhar as células do hospedeiro, evitando as reações de defesa de hospedeiro, e multiplicando-se dentro do ambiente celular do hospedeiro (HENTSCHEL et al., 2000). Dados moleculares dos endossimbiontes secundários identificaram genes que são necessários para patogenicidade (DALE et al., 2001, 2002). Tais caminhos podem ter utilidade geral para bactérias associadas com células de hospedeiro e podem ter evoluído no contexto de interações benéficas.

Simbiontes em Heteroptera

Muitos heterópteros possuem apêndices no trato digestório chamados “cecos” ou criptas de bactérias. Estes são de várias formas e tamanhos e abrigam sempre grande número de microrganismos. Hemípteros das famílias Pentatomidae, Scutelleridae, Corimelaenidae invariavelmente possuem essas estruturas para comportar bactérias que poderiam ter relações simbióticas (STEINHAUS, 1967).

Hirose et al. (2006) verificaram que na região dos cecos em Nezara viridula (L.) (Hemiptera: Pentatomidae) (Figura 2) havia uma baixa concentração de bactérias culturáveis, mas por meio de técnica molecular foi possível detectar a presença de uma bactéria, que estava presente também na superfície dos ovos (HIROSE et al., 2006, PRADO et al., 2006). O número de unidades formadoras de colônias bacterianas (UFC) em meio LB, presentes no V1 a V3 foram, respectivamente, 5,0 x 104 a 1,0 x 106 UFC e 1,0 a 1,5 x 108 UFC; em V4 (região dos cecos gástricos) esse número foi reduzido para 0 a 3,0 x 103 UFC.

Figura 2. Detalhes da região dos cecos gástricos (V4) do percevejo-verde, Nezara viridula (Hemiptera: Pentatomidae), formado por quatro cordões de cecos e traqueias (túbulos de coloração prateada): (A) Parte proximal; (B) Parte mediana, setas indicando um dos cordões de cecos; e (C) Parte distal, seta indicando final dos cecos e início do reto.

Fonte: Hirose (2005).

Fotos: Edson Hirose

Em muitos casos, a associação entre microrganismos e insetos é casual e transitória, em que os microrganismos são, provavelmente, derivados do alimento do inseto (DOUGLAS, 1989). Hirose et al. (2006) encontraram Klebsiella pneumoniae em Nezara viridula (L.) (Hemiptera: Pentatomidae) proveniente de insetos criados em laboratório, e é possível que essa bactéria tenha sido adquirida pelo inseto por meio do alimento e tenha se adaptado às condições do inseto criado em laboratório, não causando danos significativos à colônia e ajudando a prevenir o estabelecimento de microrganismos nocivos. Por exemplo, as colonizações de gafanhotos (livres de germes) por Pantoea agglomerans foram favorecidas pela presença de duas espécies indígenas, K. pneumoniae subsp. pneumoniae e Enterococcus casseliflavus. A simples inoculação com esses três isolados foi suficiente para estabelecer uma população que persistiu por várias semanas alimentadas com dietas estéreis (DILLON; DILLON, 2004).

Hirose et al. (2006) verificaram a presença de uma bactéria (identificada como próxima a Pantoea sp.) restrita à região dos cecos gástricos, sinalizando para uma relação simbiótica entre o inseto e a bactéria. A natureza dessa relação e sua importância ainda necessitam de estudos adicionais. Insetos apossimbiontes não apresentaram problemas no desenvolvimento e reprodução (PRADO et al., 2006).

Goodchild (1978), estudando Piezosternum calidum (F.) (Hemiptera: Pentatomidae), encontrou evidências que apoiam a hipótese de que o intestino médio apresenta uma bactéria simbiótica proveniente dos cecos gástricos. Abe et al. (1995) confirmaram a presença de um simbionte em Plautia stali Scott (Hemiptera: Pentatomidae) em que a transmissão do simbionte foi inibida pela desinfecção da superfície dos ovos e as ninfas não se tornaram adultas por causa da mortalidade causada por infecções oportunistas de microrganismos, como fungos ou bactérias dos gêneros Serratia e Staphylococcus.

Triatomídeos, em razão de sua dieta restrita ao sangue, são dependentes de bactérias simbióticas que são transmitidas dentro da população via coprofagia. O primeiro simbionte bacteriano foi Rhodococcus rhodnii, um actinomiceto, descoberto em Rhodnius prolixus Stal (ERIKSON, 1935). As espécies Triatoma infestans Klug, T. sordida (Stal) e Panstrongylus megistus (Burmeister) possuem respectivamente as seguintes bactérias simbiontes, Nocardia sp., Gordinia sp. e Rhodococcus equi (EICHLER; SCHAUB, 2002).

Esses endossimbiontes permitem aos seus hospedeiros sobreviver em dietas restritas, que se constituem como única fonte alimentar. Assim, os simbiontes fornecem aos seus respectivos hospedeiros suplementos nutricionais como aminoácidos e vitaminas do complexo B (BUCHNER, 1965; NOGGE, 1981). A perda do simbionte resulta em prejuízo para o hospedeiro, como esterilidade, redução no crescimento e menor longevidade (NOGGE, 1981). Insetos apossimbiontes apresentam uma série de efeitos deletérios, como alongação do período larval, incremento na mortalidade, distúrbios na digestão e excreção. Esses efeitos podem ser reduzidos através da infecção dos insetos apossimbiontes com os simbiontes ou quando alimentados com dietas ricas em vitamina B (EICHLER; SCHAUB, 1997).

Bactérias intestinais podem contribuir com a digestão de alimentos e produzir vitaminas essenciais, mantendo patógenos potenciais sob controle (DILLON; DILLON, 2004). O sistema digestório de insetos é particularmente vulnerável ao ataque de patógenos, parasitas e organismos oportunistas ingeridos com o alimento (LEHANE et al., 1997).

Existem outros aspectos da associação entre insetos e microrganismos que devem ser considerados; é importante reconhecer que muitas relações são formadas entre insetos e uma comunidade microbiana e não uma simples interação uma a uma. Outro aspecto é que comunidades microbianas não são, necessariamente, constantes em composição ou funcionalidade através do curso da interação (KAUFMAN et al., 2000).

Simbiontes primários ou obrigatórios

Os simbiontes intracelulares são especialmente presentes em três grupos de insetos na ordem Blattodea, na ordem Hemiptera e na família Curculionidae da ordem Coleoptera (DASCH, et al., 1984). Estima-se que 10% dos insetos necessitam de bactérias intracelulares para o seu desenvolvimento e sobrevivência (BAUMANN et al., 2000).

Podemos considerar simbiontes primários quando esses são essenciais para a sobrevivência e reprodução do hospedeiro que, na maioria das vezes, se alimenta em dietas desequilibradas como seiva de planta, sangue ou celulose. Esses simbiontes primários encontram-se dentro de células especializadas do hospedeiro chamado bacteriócitos ou micetócitos (BAUMANN et al., 2000; MORAN; BAUMANN; 2000). O termo micetócito foi criado porque os primeiros simbiontes observados eram fungos, assim, as células que comportam simbiontes bacterianos são mais corretamente denominadas bacteriócitos, contudo o termo micetócito continua a ser utilizado independentemente do simbionte que a célula comporta (ISHIKAWA, 2003).

Como exemplos de simbiontes intracelulares obrigatórios temos: Buchnera em afídeos, Wigglesworthia em moscas do gênero Glossina (DALE; WELBURN, 2001), Blochmannia em formigas (SCHRODER et al., 1996; DEGNAN et al., 2005; COOK; DAVIDSON, 2006), Carsonella em psilídeos (THAO et al., 2000), e Blattobacterium em baratas (Tabela 1). Essas bactérias vivem exclusivamente dentro de células de hospedeiro e são transmitidas maternalmente aos descendentes.

Análises filogenéticas moleculares demonstram a estabilidade desses mutualistas obrigatórios por longos períodos evolutivos, variando de dezenas a centenas de milhões de anos, o que permitiu aos seus hospedeiros explorarem fontes nutricionais e habitats inadequados. Assim, a aquisição desses microrganismos pode ser vista como uma inovação fundamental na evolução do hospedeiro (MORAN; TELANG, 1998). Em virtude de a transmissão desses simbiontes ser estável de geração para geração (transmissão vertical) e por longos períodos de tempo, esses genomas citoplásmicos são vistos como análogos a organelas, com significativa redução (ZIENTZ et al., 2001; MORAN, 2002; WILCOX, et al., 2003).

Buchnera

Apenas insetos da ordem Hemiptera utilizam a seiva do floema como a principal ou única fonte de alimento. Esse estilo de vida evoluiu várias vezes entre os hemípteros, envolvendo a maioria dos Sternorrhyncha e muitos Auchenorrhyncha (DOLLING, 1991). Em razão das qualidades nutricionais desbalanceadas do conteúdo floemático, todos os hemípteros que se alimentam unicamente de seiva elaborada necessitam de microrganismos simbiontes (DOUGLAS, 2006).

Buchnera é uma protobactéria gram-negativa que domina a microbiota dos afídeos que representam mais de 90% de todas as células microbianas nos tecidos do inseto. Essa bactéria vive no interior de células poliploides grandes, chamados bacteriócitos que se agrupam em estruturas bilobadas chamadas bacteriomas, situadas adjacentes aos ovaríolos. Dentro dos bacteriócitos, cada célula de Buchnera é separada do conteúdo citoplasmático por uma membrana originária da célula hospedeira chamada membrana simbiossomal (DOUGLAS, 2003). Essas bactérias são transferidas, verticalmente, diretamente das mães para os embriões na fase de blastoderme (BUCHNER, 1965; MIURA et al., 2003).

Em alguns aspectos, a seiva elaborada é excelente para a dieta do animal por ser um alimento “pré-digerido” com altas concentrações de açúcar provendo uma fonte abundante de carbono e nitrogênio na forma de aminoácidos livres, além de ser livre de toxinas e deterrentes alimentares, pois compostos secundários tendem a ser localizados no apoplasto e nos vacúolos das células, apesar de existirem exceções (BRUDENELL et al., 1999; THOMPSON; SCHULZ, 1999). Apesar disso, a seiva elaborada possui dois problemas nutricionais principais, que podem ser descritos como barreiras de nitrogênio e açúcar que os insetos devem sobrepor para poder se alimentar desse material.

O crescimento e a fecundidade dos insetos fitófagos são geralmente limitados pelo nitrogênio em duas formas: a quantidade de nitrogênio, a quantidade total de nitrogênio disponível e a qualidade desse nitrogênio ou sua composição. Essa questão de qualidade surge porque animais são incapazes de sintetizar 9 dos 20 aminoácidos essenciais necessários para a síntese de proteínas. Se a concentração de um desses aminoácidos for baixa, ocorre prejuízo na síntese de proteínas que afeta o desenvolvimento do inseto (DOUGLAS, 1998).

A relação entre os aminoácidos essenciais e não essenciais fica em torno de 1:4 a 1:20. Essa relação é considerada baixa quando comparada com a relação de 1:1 nas proteínas animais; por isso, os aminoácidos essenciais contidos no floema são insuficientes para suportar o crescimento dos afídeos (DOUGLAS, 2006).

A evidência de que Buchnera fornece aminoácidos essenciais pode ser obtida de três formas: nutricional, fisiológica e genômica. As provas nutricionais e fisiológicas dependem do desenvolvimento de dois grupos de técnicas: eliminar a Buchnera dos afídeos com os antibióticos, gerando insetos apossimbiontes, livre dos simbiontes bacterianos; e criar esses insetos com dietas definidas que podem ser manipuladas (DADD, 1985; WILKINSON, 1998). Por meio de dietas com deficiências de aminoácidos é possível verificar quais aminoácidos são sintetizados pela Buchnera já que insetos apossimbiontes só poderiam se desenvolver em dietas com todos os aminoácidos essenciais (DOUGLAS, 1998).

Experimentos fisiológicos complementares demonstram que afídeos com Buchnera podem sintetizar aminoácidos essenciais por meio de precursores como a sacarose e o aspartato (DOUGLAS, 1989; FEBVAY et al., 1999; WILKINSON et al., 2001; BIRKLE et al., 2002). Na Figura 3 são apresentados os aminoácidos essenciais disponibilizados pela maquinaria bioquímica das bactérias simbióticas.

Figura 3. Dependência entre hospedeiro e bactéria. O hospedeiro necessita de vias bioquímicas do simbionte para sintetizar aminoácidos essenciais e o simbionte necessita dos aminoácidos não essenciais que se encontram no citoplasma da célula hospedeira.

A evidência genômica de que Buchnera fornece aminoácidos essenciais para os afídeos está demonstrada para Acyrthosiphon pisum (Harris) (SHIGENOBU et al., 2000), Schizaphis graminum (Rondani) (TAMAS et al., 2002) e Baizongia pistacea (L.) (van HAM et al., 2003). A Buchnera em todos esses insetos possuem genomas entre 0,62 Mb-0,64 Mb (milhões de bases) com poucos genes com 553 a 630 genes. Esses estudos sugerem que os afídeos se sobrepõem à barreira de nitrogênio imposta pela alimentação no floema.

O sequenciamento do genoma completo da bactéria endossimbiótica Buchnera aphidicola em várias espécies de afídeos revelou uma extensa perda de genoma (SHIGENOBU et al., 2000; TAMAS et al., 2002; Van HAM et al., 2003), mas não tem revelado a base genética para a interação entre as bactérias e células do hospedeiro. As adaptações fundamentais que permitem a incorporação das bactérias em células de hospedeiro podem ser codificadas então pelo genoma do hospedeiro.

Wigglesworthia

A mosca tsé-tsé Glossina spp. (Diptera: Glossinidae) é um importante vetor de protozoários causador da doença do sono em humanos e outras enfermidades em animais. Esses insetos alimentam-se exclusivamente de sangue durante todos os estágios de desenvolvimento, o que apresenta deficiências nutricionais, as quais são supridas por simbiontes. Vários microrganismos têm sido reportados em tecidos desse hospedeiro e descobertas recentes confirmaram que esses organismos representam três associações distintas. Dois desses simbiontes são membros de Enterobacteriaceae: um simbionte primário do gênero Wiggesworthia e um simbionte secundário do gênero Sodalis (AKSOY et al., 1995). A terceira associação é relatada com bactérias do gênero Wolbachia (CHENG et. al., 2000).

É difícil estudar as funções dos simbiontes na mosca tsé-tsé. Tentativas de eliminar os simbiontes com antibióticos, lisozimas e anticorpos específicos têm resultado em retardo no desenvolvimento e redução na produção de ovos. A capacidade reprodutiva pode ser parcialmente restaurada quando insetos apossimbiontes recebem suplementação com vitaminas do complexo B, sugerindo que os endossimbiontes provavelmente estão envolvidos no metabolismo desses compostos (NOGGE, 1981). Essa evidência é reforçada ao analisar o genoma de Wigglesworthia que possui a habilidade de sintetizar várias vitaminas, incluindo biotina, thiazole, ácido lipoico, FAD (riboflavina, B2), folato, pantotenato, tiamina (B1), pirodixina (B6), proto-heme e nicotiamina (ZIENTZ et al., 2004).

Wigglesworthia vive intracelularmente dentro de células epiteliais especializadas, organizadas em bacteriomas localizadas na parte anterior do intestino médio. Essas bactérias encontram-se no citoplasma dos bacteriócitos (CHEN et al., 1999).

Esse simbionte primário não infecta o ovo, mas é maternalmente transmitido para a larva via secreção das glândulas de leite. A mosca tsé-tsé tem uma reprodução vivípara, uma fêmea adulta produz um único ovo, por vez, que se desenvolve internamente. Após um período de maturação e muda dentro do adulto, a larva de terceiro ínstar é depositada e empupa (CHENG; AKSOY, 1999).

Blochmannia

Blochmannia é um simbionte obrigatório bacteriano associado exclusivamente às células de formigas do gênero Polyrhachis, Colobopsis e Camponotus (DASCH et al., 1984; SCHRÖDER et al., 1996; SAMESHIMA et al., 1999; SAUER et al., 2002; DEGNAN et al., 2005). Esse simbionte tem sido estudado extensivamente em Camponotus, um gênero especializado em secreções de plantas e exudados de afídeos (DAVIDSON et al., 2004).

Os afídeos, após a digestão e assimilação do floema, eliminam resíduos ricos em açúcares e aminoácidos que são aproveitados por outros insetos. Entre esses, algumas espécies de formigas exploram essa fonte alimentar recolhendo as gotas de néctar diretamente das secreções dos afídeos, criando uma relação entre as formigas e os afídeos (DOUGLAS, 2006).

Apesar de a composição do néctar liberado pelos afídeos ser mais balanceada em relação aos aminoácidos essenciais, comparado com o floema, é possível que a parte dos aminoácidos adquirida pelas formigas que se alimentam de néctar seja fornecida por simbiontes intracelulares.

O genoma Blochmannia retém genes que permitem a biossíntese de todos os nove aminoácidos essenciais, além de ácidos graxos, sugerindo que a bactéria tenha um papel na nutrição da formiga (GIL et al., 2003).

Endossimbionte principal de Sitophilus oryzae (Sope)

O principal simbionte intracelular do gênero Sitophilus (Coleoptera: Curculionidae) foi denominado Sope (Sitophilus oryzae principal endosimbiont) por Heddi et al. (1998). Trata-se de uma bactéria gram-negativa localizada nos ovários de adultos e em bacteriomas nas larvas. Esse simbionte cresce em número durante a fase larval, acumulando-se nos bacteriomas localizados no ápice dos cecos gástricos. Ao atingir a fase adulta, o número de bactérias decresce e após três semanas desaparece completamente. Contudo, as fêmeas retêm esses simbiontes em um bacterioma apical nos ovários e, dessa forma, transmitem o simbionte para a progênie. Dessa forma, a simbiose nesses gorgulhos parece ser necessária apenas durante a fase larval e no início da fase adulta (HEDDI, 2003).

As larvas de Sitophilus alimentam-se, essencialmente, do albúmen dos cereais, que apresentam deficiências nutricionais como ácido pantotênico, biotina e riboflavina, aminoácidos aromáticos, fenilalanina e tirosina. Heddi et al. (1999) testou a possibilidade de Sope fornecer parte desses nutrientes, com dietas com suplementação de ácido pantotênico e riboflavina, e observou que as diferenças no desenvolvimento entre insetos normais e apossimbiontes são atenuadas quando os insetos são alimentados com dieta suplementar.

Interações simbióticas não nutricionais

Um organismo que tem sido exaustivamente estudado em razão de uma série de alterações que causam no hospedeiro é a Wolbachia, uma α-protobactéria que infecta os órgãos reprodutivos de muitos artrópodos, podendo ser transmitida horizontalmente, para infectar populações novas, e verticalmente pela transferência maternal (NODA et al., 2001). Hospedeiros infectados por Wolbachia podem sofrer incompatibilidade reprodutiva, partenogênese e feminilização (WARREN, 1997; ISHIKAWA, 2003).

Recentemente, outro microrganismo pertencente ao grupo Cytophaga-Flexibacter-Bacteroides (CFB) foi descoberto e também causa alterações reprodutivas (HUNTER et al., 2003). Apesar da importância desses microrganismos na compreensão da especiação de muitos artrópodos (BORDENSTEIN et al., 2001), aparentemente, a sua presença não garante um melhor desempenho do hospedeiro. Estudos em genômica nos mecanismos da Wolbachia forneceram novas informações de como ocorre a integração hospedeiro-simbionte e as suas consequências. Além disso, desde que os hospedeiros e simbiontes, frequentemente, tenham interesses evolutivos diferentes, podem ser entendidas as características diversas de associações inseto-bactéria como resultados diferentes na negociação de conflitos genéticos (WERNEGREEN, 2004).

Considerações finais

O estudo da simbiose entre microrganismos e insetos pode responder a uma série de questões sobre o sucesso dos insetos nos mais diversos ambientes. A obtenção de genomas completos dos endossimbiontes com uma ampla diversidade ecológica e filogenética permitirá uma comparação mais rica e possibilitará o teste de modelos evolutivos existentes.

Uma aplicação prática na pesquisa com simbiontes é a possibilidade de manipular os simbiontes bacterianos em insetos-vetor de doenças infecciosas como malária, dengue, mal de Chagas, doença do sono, importantes causadores de mortalidade principalmente em países subdesenvolvidos (ALPHEY et al., 2002; AKSOY, 2003). Assim, há possibilidade de manipulação desses endossimbiontes para controlar populações de vetores no campo, ou tornar os simbiontes incompatíveis com agentes causais das doenças. Estudos já demonstram evidências de que a manipulação dos endossimbiontes é uma estratégia promissora para reduzir o período de vida do inseto ou limitar a transmissão dos parasitos (BROWNSTEIN et al., 2001; AKSOY, 2003).

Com relação às pragas agrícolas, o desvendamento das inter-relações dos insetos com seus simbiontes abre oportunidades para elaborar medidas de controle sofisticadas e eficientes. Uma vez conhecido o papel dos simbiontes sobre insetos-praga, a sua manipulação quer por via genômica ou bioquímica quer por via convencional (por exemplo, eliminar ou selecionar simbiontes com o uso de antibióticos) surge como uma possibilidade real para mitigar o impacto das pragas nas culturas. Claramente, faltam ainda estudos mais avançados para se atingir esses objetivos, mas os avanços recentes no estudo dos simbiontes de insetos sugerem que isso possa vir a ser alcançado num futuro não muito distante.

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Capítulo 7

Bioecologia e nutrição vs ecologia química: as interações multitróficas mediadas por sinais químicos

José M. S. Bento

Cristiane Nardi

Introdução

Para os insetos, a percepção de sinais químicos a longa distância é de extrema importância no processo de localização hospedeira, uma vez que pode proporcionar informações precisas sobre o hospedeiro, como a sua localização, o estágio de desenvolvimento e a condição fisiológica. Assim, a eficiência em responder a tais sinais é um fator adaptativo importante, pois, além de proporcionar o acesso ao alimento e o suprimento das necessidades nutricionais, pode significar o encontro de um sítio de acasalamento, oviposição e sobrevivência de sua progênie (DICKE, 2000; BEDE et al., 2007).

Os sinais químicos utilizados pelos insetos são divididos em dois grupos: os aleloquímicos, que compreendem as substâncias envolvidas na comunicação interespecífica, e os feromônios, que agem como sinais intraespecíficos. Os aleloquímicos atuam no processo de busca pelo alimento, tanto para fitófagos quanto para zoófagos, uma vez que são utilizados para localizar os organismos de níveis tróficos inferiores. Tais compostos podem agir como alomônios, cairomônios, sinomônios ou apneumônios, dependendo dos organismos que emitem e recebem os sinais (NORDLUND; LEWIS, 1976; DICKE; SABELIS, 1988). Os feromônios, por sua vez, também podem exercer importante função na busca hospedeira, agindo como marcadores de trilha em direção a uma fonte alimentar, como estímulo à agregação ou como atraentes sexuais, facilitando o encontro de parceiros em locais propícios para acasalamento e oviposição (NORDLUND; LEWIS, 1976). Adicionalmente, os feromônios podem agir de maneira associada aos aleloquímicos (ex., ação sinérgica de feromônios de agregação e compostos da planta hospedeira) ou ter sua emissão influenciada pelos aleloquímicos (ex., produção de feromônios de agregação somente na presença da planta hospedeira) (LANDOLT, PHILLIPS, 1997; REDDY; GUERRERO, 2004).

As pesquisas que envolvem feromônios já estão consolidadas e incluem a comercialização de inúmeros compostos sintéticos para o manejo de diversas espécies em todo o mundo. Nas últimas décadas, diversos estudos têm sido realizados acerca dos efeitos de aleloquímicos voláteis de plantas sobre insetos herbívoros, predadores e parasitoides. Além disso, o interesse dos pesquisadores vem crescendo, tanto no âmbito ecológico quanto em relação às novas perspectivas geradas para o manejo de insetos na agricultura (KARBAN; BALDWIN, 1997; ARAB; BENTO, 2006; TURLINGS; TON, 2006; COOK et al., 2007).

Neste capítulo serão discutidas as interações tróficas mediadas pelos sinais químicos voláteis e o seu papel no processo de busca hospedeira por insetos. Inicialmente, serão abordados o mecanismo de recepção dos sinais químicos pelos insetos e os processos de orientação destes em direção aos organismos hospedeiros. Posteriormente, será discutida a influência dos componentes voláteis na busca hospedeira de insetos no contexto das interações de plantas e herbívoros, bem como das relações tritróficas e multitróficas envolvendo os inimigos naturais.

O mecanismo de busca hospedeira em insetos

A localização de um hospedeiro nutricionalmente adequado requer um sofisticado mecanismo de detecção dos sinais presentes no ambiente, incluindo estímulos visuais, sonoros, táteis e olfativos (CHAPMANN, 1998; VISSER, 1986).

Considerando-se que, em longas distâncias, o custo energético para locomoção e procura do alimento é elevado, a habilidade e a eficiência em reconhecer os sinais de seu hospedeiro são determinantes para o sucesso da sua busca (DICKE, 2000; BEDE et al., 2007). Os compostos químicos voláteis (estímulos olfativos) adquirem importância significativa por possuírem alta capacidade de transmissão e durabilidade no ambiente, sendo específicos e precisamente detectados pelos receptores dos insetos (Tabela 1) (THORNHILL; ALCOCK, 1983; GREENFIELD, 2002).

Tabela 1. Características dos estímulos recebidos pelos insetos durante a busca hospedeira e as características de cada um.

Característica do sinal | Estímulo
Olfativo | Acústico | Visual | Tátil/Gustativo
Distância | Longa | Longa | Média | Muito curta
Taxa de transmissão | Lenta a rápida | Rápida | Rápida | Rápida
Poder de desvio de barreira | Sim | Sim | Não | Não
Uso na ausência de luz | Sim | Sim | Não(1) | Sim
Localização do emissor | Difícil | Média | Fácil | Fácil
Durabilidade | Curta a longa | Instantânea | Instantânea | Curta
Especificidade | Muito alta | Alta | Baixa | Baixa a alta

(1) Exceto os sinais bioluminescentes.

Fonte: Thornhill e Alcock (1983).

Embora o processo de busca do hospedeiro possa variar com a espécie, os hábitos do inseto e o conjunto de sinais disponíveis, as sequências comportamentais são, geralmente, bem definidas. Estas se iniciam com a dispersão ao acaso e a localização em longas distâncias, seguindo-se do reconhecimento, da seleção e da aceitação/rejeição do hospedeiro após o contato direto (BERNAYS; CHAPMANN, 1994; SCHOONHOVEN et al., 2005). Para tais atividades, os insetos realizam movimentos não direcionados (cineses), que ocorrem até que se estabeleça o primeiro contato com os estímulos do hospedeiro, após o qual se iniciam os movimentos mais precisos e orientados (taxias) em direção ao alimento. Nessa etapa, as moléculas químicas provenientes do hospedeiro estão dispersas no ar em forma de plumas de odor e, uma vez em contato com as sensilas das antenas, são absorvidas e acopladas a receptores neurossensoriais específicos.

Diante dos estímulos recebidos, os insetos podem responder por quimiotaxia (orientação baseada nas alterações de concentração dos compostos químicos) e anemotaxia (manutenção de um ângulo constante com a fonte de odor pela ação do vento) (Figura 1) (CHAPMANN, 1998; GREENFIELD, 2002). Em geral, a locomoção é baseada na clinotaxia e na tropotaxia, que permitem ao inseto localizar a fonte de odor a partir das diferenças temporais e/ou quantitativas em que os sinais são recebidos pelas sensilas de ambas as antenas (MARSH et al., 1978; BELL et al., 1994; SCHOONHOVEN et al., 2005).

Figura 1. Ilustração esquemática de uma pluma de odor formada por voláteis e do comportamento de anemotaxia do inseto para ativação e inativação dos receptores neurossensoriais.

Fonte: Schoonhoven et al. (2005).

Ilustração: Patrícia Milano

Após se aproximar do hospedeiro, o inseto passa a reconhecê-lo e a responder, principalmente, aos gradientes de concentração dos sinais químicos até que ocorra, finalmente, o contato direto. Nessa etapa, a sequência de comportamentos pode ser afetada pelas características físicas e químicas do hospedeiro. Então, no comportamento exploratório, se dá a avaliação pelo contato superficial das antenas, tarsos, aparelho bucal e/ou ovipositor, antes da aceitação/rejeição do hospedeiro (WALDBAUER; FRIEDMAN, 1991; SCHOONHOVEN et al., 2005).

De maneira geral, os sinais químicos podem apresentar influência diferenciada sobre o comportamento de busca em insetos, dependendo da sua complexidade estrutural, do hábito de dispersão dos organismos envolvidos e da forma como o sinal é disponibilizado e recebido. Entretanto, sabe-se que os infoquímicos podem desencadear interações com alto grau de refinamento e especificidade (RHOADES, 1979; KARBAN; BALDWIN, 1997; De MORAES et al., 1998; 2001; TURLINGS et al., 1990).

Interações tróficas mediadas por infoquímicos

Os ecossistemas consistem de complexas relações tróficas entre plantas, herbívoros e demais organismos da cadeia trófica. Como seres do primeiro nível trófico, as plantas representam importante fonte de recursos nutricionais para grande número de consumidores, entre eles os insetos. Entretanto, a herbivoria pode ser evitada ou reduzida a partir de mecanismos de defesa presentes nas plantas, incluindo a produção de substâncias do metabolismo secundário (SMS). Entre o amplo complexo de SMS produzidas nas plantas, os compostos voláteis são importantes por influenciar o comportamento de busca hospedeira em insetos que se adaptaram, ao longo do processo evolutivo, em identificar e utilizar tais componentes em seu benefício (RHOADES, 1979).

Os voláteis de plantas podem ser agrupados em: compostos constitutivos, produzidos e liberados constantemente pelas plantas, e compostos induzidos, sintetizados somente após a ação de herbívoros (alimentação ou oviposição) (KARBAN; BALDWIN, 1997). Esses compostos podem ser utilizados por herbívoros como sinais para a localização do hospedeiro, o reconhecimento da condição nutricional da planta ou a sua associação com organismos coespecíficos, competidores ou inimigos naturais (BERNASCONI et al., 1998; DICKE; van LOON, 2000; De MORAES et al., 2001; RANDLKOFER et al., 2007). Além disso, organismos dos demais níveis tróficos também podem reconhecer os sinais químicos emitidos pelas plantas, orientando-se para aquelas que disponibilizam recursos alimentares (néctar e pólen) e abrigo, bem como para plantas que sinalizam a presença de herbívoros pelos voláteis induzidos (KARBAN; BALDWIN, 1997).

Diversos estudos têm documentado que os voláteis de plantas são recursos importantes para a busca hospedeira de insetos herbívoros, predadores e parasitoides. Esses compostos têm sido apontados como mediadores de interações bitróficas, tritróficas ou multitróficas, dependendo do contexto ecológico em que tais interações são analisadas (Figura 2) (VET; DICKE, 1992; SOLER et al., 2007).

Figura 2. Interações mediadas pela indução por herbivoria foliar (A), radicular (B) ou oviposição (C) de insetos. Cada tipo de indução ocasiona a resposta induzida e a emissão de voláteis pelas plantas, causando distintos efeitos (A’, B’, C’) em polinizadores, inimigos naturais, herbívoros e/ou nematoides entomopatogênicos.

Ilustração: Patrícia Milano.

Interações planta–herbívoro

As substâncias do metabolismo secundário de plantas representam importante componente para sua defesa direta contra os herbívoros, sendo representadas por substâncias tóxicas, repelentes ou deterrentes. Ao longo do tempo, entretanto, alguns insetos passaram por adaptações que os permitem ultrapassar essas barreiras e explorar tais compostos, incrementando seu sucesso adaptativo (RHOADES, 1979). Nesse contexto, o reconhecimento dos voláteis de plantas é significativamente importante, pois pode determinar o sucesso da busca hospedeira, além de evitar o contato com plantas não adequadas às suas exigências. Tais mecanismos para a busca hospedeira podem ocorrer em resposta aos voláteis constitutivos ou induzidos, dependendo das interações envolvidas e dos sinais disponíveis no ambiente.

Os voláteis constitutivos e as interações planta–herbívoro

Entre os voláteis constitutivos de plantas estão aqueles que possuem ação negativa (repelentes) contra algumas espécies de insetos e aqueles que atuam como sinais da presença de recursos nutricionais (atrativos) para filófagos, frugívoros, polinífagos, etc.

Para os insetos herbívoros, a identificação dos sinais químicos da planta hospedeira pode ocorrer baseada em compostos isolados ou em misturas com proporções particulares de diferentes compostos comuns a vários grupos de plantas. De acordo com Bruce et al. (2005), o reconhecimento de tal mistura de voláteis é mais comum, pois proporções específicas de diversos compostos são reconhecidas de forma mais eficiente.

A relação específica entre um único composto químico e a atratividade de um inseto herbívoro foi demonstrada para Brevicoryne brassicae L. (Hemiptera: Aphididae) e Ceutorhynchus assimilis Paykull (Coleoptera: Curculionidae), os quais utilizam exclusivamente isotiocianatos de Brassicaceae para a sua localização (NOTTINGHAM et al., 1991; BLIGHT et al., 1995). Por sua vez, uma mistura de três componentes de pessegueiro ((Z)-acetato-3-hexen-1-ila; (Z)-3-hexen-1-ol; benzaldeído) em proporção de 4:1:1 foi atrativa para fêmeas de Cydia molesta (Busck) (Lepidoptera: Tortricidae), enquanto os compostos testados individualmente, ou em outras proporções, não apresentaram tal atividade (NATALE et al., 2003).

Em muitos casos, as plantas produzem compostos tóxicos que podem afetar a biologia e/ou causar a morte de insetos herbívoros generalistas. Entretanto, tais plantas são inofensivas para insetos especialistas, uma vez que estes possuem mecanismos de desintoxicação ou sequestro das toxinas, podendo utilizá-las para sua própria defesa ou para a síntese de feromônios (HARTMANN, 1999; NISHIDA, 2002). Assim, reconhecendo os voláteis constitutivos emitidos por essas plantas, os insetos especialistas direcionam-se a elas e alimentam-se sem sofrer os danos que um inseto generalista sofreria.

Para Tyria jacobaeae L. (Lepidoptera: Arctiidae), por exemplo, ocorre o reconhecimento e o direcionamento aos voláteis de Senecio jacobea L. (Asteraceae) que possui em seus tecidos os alcaloides pirrolizidínicos, recursos alimentares importantes para a defesa do herbívoro contra inimigos naturais (van DAM et al., 1995; HÄGELE; ROWELL-RAHIER, 1999). Da mesma forma, os adultos de Cisseps fulvicollis Hübner (Lepidoptera: Arctiidae) são atraídos por voláteis de plantas que contêm alcaloides pirrolizidínicos nos seus tecidos e, a partir da alimentação, sequestram tais compostos e os utilizam como precursores bioquímicos de feromônios (HARTMANN; OBER, 2000).

Para herbívoros generalistas e menos adaptados aos compostos tóxicos de plantas, a eficiência em reconhecer as toxinas é extremamente importante para sua sobrevivência. Os voláteis de plantas podem agir como alomônios, indicando a presença de substâncias inadequadas a sua sobrevivência ou reprodução. Como exemplo, os isotiocianatos emitidos por Brassicaceae são altamente repelentes aos afídeos Phorodom humuli (Schrank) e Aphis fabae Scopoli (Hemiptera: Aphididae), que não utilizam essas plantas como hospedeiras (NOTTHINGHAN et al., 1991). Sobre esse aspecto e considerando-se o significativo efeito repelente de algumas plantas, sua utilização em áreas agrícolas tem sido apontada como forma de evitar a presença de diversos insetos-praga. Além disso, estudos recentes têm demonstrado que Diaphorina citri Kuwayama (Hemiptera: Psyllidae), importante praga de citros, é repelida por voláteis de goiabeira (NORONHA; BENTO, 2008).

Entre os compostos constitutivos de plantas, os voláteis de flores e nectários extraflorais também podem exercer influência sobre a busca hospedeira, uma vez que indicam a presença de recursos nutricionais importantes para o incremento da longevidade e do potencial reprodutivo de insetos (WÄCKERS et al., 2007). Diversos estudos têm sido realizados para caracterizar as interações de plantas, herbívoros e inimigos naturais, mediadas pela presença de pólen, néctar floral e extrafloral em plantas (WÄCKERS; WUNDERLIN, 1999; HEIL et al., 2001).

Os voláteis induzidos e as interações planta–herbívoro

A indução de voláteis pelos herbívoros

Em resposta à herbivoria ou à oviposição de insetos, as plantas liberam compostos voláteis, quantitativa e qualitativamente, diferentes daqueles liberados na ausência do dano (KARBAN; BALDWIN, 1997). Essas respostas induzidas pelos insetos podem resultar na liberação de compostos no local danificado ou na emissão sistêmica, nas quais as substâncias indutoras são transportadas via floema, alterando a produção e a emissão de compostos em tecidos de toda a planta (McKEY, 1979; KARBAN; BALDWIN, 1997; DICKE; van LOON, 2000; TURLINGS; WÄCKERS, 2004).

Os voláteis induzidos de plantas incluem alcoóis de seis carbonos, monoterpenos, sesquiterpenos e outros compostos derivados de processos bioquímicos complexos. Embora alguns desses compostos sejam comuns a várias espécies de plantas, o conjunto de substâncias liberadas pode variar em termos de características genotípicas, idade, tecido da planta, mecanismos de indução, espécie de herbívoro, associada entre outros (TURLINGS et al., 1998; FERRY et al., 2004).

A indução ocasionada pelos herbívoros tem sido amplamente estudada nos últimos anos e os processos bioquímicos envolvidos já foram elucidados para vários sistemas planta-inseto (TURLINGS et al., 1990; PARÉ; TUMLINSON, 1997). De acordo com tais estudos, os processos bioquímicos que desencadeiam a indução são variáveis e dependem dos organismos envolvidos na interação, podendo ocorrer considerável grau de especificidade entre plantas e herbívoros. Assim, já são conhecidos sistemas em que ocorre a emissão diferencial de compostos, conforme a espécie do herbívoro que age sobre a planta (De MORAES et al., 1998; PARÉ; TUMLINSON, 1997). Essa especificidade se deve a substâncias presentes na secreção salivar de algumas espécies de herbívoros, as quais entram em contato com receptores específicos dos tecidos da planta e ativam rotas bioquímicas para a produção de compostos (ALBORN et al., 2000). Tal processo foi, inicialmente, demonstrado pela ação do β-glucosinolato, presente na secreção salivar de Pieris brassicae L. (Lepidoptera: Pieridae), e do ácido graxo volicitina (N-(17-hidroxilinoleniol)-L-glutamina), produto da secreção salivar de Spodoptera exigua (Hubner) (Lepidoptera: Noctuidae), os quais ativam a produção de voláteis específicos em Brassicacea e Zea mays L. (Poaceae), respectivamente (MATTIACI et al., 1995; TURLINGS et al., 2000). Posteriormente, outros ácidos graxos foram isolados de secreções orais de outras espécies, indicando que a especificidade da indução pode ocorrer para outros organismos (PARÉ et al., 1998; POHNERT et al., 1999; ALBORN et al., 2000; 2003; HALITSCHKE et al., 2001).

Também, em decorrência da indução por herbivoria ou oviposição, podem ocorrer interações com distintos graus de especificidade, nas quais a emissão dos voláteis é determinada, primordialmente, pela ação de hormônios da própria planta (ex., ácido jasmônico, ácido salicílico e etileno) (McCONN et al., 1997; RYAN; PEARCE, 2001). Como consequência, a ação desses hormônios pode resultar na liberação de misturas distintas (qualitativa ou quantitativamente) de compostos, de acordo com a espécie de herbívoro, estádio de desenvolvimento ou tipo de dano ocasionado (TURLINGS et al., 1998; HILKER; MEINERS, 2002). Alternativamente, podem ocorrer menores níveis de especificidade, em que são liberados padrões comuns de compostos, mesmo em decorrência da ação de diferentes espécies de insetos.

Os voláteis induzidos influenciando a busca hospedeira por herbívoros

Os estudos a respeito da indução de voláteis em plantas têm demonstrado a existência de interações bastante complexas entre os organismos (van DAM et al., 2003; TURLINGS et al., 1990). Desse modo, além de sinalizar a localização do alimento para os herbívoros, os voláteis induzidos podem também indicar aos insetos a presença de organismos competidores e do consequente decréscimo qualitativo da planta (BERNASCONI et al., 1998; DICKE, 2000). Ademais, a seleção de uma planta já induzida pode significar a exposição aos efeitos prejudiciais de suas substâncias defensivas, seja diretamente contra o herbívoro, ou indiretamente, pela atração de inimigos naturais (CARROL et al., 2006; KESSLER; HALITSCHKE, 2007).

Os voláteis induzidos de plantas podem ter efeito de atração e de repelência a insetos herbívoros (DICKE; van LOON, 2000). Em Aphidae, por exemplo, a indução de voláteis em plantas geralmente tem ação de repelência, enquanto para Oreina cacaliae (Schrank) e Phyllotreta cruciferae (Goeze) (Coleoptera: Chrysomelidae), os voláteis induzidos demonstraram efeito atrativo (KALBERER et al., 2001; TURLINGS; WÄCKERS, 2004).

De acordo com estudos realizados até o momento, o comportamento dos insetos em relação aos voláteis induzidos de plantas pode variar de acordo com o sexo e o estado fisiológico dos herbívoros, o tempo decorrido após a indução da planta, além dos ritmos circadianos dos organismos envolvidos na interação. Arab et al. (2007) demonstraram que os voláteis induzidos de Solanum tuberosum L. (Solanaceae) são atrativos a fêmeas acasaladas de P. operculella. Já as fêmeas virgens não diferenciam os voláteis de plantas sadias ou induzidas. Esses resultados indicam alteração no comportamento de busca de acordo com o estado fisiológico dos insetos. De Moraes et al. (2001) observaram que plantas induzidas de Nicotiana tabacum L. (Solanaceae) emitem voláteis específicos durante a noite, os quais atuam como repelentes para fêmeas noturnas de Heliothis virescens F. (Lepidoptera: Noctuidae), que evitam ovipositar em plantas induzidas. Os autores sugerem que essa repelência pode estar sinalizando a presença de competidores ou de inimigos naturais de H. virescens. Do mesmo modo, em muitos insetos os voláteis induzidos podem ser utilizados para identificar sítios de oviposição, uma vez que as fêmeas tendem a ovipositar em plantas adequadas para a sobrevivência da sua progênie (RANDLKOFER et al., 2007).

O efeito dos voláteis de plantas sobre a emissão de feromônios por insetos

Além do papel isolado dos voláteis de plantas sobre o processo de busca hospedeira em herbívoros, esses compostos podem também influenciar a emissão e a recepção dos feromônios pelos insetos. Como consequência, a ação conjunta desses infoquímicos voláteis produz uma resposta comportamental diferenciada daquela desencadeada por componentes isolados (DICKE, 2000; REDDY; GUERRERO, 2004).

De modo geral, os feromônios de agregação estão entre os mais importantes para a busca hospedeira de herbívoros, pois são constantemente associados à localização de sítios de alimentação, acasalamento e oviposição (LANDOLT; PHILLIPS, 1997). Existem espécies de insetos que são estimuladas a liberar feromônios de agregação quando entram em contato com os voláteis constitutivos da planta hospedeira, como ocorre com Rynchophorus phoenicis F. (Coleoptera: Curculionidae) e Elaeis quineensis (Jacq.) (Arecaceae) (JAFFÉ et al., 1993).

Em muitas espécies de insetos, o efeito sinérgico de feromônios de agregação e de voláteis induzidos de plantas incrementa as possibilidades de sucesso na localização hospedeira por herbívoros. Para Anthonomus grandis Boheman (Coleoptera: Curculionidae), Dickens (1989) evidenciou o aumento na atratividade de machos e fêmeas em resposta à ação conjunta de voláteis induzidos de algodoeiro (trans-2-hexenol, cis-3-hexenol ou 1-hexenol) e do feromônio de agregação. Em Melolontha melolontha L. (Coleoptera: Scarabaeidae) verificou-se um aumento da atratividade, produzido pela associação de ferômonio de agregação e de voláteis induzidos das plantas (REINECKE et al., 2002). O acréscimo das respostas comportamentais em herbívoros também foi verificado como consequência da associação de voláteis induzidos de plantas e de feromônios sexuais, como em Plutella xylostella (L.) (Lepidoptera: Plutellidae) e Helicoverpa zea (Boddie) (Lepidoptera: Noctuidae). Nesses insetos, a produção de feromônio sexual pelas fêmeas ocorre após o contato com as suas plantas hospedeiras. Além disso, os machos são mais atraídos para armadilhas contendo uma mistura do feromônio sexual e de aleloquímicos voláteis das plantas, do que para aquelas com os compostos isolados (REDDY et al., 2002). Esse incremento da atratividade de coespecíficos pode ser adaptativamente vantajoso para os herbívoros, uma vez que aumenta a eficiência da localização de alimento e do encontro de indivíduos do sexo oposto, reduzindo o dispêndio de recursos energéticos para tais atividades. Por outro lado, a associação desses compostos pode facilitar a ação dos inimigos naturais dos herbívoros, pois consistem em pistas confiáveis e precisas sobre a localização de sua presa. Desse modo, o valor adaptativo da emissão e da percepção de tais compostos pelos insetos herbívoros é determinado pelo balanço entre as vantagens de encontrar sítios de alimentação e de acasalamento, e os custos da mobilização até esses locais.

Em contraste com os aleloquímicos de plantas que incrementam a possibilidade de comunicação entre herbívoros coespecíficos, existem os voláteis de plantas com ação antagonista aos feromônios, diminuindo ou anulando sua atividade. Hayes et al. (1994) demonstraram a redução da atratividade de adultos ao feromônio de Dendroctonus frontalis Zimmermann (Coleoptera: Scolytidae), em decorrência da associação com o 4-alil anisol, um composto constitutivo de Pinus taeda L. (Pinaceae). De maneira similar, os voláteis induzidos também demonstraram ação antagonista aos feromônios de agregação em alguns insetos. Nesse caso, os chamados voláteis de folhas verdes, primeiros compostos liberados pelas plantas após o dano físico, reduziram significativamente a atratividade de feromônios em várias espécies de Scolytidae (DICKENS et al., 1992; De GROOT; MacDONALD, 1999; POLAND et al., 1998; POLAND; HAACK, 2000; HUBER; BORDEN, 2001).

Interações planta–herbívoro–inimigo natural

Nas cadeias tróficas em que os parasitoides e os predadores estão envolvidos, vários sinais químicos podem ser utilizados para a localização hospedeira. Entre esses compostos podem estar aqueles provenientes diretamente do corpo da presa, ou aqueles derivados de organismos a ela associados, como microrganismos ou plantas. Esses voláteis utilizados pelos inimigos naturais podem ser classificados como alomônios, cairomônios ou sinomônios, dependendo das interações e dos organismos envolvidos. Entretanto, na maioria das vezes, a busca hospedeira pelos inimigos naturais está envolvida em um contexto multitrófico (PRICE et al., 1980).

No processo de busca hospedeira por inimigos naturais, a eficiência em encontrar a presa é dificultada pela grande quantidade de voláteis presentes no meio e, muitas vezes, pela mobilidade da presa. Nesse sentido, estudos têm demonstrado que os parasitoides e os predadores aperfeiçoam o processo de busca, baseando-se na exploração de sinais químicos que proporcionem alto grau de detectabilidade e confiabilidade (VET; DICKE, 1992). A detectabilidade representa a propriedade de um composto ser percebido pelo inseto, o que pode ser difícil quando o emissor encontra-se muito distante do receptor e quando as quantidades liberadas são pequenas e não alcançam longas distâncias. Por sua vez, a confiabilidade é determinada pela associação entre a presença de determinado sinal e a presença da presa. Como exemplo, é comum que voláteis presentes no corpo do hospedeiro-presa, embora sejam altamente confiáveis, não sejam detectados a longas distâncias. Nesses casos, os inimigos naturais fazem uso de diferentes mecanismos para garantir o sucesso de busca: o desvio de infoquímicos, utilizando voláteis relacionados indiretamente ao hospedeiro (ex., parasitoide de pupa identifica voláteis de larvas); o aprendizado associativo, relacionando estímulos fáceis de detectar a estímulos confiáveis, pouco defectáveis; e o reconhecimento de voláteis induzidos, ou seja, estímulos criados pela interação específica entre o herbívoro-presa e sua planta hospedeira (PRICE et al., 1980; VET; DICKE, 1992).

Considerando-se que os voláteis de plantas são estímulos diretamente relacionados aos herbívoros, esses compostos adquirem importância significativa no processo de aprendizado associativo em inimigos naturais. Além disso, os voláteis emitidos pelas plantas após a indução podem aumentar a confiabilidade dos sinais, fornecendo informações adicionais como localização, abundância e estágio de desenvolvimento do herbívoro ali presente (VET; DICKE, 1992; KARBAN; BALDWIN, 1997).

Em parasitoides e em predadores, o grau de especificidade em relação ao hospedeiro determina diferenças significativas no comportamento de busca e na exploração dos sinais químicos disponíveis (Figura 3). Assim, compostos não específicos podem ser confiáveis para inimigos naturais generalistas, mas somente voláteis resultantes de interações específicas são confiáveis para inimigos naturais especialistas. Nesse contexto, a interação de um herbívoro especialista com uma única espécie de planta pode possibilitar o uso de sinais desta para a localização da presa. Nesse caso, os voláteis constitutivos e induzidos da planta poderiam ser explorados, sendo facilmente detectáveis e confiáveis. Ademais, quando um inimigo natural está associado a herbívoro(s) generalista(s), a gama de voláteis a serem percebidos é maior e, na maioria das vezes, torna-se necessário o reconhecimento concomitante de sinais da presa e da(s) planta(s).

Figura 3. Fatores envolvidos no processo de busca do hospedeiro por parasitoides (A, B) e predadores (C, D).

Fonte: Vet e Dicke (1992).

Os voláteis constitutivos e as interações planta–herbívoro–inimigo natural

Os recursos nutricionais provenientes do néctar floral são importantes fatores para a sobrevivência de parasitoides e predadores. Sobre esse aspecto, já são conhecidos alguns sistemas em que a emissão de néctar extrafloral incrementa a visita de inimigos naturais de herbívoros às plantas (TURLINGS; WÄCKERS, 2004). Os voláteis provenientes do néctar de plantas podem agir como sinomônios (substâncias que beneficiam o organismo emissor e o receptor), fornecendo fontes adicionais de nutrientes aos parasitoides e aos predadores, os quais se beneficiam pela localização facilitada de suas presas.

A produção de néctar extrafloral ocorre de forma constitutiva na planta, mas pode ser incrementada após sua exploração por consumidores ou em resposta aos danos mecânicos na planta, causados ou não pela herbivoria (WÄCKERS; WUNDERLIN, 1999; HEIL et al., 2001). Essas respostas podem desencadear o aumento do volume de néctar produzido ou a alteração nas características qualitativas no néctar (ex., aumento da concentração de aminoácidos) (DEL-CLARO; OLIVEIRA, 1993). Kost e Heil (2005) comprovaram que o incremento da disponibilidade de néctar extrafloral foi responsável pela maior atração de predadores (formigas, vespas e moscas) e de parasitoides (Chalcidoidea). Para Microplitis croceipes (Cresson) (Hymenoptera: Braconidae), os recursos disponibilizados pelo néctar extrafloral promovem o incremento da longevidade e a reprodução de fêmeas, sendo também a única fonte nutricional desse inseto quando os voláteis de flores não estão disponíveis. Observações comportamentais realizadas por Röse et al. (2006) demonstraram que esse parasitoide realiza a busca hospedeira baseada em voláteis provenientes do néctar extrafloral de plantas de algodão. Além disso, a presença desse recurso aumentou o tempo de permanência dos parasitoides na planta, o que pode implicar o incremento do parasitismo de larvas de H. virescens e outros noctuídeos associados a elas.

Os voláteis induzidos e as interações planta–herbívoro–inimigo natural

Nos últimos anos, diversos estudos têm demonstrado que a herbivoria ou a oviposição de insetos herbívoros induzem à produção local ou sistêmica de voláteis pelas plantas, os quais agem como atrativos para os inimigos naturais dos herbívoros (defesa indireta) (De MORAES et al., 1998). Esses compostos são importantes para a localização hospedeira em parasitoides e em predadores, por proporcionarem informações específicas e confiáveis sobre a presença da presa (VET; DICKE, 1992; KARBAN; BALDWIN, 1997).

Para insetos predadores, o uso de voláteis induzidos de plantas para a busca hospedeira pode incrementar o potencial de predação, além de possibilitar redução nos gastos energéticos para a busca (VET; DICKE, 1992; DICKE; VET, 1999). Entretanto, os estudos sobre esses aspectos são escassos em relação àqueles realizados para parasitoides.

A busca hospedeira por inimigos naturais consiste em uma série de comportamentos, os quais são afetados pelas informações químicas disponíveis no ambiente. Embora muitos desses insetos utilizem compostos de herbívoros ou de microrganismos associados à presa ou a seu habitat, os voláteis de plantas são as principais fontes de informação utilizadas para a busca hospedeira (LEWIS; MARTIN, 1990; VET et al., 1990; KARBAN; BALDWIN, 1997).

A identificação dos voláteis de plantas pelos parasitoides se dá pelo reconhecimento de misturas específicas, muitos dos quais são capazes de discriminar entre plantas sadias e induzidas, direcionando-se àquelas em que suas presas estão presentes. Estudos de Turlings et al. (1991) demonstraram que os voláteis emitidos por plantas de milho, em resposta à herbivoria por S. exigua, foram utilizados por seu parasitoide, Cotesia marginiventris (Cresson) (Hymenoptera: Braconidae), para a localização hospedeira.

Os voláteis induzidos de plantas podem ser liberados somente no local onde ocorreu o dano (voláteis de folhas verdes) ou, na maioria dos casos, de forma sistêmica. Sendo assim, o dano causado a uma estrutura da planta induz à produção de voláteis nos tecidos da planta inteira (De MORAES et al., 1998). Além disso, as respostas das plantas à ação de herbívoros (alimentação ou oviposição) podem ocorrer de maneira distinta, dependendo do grau de especificidade das interações envolvidas e das rotas bioquímicas desencadeadas pela indução (HILKER; MEINERS, 2002). Assim, se as plantas respondem de forma diferencial a distintas formas de indução e de espécies de herbívoros, ocorre a produção de misturas de voláteis para cada caso, e os sinais químicos podem proporcionar informações específicas aos inimigos naturais, como a espécie ou a fase de desenvolvimento do herbívoro presente na planta (TURLINGS; WÄCKERS, 2004).

Para Cotesia kariyai (Watanabe) (Hymenoptera: Braconidae) a atração só ocorre pelos voláteis induzidos a partir da herbivoria por larvas recém-eclodidas de Pseudaletia separata Walker (Lepidoptera: Noctuidae) (TAKABAYASHI et al., 1995). Do mesmo modo, o parasitoide de ovos Oomyzus gallerucae (Fonscolombe) (Hymenoptera: Eulophidae) é atraído por voláteis emitidos somente após a oviposição por Xanthogaleruca luteola Muller (Coleoptera: Chrysomelidae) em Ulmus minor (Miller) (Ulmaceae).

Em alguns casos, o alto grau de especificidade das interações planta–herbívoro–parasitoides é decorrente do mecanismo de indução que desencadeia a emissão de voláteis. Assim, a presença de enzimas na secreção salivar ou no fluido de oviposição de herbívoros pode desencadear rotas específicas na planta e a liberação de compostos resultantes, exclusivamente, de tal interação (TURLINGS; WÄCKERS, 2004) (Figura 4). De Moraes et al. (1998) demonstraram que o parasitoide Cardiochiles nigriceps Viereck (Hymenoptera: Braconidae) é capaz de reconhecer, especificamente, os voláteis induzidos de plantas após a herbivoria de sua presa, H. virescens. Para a interação tritrófica de M. croceipes (Hymenoptera: Braconidae), S. exigua e Z. mays, Turlings et al. (2000) comprovaram que a substância volicitina, presente na secreção salivar do herbívoro, desencadeou a emissão de voláteis específicos e a atração do parasitoide.

Figura 4. Indução ocasionada em milho pela secreção oral de lagartas e a emissão sistêmica de voláteis, que atraem os parasitoides específicos desses herbívoros.

Ilustração: Patrícia Milano

Considerações finais

Nas últimas décadas, o incremento significativo nos estudos sobre ecologia química tornou possível a exploração de infoquímicos no manejo comportamental de insetos, tais como o uso de feromônios e voláteis de plantas. A descoberta de que plantas atacadas por herbívoros podem reagir ao ativar suas defesas indiretas e alertar predadores e parasitoides sobre a presença de suas presas causou crescente interesse de pesquisadores, os quais têm investigado mecanismos bioquímicos e consequências ecológicas de tais interações, bem como as implicações e perspectivas de uso desses compostos na agricultura (TURLINGS; TON, 2006). De acordo com Karban e Baldwin (1997), a indução artificial, por meio da aplicação de substâncias indutoras de defesas em plantas pode ser uma das estratégias para aumentar o potencial de repelência a insetos herbívoros ou incrementar a atratividade aos seus inimigos naturais. Adicionalmente, os mecanismos moleculares envolvidos na indução de voláteis de plantas têm indicado a possibilidade de serem desenvolvidas variedades com maior potencial defensivo, as quais podem expressar constantemente ou de forma induzida tal característica (AGELOPOULOS, 1999; TURLINGS; TON, 2006).

Embora tenham sido geradas muitas expectativas para o uso extensivo de voláteis induzidos de plantas na agricultura, é consenso que muitos estudos ainda são necessários para se estabelecer uma estratégia efetiva em campo (KARBAN; BALDWIN, 1997; TURLINGS; TON, 2006; ARAB; BENTO, 2006; COOK et al., 2007). Nesse sentido, um importante avanço nessa área será alcançado a partir de estudos ecológicos e aplicados sobre a ecologia nutricional e química, relacionados às interações tróficas entre plantas, insetos herbívoros e seus inimigos naturais.

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Capítulo 8

Canibalismo em insetos

Alessandra F. K. Santana

Ana C. Roselino

Fabrício A. Cappelari

Fernando S. Zucoloto

Introdução

Quando ouvimos falar em canibalismo, imaginamos um tipo de comportamento anormal e não lógico. E quando o relacionamos aos insetos, a imagem que nos vem à cabeça é a de uma fêmea de louva-deus alimentando-se da cabeça do macho durante a cópula. Na verdade, essas ideias e imagens não representam a verdade completa sobre esse comportamento.

O estudo do canibalismo apresenta uma rica área de exploração dos conceitos de bioecologia e nutrição (ecologia nutricional), porque a alimentação intraespecífica possui uma variedade de consequências ecológicas que diferem daquelas da alimentação interespecífica (JOYNER; GOULD, 1985). Este capítulo tem o objetivo de apresentar uma revisão sobre os estudos de canibalismo em insetos a fim de esclarecer e aprofundar o conhecimento sobre esse tema tão intrigante.

O canibalismo, segundo Fox (1975), é definido como “uma predação intraespecífica”; para alguns antropólogos, “o ato de consumir uma parte, várias partes ou a totalidade de um indivíduo da mesma espécie”. É um comportamento amplamente distribuído pelo Reino Animalia e foi encontrado em mais de 1.500 espécies (POLIS, 1981), principalmente em insetos e peixes.

O canibalismo não se restringe às espécies carnívoras, ocorrendo com grande frequência também nos herbívoros e nos detritívoros. Segundo Fox (1975), a distribuição de canibais entre seres aquáticos e terrestres é bem desigual, e maior nestes últimos. Em terra, destaca-se um grande número de espécies herbívoras praticando o canibalismo, apesar de o número de espécies carnívoras e herbívoras ser praticamente igual nesse ambiente. Não é somente resultado da falta extrema de alimento. Ocorre geralmente sob condições naturais em uma variedade de situações: parceira ingerindo parceiro, pais ingerindo seus filhos e filhos, seus pais ou, mais comumente, seus irmãos (WHITE, 2005).

Entre os insetos, o canibalismo está distribuído de maneira bem uniforme por toda classe. Entre os grupos, Coleoptera é o que apresenta maior número de espécies canibais; é também amplamente documentado em Lepidoptera (BARROS-BELLANDA; ZUCOLOTO, 2005; DIAL; ANDLER, 1990; JOYNER; GOULD, 1985; PIERCE, 1995; RAFFA, 1987; REED et al., 1996), ainda que se tenha uma considerável variação na frequência do comportamento canibal em populações próximas de insetos (SCHWEITZER, 1979; GOULD et al., 1980; BREDEN; CHIPPENDALE, 1989). Em muitos casos, entretanto, as vantagens seletivas, associadas com o canibalismo, ainda precisam ser elucidadas.

Ingestão de tecido animal

Não é surpreendente que o canibalismo seja comum entre herbívoros. Esses insetos podem resolver suas carências nutricionais causadas por pouca proteína e lipídios, ocasionalmente, consumindo outras dietas. Nutricionalmente, os insetos são excelentes fontes de alimento para outros insetos fitófagos porque possuem altos níveis de proteína, lipídios, carboidratos, vitaminas, minerais e água. De fato, pelo menos uma espécie de inseto fitófago, Argyrotaenia velutinana Walker (Lepidoptera, Tortricidae) foi criada do ovo ao adulto numa dieta somente de ovos coespecíficos (ROCK, 1968, citado por JOYNER; GOULD, 1987). Aparentemente, um grande número de insetos fitófagos consome tecido animal oportunisticamente.

Essa propensão dos herbívoros em ingerir tecido animal delimita uma tênue separação entre: 1) ingerir o córion, ovos tróficos e exúvias ou 2) ingerir seus irmãos ou seus próprios ovos. Segundo Thomas e Manica (2003), pode-se subdividir o canibalismo em heterocanibalismo – predação que ocorre entre indivíduos da mesma espécie, mas que não apresentam parentesco; canibalismo filial – predação realizada entre pais e filhos, e canibalismo fraterno (ingestão de irmãos) (WHITE, 2005).

Causas

Colinvaux (1973) sugere que o canibalismo só ocorre em situações extremas sob forte pressão ambiental, como a impossibilidade de dispersão. As causas do comportamento canibal normalmente estão associadas ao alimento e à densidade populacional; entretanto, o gatilho para tal comportamento pode estar ligado a outros fatores ou um conjunto de fatores (FOX, 1975), como o desenvolvimento assincrônico, a idade dos indivíduos, o parasitismo, as altas temperaturas e a variação na umidade relativa do ar (RICHARDSON et al., 2006).

Alimento

O alimento é um item fundamental para a sobrevivência de qualquer ser vivo. Alterações em sua disponibilidade, parcial ou total, levam a um estresse que causa mudanças comportamentais, bioquímicas e fisiológicas, e que, eventualmente, podem levar ao canibalismo. A mudança comportamental é prontamente revertida assim que as necessidades nutricionais e a disponibilidade de alimento são restabelecidas.

Um exemplo desse comportamento é o observado em Spodoptera littoralis Boisduval (Lepidoptera), conhecido como lagarta-do-algodão. A lagarta ataca não somente algodão, mas também cereais. Quando falta alimento, apresenta uma tendência ao canibalismo, ingerindo as lagartas que a cercam, mas retorna à condição normal assim que a situação do seu alimento é restaurada (ABDEL-SAMEA et al., 2006).

Um caso interessante de canibalismo é o apresentado em Emblemasoma auditrix Shewel (DEVRIES; LAKES-HARLAN, 2007), uma mosca parasitoide em que cerca de 38 larvas eclodem simultaneamente em seu útero. Após a localização do hospedeiro pela mosca, uma única larva é depositada, onde ela rapidamente se desenvolve e pupa após 5 dias. Acontece que a procura pelo hospedeiro pode levar diversas semanas e, durante esse período, a larva cessa seu desenvolvimento e permanece no primeiro ínstar. Entretanto, a larva apresenta um aumento de peso intrauterino, indicando que o ganho alimentar está relacionado ao canibalismo de outras larvas dentro do útero. Esse caso foi descrito como canibalismo pré-natal (Figura 1).

Figura 1. (A) Decréscimo do número médio de larvas por mosca ao longo do tempo. Grupo I (n = 50) (símbolos negros, linhas contínuas): moscas não tiveram acesso ao hospedeiro (cigarras) e nenhuma larva foi depositada durante os 12 dias de experimento. Grupo II (n = 49) (símbolos em aberto, linhas contínuas): moscas tiveram acesso ao hospedeiro. As cigarras foram coletadas no campo e subsequentemente apresentadas às moscas em laboratório. Em ambos os grupos, o decréscimo é significante comparado ao dia 0 e ao dia 4, no grupo I e II, respectivamente. O número de larvas mortas, mas completas, variou em ambos os grupos (linhas tracejadas); (B) Porcentagem de moscas contendo remanescentes de larvas (ganchos bucais, partes da cutícula) em ambos os grupos (n = 10). Grupo I (colunas negras); Grupo II (colunas abertas).

Fonte: Devries (2007).

O grau de canibalismo pode variar com a presença de recursos do alimento em diferentes lugares. Fahy (1972) comparou as dietas de insetos bênticos em diferentes partes de um rio oligotrófico. A seção superior era pobre em detritos e, consequentemente, possuía uma pequena população de herbívoros, ao contrário da população da seção inferior, rica em detritos, em que foi observado um maior número de predadores, muitos deles canibais.

O canibalismo é claramente benéfico ao organismo quando a disponibilidade de alimento é baixa, mas nem sempre o é quando esta é alta e as vítimas são aparentadas (BURGIO et al., 2002). Fêmeas de besouros coccinelídeos da espécie Harmonia axyridis Pallas, predadores de afídeos, quando estão num ambiente com alta densidade de presas, apresentam decréscimo no fitness com a intensidade de canibalismo de irmãos (sibling-cannibalism), indicando que esse tipo de canibalismo não é adaptativo para as fêmeas quando a quantidade de alimento larval é alta (OSAWA, 1992a) (Figura 2).

Figura 2. Comparação entre as taxas de predação e de canibalismo de adultos de Harmonia axyridis Pallas em diferentes densidades de afídeos. *: P<0,05 (KRUSKAL-WALLIS).

Fonte: Burgio et al. (2002).

Não só a quantidade, mas a qualidade do alimento também é determinante para que o comportamento canibal se manifeste. O alimento dos cupins é notadamente deficiente em nutrientes, especialmente proteína. Não é surpreendente que a maioria das espécies de térmitas estudadas exiba carnivoria facultativa, usualmente na forma de canibalismo (MATHEWS; MATHEWS, 1978). A maioria dos insetos sociais se alimenta dos indivíduos mortos na colônia ou daqueles que, em fase reprodutiva, falharam em seus voos nupciais, assim como os “trabalhadores” machucados (WHITMAN et al., 1994). Desse modo, podem ajustar seu nível de canibalismo de acordo com as suas necessidades nutricionais imediatas. Por exemplo, quando a dieta é rica em proteína, Zootermopsis angusticollis Hagen (Isoptera, Hodotermitidae) apresenta taxas praticamente nulas de canibalismo. Entretanto, quando disponibilizada uma dieta de pura celulose experimentalmente, a colônia se tornou intensamente canibal (COOK; SCOTT, 1933).

Muitos autores encontraram valores adaptativos para os padrões de canibalismo em insetos sociais. Kasuya et al. (1980) explicaram que o canibalismo intercolonial em vespas de papel japonesas Polistes chinensis antennalis Perez e Polistes jadwigae Dalla Torre é um meio efetivo de acumulação de alimento durante o estágio de construção da colônia. Nas espécies de clima temperado, o alimento se torna escasso no outono e em virtude da diminuição do número de operárias e da redução da proporção de indivíduos reprodutivos, o canibalismo intracolonial comumente ocorre (WILSON; 1971, citado por JOYNER; GOULD, 1987). Em colônias de formigas, operárias rotineiramente ingerem ovos, larvas e pupas que estejam machucadas e têm poucas chances de sobrevivência, mas quando a colônia passa por períodos de restrição alimentar, crias saudáveis também podem ser consumidas (WILSON, 1971, citado por JOYNER; GOULD, 1987).

Densidade

Os efeitos canibais resultantes da alta densidade populacional são normalmente confundidos com a escassez de alimentos. Em muitos casos, o alimento existe em abundância ou em quantidades adequadas e mesmo assim observa-se a prática do canibalismo. Quando do nascimento de uma grande quantidade de indivíduos, estes representam competidores em potencial para os mais velhos. Devorá-los pode ser uma boa estratégia tanto do ponto de vista nutricional quanto do ponto de vista competitivo (FOX, 1975).

Lestes nympha Selys (Odonata) se alimenta de moscas, mosquitos e outros pequenos insetos. Entretanto, alterações ambientais como excesso de alimento e falta de predadores fazem com que a população cresça, causando um aumento no número de ovos e larvas. Quando essas eclodem, entram em competição pelo mesmo alimento. Assim, ocorre a mudança de alvo alimentar: passam a canibalizar coespecíficos (FISHER, 1961). Como consequência, além do controle populacional, há um incremento nutricional para o canibal.

Apesar de o canibalismo não ser incomum entre os insetos fitófagos, ele provavelmente não ocorre comumente na natureza se a população não estiver extremamente densa. O fenômeno da migração está associado com a redução antecipada de recursos alimentares após um aumento da densidade populacional, situação observada com os gafanhotos mórmons da América do Norte, Anabrus simplex Haldeman. Em migração, apresentavam privação de dois nutrientes essenciais: proteínas e sais minerais (Figura 3). Como os próprios insetos são ricos nesses nutrientes, eles praticavam o canibalismo (SIMPSON et al., 2006). Esse estudo demonstrou que a saciedade desses dois nutrientes reduziu a taxa de canibalismo e a saciedade de proteína, especialmente, inibia a migração. Isso sugere que a razão principal para a formação de bandos migratórios na espécie é a deficiência nutricional de proteínas e sais.

Figura 3. Mudanças do estado-dependente do canibalismo em ninfas de gafanhoto Anabrus simplex Haldeman (A) coletadas nos campos após 5 horas de pré-tratamento em cada uma das quatro dietas artificiais: (B) P = 42% proteína e sem carboidratos digeríveis, C = 42% carboidratos e sem proteína, PC = ambos nutrientes e O = nenhum dos nutrientes (n = 20); (C) ou sementes de erva com ou sem uma alíquota de 0.25 M NaCl (n = 50). Depois de 50 minutos de exposição, houve rápido declínio na curva, indicando menor taxa de canibalismo. Quando expostos a dietas apenas proteicas ou apenas salinas, houve o comportamento canibal, quando expostos a dietas de apenas carboidratos, o comportamento canibal foi muito mais evidente. Entretanto, quando expostos a uma dieta rica em proteínas e sais, a tendência ao canibalismo diminuiu.

Fonte: Simpson et al. (2006).

Foto: Stephen J. Simpson

O canibalismo resultante de alta densidade populacional tem um caráter de estabilizar o número e a distribuição de uma população (DONG; POLIS, 1992). Assim, esse comportamento juntamente com outros fatores de mortalidade alteram essa relação tamanho–distribuição agindo como um agente seletivo em relação às larvas e aos adultos (EISENBERG, 1966).

Comportamento da vítima

Em algumas situações, o canibalismo é iniciado por padrões comportamentais particulares de alguns indivíduos suscetíveis. Diferenças nas taxas de canibalismo de duas espécies aparentadas de Lepidoptera podem ser explicadas por diferenças nesses padrões comportamentais das lagartas. As lagartas do milho, Heliothis armigera Hübner, movem-se ativamente e induzem respostas agressivas quando em contato com outras lagartas. Em contraste, lagartas de Heliothis punctigera Wallengren não se movem quando se encontram com outras e apresentam taxas de canibalismo muito menores (FOX, 1975).

Disponibilidade de vítimas

O fato de um indivíduo se encontrar com o outro da mesma espécie, em estado de vulnerabilidade, pode ocasionar o comportamento de canibalismo. As taxas de canibalismo em ovos e jovens recém-emergidos podem ser determinadas pelo tamanho da massa de ovos e pelo tempo que levam para eclodir. Algumas espécies de joaninhas (Coccinelidae) podem consumir seus ovos-irmãos pelo simples fato de terem eclodido primeiro do que suas larvas-irmãs.

Foi observado em alguns grupos de insetos que, mesmo em condições de baixa densidade populacional e de quantidade de recursos alimentares, os indivíduos ingerem uns aos outros. As lagartas de borboletas monarcas, ao eclodirem, ingerem os ovos vizinhos e a folha onde estava depositado seu ovo (BROWER, 1961). O mesmo acontece com H. armigera Hübner: ao eclodirem, as lagartas rastejam para dentro da espiga do milho. A primeira a chegar à espiga ingere todas as outras (irmãs ou não), mesmo que a espiga e/ou a plantação de milho seja suficiente para alimentar todas as lagartas. Em laboratório, essas lagartas, submetidas a dietas artificiais, apresentaram taxas de canibalismo ainda maiores e, nesse caso, pela alta densidade populacional.

O canibalismo de ovos em Ascia monuste Godart (Figura 4), a lagarta da couve, ocorre sempre que há oportunidade e há uma preferência pela ingestão de coespecíficos em detrimento da ingestão de seu alimento principal (ZAGO-BRAGA; ZUCOLOTO, 2004). Esse comportamento é influenciado pelo estágio de desenvolvimento – quanto mais velha a lagarta, maior seu poder de predação – atribuído à estrutura física das mandíbulas, que são mais rígidas nos ínstares finais, assim como à mobilidade, também maior nesses ínstares, facilitando a predação de lagartas recém-eclodidas, que já apresentam certa mobilidade.

Figura 4. Lagarta de Ascia monuste Godart (2º ínstar) ingerindo ovo coespecífico.

Foto: Alessandra F. K. Santana

Há também um crescente corpo de informações sobre a regulação do canibalismo em insetos sociais. No seu trabalho com abelhas, Woyke (1980) determinou que larvas de machos diploides são ingeridas por abelhas nutridoras. Em Apis mellifera L., essas larvas são ingeridas no primeiro dia de vida, mas em A. cerana F. elas sobrevivem por mais tempo e algumas são criadas até seu 4º dia de vida. Woyke (1980) acredita que como a criação de machos improdutivos é um desperdício de energia, uma mutação que opera e elimina esses indivíduos foi favorecida por seleção natural. Assim, ele propõe que A. cerana é um estágio mais primitivo na história evolutiva do que A. mellifera. Ingerir machos diploides em estágios iniciais de desenvolvimento, provavelmente, resulta em economia de energia pela colônia (WOYKE, 1980).

Canibalismo sexual

O canibalismo sexual é um comportamento que pode ser iniciado independentemente da quantidade de alimento ou da densidade da população. A causa desse comportamento pode ser justamente a disponibilidade e/ou o comportamento da vítima em questão.

O consumo de partes do corpo do macho pelas fêmeas durante a cópula ocorre em espécies de Orthoptera como Hapithus agitator Uhler e Cyphoderris sp. Nessas espécies, a fêmea se alimenta das asas do macho durante a cópula. Esse comportamento mantém a fêmea unida ao macho durante a inseminação e, ainda, evita que esta se alimente do espermatóforo antes de seu total esvaziamento. Machos cujas asas foram retiradas cirurgicamente em laboratório obtiveram menos sucesso na transferência do espermatóforo do que os que permaneceram alados (VAHED, 1998).

O canibalismo do corpo inteiro do macho pelas fêmeas pode ocorrer durante ou logo após a cópula e foi registrado em pelo menos 16 espécies de mantídeos predadores (Dictyoptera), alguns gêneros de Orthoptera e em pelo menos 25 espécies de ceratopogonídeos predadores (Diptera) (LAWRENCE, 1992).

Canibalismo sexual em mantídeos predadores

Na cabeça do macho mantídeo estão localizados neurônios inibitórios dos movimentos de cópula. Quando a fêmea ingere sua cabeça e, portanto, exclui a inibição neuronal, os movimentos copulatórios passam a ser estimulados e a inseminação ocorre mais eficientemente. A origem desse comportamento pode ser testada experimentalmente, com base na semelhança do sistema nervoso dos insetos com seu ancestral comum: 1) machos mantoideos de espécies na qual a fêmea não realiza o canibalismo sexual exibem o comportamento de cópula mesmo com sua cabeça retirada experimentalmente; 2) as fêmeas que tiveram suas cabeças removidas exibem certas respostas comportamentais completas, mesmo que elas naturalmente não sejam sujeitas ao canibalismo. Essas respostas sugerem que o comportamento de cópula sem a cabeça é latente, se manifestando caso ocorram mudanças ambientais. Os genes que são responsáveis pela origem desse comportamento, provavelmente, promovem uma resposta de sucesso reprodutivo; então, devem ter distribuição nas espécies como resultado de seleção natural a favor da característica. Por que existem espécies de mantoideos que realizam o canibalismo sexual e outros não (ALCOCK, 2001)?

As hipóteses de sucesso do comportamento de canibalismo sexual seriam: ao oferecer a cabeça, o macho consegue transferir mais espermatozoides; a fêmea recebe um acréscimo nutricional e não ingere o espermatóforo, garantindo a fertilização dos ovos. Esse modelo prevê que o canibalismo sexual será favorecido pela seleção natural quando o canibalismo aumentar significativamente o número ou a viabilidade dos ovos fertilizados pelo espermatozoide do macho canibal, e quando o número previsto de cruzamentos durante a vida de um macho é baixo (FOX, 1975). Esse modelo se aplica somente às situações em que o canibalismo ocorre depois que aconteceu a transferência de espermatozoide (FOX, 1975).

Todos os modelos consideram o canibalismo sexual com valor adaptativo para ambos os sexos. Uma suposição é que o canibalismo sexual evoluiu e é mantido por causa dos benefícios reprodutivos que confere aos adultos. Recentemente, entretanto, sugerem que o canibalismo sexual em organismos adultos pode ser resultado indireto de comportamentos adaptáveis de estágios anteriores da história de vida do organismo (ARNQVIST; HENRIKSSON, 1997; SUTTLE,1999).

Diversos autores propõem que o canibalismo sexual em mantídeos só acontece quando há limitação alimentar, falta de espaço para a dispersão dos machos após a cópula ou quando distúrbios são causados por observadores. Isso porque a maioria das observações de mantídeos canibalizados é feita em animais que foram capturados e o estresse gerado pode iniciar tal comportamento (VAHED, 1998). Lawrence (1992), por exemplo, observou que dentre 13 encontros sexuais de casais de Mantis religiosa L., apenas em quatro houve canibalismo (31%). Hurd et al. (1994) observaram canibalismo em apenas três de 62 cópulas em Torymus sinensis Kamijo (5%) e em quatro de 40 cópulas de Stagmomantis limbata Hahn (10%). Esses dados indicam que o canibalismo ocorre em aproximadamente 30% das cópulas, mas não é uma regra.

Seleção do canibalismo sexual

Alimentar-se da cabeça do macho traz uma vantagem nutricional para a fêmea, mas qual seria a vantagem para o macho? O canibalismo sexual é adaptativo do ponto de vista masculino? Apesar de não se saber ao certo se o macho promove ativamente seu próprio consumo, o canibalismo sexual pode ser teoricamente adaptativo para ele se: 1) oportunidades de copular com outras fêmeas forem limitadas; e 2) os nutrientes disponibilizados para a fêmea contribuírem para o sucesso reprodutivo do macho canibalizado (BUSKIRK et al., 1984). Alcock (2001) considera que a habilidade de cópula de machos mantídeos sem a cabeça tem origem em sua consequência reprodutiva. Os machos sem as cabeças aumentam seu fitness postumamente, o que contribui para a seleção positiva da característica, mas hipotetiza, também, que qualquer mutação que interfira nessa habilidade pode dirigir a pressão de seleção contra essa característica.

Birkhead et al. (1988) demonstraram que o canibalismo sexual leva a um aumento da produção de prole para fêmeas mantídeas. Em Hierodula membranacea Burmeister, fêmeas mantidas em dietas pobres que puderam se alimentar do macho durante a cópula produziram ootecas mais pesadas do que as daquelas que foram privadas de se alimentar do macho. Também foi verificado que o número de juvenis dessas ooteca correlacionou-se positivamente com sua massa (BIRKHEAD et al., 1988).

Impacto do alimento e consequências ecológicas

Populacionais

Do ponto de vista populacional, o canibalismo pode ser extremo o bastante a ponto de causar a extinção da população ou simplesmente reduzir o seu tamanho e, dessa maneira, pode diminuir a competição intraespecífica. O canibalismo pode afetar também a distribuição etária da população e causar oscilações no número de indivíduos nos diferentes estágios de desenvolvimento. Quando o canibalismo reduz drasticamente as taxas reprodutivas ou, em espécies com alto grau de agressividade, elimina seus descendentes, esse comportamento gera resultados altamente negativos (FOX, 1975).

Controle populacional

Em laboratório, comportamentos canibais podem aumentar a estabilidade e a persistência da população. Uma das quatro espécies de moscas varejeiras, Chrysomyia albiceps Wiedemann, é canibal e foi a única que persistiu nesse comportamento quando o alimento estava escasso. As poucas larvas sobreviventes eram pesadas o bastante para produzir pupas viáveis. As espécies não canibais produziram indivíduos pequenos, incapazes de manter sua população na presença de intensa competição. Ullyette (1950) concluiu que, para C. albiceps, o canibalismo foi um mecanismo de interferência na competição, reduziu a pressão da pouca disponibilidade de recursos e manteve a qualidade fisiológica dos indivíduos sobreviventes.

Em experimentos com maior número de coespecíficos da lagarta A. monuste Godart, houve uma tendência de redução do tamanho do grupo (Tabela 1), podendo indicar que o canibalismo nessa espécie provavelmente funciona como controle populacional (ZAGO-BRAGA; ZUCOLOTO, 2004).

Tabela 1. Taxa e porcentagem de canibalismo em Ascia monuste Godart em relação ao número de coespecíficos. Grupo I: controle, alimentado somente com couve; grupo II: disponibilizado couve e 7 lagartas recém-eclodidas; grupo III: disponibilizado couve e 15 lagartas recém-eclodidas e grupo IV: disponibilizado couve e 30 lagartas recém-eclodidas. Temperatura 29 ± 2 oC; 80% UR.

Número de coespecíficos | Número de lagartas ingeridas | Porcentagem de lagartas canibalizadas
Grupo I | X | X
Grupo II | 4,83 ± 1,57 a | 69,04 ± 22,46 a
Grupo III | 8,17 ± 2,91 a | 54,44 ± 19,40 a
Grupo IV | 19,33 ± 4,78 b  | 64,4 ± 15,95 a

Os resultados representam a média ± desvio-padrão de seis repetições. Médias seguidas das letras iguais na mesma coluna não diferem das outras. Teste ANOVA de Kruskal-Wallis (Sigma Stat for Windows, 1994 – Jandel Corporation) com P<0,05.

Fonte: Zago-Braga e Zucoloto (2004).

Muitos pesquisadores, entretanto, sugerem que o canibalismo não exerce essa função de controlador populacional. Ao contrário, pressupõem que ele aumenta o número de sobreviventes por meio de melhor utilização do alimento no ambiente, concentrando-o num menor número de indivíduos bem-sucedidos. Quando o alimento é escasso, sem o canibalismo alguns indivíduos podem sobreviver, mas com ele haverá maior número de sobreviventes (WHITE, 2005). Em espécies que colocam ovos agregados, o canibalismo pode aumentar a sobrevivência do grupo: por intermédio da redução do número de indivíduos, tornando-os menos evidentes, enquanto as chances de sofrerem predação diminuem (ZAGO-BRAGA; ZUCOLOTO, 2004).

Estrutura etária

Além do controle populacional, o canibalismo pode influenciar na estrutura da população. A sobrevivência de indivíduos canibais em detrimento de outras categorias gera uma oscilação na distribuição das classes etárias (MERTZ, 1969).

Para prever as consequências do canibalismo deve-se saber pelo menos a estrutura etária da população e as respectivas taxas alimentares. Medidas independentes da taxa de canibalismo são necessárias para distinguir a taxa de mortalidade exclusiva desse comportamento. Argumentos que concluem que o canibalismo não é a maior causa da mortalidade são algumas vezes encobertos em termos de baixa proporção da presença de coespecíficos no alimento do canibal. Por exemplo, foi concluído que o canibalismo não era importante entre as ninfas de libélulas e efemérides por causa da raridade desse comportamento e porque as ninfas praticavam canibalismo somente quando estavam famintas (FOX, 1975). Já em Plagiodera versicolora Laicharting (Coleoptera), o canibalismo é considerado o principal mecanismo regulatório responsável por até 50% da mortalidade dos indivíduos recém-eclodidos. Dependendo da composição etária da população, mesmo uma baixa taxa de canibalismo pode causar uma mortalidade significativa (BREDEN; WADE, 1985).

Em himenópteros do gênero Bombus, ocorre a ingestão de ovos e/ou larvas por adultos; essas refeições melhoram a dieta, controlam e regulam o crescimento da população por meio de suas classes de indivíduos (operárias, operárias poedeiras e machos) (MICHENER, 1974).

As consequências populacionais de comportamentos como o canibalismo podem não ser imediatamente óbvias porque podem envolver pequenas mudanças na faixa etária da população, o aumento da sobrevivência e/ou fitness dos indivíduos canibais e a taxa de mortalidade por canibalismo pode ser pouco significativa como um mecanismo regulatório.

Individuais

Além das consequências populacionais, o canibalismo pode conferir benefícios nutricionais diretos ao fitness do inseto, como aumento na taxa de sobrevivência ou fecundidade (CHURCH; SHERRATT, 1996). O benefício indireto é representado pela remoção de competidores em potencial (FOX, 1975). Em A. monuste Godart (Lepidoptera, Pieridae), por exemplo, as lagartas que praticam o canibalismo de ovos e de lagartas recém-eclodidas apresentam maior taxa de sobrevivência (Tabela 2a) e maior peso (Tabela 2b) em comparação às não canibais (BARROS-BELLANDA; ZUCOLOTO, 2001). Experimentos feitos com Ceratitis capitata Wiedemann, uma espécie de moscas-das-frutas, mostraram que as larvas quando estão privadas de alimento – seja em quantidade seja em qualidade – praticam o canibalismo de ovos e larvas menores; esse comportamento propicia às larvas melhor desenvolvimento do que as privadas de alimento (ZUCOLOTO, 1993).

Tabela 2a. Sobrevivência de lagartas de Ascia monuste Godart que ingeriram córion (grupo- controle C1) e lagartas que não ingeriram córion (grupo experimental E1), alimentadas com couve durante toda a fase imatura.

| Número de adultos por caixa (sobreveviventes)
C1 | 5,1 ± 1,0 a
E1 | 3,3 ± 1,2 b

N = 6; médias ± SD seguidas de letras diferentes diferem significativamente (teste-t, P<0,005).

Fonte: Barros-Bellanda e Zucoloto (2001).

Tabela 2b. Peso seco de lagartas de Ascia monuste Godart que ingeriram córion (grupo-controle C1) e lagartas que não ingeriram córion (grupo experimental E1), alimentadas com couve durante toda a fase imatura.

| Lagartas recém-eclodidas | Lagartas 1º ínstar | Lagartas 5º ínstar
C1 | 0,050 ± 0,008 a | 0,100 ± 0,015 a | 22,440 ± 3,100 a
E1 | 0,035 ± 0,005 b | 0,062 ± 0,010 b | 20,160 ± 2,500 a

N = 10; médias ± SD seguidas de letras diferentes diferem significativamente (teste-t, P<0,005).

Fonte: Barros-Bellanda e Zucoloto (2001).

Existem três hipóteses para o canibalismo parental: 1) o fitness individual (ganho nutricional para o canibal); 2) o fitness inclusivo (kin selection), ganho para o canibal e para a vítima – por meio do alto parentesco com o canibal; e 3) a manipulação parental, na qual o indivíduo que exerce o cuidado com a prole e, ao mesmo tempo se alimenta, em alguns casos, garante o cruzamento com fêmeas oportunistas, quanto ao local de postura de seus ovos. Ovos que são esvaziados podem atrair novas fêmeas e agregar mais ovos juntos desses, estimulando o macho a guardá-los e servindo como recurso alimentar. Com esse ganho, ele investe no cuidado dessa e de futuras gerações (THOMAS; MANICA, 2003).

Portanto, o canibalismo filial/parental gera benefícios fenotípicos (status nutricional) e genotípicos (contribuição para gerações seguintes) (POLIS, 1981). O canibalismo parental pode retirar danos ou doenças da cria, no qual ovos da periferia, mais suscetíveis ao parasitismo, são ingeridos (Figura 5).

Figura 5. Proporção de ovos externos (colunas brancas) e internos (colunas pretas) que foram parasitados por vespas e canibalizados pelo macho guardião; colunas seguidas de letras diferentes diferem significativamente.

Fonte: Thomas e Manica (2003).

Ademais, ao ingerir indivíduos aparentados sobrecarrega o custo potencial da característica comportamental. Os machos incorrem em custos elevados ao cuidar da cria: aumentam sua exposição à predação, reduzem sua habilidade de caçar e de se dispersar, e também reduzem o número de ovos fertilizados. Assim, é provável que o canibalismo filial ocorra somente quando os benefícios para o canibal são bastante elevados. Se um macho eliminar parte de sua cria para reduzir a competição por alimento entre sua prole, seletivamente ele aumenta a aptidão dos sobreviventes. O macho deve maximizar o potencial reprodutivo de sua prole, mesmo que com isso ele diminua o próprio (KIGHT; KRUSE, 1992).

As vantagens e desvantagens do canibalismo devem ser balanceadas contra outros fatores que afetam a sobrevivência. Em alguns casos, as consequências do canibalismo podem ser menos severas do que a fome e reprodução inadequada por falta de nutrientes.

Estratégias relacionadas aos riscos do canibalismo

Os insetos fitófagos que praticam canibalismo correm mais riscos adicionais do que se ingerissem apenas seu alimento principal. Em qualquer procura por alimento, há o perigo iminente de predação; no processo de canibalizar outro, há ainda o risco de o predador se tornar a presa. Foi observado, em A. monuste Godart, que o canibalismo ocorre em laboratório e no campo; entretanto, as fêmeas evitam ovipositar em folhas onde há lagartas coespecíficas, mas não onde há ovos (BARROS-BELLANDA; ZUCOLOTO, 2005). Além disso, insetos herbívoros não possuem sensilas e programas neurais apropriados para detectar e responder a compostos tóxicos da presa e assim podem se contaminar com toxinas ou parasitas presentes nela (WHITMAN et al., 1994). Quando a presa está com algum tipo de infecção, esta pode ser passada ao canibal durante a ingestão. Boots (1998) pode observar experimentalmente em Plodia interpunctella Hübner a transmissão de um vírus e a permanência da infecção na população via canibalismo. Mas, preferencialmente, os indivíduos contaminados são canibalizados quando apresentam tamanho próximo ao do canibal, contrariando o esperado, que seria o canibal evitar a infecção. Mas, esse comportamento sugere que os canibais não evitam uma infecção em detrimento da realização do comportamento canibal.

Para diminuir os riscos relacionados à predação interespecífica, os herbívoros, muitas vezes, são oportunistas, ou seja, se alimentam preferencialmente de presas pequenas, machucadas, incapacitadas, mortas ou fragilizadas (WHITMAN et al., 1994). É o caso de canibalizar ovos, lagartas recém-eclodidas ou em momentos próximos à muda da presa potencial. É interessante ressaltar que nas espécies de coleópteros H. axyridis Pallas e Adalia bipunctata L. o canibalismo só ocorre em ovos inviáveis (SANTI; MAINI, 2007).

Dosagens de enzimas digestórias mostraram que larvas de C. capitata Wiedemann que praticam canibalismo – e, portanto, ingerem quantidade maior de proteínas – secretam maior quantidade de tripsina, o que aumentaria a eficácia na digestão proteica e menor quantidade de aminopeptidase, talvez para evitar possíveis efeitos deletérios do excesso de aminoácidos livres. Além disso, houve um acúmulo de sais nos tubos de Malpighi, indicando uma adaptação para o excesso desses nutrientes presentes na alimentação (LEMOS et al., 1993).

Seleção do comportamento

Os indivíduos canibais expandem sua gama de recursos e se beneficiam evolutivamente. A qualidade e a quantidade da dieta desses indivíduos interferem nas taxas de canibalismo, mas também dependem de predisposição genética para a prática de atos canibais brandos, médios ou intensos. Três condições individuais motivam o canibalismo: diminuição da atividade de forrageamento, privação de alimento e a plasticidade fisiológica. Esses fatores permitem ao canibal incluir em sua dieta itens que antes eram ignorados pelo alto custo ou pelo baixo ganho energético (POLIS, 1981).

Polis (1981) supõe que a menor alteração genética já seria suficiente para originar um indivíduo canibal em uma população. Essas alterações são representadas nos diferentes fenótipos encontrados na deme: os canibais, na maioria das vezes, são maiores, podem ter garras e mandíbulas maiores, são mais agressivos e apresentam diferenças marcantes na dieta e estrutura trófica. Assim, esses organismos terão sua taxa de crescimento otimizada e uma trajetória de vida diferente dos demais da espécie (POLIS, 1981). Podem passar de um ínstar para outro mais rápido e reproduzir-se mais cedo. Por exemplo, duas espécies de Tribolium apresentam taxas de canibalismo de ovos diferentes para machos e para fêmeas. Em T. castaneum Herbst, as fêmeas são mais vorazes que os machos, porém o contrário ocorre em T. confusum Jacq. du Val. Como resultado da ingestão de ovos, as fêmeas de T. castaneum Herbst apresentam aumento na produção de ovos por fêmea (HO; DAWSON, 1996). Várias espécies do gênero Megarhinus (Diptera, Culicidae) apresentam uma gama bastante variada em suas taxas de canibalismo com a mesma quantidade de alimento disponibilizada em laboratório (BAY, 1974).

Giray et al. (2001) sugerem três hipóteses comportamentais relacionadas a linhagens genéticas, que geram indivíduos mais ou menos capazes de obter sucesso pela ação canibalista. São elas: hipótese da atividade locomotora, hipótese da eficiência de busca, hipótese da apetência. As linhagens com indivíduos com maior habilidade em se locomover, em encontrar quem será ingerido e ter apetite para ingeri-lo, desempenhará o ato canibal melhor que outros não tão habilidosos.

A teoria da seleção por parentesco sugere que o canibalismo é mais provável de se espalhar e se fixar em uma população quando o canibalismo entre parentes próximos for evitado. Em um grupo de mosquitos, em que a discriminação por parentesco evoluiu dessa forma, as larvas dessas espécies encontram regularmente parentes e não parentes na água. Comparou-se o grau de canibalismo sobre indivíduos aparentados e não aparentados em duas espécies ecologicamente distintas de mosquito: uma detritívora autógena, Trichoprosopon digitatum Rondani (Culicinae) e uma predadora autógena, Toxorhynchites moctezuma Dyar and Knab (Toxorhynchitinae). Apesar de a literatura documentar a ocorrência de discriminação parental em outros insetos, nenhum desses mosquitos mostrou preferência em canibalizar não aparentados. No exemplo dado, T. digitatum Rondani, o canibalismo determinado pela relação tamanho da vítima x tamanho do canibal possibilitou a seleção para o consumo preferencial de não aparentados, mas, nas observações de Toxorhynchites, os benefícios nutritivos compensaram os custos de não discriminar parentes de não parentes (SHERRATT et al., 1999).

No exemplo de Rhinocoris tristis Stål (Hemiptera), reduvídeos que exibem cuidado parental, os machos ingerirem parte de sua própria prole é uma evidência que confirma a ligação entre disponibilidade de alimento e incidência do canibalismo. Pode-se considerar a discriminação da prole, porque isso pode alterar os custos do canibalismo ao macho. Os machos guardam seus ovos colocados em tempos diferentes por várias fêmeas. Esses ovos são defendidos por 15 a 43 dias de ataques por vespas parasitas e por insetos predadores, dependendo do período de incubação deles. Nesse período, os machos ingerem alguns dos ovos sugando seu conteúdo e deixando a parede do ovo e o opérculo intactos. O macho copula com a fêmea antes da oviposição e, provavelmente, pode ser o pai de pelo menos alguns dos ovos. Entretanto, existem alguns casos de cuidado aloparental, que são resultados da competição direta entre machos pela cria. Em experimento para investigar se os machos discriminaram entre sua própria prole e a de outro macho, não foi encontrada diferença significativa na porcentagem de ovos canibalizados pelo próprio pai ou pelo pai adotivo (THOMAS; MANICA, 2003).

Canibalismo versus predação

A ocorrência e a intensidade do canibalismo varia amplamente nas espécies; muito dessa variabilidade se deve a fatores que influenciam a população: 1) algumas espécies respondem à limitação de recursos por dispersão, diapausa, alterações em características fisiológicas ou interferência por competidores; 2) alguns animais podem ser incapazes de canibalizar porque não conseguem prender uma presa grande, agressiva ou com mecanismo de fuga eficiente.

Quando várias espécies dividem um recurso, as interações entre os indivíduos que competem complicam a seleção para o comportamento de canibalismo. Existem exemplos de espécies que predam seus competidores e, em muitos casos, são também canibais. O balanço entre canibalismo e predação influencia a dinâmica populacional das espécies envolvidas. Em populações naturais, as fontes geradoras de mortalidade são influenciadas por diversos fatores combinados, como a sincronia de emergência de ovos, a predação, alterações climáticas. O canibalismo, na ausência desses fatores, pode contribuir para a estabilidade da população (HOPPER et al., 1996).

Analisando a frequência relativa das espécies agressivas e competidoras relacionadas a um recurso, podem ser observadas mudanças na população. As taxas de canibalismo deveriam ser maiores para espécies sem competidores próximos, as quais ocorrem quando o recurso é usado por poucas espécies; entretanto, acontece o oposto porque é menor o contato entre os indivíduos da mesma espécie. Quanto mais espécies utilizam o mesmo recurso, mais eventos interespecíficos ocorrem e a quantidade relativa de canibalismo e predação dependerá dos encontros com os outros indivíduos (Figura 6). É comum em espécies que são sempre canibais, até quando a competição interespecífica é alta, os eventos de canibalismo serem menos frequentes quando existe menos sobreposição no uso de recursos (FAHY, 1972).

Figura 6. Proporções relativas de canibalismo (c) e predação sobre potenciais competidores (p) por espécies agressivas, com base na abundância relativa das espécies e no grau de distribuição e escassez de recursos. (A) Espécie agressiva é mais comum do que os competidores; (B) As espécies são igualmente abundantes; (C) A espécie agressiva é relativamente rara.

Fonte: Fox (1975).

Esses argumentos deixam várias inferências: 1) se a seleção natural influencia o comportamento de espécies predadoras, indivíduos podem mostrar diferentes preferências alimentares entre competidores potenciais e a hierarquia dessas preferências pode refletir diretamente na quantidade de sobreposição entre as espécies (FOX, 1975); 2) a predação poderia ser comum entre espécies com hábitos generalistas e com recursos qualitativamente similares (FOX, 1975).

Agarwala e Dixon (1992) demonstraram que larvas e adultos de espécies de coccinelídeos, Coccinella septempuctata L. e A. bipunctata L., relutaram em se alimentar de ovos coespecíficos quando esses foram tratados com extrato aquoso de outras espécies de ovos, e concluíram que ovos dessas espécies apresentam uma proteção contra predação interespecífica. Além disso, o canibalismo é mais benéfico nutricionalmente do que a predação interespecífica (YASUDA; OHNUMA, 1999).

Significados ecológicos do canibalismo

Ecologicamente, além do ganho nutricional, o indivíduo que canibaliza elimina um potencial competidor e um possível predador coespecífico. Eles diminuem o tamanho da população, o alimento se torna mais abundante para cada sobrevivente e aumentam as chances de sobreviver e crescer mais rápido. O canibalismo pode ser desvantajoso quando o indivíduo canibal torna-se muito agressivo, podendo destruir sua progênie ou eliminar possíveis parceiros sexuais (FOX, 1975). Dessa maneira, não há seleção a favor desse comportamento.

Os mecanismos e significados ecológicos do canibalismo podem diferir muito entre herbívoros e carnívoros. O principal benefício do canibalismo para carnívoros parece ser a compensação quantitativa por falta de predadores (DONG; POLIS, 1992). Khan et al. (2003), por exemplo, verificaram que o besouro-carnívoro C. septempunctata L. (Coccinelidae) canibalizou significativamente mais ovos na ausência dos afídeos do que na presença deles. Os herbívoros, entretanto, podem realizar o comportamento canibal tanto para ganhos qualitativos quanto quantitativos. Os canibais herbívoros que se alimentam de coespecíficos elevam seus índices de nitrogênio que podem sanar deficiências nutritivas causadas pela baixa qualidade nutricional das plantas que ingerem normalmente. Os cupins da espécie Z. angusticollis Hagen tornam-se canibais quando sua dieta é puramente de celulose e, consequentemente, deficiente em proteínas (COOK; SCOTT, 1933). Animais onívoros fornecem um bom exemplo para testar a predição sugerida. A maioria dos onívoros tem uma sobrevivência e uma fecundidade mais elevadas quando a dieta é composta por plantas e animais predados (COLL, 1998). Os onívoros fitozoófagos, que se alimentam primeiramente de plantas, espera-se que melhorem sua dieta nutricionalmente com o canibalismo, assim como fazem os herbívoros. Quanto aos onívoros zoofitófagos, aqueles que se alimentam primeiramente de proteína animal, têm o benefício energético do canibalismo, por meio do consumo de coespecíficos em razão do nível trófico que ocupam (FAGAN et al., 2002; MAYNTZ et al., 2005). Ainda existem poucos registros da preferência de canibais em se alimentar de coespecíficos ou de heteroespecíficos em teste de escolha (LEON-BECK; COLL, 2007).

Em geral, a predação intraespecífica tem recebido relativamente pouca atenção pela sua importância na bioecologia e nutrição. Apesar de intermitente na natureza e talvez não tão abrangente como outros mecanismos de obtenção de nutrientes, ela pode atuar como importante mecanismo na dinâmica de populações e persistência das espécies (JOYNER; GOULD, 1987).

Considerações finais

Os estudos e pesquisas sobre canibalismo em insetos revestem-se de importância tanto para os aspectos evolutivos como para quem se interessa pela aplicação desses conhecimentos. Embora haja algumas teorias discordantes sobre a evolução do comportamento e hábitos alimentares dos insetos, aceita-se, com maior frequência, que os primeiros insetos exclusivamente terrestres eram saprófagos, aparecendo depois os fitófagos e então os carnívoros. Entretanto, muitas espécies fitófagas praticam o comportamento canibal que, em um aspecto ou outro (muitas vezes não exclusivos), trazem vantagens, seja nos aspectos de desenvolvimento e reprodução e/ou para controle populacional que, em última instância, podem evitar competição e selecionar os mais aptos.

Do ponto de vista teórico, podemos pensar também que o comportamento canibal nas espécies fitófagas pode ter sido um passo importante rumo ao comportamento especificamente carnívoro. Mesmo com possíveis desvantagens, o canibalismo é um comportamento que exige pouco de quem o pratica, pois não há necessidade de forrageamento e, na maioria das vezes, não há uma reação contrária ao canibal; além disso, a composição nutricional do item alimentar a ser ingerido se aproxima muito da do canibal. Esse fato traz, no mínimo, duas vantagens: melhor aproveitamento do alimento e nenhuma necessidade de se metabolizar substâncias estranhas. Tudo isso garantirá ao canibal influências positivas no seu fitness.

A ingestão de fontes animais por um inseto preferencialmente fitófago exige certas adaptações, principalmente nos aspectos comportamental e digestório. No aspecto comportamental, é preciso que o inseto tenha receptores para perceber, aceitar e ingerir a fonte animal. No aspecto digestório, o inseto deve possuir condições de liberar quantidades diferentes de enzimas (principalmente proteases) do que se ele fosse exclusivamente fitófago; isso se faz necessário porque, de uma forma geral, as fontes alimentares advindas de animais são mais ricas em proteínas que as advindas de fontes vegetais. O que acaba de ser dito pode, pelo menos em teoria, ter sido um passo decisivo para o aparecimento de espécies de insetos exclusivamente carnívoras. Para quem se interessa pelo aspecto aplicado, entender o comportamento canibal e seus desdobramentos pode auxiliar na confecção de dietas artificiais e manutenção de populações para possível aplicação em controle biológico.

Outro ponto importante sobre o canibalismo é situar as espécies de insetos que possuem esse comportamento dentro da classificação adequada. Durante muito tempo, espécies oportunisticamente canibais eram classificadas como exclusivamente fitófagas. Hoje sabemos que o comportamento canibal pode melhorar bastante a performance dessas espécies. Pesquisas futuras devem envolver o maior número possível de áreas, como comportamento, fisiologia, bioquímica e genética. Estudos sobre comportamento devem abranger, em primeiro lugar, os aspectos descritivos e, sempre que possível, quantificados. Isso permitirá conhecer quais as possíveis causas que levam o inseto a praticar o canibalismo; para isso, é aconselhável que se trabalhe com populações em seus habitats, quantificando alimentos disponíveis e estratégias utilizadas no comportamento canibal. Experimentos em laboratório podem ajudar a entender melhor o comportamento canibal, pois são possíveis manipulações no desenho experimental, muitas vezes impossível de serem feitas na natureza.

Aspectos fisiológicos (crescimento, produção de ovos, ingestão, taxas de aproveitamento de dietas contendo e não contendo alimentos passíveis de canibalismo) e bioquímicos (principalmente quantificando enzimas digestórias) poderão auxiliar bastante a entender as adaptações que porventura possam ocorrer no processo de canibalismo. Não devemos nos esquecer de que o comportamento canibal pode alterar-se dependendo da disponibilidade dos alimentos utilizados pela população. Sempre que possível, seria interessante manter algumas gerações em laboratório para estudar se as adaptações poderão ser selecionadas e conhecer, então, a influência dos aspectos genéticos no canibalismo.

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Parte II - Aspectos específicos

Capítulo 9

Formigas (Hymenoptera)

Carlos R. F. Brandão

Rogério R. Silva

Jacques H. C. Delabie

Introdução

Fowler et al. (1991) publicaram um texto abrangente sobre a ecologia nutricional de formigas. Optou-se aqui por abordar a bioecologia e a nutrição de formigas a partir de sua classificação em grupos ecológicos na Região Neotropical, organizando a informação segundo conceitos atuais e de acordo com a ecologia alimentar dos diferentes grupos. Dessa forma, deu-se ênfase a referências recentes que, somadas às apresentadas por Fowler et al. (1991), complementam o tema.

As formigas são organismos eussociais, o que representa um nível de estrutura colonial avançado no qual convivem indivíduos adultos, pertencentes a duas ou mais gerações, capazes de contribuir com as tarefas necessárias à manutenção das colônias, que apresentam cuidado cooperativo à prole e que pertencem a castas reprodutivas e não reprodutivas (WILSON; HÖLLDOBLER, 2005b).

O registro fóssil de himenópteros sugere que a origem do mais recente ancestral comum às espécies de formigas atuais viveu há mais de 120 milhões de anos (GRIMALDI; ENGEL, 2005), embora estimativas com dados moleculares estendam ainda mais no passado essa origem, isto é, 132 a 176 milhões de anos (MOREAU et al., 2006). Brady et al. (2006), entretanto, sugeriram recentemente que a origem do ancestral das formigas tenha ocorrido entre 105 e 143 milhões de anos (CROZIER, 2006), enquanto Wilson e Hölldobler (2005a) reforçam as hipóteses levantadas a partir de argumentos ecológicos.

Entre os organismos eussociais, as formigas representam o grupo mais diverso e ecologicamente dominante (WILSON; HÖLLDOBLER, 2005a, b). Entre todos os insetos, constituem um dos táxons mais importantes em termos de biomassa ou abundância relativa local (HÖLLDOBLER; WILSON, 1990; DAVIDSON et al., 2003; ELLWOOD; FOSTER, 2004; WILSON; HÖLLDOBLER, 2005a, b). Junto com os cupins, as formigas constituem somente cerca de 2% de um milhão de espécies de insetos descritas até o momento, mas podem representar mais de 50% da biomassa de insetos nas florestas tropicais do globo (WILSON; HÖLLDOBLER, 2005a, b).

Como grupo ecologicamente dominante em todos os ecossistemas da Terra, da tundra às florestas tropicais (KASPARI, 2005; WILSON; HÖLLDOBLER, 2005a, b), as formigas engajam-se em interações com muitos outros organismos e, consequentemente, participam de forma significativa dos processos funcionais dos ecossistemas (HÖLLDOBLER; WILSON, 1990), tais como a regulação das populações de numerosos artrópodes (FLOREN et al., 2002; IZZO; VASCONCELOS, 2005; PHILPOTT; ARMBRECHT, 2006), a dispersão de sementes (BEATTIE, 1985) e a promoção de modificações na estrutura física dos ecossistemas (FOLGARAIT, 1998).

Estudos sobre comunidades de formigas vêm embasando programas de avaliação e de conservação de ecossistemas (BROMHAM et al., 1999; ANDERSEN et al., 2002) e têm sido utilizados como indicadores da biodiversidade de outros invertebrados. São ainda essenciais para compor estimativas confiáveis de riqueza de espécies dos grupos chamados de “hiperdiversos” (insetos, ácaros e outros aracnídeos e nematoides) (SILVA; BRANDÃO, 1999). Estudos focalizando comunidades de formigas têm sido também muito empregados em diferentes programas da biologia da conservação, como na avaliação do impacto de espécies invasoras, na detecção de comportamentos populacionais de espécies ameaçadas ou, como grupo considerado “chave” para o monitoramento na avaliação de programas de recuperação do uso da terra (por exemplo, reabilitação de minas) e no acompanhamento, em longo prazo, de mudanças nos ecossistemas (UNDERWOOD; FISHER, 2006).

O estudo de comunidades locais de formigas oferece enorme potencial para a realização de testes de hipóteses sobre riqueza local e regional de espécies (KASPARI et al., 2000b, 2004), abundância relativa (KASPARI, 2001; KASPARI et al., 2000a; KASPARI; VALONE, 2002), tamanho do corpo e sua influência na ecologia dos organismos (KASPARI, 2005), dinâmica de comunidades locais e nos estudos de interações inter e intraespecíficas, e suas consequências ecológicas (GOTELLI; ELLISON, 2002; SANDERS et al., 2003) e, ainda, na definição de características de redes tróficas (GUIMARÃES et al., 2006).

A compreensão da estrutura das comunidades de formigas neotropicais e dos fatores que determinam sua organização tem avançado com o uso de conceitos de grupos funcionais ou de guildas tróficas. Esse tipo de classificação permite agrupar espécies simpátricas que ocupam funções ou nichos similares e que mostram alto grau de interação ou sobreposição em sua autoecologia e que poderiam, assim, ser vistas como grupos de espécies que influenciariam, em conjunto, a estrutura da comunidade (SIMBERLOFF; DAYAN, 1991; WILSON, 1999; BLONDEL, 2003).

A adoção do modelo de grupos funcionais vem tendo bastante sucesso na análise ecológica das comunidades de formigas da Austrália (ANDERSEN, 1995) pelo seu poder preditivo em relação ao impacto de fatores como estresse (que limita a produtividade) e perturbação (responsável pela remoção de biomassa), sendo usado frequentemente em estudos que visam identificar bioindicadores ambientais (ANDERSEN et al., 2002, 2004; ANDERSEN; MAJER, 2004; MAJER et al., 2004).

Nos últimos anos, o grupo de pesquisa em taxonomia e ecologia de comunidades de formigas do Museu de Zoologia da Universidade de São Paulo (São Paulo) e o do Laboratório de Mirmecologia da Universidade Estadual de Santa Cruz/Comissão Executiva do Plano da Lavoura Cacaueira (Bahia) têm empregado grande parte de seus esforços em reunir dados de biologia, comportamento e morfologia da fauna de formigas de diversos biomas brasileiros. Esse conjunto de informações foi aqui utilizado para elaborar uma proposta de classificação dessa fauna em guildas, na análise, em detalhe, da estrutura ecológica da fauna de formigas neotropicais. Neste estudo, descreveu-se a bioecologia e a nutrição de formigas, tomando como ponto inicial as guildas de formigas neotropicais, somando, na descrição adotada, o resultado de diversos estudos desenvolvidos pelos autores, em especial a caracterização das guildas de formigas em florestas neotropicais (DELABIE et al., 2000; RAMOS-LACAU et al., 2008), a organização em guildas das formigas do Cerrado (SILVESTRE et al., 2003) e da mirmecofauna da serapilheira. Tendo em vista as observações já acumuladas sobre guildas de formigas, sugere-se ainda que novos testes de hipóteses sobre os fatores que determinam a ecologia das comunidades e das populações de formigas terão poder preditivo significativamente aumentado quando realizados, segundo um modelo de guildas, se comparados a métodos analíticos tradicionais.

Guildas de formigas e aspectos da sua bioecologia e nutrição

A maioria dos imagos (adultos) de formigas, como outras vespas predadoras e insetos de metamorfose completa em geral, explora como recurso alimentar principal, senão exclusivo, a hemolinfa de suas presas ou, ainda, substâncias açucaradas produzidas por nectários (florais ou extraflorais) e exsudados de hemípteros, enquanto gastam grande parte da energia derivada desses insumos açucarados e oleosos na procura de alimento para os imaturos da colônia (WILSON; HÖLLDOBLER, 2005b). Portanto, são as larvas que dependem de proteína e de outras substâncias para completar seu desenvolvimento, enquanto operárias adultas necessitam repor a energia gasta nas atividades de forrageamento, construção e manutenção do ninho, e nos cuidados com a prole.

Muitos estudos de ecomorfologia demonstram claramente a associação entre morfologia, ecologia e taxonomia (MILES et al., 1987; JULIANO; LAWTON, 1990a, b; PRICE, 1991; DOUGLAS; MATTHEWS, 1992). Padrões morfológicos compartilhados por espécies que coexistem espacial e temporalmente têm sido frequentemente utilizados para caracterizar a organização de comunidades (STEVENS; WILLING, 2000).

O tamanho do corpo, por si só, pode condicionar as dimensões do nicho ecológico de um organismo (OVADIA; SCHMITZ, 2002; NESS et al., 2004; WOODWARD et al., 2005) e, consequentemente, a estrutura de uma comunidade (OVADIA; SCHMITZ, 2002; COHEN et al., 2003; KASPARI, 2005). Em estudos de comunidades de formigas, evidências sugerem que a interação entre o tamanho do corpo e a complexidade estrutural do ambiente influencia a composição de espécies (FARJI-BRENER et al., 2004; SARTY et al., 2006). Isso permite uma ampla diversidade de espécies compartilhar recursos e evita o controle desses recursos por apenas uma ou duas espécies mais abundantes. Por exemplo, espécies particularmente comuns e de tamanho relativamente grande não conseguem acessar todos os microhabitats (como os interstícios da serapilheira ou pequenas cavidades dos solos que apresentem complexidade estrutural especial), deixando, portanto, áreas livres para o refúgio e a aquisição de alimentos utilizados por outras espécies (SARTY et al., 2006).

Para descrever objetivamente as guildas a partir do conjunto de espécies conhecidas na Mata Atlântica foram feitas análises fundamentadas na importância da morfologia na caracterização de grupos ecológicos. O esquema de classificação apresentado a seguir incorpora caracteres morfológicos com importância funcional conhecida e que, portanto, têm relação com a bioecologia e a nutrição das espécies de formigas, como tamanho, forma de diversas estruturas (cabeça, olhos, tronco, pecíolo, pernas) e local de forrageamento (KASPARI; WEISER, 1999, WEISER; KASPARI, 2006).

Quando aplicado a estudos na Mata Atlântica, que é um dos ambientes mais ricos em habitats e nichos ecológicos da Região Neotropical, o esquema de classificação indica a presença consistente de nove guildas que habitam a serapilheira. Somadas às informações da literatura e às nossas próprias observações e, ainda, agregando experiência em levantamentos levados a cabo em outras formações vegetais, sugere-se a existência de mais cinco guildas, adicionais às espécies que habitam a serapilheira aquelas com hábitos arborícolas, nômades e subterrâneos.

O esquema aqui preferido é hierárquico e adota uma estratificação vertical da fauna como o principal compartimento. Essa segregação de habitats entre espécies que compartilham o mesmo espaço já é bastante conhecida. Diversos levantamentos sistemáticos realizados em distintos biomas e regiões do planeta demonstraram que existem diferenças significativas na composição de espécies entre a fauna subterrânea, a da serapilheira, a da superfície do solo e a da vegetação (LONGINO; NADKARNI, 1990; DELABIE et al., 1994; BRÜHL et al., 1998; SILVESTRE et al., 2003; SILVA et al., 2004). Em segundo plano, as análises indicam que o tamanho do corpo e dos olhos são as principais variáveis que podem ser utilizadas para caracterizar os grupos funcionais, seguidas por informações sobre a forma de algumas estruturas morfológicas, especialmente das mandíbulas, do pecíolo e a posição relativa do olho em relação às outras estruturas da cápsula cefálica (WEISER; KASPARI, 2006).

Em adição, uma análise de agrupamento revela que alguns grupos incluem uma diversidade de táxons explorando os mesmos recursos, enquanto outros grupos são filogeneticamente consistentes, o que implica que a exploração de alguns nichos é taxonomicamente limitada. Nesses casos, a forma especializada das mandíbulas, o tamanho do corpo e as características comportamentais são elementos importantes na caracterização desses grupos e resultam em agrupamentos muito bem definidos, inclusive taxonomicamente. Pelo menos na região biogeográfica estudada, alguns nichos foram preenchidos exclusivamente por táxons pertencentes a um mesmo clado, em geral, com biologia e anatomia altamente especializadas, além do tamanho do corpo relativamente reduzido.

Espera-se que o mesmo panorama de 14 guildas compondo a estrutura das comunidades se repita em todos os outros ambientes de florestas neotropicais, incluindo áreas de savanas em estágio de clímax, como os cerradões. À medida que os ambientes se simplificam e perdem habitats, perdem certamente componentes ou mesmo guildas inteiras, consequentemente, não é de se esperar que existam comunidades mais ricas em determinados ecossistemas, isto é, guildas não reveladas por nossos estudos. Nas regiões sob regime climático temperado verifica-se a presença de uma guilda especial formada por espécies parasitas sociais.

A ausência de espécies parasitas sociais no esquema de guildas reflete a carência de amostragem adequada e ainda a pobreza de estudos sobre a biologia de numerosas espécies da Região Neotropical. Na referida região, algumas espécies já foram identificadas como inquilinas ou parasitas sociais, em especial, no gênero Acromyrmex, como Acromyrmex insinuator Schultz, Bekkevold e Boomsma (hospedeiro: Acromyrmex echinatior Forel), Pseudoatta argentina Gallardo [hospedeiro: Acromyrmex lundii (Guérin-Méneville)] e Pseudoatta sp. (hospedeiro: Acromyrmex rugosus F. Smith) (SUMMER et al., 2004). Há também várias espécies parasitas sociais conhecidas em espécies neotropicais dos gêneros Allomerus, Pheidole e Ectatomma (HORA et al., 2005). Seria perfeitamente legítimo considerar o conjunto de espécies de formigas neotropicais com hábitos parasitas sociais como a 15ª guilda no esquema proposto.

A seguir, são descritas as guildas ou agrupamentos alimentares de formigas neotropicais e os dados pertinentes sobre sua biologia, seguindo o esquema de classificação taxonômica de Bolton (2003), com ilustrações a partir de fotos do Dr. Alex Wild, a quem agradecemos a cessão das imagens.

Guildas de formigas neotropicais

Formigas predadoras

Generalistas epigeicas

Grandes

As formigas predadoras generalistas epigeicas (espécies que forrageiam na superfície do solo) são espécies de tamanho de corpo grande (em geral, 1 cm ou mais), mandíbula longa e linear, ou triangular, olhos distantes entre si e localizados aproximadamente no ponto médio entre a inserção da mandíbula e a margem vertexal; olhos muito grandes com o maior número relativo de omatídeos entre as guildas. A casta operária é monomórfica.

Os táxons incluídos nesse agrupamento são espécies dos gêneros Dinoponera, Odontomachus (Figura 1A), Pachycondyla, Ectatomma e as espécies maiores de Anochetus. Anochetus é considerado o grupo-irmão de Odontomachus, pois ambos os gêneros compartilham um mecanismo de fechamento das mandíbulas exclusivo em Ponerinae, conhecido como “mandíbula-armadilha” (GRONENBERG; EHMER, 1996). Em geral, operárias mais velhas das espécies dessa guilda forrageiam isoladamente à procura de presas, em especial artrópodes de tamanho compatível com elas, mas caçam outros invertebrados, tais como pequenos gastrópodes e minhocas. São também oportunamente saprófagas; as maiores espécies (observações pontuais realizadas em Dinoponera, Ectatomma ou Pachycondyla) sendo, às vezes, encontradas em cadáveres de pequenos mamíferos. Raramente empregam recrutamento ou visitam ou guardam nectários (a não ser no gênero Ectatomma e em algumas Pachycondyla arborícolas); vivem em ninhos no solo, em cavidades nas plantas ou ainda associados a epífitas, que são habitadas por populações de algumas dezenas a poucas centenas de indivíduos.

Figura 1A. Operária de Odontomachus bauri Emery durante aproximação da presa.

Foto: Alex Wild

Há uma variação grande do tamanho de corpo entre os táxons dessa guilda, especialmente porque inclui espécies de Anochetus. Nesse caso, a forma da mandíbula (longa e linear) tem forte influência na caracterização do agrupamento, em adição, essa observação sugere que se deve esperar uma divisão de recursos com base no tamanho das presas entre os táxons pertencentes ao agrupamento Anochetus + Odontomachus.

Médias

As formigas epigeicas médias são espécies de tamanho de corpo médio (0,5 cm a 1 cm), mandíbula triangular, olhos desenvolvidos, distantes da inserção da mandíbula e distantes entre si (Figura 1B). Inclui algumas espécies de Heteroponera, Gnamptogenys, Hylomyrma, Megalomyrmex, Oxyepoecus, Pheidole, Solenopsis e Basiceros. Todas as Pheidole e grande parte das Solenopsis do subgênero Solenopsis são polimórficas, enquanto os demais táxons do agrupamento são monomórficos. Formam colônias com populações médias (algumas dezenas a centenas de operárias) a grandes (alguns milhares de operárias, como em Solenopsis). Por exemplo, colônias adultas de Basiceros manni Brown & Kempf são formadas por cerca de 50 operárias (WILSON; HÖLLDOBLER, 1986), enquanto as de Heteroponera dolo (Roger) possuem menos de uma centena de operárias (BORGES et al., 2004).

Figura 1B. Operária de Gnamptogenys striatula Mayr inspecionando presa.

Foto: Alex Wild

Algumas das espécies classificadas nesse agrupamento alimentar são reconhecidamente predadoras epigeicas generalistas, como Gnamptogenys striatula Mayr (LATTKE, 1995). O agrupamento inclui, ainda, espécies com hábitos diversos, tais como espécies de Megalomyrmex do grupo Silvestrii, parasitas tróficas do fungo cultivado por formigas criadoras de fungo dos gêneros Apterostigma, Cyphomyrmex, Trachymyrmex e Sericomyrmex (ADAMS et al., 2000b; BRANDÃO, 2003) ou Oxyepoecus punctifrons (Borgmeier). O hábito arborícola não havia sido registrado para espécies de Oxyepoecus até recentemente, conhecidas como habitantes exclusivas da serapilheira, entretanto, Ketterl et al. (2003) e Albuquerque e Brandão (2004) registraram uma rainha e duas operárias em dossel, respectivamente no oeste de Santa Catarina e em Araucaria angustifolia (Bert.) O. Ktze no Rio Grande do Sul. Oxyepoecus rastratus (Mayr), por sua vez, foi coletada com iscas atrativas de sardinha em áreas de Mata Atlântica no Sudeste do Brasil, a 2.100 m de altitude, enquanto registros ainda não confirmados sobre algumas espécies desse gênero parecem indicar serem parasitas sociais de espécies de Pheidole (ALBUQUERQUE; BRANDÃO, 2004).

A maioria das espécies de Heteroponera (Heteroponerinae) nidifica em troncos em decomposição ou na serapilheira e seus interstícios (KEMPF, 1962; FRANÇOSO, 1995). Heteroponera dentinodis (Mayr) e H. dolo (Roger), em laboratório, aceitam preferencialmente larvas e adultos de Tenebrio molitor L. (Coleoptera: Tenebrionidae), larvas de Alphitobius sp. (Coleoptera: Tenebrionidae), adultos de Folsomia candida Willem (Collembola: Isotomidae) e larvas de Drosophila sp. (Diptera) (FRANÇOSO, 1995).

As espécies de Basicerotini de tamanho relativamente grande estão incluídas nessa guilda. Essas espécies são encontradas exclusivamente nas florestas da Região Neotropical, com mandíbulas triangulares e margem mastigatória multidenticulada, e olhos compostos posicionados posteriormente (WILSON; HÖLLDOBLER, 1986). As espécies já estudadas são predadoras de pequenos artrópodes. Basiceros manni Brown & Kempf tem uma dieta ampla que inclui cupins, larvas de Diptera, Lepidoptera, besouros escarabeídeos e elaterídeos e miriápodes (WILSON; HÖLLDOBLER, 1986). Apresentam movimentos extremamente lentos e mecanismos especiaisempregados na camuflagem, particularmente dois tipos especiais de pelos que formam uma dupla camada na superfície dorsal do occipíceo, escapos, pró e mesonoto, pecíolo, pós-pecíolo e gáster, que retêm pequenas partículas de solo, com cerca de 10 µ, dificultando sua localização por predadores que se orientam visual e quimicamente.

Generalistas hipogeicas

Médias

As formigas hipogeicas (espécies que forrageiam exclusivamente dentro da serapilheira) de tamanho de corpo médio (0,5 cm a 1 cm) são caracterizadas pela redução relativa dos olhos, posicionados muito próximos à inserção das mandíbulas. Esse grupo inclui espécies relativamente pequenas e monomórficas de Gnamptogenys, Hypoponera e Pachycondyla [como Pachycondyla ferruginea (F. Smith) e Pachycondyla stigma (F.)]. A biologia dessas espécies é pobremente conhecida e a redução dos olhos sugere serem predadoras hipogeicas, que capturam suas presas, geralmente pequenos artrópodos, nos interstícios da serapilheira.

Pequenas

Esse grupo de formigas é formado, considerando-se os critérios morfológicos utilizados, exclusivamente por espécies do gênero Hypoponera, reunindo todas as espécies de tamanho de corpo pequeno (menor que 0,5 cm), mandíbulas triangulares pequenas, olhos reduzidos a um omatídeo e inseridos próximos à inserção das mandíbulas. No espaço morfológico que definiu as nove guildas de serapilheira, esse agrupamento está bem separado da guilda de predadoras hipogeicas generalistas médias, comentada anteriormente. Há grande uniformidade na forma geral do corpo e de outros caracteres morfológicos. Não existem informações detalhadas sobre a bioecologia e a nutrição desse grupo, mas todas essas espécies são consideradas forrageadoras generalistas (BROWN JUNIOR, 2000). É comum encontrar diversas espécies de Hypoponera dessa guilda convivendo na mesma amostra de 1 m2 de serapilheira. Como as análises sugerem que elas compartilham itens alimentares, seguindo a teoria ecológica, essas formigas devem, de alguma maneira, se segregar, evitando competição (temporalmente ou na escolha muito detalhada de itens).

Especialistas

É um grupo de formigas que reúne espécies, em geral, raramente estudadas, com morfologia e biologia especializadas. Possuem mandíbulas do tipo triangular clássico a fortemente diferenciado. Inclui espécies de tamanho relativo médio a pequeno, mandíbulas estreitas e com pontos de articulação distantes entre si, com dentição diferenciada; olhos próximos à inserção da mandíbula, distantes entre si, reduzidos ou ausentes (Figura 2A, B). Apresenta grande diversidade de formas, agrupando representantes de Amblyoponinae (Amblyopone, Prionopelta), Cerapachyinae (Acanthostichus, Cerapachys, Sphinctomyrmex), Myrmicinae (Adelomyrmex, Cryptomyrmex, Stegomyrmex), Ectatomminae (Gnamptogenys [alguns táxons], Typhlomyrmex), Ponerinae (Centromyrmex, Thaumatomyrmex) e Proceratiinae (Discothyrea, Proceratium). Todos esses táxons vivem na serapilheira ou são hipogeicos.

Figura 2A. Formigas predadoras especializadas: operária de Cerapachys augustae Wheeler.

Foto: Alex Wild

Figura 2B. Operária de Thaumatomyrmex contumax Kempf transportando sua presa miriápode Polyxenidae, antes do processo de depilação.

Foto: Benoit Jahyny

Amblyopone (Amblyoponinae) reúne espécies com morfologia da mandíbula, labro e clípeo bastante modificados, presumivelmente utilizados na apreensão firme das presas. O clípeo é bem desenvolvido, sendo que a porção mediana forma um lobo frequentemente armado com uma série de dentes, tubérculos ou dentículos ao longo de sua margem. As mandíbulas variam grandemente em forma, mas são sempre muito desenvolvidas e inseridas na margem inferior da cabeça (BROWN JUNIOR, 1960). Observações sugerem que as espécies de Amblyopone são predadoras especializadas de Myriapoda (DELABIE et al., 2000). Amblyopone pallipes (Haldeman) e Amblyopone pluto Gotwald & Levieux alimentam-se, principalmente, de Chilopoda, particularmente litobiomorfos e geoquilomorfos (BROWN JUNIOR, 1960; GOTWALD JUNIOR; LÉVIEUX, 1972). O sistema de defesa eficiente observado comumente em espécies de Chilopoda, como a eliminação de substâncias repelentes produzidas por glândulas tegumentares, garras associadas a glândulas de veneno, tamanho relativamente grande para artrópodes e alta mobilidade, varia o suficiente entre táxons para gerar especificidade alimentar considerável nesse gênero (GOTWALD JUNIOR; LÉVIEUX, 1972). Por exemplo, mais de 80% das presas capturadas por Amblyopone silvestrii Wheeler consistem de geoquilomorfos (MASUKO, 1986).

Prionopelta é um gênero de Amblyoponinae, distinto de Amblyopone, principalmente pelas mandíbulas, estreitas e curtas, com três dentes que se dobram fortemente contra o clípeo armado de dentículos inconspícuos (correspondem aos dentes clipeais presentes em Amblyopone). As colônias são encontradas tipicamente em habitats florestados úmidos e nidificam em pedaços de troncos em decomposição, na serapilheira ou sob pedras no solo. Observações em laboratório sugerem que operárias de Prionopelta predam preferencialmente dipluros campodeídeos (HÖLLDOBLER et al., 1992).

Typhlomyrmex (Ectatomminae) é um pequeno gênero exclusivamente Neotropical, formado por espécies criptobióticas e de olhos reduzidos, mandíbulas triangulares com vários dentes desenvolvidos e de tamanho variável. Typhlomyrmex rogenhoferi Mayr nidifica em troncos grandes caídos no chão das florestas; outras espécies são hipogeicas (por exemplo, T. pusillus Emery). Typhlomyrmex meire Lacau, Villemant & Delabie é predadora especializada de imaturos de Acropyga fuhrmanni (Forel) (LACAU et al., 2004, 2007).

Algumas espécies de Gnamptogenys (Ectatomminae) incluídas nesse agrupamento alimentar não têm biologia conhecida, mas apresentam mandíbulas altamente diferenciadas, com forma subtriangular, cuneiformes a subfalcadas (condição apomórfica em relação às mandíbulas curtas e triangulares – condição plesiomórfica). Essas espécies foram classificadas como predadoras especializadas. Alguns estudos recentes descrevem especialização alimentar em Gnamptogenys, como em Gnamptogenys hartmani (Wheeler) (predadora do fungo de espécies de Trachymyrmex e Sericomyrmex; DIJKSTRA; BOOMSMA, 2003). Algumas espécies de Gnamptogenys do grupo Rastrata são especializadas na predação de besouros e miriápodes (LATTKE, 1995).

Proceratium (Proceratiinae) apresenta caracteristicamente o primeiro tergo do gáster convexo, curvado dorsoventralmente, ou a porção posterior claramente separada da anterior por um inflamento da área dorsal; os demais tergitos e esternitos do gáster são curvados ventralmente (BARONI-URBANI; ANDRADE, 2003). Dessa forma, o ápice do gáster dirige-se para frente, o que deve ter consequências na sua ecologia alimentar. As espécies conhecidas de Proceratium nidificam essencialmente no solo, sob troncos e pedras. Algumas são predadoras de ovos de artrópodes, especialmente de aranhas (BROWN JUNIOR, 1957, 1974, 1980; BARONI-URBANI; ANDRADE, 2003). As espécies de Discothyrea também são conhecidas como predadores especializados de ovos de artrópodes, em grande parte de aranhas ou Chilopoda (BROWN JUNIOR, 1957). Por exemplo, Discothyrea oculata Emery é uma predadora especializada em ootecas de aranhas do gênero Ariadna (DEJEAN; DEJEAN, 1998).

Stegomyrmex (Myrmicinae) é outro exemplo de formiga especializada em predação de ovos de artrópodes, particularmente de diplópodes espirobólidos (Myriapoda: Diplopoda: Spirobolida) (DINIZ; BRANDÃO, 1993). Essa especialização envolve, na morfologia, uma carena frontal extremamente expandida, formando um escudo que cobre também os olhos compostos. As mandíbulas triangulares são curvadas, atuando como uma pinça para transportar os ovos coletados. As operárias caminham lentamente, inspecionando cada pequena abertura ou fissura no solo à procura de ovos de diplópodes. Os ovos são transportados na face ventral das mandíbulas curvadas, mantidos fixos pelas mandíbulas e pressionados contra dois pontos de apoio na região ventral da cabeça (regiões hipostomal e ventral anterior).

As espécies de Adelomyrmex têm morfologia do clípeo e mandíbulas peculiares, mas a significância adaptativa dessas modificações não foi ainda investigada. O clípeo tem duas partes, a superfície dorsal, com uma projeção bidentada antero-mediana, e uma superfície anterior, perpendicular à dorsal, dividida por sulcos longitudinais que se projetam para fora. Os sulcos formam um dente conspícuo e a concavidade lateral um distinto entalhe em que o dente da margem basal da mandíbula se encaixa. Aparentemente, clípeo e mandíbula formam um sistema integrado utilizado na apreensão firme de presas de corpo mole, como anelídeos (LONGINO, 2008). Poucas informações existem sobre a biologia de Adelomyrmex; algumas espécies são predadoras de ácaros (BROWN JUNIOR, 2000). Cryptomyrmex foi descrita recentemente (FERNÁNDEZ, 2004), a partir de espécies até então incluídas em Adelomyrmex (FERNÁNDEZ, 2003).

Centromyrmex têm tamanho de corpo relativamente grande, não apresentam olhos, as mandíbulas são longas e triangulares, com margem mastigatória distintamente denticulada e muito mais longa que a basal. Apresentam setas curtas e robustas, semelhantes a espinhos na tíbia e nos tarsos da perna média e tarsos da perna posterior, caráter convergente compartilhado com raras Pachycondyla hipogeicas (grupo Wadeura) e que seria uma adaptação para caminhar em galerias subterrâneas. Várias espécies (possivelmente todo o gênero) são reconhecidas como predadoras de cupins (especialmente Syntermes); muitas, inclusive, vivem exclusivamente dentro das galerias ou próximo dos ninhos de cupins (KEMPF, 1966; MILL, 1982; DELABIE, 1995, DEJEAN; FÉNÉRON, 1993, 1996, 1999, BOLTON; FISHER, 2008).

Thaumatomyrmex é caracterizado por mandíbulas muito longas, curvas, levemente assimétricas e que se projetam além da gena quando as mandíbulas estão fechadas, equipadas com 3 ou 4 dentes longos e agudos, amplamente espaçados (Figura 2B). Vivem no que parece ser as menores colônias de todas as espécies de formigas (JAHYNY et al., 2002, 2007), com cerca de 3 a 15 indivíduos adultos apenas, estando a reprodução a cargo de uma única operária fecundada (gamergate). Operárias forrageiam individualmente à procura de sua presa – miriápodes Polyxenidae; as mandíbulas são usadas para retirar todas as cerdas ocas preenchidas por substâncias urticantes que recobrem os Polyxenidae; a presa livre das cerdas é então oferecida às outras operárias e às larvas (BRANDÃO et al., 1991).

Predação em massa e/ou nomadismo

No agrupamento alimentar dos especialistas estão incluídas também espécies de formigas que possuem comportamento de caça relativamente elaborado, envolvendo grupos de operárias organizadas (em massa) em colunas durante o forrageamento [por exemplo, Pachycondyla marginata (Roger) que preda exclusivamente cupins Neocapritermes opacus Holmgren (LEAL; OLIVEIRA, 1995) e, em alguns casos, comportamento nômade, como algumas Cerapachyinae (Acanthostichus, Cylindromyrmex) e Ponerinae (Leptogenys, Simopelta)]. A morfologia e a biologia das fêmeas reprodutoras são semelhantes às observadas em Ecitoninae, condição conhecida como dictadiiginia, caracterizada pela combinação de cabeça relativamente grande e subquadrada, olhos reduzidos (pouco maiores do que aqueles das operárias), tronco reduzido e desprovido de asas, gáster hipertrofiado, com a constrição, após o pós-pecíolo, pouco marcada ou ausente.

Ainda que algumas espécies mostrem hábitos próximos do nomadismo, é a especialização nutricional que agrupa todas as espécies incluídas nessa guilda. Diferentemente das formigas legionárias ou de correição, que sempre forrageiam em grandes colunas de operárias, a predação nas espécies deste último agrupamento envolve geralmente um pequeno grupo induzido por uma única operária. Essa operária utiliza feromônios para marcar uma trilha de acesso ao recurso alimentar e, em seguida, recruta grande número de companheiras da colônia. Outra diferença fundamental com as formigas legionárias verdadeiras (Ecitoninae e Dorylinae) é que a migração frequente da colônia não segue a periodicidade característica das legionárias e o desenvolvimento dos imaturos também não é sincronizado (MASCHWITZ et al., 1989).

Simopelta (Ponerinae) é caracterizado por mandíbulas com um par de dentes apicais agudos e um dente basal, também agudo, que marca o ângulo basal. Entre o dente basal e os apicais, dentículos podem estar presentes junto com um dente menor, porém conspícuo. Os olhos são muito reduzidos e formados por uma única faceta, situados na área mediana e frontal da cabeça. A presença de rainhas dictadiiformes, a forma da mandíbula, a redução dos olhos combinados com certos detalhes da forma e da escultura das operárias sugerem que Simopelta utiliza forrageamento em massa e, provavelmente, nomadismo. Simopelta oculata (Gotwald & Brown) pilha colônias de Pheidole (Gotwald & Brown JUNIOR, 1966).

Leptogenys inclui espécies predadoras de ampla variedade de invertebrados (MASCHWITZ et al., 1989) ou especializadas, particularmente em isópodos (WILSON, 1959; LENKO, 1966) e Dermaptera (STEGHAUS-KOVAC; MASCHWITZ, 1993). A estrutura das colônias e o comportamento são semelhantes aos de Ecitoninae, o que inclui colônias relativamente grandes e monogínicas, migrações frequentes e forrageamento em massa quando as atividades de predação são realizadas de modo coletivo.

A maioria das espécies conhecidas de Cerapachyinae (Acanthostichus, Cerapachys, Cylindromyrmex e Sphinctomyrmex) preda exclusivamente formigas. Em expedições em massa a ninhos de outras espécies, capturam preferencialmente larvas e pupas, mas também, ocasionalmente, imagos, e retornam ao ninho onde as presas são desmembradas e oferecidas às larvas, ou as próprias larvas alimentam-se diretamente das presas (WILSON, 1958, BROWN JUNIOR, 1975; HÖLLDOBLER, 1982). Sphinctomyrmex explora imaturos de várias espécies de formigas e, possivelmente, larvas de outros insetos (BUSCHINGER et al., 1989), enquanto espécies do gênero Cerapachys são, provavelmente, predadoras especializadas de espécies do gênero Pheidole (HÖLLDOBLER, 1982).

Cylindromyrmex é raramente coletado e sua história natural é pouco documentada (DELABIE; REIS, 2000). Os locais preferenciais para sua nidificação incluem troncos em decomposição no chão de florestas e galerias de cupins (BROWN JUNIOR, 1975; ANDRADE, 1998). Cylindromyrmex striatus Mayr é um predador especializado de cupins (OVERAL; BANDEIRA, 1985); Cylindromyrmex whymperi (Cameron) emprega recrutamento em massa com trilhas marcadas com feromônios originados de uma única glândula abdominal (GOBIN et al., 2001).

Predadoras dacetíneas

Dacetini, segundo Baroni-Urbani e Andrade (2007), na Região Neotropical, é uma tribo composta por cinco gêneros (Acanthognathus, Basiceros, Daceton, Phalacromyrmex e Strumigenys), considerando Creightonidris sinônimo júnior de Basiceros (FEITOSA et al., 2007). A forma diferenciada das mandíbulas de muitas formigas dacetíneas é uma das características mais marcantes desse segmento da mirmecofauna típica da serapilheira. A morfologia e o mecanismo de ação dessas mandíbulas são bastante diferentes do padrão presente em Myrmicinae (WILSON, 1956; DIETZ, 2004).

A maioria dos membros da tribo vive em colônias monogínicas forrageando e nidificando na serapilheira, nas camadas superficiais do solo ou entre as raízes superficiais (BOLTON, 1998). Todas as espécies conhecidas são predadoras, principalmente de Collembola entomobriídeos e esminturídeos, mas várias espécies predam também ampla variedade de outros pequenos artrópodes, tais como Diplura, Symphyla, Chilopoda, Pseudoscorpiones, Acarina, Araneae, Isopoda, Amphipoda e muitas outras ordens de insetos de tamanho de corpo pequeno e suas larvas (DEJEAN, 1987a, b). Estruturalmente, as mandíbulas são modificadas, sendo empregadas na predação e a maioria das especializações reflete técnicas especiais para a captura da presa (MASUKO, 1984; BOLTON, 1998, 1999). Indivíduos dessas espécies são muito comuns em amostras de serapilheira em florestas tropicais e subtropicais. Algumas espécies são localmente abundantes (FISHER, 1999; DIETZ, 2004).

Em formigas, especializações das mandíbulas envolvem não somente a forma, mas dependem também da velocidade e da força que elas podem gerar (GRONENBERG et al., 1997, 1998). Segundo o modo de ação das mandíbulas, as espécies podem ser classificadas em dois subgrupos principais, discutidos a seguir.

Espécies com mandíbulas de ação estática

Esse agrupamento de formigas inclui as espécies de Dacetini (como Strumigenys spp., Strumigenys schmalzi Emery e as espécies de Basiceros de tamanho pequeno (cerca de 0,20 cm). Apresentam as menores e mais curtas mandíbulas de todos os grupos de formigas estudados aqui, chamadas de mandíbulas de pressão estática. Os olhos estão muito próximos à inserção das mandíbulas e são relativamente pequenos (Figura 2C).

Figura 2C. Basiceros procerum (Emery): mandíbula de ação estática.

Foto: Alex Wild

As mandíbulas de pressão estática têm forma, geralmente, triangular a alongada-triangular, mas, algumas vezes, são estreitas, e sua aparência é sublinear a linear ou em forma de pinça. A dentição é, usualmente, composta por numerosos dentes e dentículos na margem mastigatória, embora algumas sejam quase edentadas e outras apresentem dentição especializada e com maior número de dentes do que nas espécies que apresentam mandíbula cinética. Dentes apicais e isolados são raros. A abertura máxima das mandíbulas é de 60 a 90 graus e o labro não apresenta projeções laterais especializadas. A principal função das mandíbulas é capturar e manter firmemente a presa. O fechamento inicial tem como finalidade prender a presa, e, logo após o fechamento, a pressão estática mantém a presa imóvel.

As espécies de mandíbulas curtas devem inicialmente colocar as antenas em contato direto com a presa, de maneira furtiva e por um período relativamente longo antes de capturá-la. A aproximação é lenta e as mandíbulas seguram firmemente a presa quando capturada. As operárias espalham pedaços do substrato do ambiente onde vivem, principalmente sobre o tronco e a cabeça, “enganando” a presa, sobrepondo seu próprio odor ao do substrato (MASUKO, 1984). O gênero Basiceros compreende cerca de 90 espécies encontradas primariamente nas florestas tropicais do Novo Mundo e na Região Indo-Australiana. Apesar de sua ampla distribuição, é uma das tribos com biologia menos conhecida (DIETZ, 2004).

As espécies de Basiceros apresentam características morfológicas de predadoras criptobióticas (coloração críptica e movimentos lentos), com tamanho relativo pequeno, cabeça larga e achatada dorsoventralmente, escrobos profundos que abrigam grande parte das antenas, pilosidade especial importante na camuflagem, além do pró e mesonoto solidamente fundidos (WILSON; BROWN JUNIOR, 1984; HÖLLDOBLER; WILSON, 1986). Acredita-se que sejam todas predadoras de pequenos artrópodes, incluindo colêmbolos (BROWN JUNIOR; KEMPF, 1960). Basiceros heliscatum Wilson & Brown alimenta-se primariamente de cupins (WILSON; BROWN JUNIOR, 1984), enquanto Basiceros biroi (Szabó) preda ampla variedade de artrópodes de corpo mole (WILSON, 1956; WILSON; HÖLLDOBLER, 1986).

Inclui-se também nesse agrupamento, a partir de informações da literatura, o gênero Tatuidris (Myrmicinae). Não há observação sobre a biologia desse grupo, mas sua morfologia e a presença de um aparelho de ferrão altamente diferenciado sugerem que as espécies sejam predadoras especializadas (BROWN JUNIOR; KEMPF, 1968). Análises recentes sobre a filogenia de Dacetini colocam Tatuidris como grupo irmão de todos os outros gêneros de Dacetini (BARONI-URBANI; ANDRADE, 2007).

Espécies com mandíbulas de ação cinética

Esse agrupamento de formigas inclui as espécies de tamanho de corpo pequeno (cerca de 0,30 cm), com mandíbulas longas e lineares e olhos desenvolvidos [Acanthognathus spp., Daceton armigerum (Latreille), D. boltoni Azorsa & Sosa-Calvo, Strumigenys splendens (Borgmeier), Strumigenys rugithorax (Kempf), Strumigenys denticulata Mayr, Strumigenys subedentata Mayr, além de outras espécies de Strumigenys (Figura 2D)].

Figura 2D. Operária de Strumigenys louisianae Roger (mandíbulas de ação cinética), aproximando-se da presa.

Foto: Alex Wild

As mandíbulas com modo de ação cinética, independentemente da forma, estão presentes em todas as espécies dos gêneros Acanthognathus, Daceton e algumas espécies de Strumigenys.

Elas são sempre relativamente estreitas, sublineares ou lineares, usualmente longas, e quando totalmente fechadas encostam-se somente no ápice. Apresentam sempre um pequeno número de dentes apicais (localizados distalmente), alguns dos quais podem ser relativamente grandes. A abertura das mandíbulas pode chegar a 180 graus, sendo, assim, mantidas por meio de encaixes da base das mandíbulas por projeções laterais especializadas do labro antes ou durante a aproximação da presa. Em Acanthognathus são os ápices dos processos basimandibulares que se encaixam, mantendo-as abertas (DIETZ; BRANDÃO, 1993). Quando a presa entra em contato com pelos especializados (trigger hairs) localizados nas peças bucais, os processos basimandibulares desencaixam, liberando a força dos músculos adutores tensionados, fechando as mandíbulas de maneira explosiva (GRONEMBERG et al., 1998). A principal função mandibular é matar ou ferir a presa. Portanto, na maioria das dacetíneas de mandíbulas longas, a dissipação da energia liberada durante o fechamento mata a presa por meio do choque e do dano estrutural maciço do corpo, e o ferrão pode nem ser utilizado.

O comportamento de predação das espécies com mandíbulas longas baseia-se, em grande parte, no poderoso mecanismo-armadilha da mandíbula, enquanto nas espécies de mandíbulas curtas envolve primeiramente uma lenta aproximação, o contato direto com a presa e depois a imobilização persistente seguida de fechamento menos poderoso da mandíbula. Em outras palavras, a predação é mais dependente da morfologia em espécies com mandíbulas longas e é mais dependente do comportamento em espécies com mandíbulas curtas (MASUKO, 1984).

Predadoras arborícolas

Nesse agrupamento estão incluídas as espécies de formigas como Paraponera clavata (F.), D. armigerum, D. boltoni, Ectatomma tuberculatum (Olivier) (que emprega estratégia de caça “à espreita”), Acanthoponera, algumas espécies de Pachycondyla e Gnamptogenys e grande parte das espécies de Pseudomyrmex, que forrageiam ativamente na vegetação, predando ampla diversidade de artrópodes. Em geral, têm comportamento de forrageamento solitário e vivem em colônias com menor número de indivíduos comparado ao das generalistas dominantes (arborícolas associadas com recursos ricos em açúcares). Podem atingir tamanhos de operárias relativamente grandes (>1 cm), viver em colônias com alguns milhares de indivíduos e exibir forte agressividade e presença de venenos poderosos, como P. clavata – a tocandira-verdadeira (existem várias acepções para os nomes populares empregados regionalmente para essas formigas).

Formigas generalistas

Esse agrupamento alimentar inclui significativa proporção da riqueza em formigas de diversas comunidades locais. Quando as espécies de uma comunidade são classificadas em categorias tróficas (p. ex., onívoras, fungívoras, predadoras e detritívoras), a onivoria é a categoria dominante tanto pela densidade relativamente alta de seus ninhos (KASPARI, 2001) quanto pela densidade de espécies por unidade de superfície amostrada.

A biologia alimentar das espécies generalistas é extremamente rica tanto na amplitude de itens alimentares coletados como no repertório de comportamentos usados em interações intra e interespecíficas. Muitas espécies ecologicamente dominantes (em termos de biomassa) são consideradas “herbívoras crípticas” (HUNT, 2003; DAVIDSON et al., 2003; PHILPOTT; ARMBRECHT, 2006) por apresentarem interações mutualísticas com insetos sugadores de seiva [principalmente Hemiptera Auchenorryncha (Membracoidea) e Sternorrhyncha (Coccoidea e Aphidae)], chamados coletivamente de trofobiontes quando cuidados pelas formigas (DELABIE, 2001; STYRSHY; EUBANKS, 2007) (Figura 3A, B, C).

Figura 3A. Crematogaster sp. e afídeos.

Foto: Alex Wild

Figura 3B. Operárias de Linepithema humile (Mayr) cuidando de coccídeos (Hemiptera: Cocoidea).

Foto: Alex Wild

Figura 3C. Operária de Ectatomma tuberculatum (Olivier) com uma gota de honeydew excretado por afídeos entre as mandíbulas.

Foto: Alex Wild

Também grande número de espécies forrageia na vegetação à procura de recursos na forma de nectários florais e extraflorais (Figura 3D, 3E), da microflora que vive na superfície das folhas, secreções descartadas por sugadores de seiva não cuidados por formigas, secreções de fungos, matéria particulada (pólen, hifas ou esporos de fungos) e fezes de outros animais (BARONI-URBANI; ANDRADE, 1997; DAVIDSON et al., 2003, 2004; DAVIDSON, 2005; OLIVEIRA; FREITAS, 2004). Itens como fezes, carcaças de artrópodes, sementes e frutos estão disponíveis em qualquer lugar e em qualquer época do ano (WHITFORD, 1978; ROJAS; FRAGOSO, 2000). Por exemplo, fezes de lagartas e, possivelmente, de outros insetos são frequentemente utilizadas por algumas Attini para o desenvolvimento do fungo simbiótico; fezes de aves ricas em ureia (fonte de nitrogênio) são utilizadas por formigas arborícolas (como Azteca spp.).

Figura 3D. Operária de Ectatomma goninion Kugler & Brown visitando nectário extrafloral.

Foto: Alex Wild

Figura 3E. Operária de Camponotus sp. visitando nectário floral.

Foto: Alex Wild

Além do uso de diferentes itens alimentares, as espécies reunidas aqui empregam estratégias comportamentais variadas em busca de recurso alimentar, como as oportunistas (espécies especializadas em localizar rapidamente o alimento e explorá-lo ao máximo antes que outras espécies o descubram), espécies que empregam recrutamento maciço de operárias e que dominam os recursos alimentares, e espécies com comportamento subordinado, que coexistem com as dominantes porque se inserem de forma sorrateira nos ambientes onde está o alimento e utilizam a fonte na presença de espécies dominantes (também chamadas de “insinuantes”).

Tais padrões comportamentais têm profundas implicações na organização das comunidades de formigas (ANDERSEN, 1992; ANDERSEN; PATEL, 1994), especialmente as que habitam a vegetação. As comunidades podem ter estrutura fortemente hierárquica nas quais espécies competitivamente dominantes e territoriais podem controlar, em parte, a distribuição de espécies subordinadas, gerando o que foi, às vezes, batizado de “mosaicos de formigas arborícolas dominantes” (MAJER et al., 1994; DEJEAN; CORBARA, 2003; BLÜTHGEN; FIEDLER, 2004a, b). Para uma discussão crítica das hipóteses sobre os mosaicos de formigas arborícolas, ver discussões em Ribas e Schoereder (2002), Blüthgen e Stork (2007) e Sanders et al. (2007).

Há dois grupos de espécies generalistas bem separados no espaço morfométrico da mirmecofauna da serapilheira, descritos a seguir.

Mirmicíneas

Esse é um agrupamento de formigas que inclui diversas espécies de Myrmicinae com mandíbulas triangulares e relativamente curtas, intervalo grande entre os olhos bem desenvolvidos, como grande parte das espécies de Pheidole (Figura 4A), Wasmannia, algumas espécies de Oxyepoecus [Oxyepoecus crassinodus Kempf, Oxyepoecus myops Albuquerque & Brandão, Oxyepoecus plaumanni Kempf, Oxyepoecus rastratus (Mayr), Oxyepoecus reticulatus Kempf, Oxyepoecus rosai Albuquerque & Brandão], Lachnomyrmex plaumanni Borgmeier, Lachnomyrmex victori Feitosa & Brandão, bem como as espécies de Solenopsis de tamanho de corpo relativamente grande.

Figura 4A. Operárias e soldado de Pheidole rugulosa Gregg coletando sementes (mirmicínea generalista).

Foto: Alex Wild

Algumas espécies desse agrupamento são reconhecidamente onívoras e classificadas como generalistas em outras propostas de guildas, entre elas as dos gêneros Pheidole e Wasmannia. Muitos estudos têm revelado o hábito generalista de alimentação e de nidificação de Wasmannia auropunctata Roger (ULLOA-CHACON; CHERIX, 1990). As colônias são grandes, polidômicas e não escavam ninhos profundos, mas exploram preferencialmente cavidades naturais sob pedras, dentro de troncos e ramos. Todos os habitats são aceitáveis por elas, mais secos, úmidos, abertos ou sombreados. As colônias, frequentemente, movem-se para sítios mais favoráveis quando disponíveis (WAY; BOLTON, 1997).

O gênero Pheidole apresenta uma combinação bastante uniforme de traços anatômicos. Quase todas as espécies são facilmente separadas de todos os outros gêneros (WILSON, 2003), embora exista diversidade de caracteres morfológicos externos que permitem a identificação de centenas de espécies na Região Neotropical. É um gênero hiperdiverso e o mais rico entre todas as formigas. O número de espécies descritas para o mundo está próximo de 900 e a riqueza total é estimada em cerca de 1.500 espécies (WILSON, 2003). Ainda é localmente muito abundante e frequentemente o gênero é prevalente na maioria das áreas de clima quente do mundo, especialmente no solo e na serapilheira. Todas as espécies têm aparelho de ferrão reduzido e, como resultado, as operárias utilizam principalmente as mandíbulas e os repelentes químicos tóxicos durante interações interespecíficas. A maioria das espécies estudadas é predadora e necrófaga (WILSON, 2003), enquanto algumas utilizam sementes como recurso alimentar secundário (JOHNSON, 2000). Há informações na literatura de que uma grande parte das espécies de Pheidole e Solenopsis que nidificam no solo/serapilheira utiliza sementes e frutos disponíveis (DAVIDSON et al., 1984; KASPARI, 1993, 1996a; KASPARI; BYRNE, 1995; PASSOS; OLIVEIRA, 2003; PIZO; OLIVEIRA, 2000; WILSON, 2003).

Formicíneas, Dolicoderíneas e algumas Mirmicíneas

Esse agrupamento de formigas compreende espécies morfologicamente caracterizadas por apresentarem tamanho de corpo médio (0,30 cm), pernas longas e escapos relativamente longos, mandíbulas bastante estreitas e curtas; olhos relativamente próximos e desenvolvidos. Inclui várias espécies dos gêneros Paratrechina e Brachymyrmex (Formicinae), Dorymyrmex e Linepithema (Dolichoderinae), além de algumas espécies de Pheidole (Myrmicinae) (Figura 4B, C).

Figura 4B. Operária de Camponotus lespesii Forel (formicínea generalista).

Foto: Alex Wild

Figura 4C. Operárias de Paratrechina longicornis (Latreille).

Foto: Alex Wild

As espécies de Dolichoderinae e Formicinae são onívoras e particularmente bem adaptadas a uma alimentação líquida (EISNER, 1957). Junto com um papo dilatável, as modificações no pró-ventrículo permitem armazenamento eficiente de volumes relativamente grandes de líquidos. Essas “inovações-chave” na estrutura conectando o papo (estômago social) ao estômago individual (estômago médio) desenvolveram-se independentemente nas duas subfamílias e as diferenciam de todas as outras, que necessitam de contrações musculares energeticamente dispendiosas para armazenar alimento líquido (DAVIDSON, 1997; DAVIDSON et al., 2004). A evolução de um modo mais eficiente de armazenar e processar alimento líquido pode ter condicionado esses táxons a uma dieta rica em carboidratos, mas pobre em proteínas e aminoácidos (DAVIDSON, 1997).

Algumas espécies de Pheidole com corpo alongado, escapos desenvolvidos e pernas longas foram incluídas juntamente com as formicíneas e dolicoderíneas generalistas, especialmente quando apresentam fêmur longo e estreito. Essas características as diferenciam das espécies de Pheidole da guilda mirmicíneas generalistas. Alguns mirmicíneos dos gêneros Pheidole e Monomorium também têm uma dieta rica em alimentos líquidos.

Generalistas mínimas hipogeicas

Esse agrupamento alimentar reúne as menores espécies conhecidas de formigas da serapilheira, com as menores mandíbulas entre o conjunto de guildas observado aqui, como em Solenopsis spp. e Carebara spp. Os olhos são pequenos e inseridos muito próximos à inserção das mandíbulas.

Inclui espécies predadoras de tamanho muito pequeno (0,15 cm) com escapo e mandíbulas curtas associados a olhos vestigiais; entre elas há numerosas espécies de biologia desconhecida, como as de Carebara. As espécies de Solenopsis de tamanho de corpo reduzido (frequentemente nomeadas como Diplorhoptrum, apesar de esse termo não ter valor taxonômico atual, thief ants ou formigas-ladras) são extremamente diversas, frequentes e abundantes em amostras de serapilheira. São praticamente todas monogínicas. Algumas são muito características e podem ser reconhecidas a partir de uma combinação de esculturas superficiais e pela forma do pecíolo e pós-pecíolo. Entretanto, as espécies mais comuns são de difícil separação por causa de um confuso continuum de caracteres. Embora não existam informações sobre a biologia desse grupo, as formigas-ladras são supostamente predadoras de imaturos de outras colônias de formigas, apesar de sua biomassa exceder em muitos casos à de suas supostas presas, o que contraria a teoria ecológica (J.H.C. DELABIE, observação pessoal).

Formigas cultivadoras de fungo

As formigas da tribo Attini (cultivadoras de fungos) formam uma categoria trófica bastante peculiar e estudos sobre guildas de formigas utilizando análises de classificação consistentemente as separam como um grupo à parte (FOWLER; DELABIE, 1995; SILVESTRE et al., 2003).

A maior parte dos fungos cultivados pelas Attini pertence a Leucoagaricus e Leucocoprinus (Agaricales: Basidiomycota: Lepiotaceae: Leucocoprinae), exceto por algumas espécies de Apterostigma que, secundariamente, passaram a criar e se alimentar de Tricholomataceae. Fungos leucocopríneos são decompositores comuns da serapilheira em florestas dos Neotrópicos e foram provavelmente domesticados pelas formigas repetidas vezes, independentemente, a partir de várias populações de vida livre (ADAMS et al., 2000a, b).

Segundo a forma de coleta e o tipo de substrato utilizado para o desenvolvimento do fungo, as cultivadoras de fungo podem ser divididas em duas subguildas, as “cortadoras de folhas” e as Attini criptobióticas.

Cortadoras de folhas

As formigas cortadoras de folhas ou “atíneos superiores” (dos gêneros polimórficos Atta e Acromyrmex, algumas espécies de Sericomyrmex e de Trachymyrmex) utilizam substrato vegetal vivo ou morto (Figura 5A). Diferentemente dos atíneos criptobióticos, as espécies de Acromyrmex, Sericomyrmex e Trachymyrmex têm colônias com centenas a milhares de indivíduos; as de Atta atingem milhões de indivíduos. O fungo cultivado pelos atíneos superiores é monofilético, provavelmente transmitido apenas verticalmente (clonal) pelas rainhas às novas colônias (CHAPELA et al., 1994); mas ver Mikheyev et al., 2006. Adicionalmente, esse fungo simbiótico produz nódulos conspícuos chamados estáfilas, que formam agrupamentos vacuolizados dilatados na extremidade das hifas e ricos em glicogênio (gongilídeos).

Figura 5A. Atíneos (cortadoras de folhas) – Operária de Atta texana (Buckley) transportando fragmento de folha.

Foto: Alex Wild

Trachymyrmex é provavelmente o gênero monomórfico mais derivado de Attini, uma vez que algumas espécies já demonstram um polimorfismo incipiente. A maior parte das espécies tem tamanho pequeno e forrageia de modo inconspícuo no solo das florestas, coletando oportunisticamente ampla variedade de itens para o substrato do fungo simbiótico, incluindo fezes de animais, partes vegetais secas e, ocasionalmente, alimentando-se de material vivo de plantas (BRANDÃO; MAYHÉ-NUNES, 2007). Algumas espécies coletam e dispersam sementes na Floresta Atlântica (MEDEIROS; MORRETES, 1994). Trachymyrmex holmgreni Wheeler coleta folhas vivas da gramínea Paspalum ancylocarpum Nees ex Steud. e já teve status de praga para a agricultura. Algumas espécies de Trachymyrmex também já foram consideradas pragas em plantações de Eucalyptus spp. no Brasil, quando a densidade de suas colônias era relativamente elevada nesse tipo de agrossistema (OLIVEIRA et al., 1998).

Em Atta e Acromyrmex, que coletam somente material vegetal fresco, converter material vegetal em substrato para o cultivo do fungo requer um conjunto de operações e especializações. Atta e Acromyrmex apresentam um dos sistemas de castas mais complexos entre as formigas e a divisão de trabalho envolve enorme e contínua variação em tamanho de corpo (HÖLLDOBLER; WILSON, 1990). A coleta de material é realizada por operárias de tamanho grande (largura da cabeça maior ou igual a 1,6 mm), enquanto as operárias menores cuidam do fungo. Outras operações no processo de “jardinagem” do fungo são realizadas por operárias de tamanho intermediário.

As formigas cortadoras de folhas, em especial Atta, são responsáveis por importantes processos ecológicos por meio da escavação de grandes quantidades de solo e da herbivoria no sub-bosque da vegetação. As colônias podem modificar profundamente o ambiente próximo aos ninhos, alterando a estrutura física do solo, a distribuição de nutrientes nas camadas do solo, assim como a composição, produtividade e distribuição de plantas (WEBER, 1972; LOFGREN; VANDER MEER, 1986; FARJI-BRENER; ILLES, 2000).

Attini criptobióticos

Na serapilheira, o agrupamento das formigas Attini criptobióticas inclui espécies monomórficas dos gêneros Apterostigma, Cyphomyrmex, Mycetagroicus, Mycetosoritis, Mycocepurus, Myrmicocrypta, Sericomyrmex e Trachymyrmex (Figura 5B). O tamanho das colônias é sempre pequeno, com, no máximo, poucas centenas de indivíduos. O fungo cultivado pelas Attini criptobióticas tem provável origem polifilética em razão de mecanismos de transmissão horizontal e domesticação independente e convergente de fungos de vida livre.

Figura 5B. Atíneos criptobióticos – Operária de Mycetosoritis hartmanni (Wheeler) cuidando do fungo.

Foto: Alex Wild

Os Attini criptobióticos coletam ampla variedade de substratos, como folhas, flores, frutos, sementes, fezes, liquens, musgos e carcaças de artrópodes (LEAL; OLIVEIRA, 1998). O material é sempre coletado no solo, em grande parte dentro de um a dois metros da entrada do ninho (LEAL; OLIVEIRA, 2000).

Formigas legionárias

Representadas na Região Neotropical pelas formigas da subfamília Ecitoninae, esse agrupamento compartilha uma síndrome comportamental e reprodutiva única entre todas as formigas, que envolve o nomadismo, fêmeas reprodutivas dictadiiformes e um sistema coletivo de predação obrigatório (as operárias jamais forrageiam solitariamente) (BRADY, 2003; BRADY; WARD, 2007). Em conjunto com as Dorylinae e Aenictinae (formigas dos trópicos da África e da Ásia), são considerados os principais predadores sociais de invertebrados em regiões tropicais do planeta e influenciam profundamente a estrutura das comunidades de formigas de serapilheira (ROBERTS et al., 2000; BERGHOFF et al., 2003; KASPARI; O’DONNELL, 2003, 2005; LONGINO, 2005). Apresentam adaptações em resposta à predação que definem a história de vida das formigas da serapilheira, como pequeno número de operárias e crescimento constante das colônias ao longo do tempo (KASPARI; BYRNE, 1995; KASPARI; VARGO, 1995; KASPARI, 1996b), e comportamento de nidificação especializado (Mc GLYNN et al., 2003, 2004; LONGINO, 2005).

Muitas espécies de formigas da Região Neotropical incluídas nessa guilda são em grande parte ou exclusivamente carnívoras, e diversas espécies são predadoras exclusivas de outros insetos sociais (GOTWALD JUNIOR, 1995; O’DONNELL et al., 2005). Em geral, grande parte da dieta de Ecitoninae é formada por imaturos de outras espécies de formigas (GOTWALD JUNIOR, 1995).

De acordo com o local de forrageamento, as formigas legionárias podem ser subdividas em dois grupos: epigeicas (forrageamento na superfície do solo) ou hipogeicas (forrageamento na serapilheira e nas camadas superficiais do solo). Os gêneros Eciton e Labidus incluem principalmente as espécies epigeicas (Figura 6A), enquanto o comportamento hipogeico (Figura 6B) ocorre em Neivamyrmex, Cheliomyrmex, Nomamyrmex (Ecitoninae, QUIROZ-ROBLEDO et al., 2002) e Asphinctanilloides (Leptanilloidinae) (BRANDÃO et al., 1999). No entanto, praticamente não há informação sobre quais as presas dessas espécies hipogeicas e qual é o impacto sobre a fauna de invertebrados de serapilheira e dos horizontes superficiais do solo (BERGHOFF et al., 2002, 2003).

Figura 6A. Operária maior de Eciton burchelli (Westwood), que exibe forrageamento epigeico.

Foto: Alex Wild

Figura 6B. Operárias de Neivamyrmex californicus (Mayr), espécie de atividade hipogeica.

Foto: Alex Wild

Formigas arborícolas dominantes associadas a recursos açucarados e domácias

Em geral, essas são as espécies de formigas que estão no topo das hierarquias de dominância que ocorrem nas comunidades (ANDERSEN et al., 2006; BLÜTHGEN; STORK, 2007). Essas formigas consomem predominantemente recursos alimentares líquidos de ampla distribuição na vegetação, como o néctar produzido por nectários florais (NFs) e extraflorais (NEFs) das Angiospermas, as excreções açucaradas produzidas por hemípteros Auchenorrhyncha e Sternorrhyncha sugadores e exsudatos de larvas de alguns Lepidoptera (BLÜTHGEN et al., 2003, 2004b; DAVIDSON et al., 2003, 2004).

A competição por esses recursos pode ser intensa e assimétrica, resultando em comunidades hierarquicamente estruturadas, formadas por espécies competitivamente dominantes e subordinadas (BLÜTHGEN et al., 2000; BLÜTHGEN; FIEDLER, 2004b; BLÜTHGEN; STORK, 2007), determinando a distribuição das espécies em mosaicos, com as espécies dominantes ocupando territórios exclusivos, de forma que seus territórios não apresentam sobreposição. Associadas às espécies dominantes, podem existir espécies subdominantes e subordinadas que também se distribuem em mosaicos, visto que a associação com as dominantes é espécie-específica (MAJER et al., 1994; DEJEAN et al., 2000).

Estudos sobre a importância das associações mutualísticas na organização de comunidades de formigas indicam que a presença e o tipo de exsudato têm forte influência sobre a densidade, diversidade e distribuição de formigas, desempenhando também função-chave na estrutura da comunidade de outros artrópodes (BLÜTHGEN et al., 2000, 2004b; DEJEAN et al., 2000). Além disso, a quantidade e a qualidade dos recursos alimentares, em particular a concentração de açúcar e a composição de aminoácidos, influenciam na composição das espécies de formigas que os visitam (BLÜTHGEN; FIEDLER, 2004a; BLÜTHGEN et al., 2004a).

Estão incluídas aqui também as espécies arborícolas que vivem em associações com plantas chamadas mirmecófitas (por exemplo, Acacia, Cecropia, Tococa), que têm estruturas especializadas para a nidificação de formigas, como as domácias (Figura 7), bem como estruturas que oferecem alimentos (nectários extraflorais e corpos mülerianos ou food bodies). O termo domácia tem sido aplicado a vários tipos de cavidades presentes nas plantas e que são utilizadas por formigas como local de ninho (BEATTIE, 1985). Formigas que nidificam em mirmecófitas podem ser predadoras ativas de herbívoros associados a essas plantas, determinando a estrutura das comunidades de artrópodes (YU et al., 2001; IZZO; VASCONCELOS, 2002, 2005). Algumas espécies de tamanho de corpo pequeno e que forrageiam exclusivamente na planta hospedeira desenvolveram técnicas elaboradas para capturar presas grandes. É o caso de Allomerus decemarticulatus Mayr (Myrmicinae) associada à Hirtella physophora (Chrysobalanaceae), que emprega comportamento extremamente especializado para capturar suas presas. Operárias dessa espécie constroem câmaras e galerias sustentadas pelos tricomas da planta e com a presença de um fungo. Tais estruturas são usadas como armadilha em que as operárias ficam ocultas com as mandíbulas abertas à espera de artrópodes que pousem na planta (DEJEAN et al., 2005). Entre as formigas associadas a mirmecófitas, há espécies de Dolichoderinae (Azteca), Formicinae (Brachymyrmex) e Myrmicinae (Crematogaster, Pheidole, Wasmannia).

Figura 7. Formigas arborícolas associadas a domácias: Pheidole melastomae Wilson nidificando em uma domácia do gênero de plantas Tococa (Melastomataceae).

Foto: Alex Wild

Algumas espécies podem influenciar significativamente a estrutura da comunidade de artrópodes ao exercer forte pressão de predação, especialmente sobre larvas de Lepidoptera e Coleoptera, expressa nos altos valores de diversidade beta de herbívoros observados nas amostras de dossel (FLOREN et al., 2002; PHILPOTT; ARMBRECHT, 2006). Espécies dos seguintes gêneros receberam status de dominantes ou subdominantes em diversos estudos sobre a estrutura da fauna arborícola: Dolichoderinae (Azteca, Dolichoderus), Formicinae (Camponotus, Paratrechina) e Myrmicinae (Crematogaster, Monomorium, Pheidole, Solenopis, Wasmannia) (MAJER et al., 1994; DEJEAN et al., 2000; ARMBRECHT et al., 2001).

Formigas arborícolas que se alimentam de pólen

Na tribo Cephalotini, estritamente Neotropical, os dois gêneros Cephalotes e Procryptocerus representam uma radiação de espécies arborícolas que nidificam exclusivamente dentro de galhos vivos ou mortos (Figura 8). A biologia alimentar dos cefalotíneos não é bem conhecida ainda, mas o comportamento observado das operárias em iscas atrativas (proteína e açúcar), carcaças, nectários florais e extraflorais e fezes de pássaros (ricas em substâncias nitrogenadas, tais como a ureia) sugerem onivoria generalizada. Além disso, as operárias raspam constantemente o pólen depositado por anemocoria na superfície da vegetação (BARONI-URBANI; ANDRADE, 1997). Esse pólen constitui certamente o mais importante componente da dieta dos cefalotíneos (ANDRADE; BARONI-URBANI, 1999). Isso é certamente um dos raros casos do uso de pólen como recurso alimentar pela mesofauna terrestre. O comportamento relativamente lento de Cephalotini deve estar ligado à sua estratégia de forrageamento: defesa passiva pelo porte de espinhos em numerosas espécies, em outras, achatamento generalizado do corpo que lhes permite dissimular-se no substrato (simulando cascas de árvores), cutícula que serve de receptáculo para filamentos de algas em algumas espécies, permitindo-lhes adotar a cor do substrato, e tanatose quando ameaçadas (ANDRADE; BARONI-URBANI, 1999).

Figura 8. Formigas arborícolas que se alimentam de pólen: (A) Operária de Cephalotes atratus (L.) forrageando na vegetação; (B) Em queda controlada (gliding) usando o gáster; e (C) Operária de C. clypeatus (F.) na abertura do ninho arbóreo.

Fotos: Alex Wild

Muitas espécies de Cephalotini foram observadas em quedas controladas (gliding) utilizando o gáster, quando são desalojadas pelo vento ou por vertebrados durante o forrageamento na vegetação. Essas gliding ants conseguem controlar a trajetória da queda (descidas direcionadas), diminuir a distância percorrida durante a queda (freá-la) e retornar à árvore onde o ninho está localizado. De fato, raramente essas formigas caem no solo das florestas (YANOVIAK et al., 2005).

Formigas subterrâneas

Empregou-se aqui o termo subterrâneo para classificar a guilda que reúne espécies de formigas que vivem exclusivamente nas camadas mais profundas do solo, incluindo algumas que passam a maior parte do seu ciclo de vida em ninhos e cavidades no solo; apenas sexuados vêm à superfície uma ou poucas vezes ao ano (SILVA; SILVESTRE, 2004). Não se considera como pertencente à essa guilda as espécies de formigas predadoras especializadas, mesmo que tenham hábitos subterrâneos, considerando nesse caso o hábito alimentar hierarquicamente mais importante que o extrato que ocupam.

Espécies consideradas como pertencentes à guilda de formigas subterrâneas incluem, por exemplo, as do gênero Tranopelta de forrageamento inteiramente subterrâneo (DELABIE, et al., 2000), caracterizadas pelo tegumento com pouca pigmentação (pálidas), pela redução do comprimento do escapo, pela segmentação das antenas e dos olhos. O gênero Acropyga, do qual as Tranopelta são provavelmente dependentes (DELABIE; FOWLER, 1993), também inclui espécies criptobióticas e subterrâneas (embora algumas sejam localmente abundantes) que mantêm associações obrigatórias com cochonilhas (Hemiptera: Pseudococcidae) encontradas nas raízes de plantas (LAPOLLA, 2004). As rainhas de Acropyga carregam entre as mandíbulas uma fêmea fecundada do homóptero simbiótico durante o voo nupcial (JOHNSON et al., 2001). Esse comportamento foi chamado de trofoforese (LAPOLLA et al., 2002) e permite a rainhas fundadoras iniciar uma nova colônia com uma nova geração do Pseudococcidae simbiótico.

A biologia de grande parte das espécies que formam esse grupo é desconhecida. A presença de espécies subterrâneas é, muitas vezes, revelada somente pelos registros de machos em armadilhas luminosas. Sua riqueza parece ser maior do que se acreditava e considerada como uma fronteira em nosso conhecimento sobre a fauna de formigas (LONGINO; COLWELL, 1997; FISHER; ROBERTSON, 2002; SILVA; SILVESTRE, 2004). Técnicas de coletas sistemáticas para a avaliação da composição e da abundância das espécies ainda não foram devidamente testadas (ESTEVES et al., 2008); novidades taxonômicas e mais informações sobre a ecologia alimentar desse grupo são esperadas a partir de avaliações mais intensas em vários sítios da Região Neotropical.

Das guildas tróficas à mirmecologia aplicada

O conhecimento sobre a estrutura ecológica das comunidades de formigas neotropicais, ainda que incompleto, tem avançado com a identificação de guildas, como os agrupamentos descritos neste estudo. O principal objetivo é chamar a atenção sobre a importância desse tipo de abordagem para a compreensão da ecologia alimentar e dos fatores que determinam a estrutura de qualquer segmento das comunidades de formigas. O estudo da relação entre tamanho de corpo, abundância e especialização trófica na abordagem da estrutura de cadeias alimentares, por exemplo, quando realizado a partir de guildas objetivamente identificadas, pode ajudar a revelar a dinâmica de redes tróficas em bases teóricas ainda inexploradas (McGILL et al., 2006; MONTOYA et al., 2006).

Análises restritas a grupo de espécies que sugerem sobreposição de nichos ecológicos podem ajudar a testar hipóteses sobre as regras que estruturam as assembleias em comunidades de formigas, mesmo em ambientes ricos da serapilheira, onde a abundância e a distribuição dos recursos alimentares oscilam de maneira imprevisível (KASPARI, 1996a, b; McGLYNN, 2006; McGLYNN et al., 2004). O uso de caracteres funcionais para descrever a organização das comunidades permite a formalização de afirmações mais gerais e mais previsíveis quando comparadas às análises de composição e riqueza de espécies, que são as mais tradicionalmente utilizadas (McGILL et al., 2006).

As formigas são importantes predadores em muitos agroecossistemas e espécies predadoras generalistas são frequentemente utilizadas em programas de controle de insetos, pragas e fungos fitopatógenos (WAY; KHOO, 1992; PHILPOTT; ARMBRECHT, 2006). As formigas podem controlar a abundância de herbívoros por meio de predação direta sobre insetos-praga, ou por meio de interações que envolvem repelentes químicos ou, ainda, provocando a queda de herbívoros das plantas durante atividades de forrageamento, o que reduz danos às plantas, aumentando o crescimento e a produção das culturas em agroecossistemas (SYMONDSON et al., 2002; PHILPOTT; ARMBRECHT, 2006). Além disso, formigas generalistas que usam fungos como alimento reduzem a presença de fungos fitopatógenos ao remover esporos durante o forrageamento na vegetação ou por restringir interações entre plantas e vetores de doenças (KHOO; HO, 1992).

Estudos recentes sobre a fauna de formigas de vegetação em cacauais no sul da Bahia também utilizaram grupos alimentares de formigas (guildas tróficas) para testar os fatores que determinam a distribuição das espécies na vegetação e que têm ajudado a revelar a natureza complexa das interações em comunidades de formigas (SANDERS et al., 2007), em particular para o conceito de mosaico. Isso tem profundas implicações para o uso de formigas predadoras no controle de pragas em agroecossistemas (PHILPOTT; FOSTER, 2005; ARMBRECHT et al., 2006).

O uso de formigas para o controle de pragas pode ser ainda mais significativo se a diversidade e abundância das espécies predadoras puderem ser artificialmente manipuladas. Aumentar a diversidade de predadores significa aumentar a probabilidade de que espécies predadoras importantes sejam incluídas na comunidade e, portanto, possam incrementar o papel dos predadores. Além disso, pode aumentar a complementaridade no uso de presas, porque uma amplitude maior de dietas e de comportamentos de forrageamento estará presente, influenciando mais fortemente a densidade das populações de herbívoros (HOOPER et al., 2005; PHILPOTT; ARMBRECHT, 2006).

Essa ideia aplica-se também às formigas que nidificam no solo, porque entender quais são os fatores que limitam a diversidade e a densidade dos grupos tróficos aumenta o potencial para o uso de formigas como predadores nos agroecossistemas (PHILPOTT; FOSTER, 2005). Em estudos experimentais, formigas de serapilheira predam ativamente pupas de moscas-das-frutas (Ceratitis capitata Weidemann, Diptera: Tephritidae) e têm potencial para controlar a broca-do-café (Hypothenemus hampei Ferrari, Coleoptera: Scolytidae) (ARMBRECHT; PERFECTO, 2003).

Compreender e explicar a função das formigas nos ecossistemas é importante no contexto do tema mais geral da conservação ambiental. As funções das formigas nas cadeias alimentares têm importantes consequências na estrutura da fauna e mesmo na estrutura da vegetação nas florestas tropicais do planeta (WILSON, 1987; HUNT, 2003). Evidências sugerem que as formigas atuam como predadores de topo nas cadeias tróficas (FLOREN, et al., 2002) ou como os principais herbívoros das florestas tropicais, porque uma parte significativa dos recursos energéticos usados pelas colônias (proporcional à enorme biomassa das colônias na vegetação) é obtida a partir dos exsudatos de Hemiptera e de diferentes tipos de nectários (DAVIDSON et al., 2003). Como principais predadores e herbívoros, ao longo de sua longa história evolutiva de mais de 100 milhões de anos, as formigas tiveram e continuam tendo considerável influência na história de numerosos outros organismos e na dinâmica ecológica das florestas.

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Capítulo 10

Abelhas sociais (Bombini, Apini, Meliponini)

Astrid M. P. Kleinert

Mauro Ramalho

Marilda Cortopassi-Laurino

Márcia F. Ribeiro

Vera L. Imperatriz-Fonseca

Introdução

Neste capítulo será abordado o papel do alimento na organização das colônias de abelhas sociais, desde a atividade de forrageio até a sua utilização na alimentação da prole, ressaltando também características dos dois principais recursos coletados e processados por elas, o pólen e o mel. Nas abelhas, a eussocialidade surgiu nos Apinae e está presente nas tribos Bombini, Apini e Meliponini. Um dos conflitos sociais mais evidentes se expressa na produção de sexuados e na existência de uma casta reprodutiva especializada. O alimento tem forte influência sobre a diferenciação de castas e o controle de sua quantidade ou qualidade é um dos mecanismos centrais na vida social. A atividade de forrageio nas flores e o processamento do alimento nas colônias influenciam diretamente a vida social da colônia. Será dada maior ênfase aos mecanismos descritos em Meliponini. Os Meliponini são generalistas florais, mas apresentam atividade de forrageio seletiva e, via de regra, o balanço econômico anual da colônia depende de forrageio intensivo de poucas fontes florais de pólen e de néctar disponíveis em cada habitat. A escolha das fontes de alimento é mediada por características morfofuncionais das campeiras, estratégias de forrageio (solitária ou coletiva) e por interações sociais na colônia e no campo. Nas comunidades, a sobreposição alimentar entre espécies é a regra, mas o papel da competição na organização das assembleias locais é ainda bastante controvertido. As relações entre estratégias reprodutivas das colônias, diversidade e distribuição de abundância nas comunidades apenas começaram a ser exploradas em estudos recentes.

Aquisição de recursos

As abelhas sociais alimentam-se basicamente de pólen (fonte de proteína) e de néctar (fonte de carboidratos) coletados nas flores, embora haja exceções. Algumas espécies de abelhas-sem-ferrão (Meliponini) são necrófagas, alimentando-se de matéria orgânica em decomposição [como Trigona hypogea Silvestri, Trigona necrophaga Camargo & Roubik e Trigona crassipes (Fabricius)]; outras se alimentam também de melato, solução açucarada produzida por membracídeos; finalmente, algumas se especializaram em roubar alimento dos ninhos de outras abelhas (abelhas cleptobióticas, Lestrimelitta spp., nas Américas, e Cleptotrigona spp. na África).

Fatores físicos e partição temporal da atividade de forrageio

Os Meliponini são encontrados nas regiões tropicais e subtropicais do planeta. Uma das causas mais prováveis desse padrão de distribuição geográfica é a sensibilidade tanto dos indivíduos como das colônias às baixas temperaturas. Embora haja diferenças interespecíficas em relação à capacidade de termorregulação da colmeia, as abelhas dessa tribo parecem depender mais das características estruturais de seus ninhos do que de respostas fisiológicas e comportamentais para a conservação do calor (SAKAGAMI, 1982).

Os principais fatores abióticos que, isolados ou em conjunto, exercem influência sobre a atividade de voo dos meliponíneos são a temperatura, a umidade relativa, a intensidade luminosa e a velocidade do vento. Segundo Fowler (1979), os valores extremos atuariam diretamente sobre as abelhas, enquanto os valores moderados afetariam a atividade de voo, na medida que repercutem sobre a disponibilidade de alimento (por exemplo, fluxo de néctar). Evidentemente, a oferta de alimento só passa a ser importante depois que as abelhas encontram condições favoráveis de voo. Dessa forma, espécies capazes de atuar em faixas mais amplas de temperatura, umidade relativa, etc., eventualmente, têm vantagens sobre as demais.

A temperatura parece ser o fator condicionante da saída das campeiras das colônias, principalmente nas espécies menores, como Tetragonisca angustula (Latreille) e várias espécies do gênero Plebeia, que iniciam a atividade de forrageio em temperaturas acima de 16 oC (OLIVEIRA, 1973; IWAMA, 1977; KLEINERT-GIOVANNINI, 1982; IMPERATRIZ-FONSECA et al., 1985). Plebeia pugnax Moure (in litt.), capaz de iniciar o forrageio a partir de 14 oC, pode ser considerada uma exceção (HILÁRIO et al., 2001). Todas essas espécies pequenas reduzem bastante a atividade de voo quando a temperatura está abaixo de 20 oC.

Já os Meliponini maiores, com tamanho entre 8 mm e 12 mm, como as espécies de Melipona, podem iniciar a atividade de voo em temperaturas mais baixas, a partir de 11 oC em Melipona bicolor Lepeletier (HILÁRIO et al., 2000), e 13 oC–14 oC em Melipona quadrifasciata Lepeletier e Melipona marginata Lepeletier (GUIBU; IMPERATRIZ-FONSECA, 1984; KLEINERT-GIOVANNINI; IMPERATRIZ-FONSECA, 1986). Ainda assim, a maioria das espécies apresenta atividade ótima de forrageio entre 20 oC e 30 oC, com exceção de M. quadrifasciata e M. bicolor que, preferencialmente, coletam alimento entre 14 oC–16 oC e 16 oC–26 oC, respectivamente.

É provável que a biomassa corporal seja a principal variável nessa relação, pois abelhas sociais maiores, como Apis mellifera L. e Bombus spp., iniciam a atividade de coleta em temperaturas menores, por vezes, bem abaixo de 10 oC (GARY, 1967; HEINRICH, 1979). Entretanto, em Meliponini, espécies relativamente pequenas, como Partamona helleri (Friese), podem apresentar um ótimo de atividade de forrageio entre 15 oC e 24 oC, similar à faixa de espécies grandes, como M. bicolor (AZEVEDO, 1997).

Embora associados à temperatura do ar, os valores ótimos de umidade relativa para o forrageio situam-se entre 30% e 70% na maioria das espécies (OLIVEIRA, 1973; IWAMA, 1977; KLEINERT-GIOVANNINI, 1982; KLEINERT-GIOVANNINI; IMPERATRIZ-FONSECA, 1986; HILÁRIO et al., 2001). Plebeia remota (Holmberg), Schwarziana quadripunctata (Lepeletier) e M. bicolor apresentam maior atividade de voo em faixas mais elevadas, entre 60% e 90% (IMPERATRIZ-FONSECA et al., 1985; IMPERATRIZ-FONSECA; DARAKJIAN, 1994; HILÁRIO et al., 2000). Plebeia emerina (Friese) também se particulariza pelo fato de que as operárias não deixam seus ninhos quando a umidade é superior a 70% (KLEINERT-GIOVANNINI, 1982). Com um ótimo de atividade de voo entre 40% e 45%, M. marginata demonstra plasticidade comportamental em relação às condições ambientais (KLEINERT-GIOVANNINI; IMPERATRIZ-FONSECA, 1986), intensificando o forrageio sob condições extremas (por exemplo, valores acima de 80% para essa espécie), após períodos prolongados de chuva.

A intensidade luminosa parece ser importante apenas para o início e o final da atividade externa. Nos outros períodos, fica difícil dissociá-la de mudanças na temperatura e, portanto, seus efeitos passam a ser secundários ou ficam, pelo menos, mascarados. Mesmo assim, alguns autores registraram menor atividade de voo em dias nublados quando comparados com dias ensolarados nas mesmas temperaturas (OLIVEIRA, 1973; KLEINERT-GIOVANNINI, 1982; KLEINERT-GIOVANNINI; IMPERATRIZ-FONSECA, 1986).

Ventos com velocidade entre 2 m/s e 3 m/s provocam decréscimo no número de campeiras que deixam os ninhos de P. emerina (uma espécie de pequeno porte), levando inclusive à interrupção do forrageio quando atingem 4 m/s (KLEINERT-GIOVANNINI, 1982). Nessas mesmas condições, as campeiras de T. angustula continuam a coletar alimento normalmente (IWAMA, 1977), enquanto outras espécies, como Plebeia droryana (Friese), Plebeia saiqui (Friese) e M. marginata são apenas ligeiramente afetadas (OLIVEIRA, 1973; KLEINERT-GIOVANNINI; IMPERATRIZ-FONSECA, 1986).

O estado das colônias também influencia a atividade de voo dos meliponíneos. Geralmente, colônias fracas são mais suscetíveis às variações na temperatura (KLEINERT-GIOVANNINI; IMPERATRIZ-FONSECA, 1986) e têm atividade deslocada para horários posteriores do dia, quando comparadas a outras colônias da mesma espécie (HILÁRIO et al., 2001).

Embora muitas espécies apresentem faixas ótimas de temperatura e de umidade relativa semelhantes, ou com superposição, os períodos de maior atividade de voo tendem a ser distintos, possibilitando a partição temporal de recursos florais. Várias espécies do gênero Melipona apresentam maior atividade de voo em horários diferentes, como, por exemplo, M. bicolor e M. quadrifasciata, mais ativas nas primeiras horas da manhã, enquanto M. marginata apresenta maior atividade entre 11h e 13h. Entre as pequenas espécies do gênero Plebeia, P. saiqui, P. remota e P. pugnax têm maior atividade concentrada entre o meio da manhã e o meio da tarde (OLIVEIRA, 1973; IMPERATRIZ-FONSECA et al., 1985; HILÁRIO et al., 2001); já P. emerina e Plebeia droryana forrageiam principalmente no período vespertino.

As campeiras saem do ninho, principalmente, para coletar alimento (pólen e néctar), resina, água e barro (algumas espécies usam esse material na construção dos ninhos), sendo esses recursos procurados em horários distintos ao longo do dia. Por exemplo, P. pugnax coleta pólen preferencialmente pela manhã até o meio-dia, enquanto a resina é coletada ao longo do dia todo (HILÁRIO et al., 2001). Embora ativas o dia inteiro, as campeiras de M. bicolor e Melipona rufiventris Lepeletier coletam pólen preferencialmente nas primeiras horas da manhã (mais cedo nas colônias fortes e mais tardiamente nas colônias médias e fracas). Enquanto M. bicolor coleta resina e barro preferencialmente no final da tarde, as forrageiras de M. rufiventris apresentam, além desse pico, um pico adicional de coleta de resina coincidente com o pico matinal de pólen (HILÁRIO et al., 2000; FIDALGO; KLEINERT, 2007).

Essa partição temporal de coleta de recursos foi também observada em outras regiões neotropicais para outras Melipona (BRUIJN; SOMMEIJER, 1997) e é um dos mecanismos que aumenta as chances de coexistência de diferentes espécies de Meliponini em uma mesma localidade.

Amplitude de nicho e alocação de recursos florais

Com exceção de raras espécies que se especializaram na pilhagem de ninhos (Lestrimellita) e no uso de proteína animal de carcaças (T. hypogea, por exemplo), os Meliponini se alimentam de pólen e néctar. Nesse caso, são generalistas, no sentido de que forrageiam em amplo espectro de tipos florais.

Entretanto, do amplo espectro de fontes florais efetivamente visitadas pelos Meliponini, poucas são intensamente exploradas nas comunidades locais. Esse padrão de forrageio foi se configurando a partir de estudos sobre a análise do pólen nas colônias e nos censos de abelhas nas flores (IMPERATRIZ-FONSECA et al., 1984; RAMALHO et al., 1985, 1989, 1990, 1991, 2007; KLEINERT-GIOVANNINI; IMPERATRIZ-FONSECA, 1987; CORTOPASSI-LAURINO; RAMALHO, 1988; RAMALHO, 1990, 1995, 2004; WILMS et al., 1996, 1997). As duas técnicas geram dados independentes e extensivos que retratam a expressão desse padrão em dois níveis hierárquicos: as colônias e as populações locais (Figura 1).

Figura 1. Alocação de fontes florais por espécies de Meliponini e Apis mellifera africanizada (Am) no Domínio Tropical Atlântico: (A) Fontes florais em que foram amostradas pelo menos 10% das campeiras (preto), em relação ao total de fontes (branco) visitadas por esse conjunto de abelhas na Mata Atlântica (Floresta do Parque Estadual da Cantareira, SP); (B) Fontes florais com representatividade acima de 10% (preto) na dieta de Meliponini - estimativas por contagem de grãos de pólen no alimento armazenado nas colônias no Campus da USP-SP. Meliponini: Ph – Partamona helleri; Pd - Plebeia droryana; Pq – Plebeia saiqui; Pr – Plebeia remota; Pts – Paratrigona subnuda; Sb – Scaptotrigona bipunctata; Sd – Scaptotrigona depilis; Scq – Schwarziana quadripunctata; Ta – Tetragonisca angustula; Ts – Trigona spinipes; Mm – Melipona marginata; Mq – Melipona quadrifasciata.

Fonte: Ramalho et al. (1991) e Ramalho (1995).

Embora haja diferenças na velocidade com que diferentes espécies são capazes de arregimentar grande número de indivíduos para uma dada fonte alimentar (LINDAUER; KERR, 1960; HUBBELL; JOHNSON, 1978; JOHNSON, 1982; JOHNSON et al., 1987), não há relação entre a eficiência do sistema de comunicação e a capacidade das colônias de concentrarem a atividade de forrageio em poucas fontes florais.

Nas comunidades locais de Meliponini, as medidas de extensão de nicho variam amplamente com as mudanças temporais na oferta de fontes florais e com as respostas específicas à distribuição de abundância relativa dos recursos (RAMALHO et al., 1991). Entretanto, em termos médios, a extensão do nicho real mostra-se similar entre grupos de espécies com diferentes estratégias de forrageio (BIESMEIJER; SLAA, 2006). Em linhas gerais, essa análise ratifica o padrão de uso concentrado de fontes florais detectado nas comunidades locais, referido acima. Deve ser ressalvado que o índice frequentemente usado como medida de extensão de nicho (H’ – Shannon-Wiener) é extremamente sensível à equitatividade das fontes mais comuns na dieta e somente quando a concentração de forrageio se torna extrema, como no caso de Scaptotrigona (RAMALHO, 1990), há redução acentuada no seu valor.

As medidas de extensão de nicho desses consumidores generalistas mais provavelmente refletem o efeito e não a causa da dominância ecológica. Por exemplo, nas comunidades locais, quanto maior o número de campeiras amostradas nas flores, maior o número de fontes visitadas por uma espécie (RAMALHO, 1995 e Figura 2). De maneira análoga, colônias mais populosas tendem a usar espectro mais amplo de fontes florais (CORTOPASSI-LAURINO; RAMALHO, 1988, RAMALHO et al., 1991). Mesmo espécies consideradas primitivas e especializadas quanto às demandas por tipos de habitats ou sítios de nidificação, como Mourella caerulea (Friese) (CAMARGO; WITTMANN, 1989), são consumidores extremamente generalizados de recursos florais nos habitats em que são dominantes.

Figura 2. Relação entre o número de indivíduos amostrados nas flores (tamanho populacional relativo) e o número de fontes florais visitadas por 17 espécies de Meliponini, Apis mellifera, e 2 espécies de Bombus. Correlação linear: r = 0,72; p<0,05. Está indicada a curva de regressão dos dados.

Fonte: Ramalho (1995).

Sob a lógica dessa premissa, também não se deve esperar correlação entre a extensão de nicho (real) e a abundância relativa das espécies de Meliponini nas comunidades ecológicas. Por exemplo, Scaptotrigona bipunctata (Lepeletier) é dominante na Mata Atlântica da Cantareira, mas apresenta uma das menores amplitudes de nicho real (RAMALHO, 1990, 1995, 2004).

Ainda não está claro em que medida a extensão de nicho é influenciada pelas escolhas de forrageio, mediadas por comportamentos e habilidades espécie-específicas, e pelas interações entre espécies nas comunidades de Meliponini.

A premissa de escolhas específicas modificando o padrão de forrageio está na origem da hipótese de preferência floral em Melipona (RAMALHO et al., 1989). A alta frequência relativa de pólen de Solanaceae, Melastomataceae e Myrtaceae na dieta de Melipona está relacionada à capacidade de extração do pólen por vibração, especialmente das flores com anteras poricidas, habilidade que diferencia o grupo em relação aos demais Meliponini. Estudos sobre o hábito alimentar em diferentes habitats, como Cerrado, Mata Atlântica e Lhanos da Colômbia, aos poucos foram dando suporte empírico a essa hipótese, com algumas reservas quanto às famílias vegetais preferidas (SILVA; SCHLINDWEIN, 2003; ANTONINI et al., 2006; NATES-PARRA, 2006).

Em uma abordagem experimental, Ramalho et al. (2007) mostraram que as escolhas florais de Melipona scutellaris Latreille não são aleatórias. Usando A. mellifera africanizada como controle, demonstraram que a diversidade de fontes florais na dieta das colônias era dependente da variável-espécie. Ou seja, independentemente do tipo de habitat, as colônias de M. scutellaris se mantiveram mais similares entre si, formando agrupamentos (Figura 3) significativamente mais estreitos do que com colônias de A. mellifera. O padrão também se mantém no tempo, com respostas mais similares entre as colônias de M. scutellaris às variações locais na oferta de floradas.

Figura 3. Análise de similaridade trófica entre colônias de uruçu (Melipona scutellaris = M1 a M4), tendo como controle amostras pareadas em colônias de Apis mellifera africanizada (A1 a A4) em duas localidades do Domínio Tropical Atlântico, na Bahia. Resultados de dissimilaridade (índice Bray Curtis, método-UPGMA), durante três períodos (meses) de amostras pareadas em duas localidades: (A) Alagoinhas; (B) Cruz das Almas. O teste de significância da Análise de Similaridade (Anosim) sustenta a hipótese de que os agrupamentos não são aleatórios.

Fonte: Ramalho et al. (2007).

Da análise de dados secundários produzidos para 28 comunidades em vários tipos de habitats no Brasil oriental, a aparente estrutura competitiva das comunidades de Meliponini (BIESMEIJER; SLAA, 2006) se expressa sob a forma de três tendências que merecem atenção especial: a) a retração na amplitude do nicho, com o aumento do número de espécies nas comunidades; b) com o aumento do número de espécies vegetais nas comunidades, a razão entre o número de espécies de Meliponini e o número de espécies vegetais decresce, isto é, menor o empacotamento dos nichos (species packing); c) as comunidades locais tendem a ser formadas por espécies de gêneros distintos.

Quanto mais fontes florais são exploradas nas comunidades, de fato, maior o número de fontes compartilhadas entre pares de espécies de Meliponini (Figura 4). A sobreposição alimentar, entre esses consumidores potencialmente generalistas, tende a ser muito difusa e extensiva e isso se reflete principalmente em medidas baseadas na presença-ausência (p. ex., índices de Sorensen e de Cody). Os agrupamentos derivados dessas medidas (BIESMEIJER; SLAA, 2006) refletem de maneira pouco funcional a distância trófica entre consumidores e dissimulam a estrutura real das comunidades. Mas, quando se mede a intensidade de uso das fontes florais compartilhadas (porcentagem de similaridade; p. ex., índice de Schoener (RAMALHO, 1995) obtém-se a expressão ecológica mais funcional da sobreposição entre espécies (Figura 3) e os agrupamentos podem mudar bastante. Comparando a porcentagem de similaridade alimentar em duas comunidades próximas no domínio da Mata Atlântica, a partir de dados produzidos com duas técnicas independentes (análise de pólen e censo nas flores), Ramalho et al. (1991) e Ramalho (1995) constataram que as dietas de P. droryana e T. angustula ficaram mais próximas entre si e de Melipona e Scaptotrigona, desviando-se muito dos agrupamentos baseados na metanálise de medidas de presença-ausência das espécies nas flores, mencionada acima.

Figura 4. Variação na similaridade entre pares de espécies de abelhas (Apoidea) conforme o número de campeiras amostradas nas flores (tamanho populacional relativo), na Mata Atlântica (Floresta do Parque Estadual da Cantareira, SP). Comparação entre espécies com número adequado de indivíduos amostrados (Ne≥50), ao longo de 18 meses: 11 espécies de Meliponini Apis mellifera e uma espécie dos gêneros Ceratina, Paratetrapedia e Megachile. Vários pontos estão sobrepostos: o número total de pares é igual a 105 (15!). Correlação linear: r = 0,51; p<0,05. Está indicada a curva de regressão dos dados. Apesar da tendência consistente, há grande dispersão porque a maioria das espécies forrageia com alta intensidade em poucas fontes florais – quando essas poucas fontes são também partilhadas a sobreposição (a = índice de Cody) também é elevada.

Fonte: Ramalho (1995).

Medidas da exploração difusa de recursos florais eventualmente compartilhados (presença-ausência) certamente são menos informativas do que medidas da dependência dos Meliponini em relação a poucas fontes florais produtivas no ambiente: por exemplo, as floradas em massa na Floresta Atlântica (RAMALHO, 2004). Um caso extremo foi observado em três espécies de Scaptotrigona, cujas colônias concentram as demandas proteicas anuais em uma ou poucas fontes de alimento, armazenando centenas de gramas de pólen excedente para a produção futura de prole (RAMALHO, 1990).

O aumento na qualidade média de um número um pouco maior de fontes florais nas comunidades com flora mais variada seria suficiente para alterar as oportunidades de partilha e reduzir a amplitude de nicho. Por exemplo, em uma comunidade local de Mata Atlântica, menos de duas dezenas de árvores com floradas em massa atraíram mais de 70% dos indivíduos amostradas nas flores e 100% das espécies de Meliponini (RAMALHO, 1995, 2004). Estudo recente sustenta a premissa de que a relação entre Meliponini e copas com floração em massa é estreita (ou previsível), do ponto de vista ecológico, isto é, frequente no espaço e no tempo (MONTEIRO; RAMALHO, 2009).

Alta sobreposição em fontes florais abundantes não se traduz em maior competição. Por exemplo, na Mata Atlântica do Parque Estadual da Cantareira, em São Paulo, a grande maioria dos Meliponini concentra a atividade de forrageio no dossel, onde também são mais comuns copas com grandes floradas em massa (RAMALHO, 2004). Nessas floradas, a partilha espacial dos recursos é facilitada e valores altos de similaridade (acima de 50%) foram observados entre 22 pares de espécies que concentraram o forrageio no dossel, enquanto apenas três pares de espécies apresentaram alta similaridade no estrato inferior (RAMALHO, 1995). De maneira ainda mais incisiva, S. bipunctata e Paratrigona subnuda Moure são extremamente dominantes localmente e se concentram em menos de uma dezena de floradas produtivas, com mais de 50% de sobreposição entre si.

Os mecanismos de partilha de fontes florais também precisarão ser mais bem contextualizados em termos de custos e benefícios. Por exemplo, com seus grandes tamanhos relativos, as espécies de Melipona deveriam evitar recursos florais cuja oferta está sendo deprimida pela exploração; e, de modo inverso, abelhas menores, como jataí (Tetragonisca) e algumas mirins (Plebeia, Friesella), com capacidade de carga de pólen maior (RAMALHO et al., 1994), poderiam continuar explorando fontes florais em processo de depressão local de pólen, porque obtêm taxas de retorno rentáveis com níveis mais baixos de oferta.

Considerando projeções de organização taxonômica, ao acaso, de 28 comunidades locais no Brasil oriental, há super-representação no número de gêneros em alguns casos (BIESMEIJER; SLAA, 2006). Essa situação parece consistente com o conceito de similaridade limitante. Entretanto, a proximidade taxonômica não representa bem a semelhança funcional: há estratégias de forrageio comuns a vários gêneros e espécies cogenéricas com diferentes estratégias. Tanto análises do pólen das colônias (RAMALHO et al., 1989, 1991; RAMALHO, 1990) como censos nas flores (RAMALHO, 1995; MARTINS et al., 2003) têm gerado valores altos de porcentagem de similaridade na dieta entre espécies de um mesmo gênero, como Melipona, Plebeia e Scaptotrigona.

Em resumo, o número de fontes florais compartilhadas entre espécies de Meliponini depende de chances de encontro e, basicamente, do tamanho das populações de forrageadores. Entretanto, a porcentagem de similaridade alimentar, ou seja, a intensidade de uso de recursos compartilhados não se relaciona com a amplitude de nicho. Portanto, medidas do nicho alimentar devem ser tomadas com cautela na análise da estrutura das comunidades de Meliponini, porque não se traduzem como medidas potenciais de competição entre esses consumidores generalistas.

Constância floral, capacidade de carga e estratégias de forrageio

Sob a lógica adaptativa, os animais devem ser modelados para otimizar a dieta e isso significa fazer as melhores escolhas possíveis em face de flutuações na oferta de alimento, com ajustes adequados no forrageio (PYKE, 1984). Os modelos de estratégias de forrageio exploram a relação entre o tempo total de alimentação e a energia líquida obtida (SCHOENER, 1971). Nos extremos estão os forrageadores que “minimizam o tempo gasto” e aqueles que “maximizam a energia obtida”. Ajustam-se melhor ao primeiro caso, os animais com taxa de reprodução estável e, ao segundo, aqueles com número mais variável de prole. As escolhas também dependem de fatores intrínsecos, como tamanho corporal e taxa metabólica, amplitude de nicho, etc. Por outro lado, um conjunto de fatores ambientais modifica a acessibilidade ao alimento: distribuição e abundância, exposição ao risco, etc.

Parte expressiva das pesquisas experimentais sobre decisões econômicas de forrageio em abelhas está inserida na análise das previsões da “teoria de forrageio ótimo” e hipóteses associadas (PYKE, 1984). A premissa básica é a de que o modo como um animal equaciona a aquisição de alimento, em termos de custos e benefícios, determina seu valor adaptativo, ou seja, a quantidade de prole viável que deixará para as próximas gerações (fitness). No caso das abelhas sociais, com enormes colônias perenes, essa questão demanda a solução e a integração de decisões em diferentes momentos e em dois níveis hierárquicos: no campo, pela campeira, e na colônia, por meio das interações sociais que influenciam o sucesso reprodutivo de longo prazo. Para essas abelhas, há duas restrições intrínsecas sobre o forrageio: o deslocamento com ponto central, isto é, a colônia, e o curto período de vida das campeiras. A necessidade de voltar à colônia (ponto central) torna crítico o equacionamento do custo de forrageio associado à distância da fonte floral. Para esses forrageadores tão pequenos, com consumo elevado de energia durante o voo, a autonomia é baixa e, em última análise, depende da capacidade de estoque de néctar no papo. Daí haver certo senso comum sobre a relação entre o tamanho corporal (volume do papo, p. ex.) e o raio de voo em Meliponini (Van NIEUWSTADT; IRAHETA, 1996; ARAÚJO et al., 2004).

Além de curta, a longevidade da campeira também tem relação inversa com a intensidade de trabalho. Isso coloca as decisões de forrageio sob a seguinte perspectiva mais fina: a campeira deveria obter e transportar a maior carga possível a cada viagem de forrageio ou teria sido modelada para obter o máximo de energia líquida, ao longo de toda a vida, em benefício da eficiência global da colônia. Deveria forragear de modo a maximizar sua própria longevidade e, assim, indiretamente, elevar os retornos líquidos de mais longo prazo para as colônias? Há estudos com A. mellifera que apoiam essa segunda alternativa.

Os estudos experimentais de forrageio se multiplicaram nas últimas décadas e, de maneira geral, confirmam as expectativas de que as decisões de forrageio sofrem restrições do tamanho corporal, metabolismo, longevidade das campeiras e interações sociais. Por exemplo, o processo de escolha conhecido como majoring-minoring parece ser típico das enormes campeiras de mamangavas do gênero Bombus (HEINRICH, 1979). Nesse caso, as campeiras modulam a intensidade de uso de várias fontes florais, simultaneamente, em uma mesma viagem de forrageio. Em sucessivas viagens fazem ajustes contínuos e conseguem intensificar as visitas às flores mais rentáveis (majoring), reduzindo gradualmente o forrageio naquelas que se depreciam (minoring). Uma fonte minor em um momento torna-se major no outro e vice-versa. Seria como diversificar a aplicação de dinheiro, por segurança, conseguindo canalizar o investimento nos “papéis” mais rentáveis, em curto prazo, por meio do monitoramento de tendências de flutuações de mais longo prazo.

Pesquisas com A. mellifera colocaram em perspectiva a habilidade das campeiras de discriminarem entre rendimentos líquidos e brutos de forrageio (SEELEY, 1995). No segundo caso, a campeira deveria concentrar o forrageio nas fontes em que houvesse maior oferta de alimento, a despeito dos custos de aquisição (coleta e transporte). No caso de rendimentos líquidos, fontes que oferecem maior taxa de retorno de alimento, por unidade de tempo de forrageio, deveriam ser preferidas às demais.

A campeira também leva informações sobre as condições de forrageio para a colônia. O seu papel como canal de informação será em função da frequência de viagens de coleta de alimento (NUÑEZ, 2000): terá maior valor quanto mais vezes obtiver informação no campo e levar até a colônia. Isso explicaria por que nem sempre as campeiras completam a carga de néctar do papo. Por exemplo, há redução gradativa da carga do papo quando a taxa de fluxo de néctar é decrescente. Com essa resposta, a campeira reduz o tempo de viagem e aumenta o próprio valor como canal de informação, contribuindo para a agilidade de resposta coletiva da colônia às mudanças no valor relativo das fontes florais.

Com base em uma série de estudos experimentais comparativos, Nuñez (2000) também argumenta que a capacidade informacional de M. quadrifasciata é superior àquela da abelha africanizada (híbrido de Apis mellifera scutellata Lepeletier) que, por sua vez, é superior àquela da A. mellifera europeia. O encurtamento das visitas e o aumento da frequência de viagens de coleta também permitiriam explicar a maior eficiência de forrageio observada nas colônias de abelhas-africanas, quando expostas à maior diversidade floral. Os meliponíneos e as abelhas africanizadas seriam mais rápidos nas escolhas entre fontes alternativas, habilidade que poderia estar correlacionada com a maior diversidade floral na Região Tropical.

Entre os Meliponini, as decisões de forrageio das campeiras também são influenciadas pelas interações sociais no interior das colônias. Potencialmente, essa influência deve se tornar maior quanto mais eficiente a comunicação entre os indivíduos. Por exemplo, algumas espécies de Trigona e Scaptotrigona usam trilhas de cheiro para comunicar a localização das fontes de alimento atrativas, de modo que a expressão do forrageio grupal coletivo depende da percepção direta dos estímulos no próprio campo. Surpreendentemente, o tipo de reação das campeiras à presença de coespecíficos nas flores não se relaciona com o tipo de sistema de comunicação (SLAA et al., 2003).

No extremo de máxima influência colonial, estaria A. mellifera. Em uma analogia com o processo majoring-minoring em Bombus, as campeiras levam até a colônia as “expectativas” de rentabilidade de forrageio em diferentes fontes florais e, por troca contínua de informações, os indivíduos conseguem comparar a rentabilidade das fontes e tomar decisões conjuntas, de modo que a colônia redireciona continuamente o esforço de forrageio para as fontes mais produtivas. Para enfatizar as propriedades emergentes da integração eficiente da informação, esse processo foi chamado de pensamento colonial (SEELEY, 1985).

A maneira como a campeira responde à presença de indivíduos coespecíficos e heteroespecíficos nas flores afeta o padrão de distribuição espacial nas fontes de alimento. Johnson e Hubbell (1974, 1975), Hubbell e Johnson (1978), Johnson, 1983, Johnson et al. (1987) analisaram essas respostas em várias espécies e propuseram três categorias de forrageadores: grupais, grupais facultativos e solitários oportunistas. Considerando ainda as diferenças de agressividade entre as espécies, reconheceram a existência de grupos agressivos e monopolistas, grupos não agressivos e forrageadores pacíficos. A estratégia de grupos agressivos também caracterizaria uma “síndrome” denominada de “especialistas em alta densidade floral”.

Quando se aproxima da flor, a resposta da campeira à presença de outro indivíduo de outra espécie pode ser de repulsão ou atração. A resposta é espécie-específica, mas depende das características do indivíduo que já está na flor: por exemplo, em geral, as campeiras evitam pousar nas proximidades de indivíduos de espécies maiores ou mais agressivas (SLAA et al., 2003).

As interações sociais coespecíficas têm reflexos sobre a distribuição espacial e, portanto, afetam a atividade de forrageio das campeiras (SLAA et al., 2003.). Na aproximação às flores, as campeiras de algumas espécies de Meliponini reagem de maneira positiva à presença de coespecíficos, enquanto em outras a reação é negativa. No primeiro caso, há tendência de distribuição dos forrageadores em grupos. Também parece haver regras de tomada de decisão individual: forrageadores inexperientes e experientes reagem de maneira oposta à presença de coespecíficos em Trigona amalthea Olivier, enquanto a resposta é sempre positiva em Oxytrigona mellicolor Packard. Essa diferença explica satisfatoriamente por que os grupos de forrageadores são menos compactos ou mais dispersos na primeira espécie.

As decisões de forrageio e o papel da comunicação nas abelhas sociais foram objeto de numerosas pesquisas experimentais, especialmente nas três últimas décadas. Mesmo uma breve revisão desse tema estaria muito além do escopo deste capítulo. Entretanto, a referência é necessária para colocar em perspectiva as peculiaridades e a complexidade do funcionamento econômico das grandes colônias perenes, e também para melhor contextualizar comportamentos aparentemente mais simples, como a constância floral das campeiras.

Quando uma operária visita apenas uma fonte floral a cada viagem de forrageio se diz que apresenta constância ou fidelidade floral. As campeiras de Meliponini podem também apresentar fidelidade a uma mesma fonte durante várias viagens, eventualmente, durante dias (WHITE et al., 2001).

A fidelidade floral de uma abelha teria três causas básicas: necessidade, preferência ou restrição inata (FAEGRI; van der PIJL, 1979). A primeira e a segunda não têm relação verdadeira com a “constância floral”, pois, no primeiro caso, o ambiente não oferece oportunidade de escolha e, no segundo, a escolha é limitada por restrições morfofisiológicas.

Nas espécies generalistas (politrópicas ou poliléticas), como os Meliponini, os indivíduos têm habilidade física, fisiológica e comportamental para visitar vários tipos de flores, de modo que a fidelidade se expressa como preferência, isto é, a verdadeira “constância floral”. Duas hipóteses não mutuamente exclusivas foram propostas para essas respostas aprendidas: eficiência de forrageio (LEVIN, 1978; HEINRICH, 1979) e restrições de memória (WASER, 1983).

A hipótese de eficiência de forrageio se baseia no uso de imagens de procura pelas abelhas: as campeiras discriminam entre tipos florais e usam a informação à distância, antes de pousar na flor. A hipótese alternativa assume que as abelhas não seriam capazes de usar mais de uma imagem de procura, simultaneamente, por restrições de memória. A segunda não invalida a primeira. Além disso, as campeiras de Bombus são capazes de usar mais de uma imagem de procura.

O problema básico das colônias dos Meliponini está em equacionar as altas demandas por alimento (automanutenção, reposição de indivíduos e reprodução), com a variação temporal na oferta de fontes florais, em uma pequena área de ação, dadas as restrições do forrageio com ponto central. Nos ambientes tropicais com alta diversidade florística, a colônia perene deve ser generalista. Nesse caso, a constância floral das campeiras deve ser encarada como “especialização comportamental”.

Paralelamente, o custo de aprendizagem no manuseio de vários tipos de flores deve ter se tornado uma restrição ecológica, porque as campeiras de Meliponini têm vida muito curta. De fato, a abordagem experimental com Plebeia tobagoensis Melo indica que as campeiras evitam a permuta entre tipos de recursos, a menos que haja mudanças na oferta de alimento em uso, por causa do custo embutido (HOFSTEDE; SOMMEIJER, 2006) com o tempo de aprendizagem.

Nesse contexto, a constância floral das campeiras de Meliponini se configura como resposta aprendida, que reduz os custos com o tempo de manuseio e a procura de fontes alternativas de alimento. Quando o tempo de vida do indivíduo é muito curto e há floradas relativamente longas, essa estratégia deve ser favorecida.

As evidências mais generalizadas da constância floral de Meliponini resultaram de análises de cargas de pólen das campeiras. Em todas as espécies analisadas, foi constatado esse comportamento (RAMALHO et al., 1994; 1998, SLAA et al., 1997, 1998; WHITE et al., 2001). Entretanto, observam-se variações quando se comparam espécies diferentes ou habitats diferentes. Ramalho et al. (1994) observaram altíssimos níveis de constância floral em nove espécies de Meliponini (Figura 5) forrageando em jardins com alta diversidade de espécies arbóreas, na costa Atlântica do Brasil: cerca de 95% das cargas de pólen eram de uma espécie vegetal. Em jardins de Queensland, na Austrália, alta proporção das campeiras de Trigona carbonaria Smith (88%) também apresentou alto nível de constância floral, inclusive durante viagens sucessivas de forrageio. Na Amazônia têm sido registradas, com frequência, campeiras de Melipona transportando cargas mistas de pólen (ABSY; KERR, 1977). Esse não é um padrão peculiar do gênero, pois nas três espécies de Melipona estudadas na costa Atlântica (Figura 5), a constância floral ficou próxima a 100%. Provavelmente, em vários casos, há a mistura de pólen remanescente de viagens anteriores, a impregnação da campeira com pólen na própria colônia, etc., ou, ainda, altas taxas de permuta entre fontes florais rentáveis em habitats com diversidade florística muito elevada.

Figura 5. Constância floral em espécies de Meliponini. Porcentagem de campeiras com cargas de pólen unifloral, em dois períodos de floração.

Mm - Melipona marginata; Mq - M. quadrifasciata; Ms - M. scutellaris; Nt - Nannotrigona testaceicornis; Pr - Plebeia remota; Pd - P. droryana; Sb - Scaptotrigona bipunctata; Ta - Tetragonisca angustula; Ts -Trigona spinipes. Entre parênteses, o número de campeiras amostradas.

Fonte: Ramalho et al. (1994).

A constância floral deve representar o ajuste entre a taxa de variação na oferta de fontes florais e as capacidades espécie-específicas dos Meliponini. Por exemplo, a capacidade informacional (NUÑEZ, 2000) e a velocidade de forrageio (SLAA et al., 2003) devem alterar a frequência da expressão aparente desse comportamento, simplesmente por que há diferenças quanto à agilidade de resposta das espécies às flutuações na oferta de recursos florais.

A constância floral se expressa mesmo quando as campeiras de Meliponini têm à disposição muitas fontes alternativas (RAMALHO et al., 1994; WHITE et al., 2001) e, portanto, deve ser interpretada como parte de um conjunto de estratégias de forrageio para maximizar a eficiência individual. Na costa Atlântica, foram amostradas quase 500 campeiras, durante 4 meses, em duas estações do ano, e 95% delas coletaram pólen unifloral em apenas quatro espécies vegetais, quando havia centenas de floradas no ambiente. No estudo de T. carbonaria, na Austrália, cerca de 400 campeiras coletaram pólen em apenas 6 plantas, de um total de 61 espécies vegetais em floração.

Em resumo, por razões econômicas, é improvável que campeiras de Meliponini adotem estratégias de forrageio simultâneo de alimento em mais de uma fonte floral.

Por meio da constância floral, um visitante generalista pode se transformar em um polinizador eficiente. Há enorme interesse em se mensurar a expressão desse comportamento em Meliponini, dada a sua dominância numérica nas flores melitófilas, na maioria dos habitats e biomas tropicais das Américas, especialmente as florestas, como a Mata Atlântica e a Amazônia. A análise de cargas de pólen das operárias poderia ser amplamente usada como ferramenta exploratória para a escolha de árvores focais mais adequadas para as análises dos efeitos da atividade de forrageio dos Meliponini sobre a reprodução vegetal na floresta (RAMALHO, 2004; RAMALHO; BATISTA, 2005).

Ramalho e colaboradores (RAMALHO et al., 1994, 1998) enfocaram a relação entre a capacidade de carga de pólen e o tamanho de operárias em Meliponini, em condições naturais padronizadas, neste último caso, comparando o transporte de pólen monofloral (pólen de Eucalyptus). Observaram que a capacidade de transporte de pólen por unidade de peso corporal (capacidade de carga) decrescia com uma função exponencial do peso corporal ou do tamanho da abelha (Figura 6A). Comparando as cargas de pólen de fontes florais variadas e apenas as cargas de pólen de Eucalyptus (Figura 6B) ficou evidente também que a curva de ajuste do tamanho corporal se torna mais precisa quando se comparam cargas de um mesmo tipo polínico. Há variações no peso das cargas das campeiras que dependem da própria fonte de pólen e/ou do tipo polínico. Também se observam grandes variações entre indivíduos de uma mesma espécie e de mesma categoria de tamanho. Em síntese, não se trata apenas de delineamento das amostras e de estimativa de erro da medida, mas também de uma característica ecológica intrínseca ao parâmetro “capacidade de carga”, ou seja, essa variação também remete às questões de economia e de decisões individuais de forrageio.

Figura 6A. Variação na carga de pólen por unidade de peso corporal (capacidade de carga) entre espécies de Meliponini. A capacidade de carga de pólen decresce com o tamanho das espécies, independentemente da fonte floral (N = 8; r = -0,77; p<0,05; Y = aXb e a = 0,065, b = -0,218).

Figura 6B. A curva se ajusta melhor aos dados quando se comparam cargas de pólen monofloral de Eucalyptus sp. (N = 8; r = -0,90; p<0,05; Y = aXb e a = 0,073, b = -0,191). Mm – Melipona marginata; Mq – Melipona quadrifasciata; Ms – Melipona scutellaris; Nt – Nannotrigona testaceicornis; Pr – Plebeia remota; Sb – Scaptotrigona bipunctata; Ta – Tetragonisca angustula; Ts – Trigona spinipes.

Fonte: Ramalho et al. (1994).

A queda na capacidade de carga é maior na transição dos Meliponini pequenos, tais como T. angustula, P. remota e Nannotrigona testaceicornis (Lepeletier), para aqueles de tamanho médio, tais como S. bipunctatata e Trigona spinipes (F.). De uma categoria para a outra, também se observam diferenças gerais quanto às estratégias de forrageio: de solitário oportunista, que evita interações antagônicas, para forrageadores grupais, às vezes agressivos e monopolistas. Não se trata de uma generalização que se aplique ao conjunto de espécies em cada categoria, mas de chances de se encontrar determinado tipo de estratégia em uma dada categoria de tamanho específico.

O padrão de variação na capacidade de carga das operárias remete às questões teóricas sobre restrições ecológicas do tamanho corporal. Parafraseando uma das hipóteses relevantes sobre forrageio (SCHOENER, 1971), tem-se duas previsões básicas: a) espera-se que abelhas grandes sejam capazes de satisfazer suas necessidades energéticas mais rapidamente do que a maioria de abelhas pequenas quando o alimento é abundante e mais lentamente quando escasso; b) se competidores reduzem a abundância de recursos florais de maneira relativamente uniforme nas várias floradas, a convergência de tamanho deve ser favorecida enquanto a exaustão diferencial promove a divergência entre os tamanhos das espécies.

A primeira hipótese leva ao seguinte argumento: à medida que varia a oferta média de recursos florais, as abelhas maiores devem responder à redução localizada deslocando-se mais rapidamente para outro sítio ou outra fonte floral. O estudo experimental com M. quadrifasciata (NUÑEZ, 2000) sugere que as campeiras podem se comportar de acordo com essa previsão geral. Em contrapartida, nas comunidades ecológicas, as maiores espécies de Melipona deveriam, frequentemente, evitar a sobreposição e interações antagônicas com os pequenos Meliponini. Tanto os censos de abelhas nas flores como as análises comparativas das fontes de pólen das colônias apontam nessa direção. Entre os pequenos meliponíneos serão encontradas estratégias oportunistas extremas, como a de Paratrigona subnuda Moure que, frequentemente, coleta restos de pólen sobre as peças florais resultantes da atividade de outros visitantes.

A segunda hipótese serve como ponto de partida para uma reflexão sobre as interações entre vários Meliponini de porte médio. Em particular, espécies que apresentam espaçamento mais ou menos regular dos ninhos (HUBBELL; JOHNSON, 1977; BREED et al., 1999) tenderiam também a homogeneizar a oferta espacial de recursos florais no habitat imediato. Essas espécies deveriam então apresentar maior convergência de tamanho corporal, como parece ser o caso de um conjunto de espécies de Trigona.

Em resumo, o caráter fixo de cada florada e a exaustão gradual de recursos locais pela exploração potencializam as oportunidades de partição espacial dos forrageadores e a distribuição diferenciada das espécies de Meliponini nas flores, de acordo com o seu tamanho corporal.

Também é comum a variação de tamanho das operárias em uma mesma colônia e entre colônias de uma mesma espécie de Meliponini. Dados observacionais em laboratório sugeriam certa tendência de produção de operárias menores pelas colônias fracas. Do ponto de vista da eficiência de forrageio, a redução de tamanho seria apenas um fenômeno contingente ou uma resposta com valor de sobrevivência colonial (RAMALHO et al., 1998). Se operárias menores fossem mais eficientes no transporte de pólen, então a economia da colônia poderia ser mais bem equacionada, com maior quantidade de indivíduos pequenos, do que com poucos indivíduos relativamente grandes em períodos de privação alimentar.

No estudo com mandaçaia (M. quadrifasciata), Ramalho et al. (1998) observaram que as operárias pequenas, de fato, transportavam mais pólen por unidade de peso corporal (Figura 7). Como o pólen é essencial para a produção da prole e as operárias menores estavam também associadas às colônias fracas, o argumento de adaptabilidade parecia estar sustentado.

Figura 7. Relação entre a capacidade de carga de pólen e o peso corporal das campeiras de mandaçaia (Melipona quadrifasciata). Símbolos cheios e vazios são operárias de colônias fortes e fracas, respectivamente. Curva de ajuste: Y = aXb. Triângulos – relação entre a capacidade de carga e o peso corporal (a = 0,08; b = -1,37; r = -0,88; p<0,05). Círculos – relação entre a área da tíbia (estrutura de transporte do pólen) e o peso corporal (a = 2,61; b = 0,79; r = -0,97; p<0,05). As operárias pequenas transportam mais pólen por unidade de peso corporal (maior capacidade de carga) e o desenvolvimento alométrico da tíbia explica a maior parte da variação observada.

Fonte: Ramalho et al. (1998).

A causa primária da variação de tamanho das operárias é um dos problemas básicos dessa argumentação aparentemente circular. Quando há menos recursos florais no ambiente, as colônias precisam reduzir a produção da prole. Passam a ter menos operárias para forragear, construir e aprovisionar as células e, assim, a cria recebe menos alimento: as campeiras que emergem são menores. Mas por que em vez de reduzir o tamanho a colônia não produz prole menos numerosa?

Com a queda na oferta de recursos florais na restrita área de ação, uma colônia teria três possibilidades: reduzir a quantidade ou o tamanho da prole ou ambos. Cada um desses caminhos, em um dado momento, seria contingente. Mas, se o limiar de estabilidade das funções sociais nas grandes colônias perenes for especialmente sensível ao número de operárias, então, em curto prazo, a sobrevivência colonial ficaria menos comprometida com a diminuição do tamanho das operárias: a queda populacional é menor e há algum ganho de eficiência na coleta de pólen para a produção da prole futura.

A relação inversa entre o tamanho corporal e a capacidade de carga de pólen (RAMALHO et al., 1994) também significa que o equilíbrio alimentar das colônias das diferentes espécies pode ser alcançado com diferentes níveis de investimento na atividade de forrageio, com efeitos sobre o histórico de vida. Por exemplo, as espécies com operárias muito pequenas (Plebeia, Tetragonisca, Paratrigona, etc.) conseguiriam maior retorno de biomassa de pólen por esforço per capita de forrageio e, portanto, teriam a oportunidade evolutiva de direcionar mais energia (e tempo) para a produção de prole. Se a premissa estiver correta, espera-se encontrar nesses gêneros, com maior frequência, espécies capazes de responder mais rapidamente e de maneira mais flexível às oportunidades reprodutivas, tais como flutuações na oferta de sítios de nidificação e/ou recursos florais produtivos. A variação na densidade de ninhos e na longevidade das colônias de T. angustula entre habitats mais ou menos perturbados de floresta (BATISTA et al., 2003; SLAA, 2006) suporta essa previsão. O argumento oposto se aplica em linhas muito gerais às grandes espécies de Melipona, cujas campeiras têm menor capacidade de carga de pólen (RAMALHO et al., 1994) e as colônias investem mais em longevidade (ROUBIK, 1989; SLAA, 2006).

No grupo dos pequenos Meliponini, com alta flexibilidade reprodutiva, devem ser encontrados os forrageadores que maximizam a aquisição de energia e, no outro extremo, os consumidores “grandes”, como Melipona, que minimizam o tempo gasto com forrageio. Essas previsões (SCHOENER, 1971) podem ser testadas, experimentalmente, em estudos comparativos de espécies que, aparentemente, mais se ajustam às condições extremas.

Em síntese, decisões econômicas de forrageio levam à constância floral das campeiras de Meliponini. Aliadas às restrições morfofuncionais do tamanho corporal, interações sociais, etc., podem também se expressar como preferência floral ou estreitamento do nicho real, como tem sido observado nos gêneros Melipona e Scaptotrigona ((RAMALHO, 1990; RAMALHO et al., 1989, 2007).

Utilização de recursos pelas colônias

Nas abelhas adultas, o alimento modifica e/ou promove o desenvolvimento de glândulas endócrinas, determinando as habilidades das operárias. Assim, abelhas em fase inicial da vida adulta participam do aprovisionamento das células de cria, produzindo alimento larval nas suas glândulas hipofaringeanas, que se desenvolvem graças ao consumo de grandes quantidades de pólen. Em idade mais avançada, podem ter o desenvolvimento ovariano estimulado pela ingestão de pólen.

Em relação à rainha, o alimento que recebe (rico em proteínas) permite que ela realize posturas de ovos continuamente. Nas abelhas-sem-ferrão, uma rainha pode receber alimento proteico das operárias por trofalaxis ou por meio da ingestão de ovos tróficos, também colocados pelas operárias. Além disso, a rainha pode se alimentar, ocasionalmente, diretamente nos potes de alimento, ou ingerir alimento larval das células de cria, antes de realizar a postura. Estudos recentes com P. remota indicaram que a condição da colônia e a alimentação recebida pela rainha determinam o tamanho dos ovos que ela produz, independentemente do seu tamanho corporal (M.F. RIBEIRO, comunicação pessoal).

Dessa forma, mesmo na fase adulta, o alimento influencia a regulação social nas colônias das abelhas sociais. Entretanto, é durante o período de vida larval que o alimento exerce papel fundamental na determinação e/ou diferenciação de castas. A qualidade e a quantidade de alimento ingerido são variáveis relevantes, cujos efeitos e mecanismos comportamentais subjacentes variam entre os grupos de abelhas sociais (Bombini, Apini e Meliponini).

Determinação e diferenciação de castas em Bombini

Os Bombini são primitivamente eussociais, isto é, as rainhas fundam os seus ninhos sozinhas, atuando em todas as tarefas do ninho, até a emergência das primeiras operárias.

A alimentação larval é progressiva ou massal, dependendo dos grupos que, por isso, são chamados respectivamente pollen storers (estocadoras de pólen), quando as larvas são alimentadas paulatinamente (Bombus terrestris (L.), Bombus hypocrita Pérez) ou pocket makers (apresentam uma bolsa alimentar), quando as larvas obtêm seu alimento diretamente da massa de pólen colocada próximo ao local em que se desenvolvem (inicialmente, uma taça de cera com pólen, em que os ovos são colocados pela rainha; exemplo: Bombus (Fervidobombus) atratus Franklin) (SLADEN, 1912; MICHENER, 1974).

Os mecanismos de determinação de castas no gênero Bombus diferem entre as espécies. Assim, em Bombus perplexus Cresson, o tamanho das larvas fêmeas está relacionado com a quantidade de alimento disponível na colônia que, por sua vez, será mais abundante quanto maior for o número de operárias em relação às larvas (PLOWRIGHT; JAY, 1968). Em Bombus terricola Kirby e Bombus ternarius Say outros mecanismos também afetam a taxa de alimentação e contribuem para o desenvolvimento de algumas larvas em rainhas (BRIAN, 1957; PLOWRIGHT; JAY, 1968). Em algumas outras espécies (Bombus hypnorum (L.), Bombus diversus Smith, Bombus ignitus Smith e B. hypocrita), a diferenciação de castas ocorre tardiamente e apenas larvas com tempo de desenvolvimento maior conseguem ingerir mais alimento e podem se tornar rainhas (RÖSELER, 1970; KATAYMA, 1966, 1973, 1975). Uma alta taxa alimentar na última fase do desenvolvimento em Bombus rufocinctus Cresson influencia o destino larval, provocando mudanças na taxa de crescimento e na produção de seda. Dessa forma, larvas que são alimentadas menos frequentemente começam a produzir seda mais cedo e logo tecem seus casulos, tornando-se operárias. Outras que recebem alimento mais frequentemente investem menos tempo na produção de seda, retardando a fase de pupa e, assim, podem alcançar maior tamanho e se tornar rainhas (PLOWRIGHT; JAY, 1977). Embora não existam diferenças nas taxas de crescimento de larvas de rainhas e de operárias em B. terricola, o período de desenvolvimento larval difere (PLOWRIGHT; PENDREL, 1977). Nas espécies com bolsa alimentar, como aquelas que ocorrem no Brasil, os reprodutivos e as operárias recebem alimentação diferenciada. As operárias, na maior parte de seu desenvolvimento, alimentam-se diretamente com pólen das bolsas alimentares. Os machos e as larvas destinadas a serem rainhas, desde a idade tenra, são alimentados com alimento regurgitado pelas operárias adultas (ALFORD, 1975).

Finalmente, em B. terrestris, a rainha-mãe produz um feromônio que suprime o sistema endócrino das larvas fêmeas, impedindo-as de se tornarem rainhas. Com o envelhecimento e o provável decréscimo na produção desse feromônio pela rainha e/ou aumento do tamanho da colônia, algumas larvas conseguem escapar desse controle e têm seu sistema endócrino ativado e tornam-se rainhas (RÖSELER, 1970, 1975, 1976, 1977, 1991; RÖSELER; RÖSELER, 1974). O feromônio ainda não foi identificado, mas há indícios de que agiria na supressão de produção do hormônio juvenil, cujo baixo nível faria com que a larva sofresse a primeira muda mais cedo e, portanto, com menor tamanho.

A diferenciação das castas sempre se expressa pela ingestão de quantidades diferentes de alimento. Por sua vez, a disponibilidade de alimento na colônia depende da proporção entre operárias, para a sua coleta, e das larvas, que o consomem. A eficiência individual de cada operária no forrageio e no cuidado com a prole também são importantes.

Outro aspecto a ser considerado é a qualidade do alimento. Acreditava-se que essa variável não afetasse a determinação de castas nesse grupo de abelhas. Alguns autores sugeriram que enzimas produzidas pelas glândulas hipofaringeanas das operárias eram adicionadas ao alimento dado às larvas para ajudar na digestão (FREE; BUTLER, 1959; RÖSELER, 1974). Além disso, outra fonte de proteína, além do pólen, foi detectada no alimento larval de B. terrestris, embora não fosse exclusivo do alimento dado às larvas que se desenvolviam em rainhas (PEREBOOM; SHIVASHANKAR, 1994; PEREBOOM, 1996). Diversos trabalhos foram realizados com essa espécie, indicando que a alimentação larval e a diferenciação de castas são complexas.

A taxa de crescimento das larvas de rainha também diferiu daquela de operárias, a partir do décimo dia. Assim, as rainhas ingeriram, proporcionalmente, menos pólen do que o esperado pelo peso alcançado ao final do desenvolvimento e, provavelmente, acumularam mais gordura. Isso sugere que as larvas de rainha têm um metabolismo diferente, aproveitando melhor o pólen ingerido, ou que recebem fonte extra de proteína na sua dieta (RIBEIRO, 1994). Durante o segundo período de desenvolvimento, a frequência das alimentações também é maior nas larvas de rainha (RIBEIRO et al., 1999). A duração das alimentações das larvas de rainhas e de operárias aumenta na segunda fase de desenvolvimento. Porém, essa duração não está relacionada à quantidade de alimento fornecida, à idade, ao tamanho ou à contração do abdômen da operária, ou à quantidade de pólen presente no alimento larval, mas, provavelmente, à viscosidade do alimento. Algumas alimentações não contêm pólen e sim apenas material glandular (proteínas e enzimas) e/ou xarope de água e açúcar (com o qual as colônias experimentais foram alimentadas) (RIBEIRO, 1999). Assim, provavelmente, a duração de cada alimentação está relacionada à presença de material glandular adicionado ao alimento larval, como ocorre em A. mellifera (BROWERS et al., 1987). Isso poderia ser especialmente importante na fase final de desenvolvimento das larvas de rainha, pois receberiam maiores quantidades dessas substâncias nutritivas, que promoveriam maior crescimento, mesmo na falta de suprimento adequado de pólen na colônia (RIBEIRO, 1999).

Assim como em Apis (FREE et al., 1989; HUANG; OTIS, 1991; Le COMTE et al., 1995), a sinalização do estado de fome com feromônios ocorre em Bombus e modula o padrão de alimentação das larvas pelas operárias. Comparando larvas que sofreram privação de alimento com um grupo-controle, Pereboom (1996, 1997) verificou que as primeiras foram alimentadas antes e com uma frequência inicial maior do que as larvas-controle. Pereboom (2000), ao analisar a composição do alimento larval e o desenvolvimento da casta de fêmeas em Bombus, sugeriu que todas as larvas receberiam o mesmo tipo de alimento durante todo o seu desenvolvimento e, portanto, as diferenças de desenvolvimento entre larvas de rainhas e de operárias não seriam causadas por modificações qualitativas por causa de variações nas proporções de pólen, proteínas e carboidratos. Entretanto, pelo exposto, a quantidade de pólen pode, na verdade, variar e até mesmo estar ausente no alimento larval. Talvez os resultados contraditórios encontrados quanto a esse aspecto tenham sido decorrentes das diferentes metodologias empregadas pelos pesquisadores. Novas investigações seriam necessárias para se chegar a um consenso.

Cerca de um milhão de colônias de B. terrestris são vendidas a cada ano, para polinização na agricultura. Essa criação comercial bem-sucedida, especialmente na Holanda e na Bélgica (VELTHUIS; van DOORN, 2006), também trouxe contribuições importantes para o conhecimento da influência da qualidade do alimento sobre o desenvolvimento dos ninhos. Para o desenvolvimento dos ninhos de Bombus, há grande demanda por pólen, que passou a ser obtido de colônias de A. mellifera. Assim, vários estudos foram feitos sobre a influência das técnicas de conservação sobre a qualidade desse pólen e, como consequência, sobre a produção de sexuados. Ribeiro et al. (1996) verificaram que a qualidade do pólen influencia a produção de rainhas. Rainhas originadas a partir de alimentação com pólen seco em estufas (que perde qualidades nutritivas no processo de secagem) eram menores, apresentavam taxas maiores de mortalidade e produziam colônias menores do que aquelas originadas a partir de alimentação com pólen fresco. Posteriormente, observou-se que tanto variações qualitativas como quantitativas do pólen tinham influência considerável sobre o desenvolvimento e o sucesso reprodutivo das colônias (GÉNISSEL et al., 2002).

Determinação e diferenciação de castas em Apini

Nas abelhas melíferas (A. mellifera), a determinação de castas ocorre muito cedo no desenvolvimento larval. A partir do terceiro dia de vida, ocorrem mudanças no alimento (quantitativas e qualitativas) fornecido às larvas de operárias e de rainhas. Assim, o alimento destinado à larva de rainha, chamado de geleia real, contém secreções das glândulas mandibulares em maior quantidade do que o alimento destinado às larvas de operárias. Foram descritos três componentes no alimento larval: um branco (secreções das glândulas mandibulares), um claro (secreções das glândulas hipofaringeanas) e outro amarelo (pólen). As larvas de operárias receberiam esses componentes nas seguintes proporções: 2:9:3, respectivamente, enquanto as de rainhas receberiam principalmente 1:1 dos dois primeiros componentes (JUNG-HOFFMAN, 1966).

Outro fator importante é a frequência de alimentação das larvas. Larvas de rainha são alimentadas mais de 1.600 vezes, enquanto operárias apenas 143 vezes, durante o seu desenvolvimento (LINDAUER, 1952). Mas a quantidade parece ser relativamente menos importante (embora necessária) do que a qualidade do alimento. Larvas alimentadas artificialmente com dieta de rainhas ad libitum desenvolvem-se em rainhas, enquanto aquelas alimentadas com dieta de operária ad libitum nunca se tornam rainhas (MORITZ, 1994). É relevante mencionar que larvas de rainha ganham peso duas vezes mais rápido do que aquelas de operárias, e a ordem de magnitude de aumento de peso pode ser de 30 mg para >300 mg em apenas 2 dias (MORITZ, 1994). Por isso, larvas de rainha são criadas em células maiores, as chamadas “realeiras”.

As larvas de rainha ainda contam com um fagoestimulante, o açúcar, que está presente em 34% da geleia real, e apenas em 12% do alimento das operárias (BEETSMA, 1979; WINSTON, 2003). Além disso, o tipo de açúcar também difere no alimento larval: rainhas recebem principalmente glicose, enquanto operárias recebem glicose nas primeiras fases larvais e frutose nas últimas (BROWERS, 1984).

Finalmente, o hormônio juvenil (HJ), produzido pelos corpora allata, exerce influência na diferenciação de castas. Larvas de rainha com 72 horas de idade possuem níveis de HJ dez vezes superiores aos das larvas de operárias com a mesma idade (WIRTZ, 1973). O nível de HJ permanece alto durante o restante das fases larvais nas rainhas, induzindo assim seu desenvolvimento (BEETSMA, 1979).

Determinação e diferenciação de castas em Meliponini

A principal característica dos Meliponini está no fato de que as células de cria recebem todo o alimento antes da postura do ovo, pela rainha, comportamento conhecido como alimentação massal. As células de cria individuais são construídas pelas operárias, seguindo sequências comportamentais complexas, descritas por Sakagami, Zucchi e colaboradores (SAKAGAMI, 1982; ZUCCHI, 1993). As células são aprovisionadas pelas operárias com um alimento larval líquido. Sobre esse alimento larval, em algumas espécies, é comum as operárias colocarem ovos tróficos, que serão consumidos pela rainha, ou, mais raramente, por operárias (SILVA-MATOS et al., 2000). A rainha coloca, a seguir, o seu ovo nessa célula que, então, é operculada por operárias. Essa sequência de eventos apresenta variações espécie-específicas e compõe o chamado POP (Provisioning and Oviposition Process), determinado por Sakagami e Zucchi (1963).

Uma questão básica é se o alimento aprovisionado difere quanto à qualidade entre as células que darão origem às rainhas e aquelas de onde emergem as operárias. Além disso, algumas espécies constroem células reais, geralmente maiores e dispostas na periferia dos favos. Esse é um ponto fundamental e separa, de imediato, as abelhas do gênero Melipona dos demais gêneros de Meliponini.

A diferenciação de castas é influenciada por fatores distintos nos dois grupos de abelhas-sem-ferrão (i.e., no gênero Melipona e no gênero Trigona e afins, os chamados trigoníneos). Em Melipona, a determinação é genética, embora o aspecto ambiental também seja importante (KERR, 1950b). Dessa forma, rainhas e operárias são criadas em células idênticas. Larvas de rainha seriam duplo heterozigotas (AaBb), enquanto as de operárias seriam homozigotas para quaisquer dos genes, ou para ambos, sendo a quantidade de alimento também importante (KERR, 1950b, 1969; KERR et al., 1966; VELTHUIS; SOMMEIJER, 1991). Rainhas também apresentam quatro gânglios na corda nervosa ventral, enquanto as operárias, cinco gânglios (KERR; NIELSEN, 1966). Outra particularidade de Melipona spp. é o grande número de rainhas produzindo nas colônias, que pode alcançar até 25% da prole (KERR, 1946; 1948; 1950a, b; SANTOS-FILHO et al., 2006). A segunda hipótese que trata da determinação de castas em Melipona foi Formulada por Ratnieks (2001) e Wenseleers et al. (2003) e tem como premissa a autodeterminação. Esses autores consideram que as larvas podem “decidir” o seu destino escolhendo ou não ser rainhas. O modelo que apresentam para Melipona prevê 14% de rainhas na prole, mais próximo aos dados obtidos até o momento, do que os 25% sugeridos pelo modelo Kerr (SANTOS-FILHO et al., 2006). Judice et al. (2004) e Makert et al. (2006) analisaram a determinação de castas em Melipona usando marcadores moleculares. A lista completa dos genes expressos diferentemente em rainhas e operárias de M. quadrifasciata encontra-se em http://www.lge.ibi.unicamp.br/abelha. Hartfelder et al. (2006) fizeram uma revisão abrangente das pesquisas sobre a determinação de castas em Meliponini.

Nos outros gêneros de Meliponini, a determinação de castas é essencialmente trófica, embora várias estratégias tenham se desenvolvido para a criação de rainhas em células maiores, conhecidas como células reais. Essas células são construídas, em geral, na periferia do favo de cria e recebem maior quantidade de alimento larval. Assim, consumindo mais alimento, as larvas fêmeas tornam-se rainhas e não operárias (ENGELS; IMPERATRIZ-FONSECA, 1990). Uma variação importante se observa nos gêneros Frieseomelitta e Leurotrigona, em que não são construídas células reais pelas operárias, mas uma larva pode consumir todo o alimento larval de sua célula e o da célula vizinha, transformando-se então em rainha (TERADA, 1974; FAUSTINO et al., 2002). Esse fenômeno também aparece em Plebeia lucii Moure, espécie que constrói as células de cria em cacho. Do mesmo modo que em Frieseomelitta, essas abelhas podem construir células para a produção de rainhas, em situações de emergência, quando a colônia fica órfã (TEIXEIRA; CAMPOS, 2005). Em todos esses casos, é a quantidade maior de alimento que determina a diferenciação da larva em uma rainha.

Outras situações sugerem maior complexidade no processo de determinação trófica. Operárias gigantes podem emergir de células reais (uma única observação em P. remota, IMPERATRIZ-FONSECA et al., 1975) e rainhas-miniaturas desenvolvem-se em células de tamanho igual ao de operárias (RIBEIRO et al., 2006a), indicando que apenas a quantidade de alimento não é suficiente para explicar a determinação de castas nos Meliponini, que constroem células reais.

A emergência de rainhas-miniaturas de células de tamanho “normal”, como as usadas por operárias e machos, ocorre em diversos gêneros, de maneira regular (Schwarziana, Cephalotrigona) ou ocasional (Plebeia, Nannotrigona). De modo geral, algumas rainhas-miniaturas são viáveis, acasalam-se e realizam posturas normalmente, sobrevivendo à frente de suas colônias durante muito tempo (RIBEIRO; ALVES, 2001; RIBEIRO et al., 2003; WENSELEERS et al., 2005; RIBEIRO et al., 2006a, b).

As explicações para a existência e os mecanismos de produção de rainhas-miniaturas variam, dependendo do gênero de Meliponini e das circunstâncias. Algumas larvas podem escapar ao destino de operárias, usando sua capacidade de “autodeterminação” e tornando-se rainhas-miniaturas (WENSELEERS et al., 2005; RIBEIRO et al., 2006a). Nesse caso, o desenvolvimento de rainhas-miniaturas estaria também sob o controle de algum mecanismo genético (WENSELEERS et al., 2004). Outra possibilidade seria a existência de alimento larval de melhor qualidade ou em maior quantidade em algumas células. Castilho-Hyodo (2002) estudou a qualidade do alimento larval em S. quadripunctata, mostrando a grande variabilidade nos conteúdos proteicos das células de cria de um mesmo favo.

Em Melipona beecheii Bennet, colônias com quantidade de alimento reduzida experimentalmente produziram menor número de rainhas do que aquelas que receberam alimento extra. Entretanto, estas últimas não produziram número significativamente maior de rainhas quando comparadas com as colônias-controle (MOO-VALLE et al., 2001). Em P. remota não há relação entre a variação no número de rainhas produzidas e o estoque de alimento das colônias (RIBEIRO et al., 2003).

O alimento larval nos Meliponini

O alimento larval nos meliponíneos parece não ser espécie-específico. Darchen e Delage-Darchen (1971) conseguiram criar rainhas mesmo com alimento larval de espécies distintas. Silva (1977) obteve rainhas em colônias mistas onde associou rainhas e operárias de espécies relacionadas.

A composição do alimento larval dos meliponíneos foi estudada por Hartfelder e Engels (1989). Eles analisaram os constituintes solúveis em água do alimento larval de sete espécies. Estavam interessados em saber se as diferenças na composição estariam correlacionadas com a filogenia. Verificaram que a variação nas proteínas do alimento larval estava de acordo com as árvores filogenéticas. Também sugeriram que as operárias nutridoras de meliponíneos não controlariam o desenvolvimento das rainhas, por exemplo, aprovisionando determinadas células com dieta especial. Em vez disso, apenas aprovisionariam as células reais com maior quantidade do mesmo tipo de alimento fornecido a toda prole.

Em meliponíneos, o conteúdo proteico do alimento larval é cerca de dez vezes menor do que em Apis (TAKENAKA; TAKAHASHI, 1980) e essa é a principal diferença entre os dois grupos. Já a proporção de açúcares e de aminoácidos livres no alimento larval é similar em ambos (SHUEL; DIXON, 1959; REMBOLD; LACKNER, 1978).

O conhecimento da bionomia das abelhas necrófagas (T. crassipes, T. necrophaga e T. hypogea) (ROUBIK, 1982; CAMARGO; ROUBIK, 1991) trouxe questões importantes sobre a qualidade do alimento larval dos meliponíneos. Essas abelhas substituíram o pólen por proteína animal. Nos seus ninhos, não há pólen, mas estoques de soluções açucaradas, provavelmente obtidas em nectários extraflorais. Entre as adaptações (ou pré-adaptações) básicas dessas espécies para esse novo hábito alimentar estão a mandíbula com cinco dentes (número máximo encontrado entre os Meliponini) e a corbícula reduzida no terceiro par de pernas (já que não transportam pólen).

Gilliam et al. (1985) estudaram a microbiologia do alimento larval de T. hypogea, considerada na época uma necrófaga obrigatória. Mencionaram também que a espécie coleta alimento numa ampla variedade de animais recém-mortos (rãs, sapos, lagartos, peixes, aves, até macacos). Posteriormente, Mateus e Noll (2004) verificaram que a espécie se alimentava de crias vivas de vespas, capturadas em ninhos abandonados ou desprotegidos. Assim que encontram sua fonte de alimento, as abelhas necrófagas recrutam rapidamente suas companheiras de ninho, que monopolizam a fonte de alimento, excluindo outros insetos. As operárias colocam secreções sobre a matéria orgânica que vai ser utilizada, para uma pré-digestão (NOLL et al., 1997) e depois ingerem e levam o material espesso liquefeito para o ninho. Lá, esse alimento é processado por outras operárias, provavelmente acrescentando grandes quantidades de enzimas das glândulas hipofaringeanas. Essas unidades secretoras são multicelulares em T. hypogea e unicelulares nas espécies de Meliponini que se alimentam de pólen (CAVASIN-OLIVEIRA; CRUZ-LANDIM, 1991).

Após o processo, o líquido viscoso resultante tem pH entre 3,0 e 4,0, muito semelhante ao da geleia real de Apis, e é armazenado nos potes de alimento. Vários microrganismos transformam e, provavelmente, têm papel importante na conservação desse alimento proteico de origem animal. Gilliam et al. (op. cit.) encontraram Bacillus pumilus, Bacillus meggaterium, Bacillus subtilis, Bacillus circulans, Bacillus licheniformis, que produzem catalase, fosfatase alcalina, tripisina, fosfatase ácida, glucosidase, além de outras enzimas. Os autores sugerem que os Bacillus são responsáveis ou têm papel importante na conversão dessas provisões em alimento nutritivo e metabolizável pelas larvas e pelas abelhas jovens. Os mesmos Bacillus foram encontrados no pólen armazenado por A. mellifera (GILLIAM; MORTON, 1978). Machado (1971) analisou a associação de um bacilo semelhante ao B. pumilus com o pólen de M. quadrifasciata. Este parecia pré-digerir o pólen e aparecia em grande quantidade apenas na secreção glandular depositada entre as camadas de pólen e néctar das células de cria. Machado (1971) também encontrou Bacillus no alimento larval de 13 espécies de meliponíneos: quatro espécies de Melipona, duas de Plebeia, duas de Trigona, uma de Partamona, uma de Frieseomelitta, uma de Leurotrigona, uma de Tetragona e uma de Nannotrigona. Gilliam et al. (1985) argumentam que as abelhas podem adicionar ao alimento microrganismos benéficos, responsáveis pela conversão, fermentação e preservação das provisões larvais, que também inibem a proliferação de outros microrganismos indesejáveis: por exemplo, produzindo antibióticos e ácidos graxos.

O pólen

Como as plantas não podem se movimentar para encontrar seus parceiros para a reprodução, principalmente as plantas com flores, as angiospermas desenvolveram uma série de características que as possibilitaram contornar essa dificuldade: atraem insetos ou outros animais para as suas flores, de forma a favorecer o cruzamento entre elas. Nas flores, as plantas disponibilizam alimento, néctar e pólen, e utilizam várias características, como cores vibrantes, perfumes, pétalas que atuam como plataformas de pouso, etc., para atrair os visitantes florais que levarão os grãos de pólen (parte masculina) de uma flor até o estigma de outra flor (parte feminina), fenômeno denominado polinização.

As abelhas coletoras de pólen favorecem mais a polinização efetiva das plantas do que as coletoras de néctar (FREE, 1966) e são mais importantes para as espécies de plantas que não oferecem néctar ou que apresentam anteras que liberam o pólen por meio de poros, necessitando de atividade de coleta especializada, realizada somente por algumas espécies de abelhas.

Ao contrário do néctar, oferecido ao longo do dia, o pólen das plantas é um recurso oferecido de uma só vez. Ele é a principal fonte de proteína para a maioria das abelhas e é usado para o desenvolvimento da cria. Por fazer parte da dieta de outros insetos e por complementar a dieta de morcegos, aves e marsupiais, o pólen transformou todos esses animais, assim como as abelhas, em agentes polinizadores.

Valor proteico

O teor proteico dos grãos de pólen é muito variável, de 2,5% até 61% (BUCHMANN, 1986). Os nutrientes dos grãos de pólen estão contidos no seu citoplasma e só podem ser aproveitados após um processo digestivo e de contato com esse material, geralmente realizado através de poros das suas camadas. As camadas mais externas dos grãos, formadas de celulose e de esporopolenina, compostos de difícil decomposição, não são digeridas e, como mantêm sua estrutura externa, o grão pode ser identificado após passar pelo trato digestivo dos animais. A indestrutividade dos grãos tem permitido aos paleoecologistas reconstituírem a flora e o clima originais das regiões onde eles ocorreram.

A proteína dos grãos de pólen consiste principalmente de enzimas que atuam durante o crescimento do tubo polínico (STANLEY; LINSKENS, 1974).

Roulston et al. (2000) mostraram que o teor proteico de grãos de pólen de 377 espécies de plantas é altamente conservador dentro dos gêneros (DP = 2,9%), famílias (DP = 4,7%) e divisões, com exceção das famílias Cactaceae e Fabaceae. Os taxa das plantas com buzz-pollination são todos ricos em proteínas (x = 47,8%), embora os grãos de pólen apresentem os menores tamanhos.

Os grãos de pólen anemófilos apresentam menor teor proteico do que os zoófilos, embora grãos de pólen anemófilos, como os de Poaceae (milho) e de Moraceae (embaúba) sejam frequentemente coletados por Apis mellifera e por espécies de Meliponini (CORTOPASSI-LAURINO; RAMALHO, 1988). O teor proteico de grãos de pólen das corbículas de alguns Meliponini da Região Amazônica apresentou valores entre 15,7%-23,8% (SOUZA et al., 2004).

O alimento rico em açúcares produzido pelas abelhas: o mel

O mel continua sendo o principal produto da criação comercial das abelhas Apis e Meliponini. Tendo como matéria-prima o néctar das flores, o mel é produzido e armazenado em grandes quantidades nos ninhos. Secreções de partes vivas de plantas, como cana-de-açúcar, ou excreções de insetos sugadores de partes vivas de plantas são fontes alternativas de alimento usadas pelas abelhas (Figura 8) e que originam o mel de melato. Nos Meliponini, é estocado em grandes potes ovais, que variam em tamanho de acordo com as espécies, enquanto em Apis é armazenado em células hexagonais semelhantes àquelas usadas para a cria.

Figura 8. Abelha africanizada (Apis mellifera) e iraí (Nannotrigona testaceicornis) sugando secreções de cochonilhas. Vespas e formigas também recolhem essas secreções.

Foto: Marilda Cortopassi-Laurino

Microscopia do mel

Para coletar o néctar, as abelhas visitam principalmente os nectários das flores. Dependendo das flores utilizadas para a coleta, o néctar estará contaminado com o pólen das próprias flores. Quando se observa o mel ao microscópio, podem ser identificados os grãos de pólen das flores (Figura 9) que foram visitadas para a coleta do néctar. Como regra geral, grãos de pólen mais representados serão os indicadores da origem floral, ou seja, dos néctares que mais contribuíram para a composição final do mel. Alguns grãos de pólen são considerados indicadores geográficos por só serem produzidos em determinadas localidades.

Figura 9. Grãos de pólen encontrados em lâminas de mel. O grão isolado central é de Euphorbiaceae, identificado pelo padrão cróton de ornamentação, e os outros grãos agrupados são de Mimosaceae (Mimosa bimucronata e M. taimbensis).

Foto: Marilda Cortopassi-Laurino

A melissopalinologia, o estudo dos grãos de pólen do mel, depende fundamentalmente do acúmulo de dados e de conhecimentos sobre a morfologia dos grãos. Para isso, elaboram-se laminários de referência dos grãos de pólen da flora apícola local. Os grãos apresentam formas típicas para cada espécie vegetal, com aberturas e ornamentações diferentes, e tamanhos que variam de 5 µ-300 µ. Somente os menores são mais coletados por Apis e Meliponini (BARTH, 1989; RAMALHO et al., 1990; PIRANI; CORTOPASSI-LAURINO, 1993; MORETI et al., 2002).

A análise polínica do alimento transportado para os ninhos tem sido usada como um método indireto de avaliação da visita das abelhas às flores, que apresenta vantagens e desvantagens em relação às observações de campo, dependendo dos aspectos considerados, como horário da coleta, altura das árvores, espécies pouco expressivas ou, ainda, de difícil visualização. No que se refere à apicultura, as vantagens desse método são evidentes, pois oferece a oportunidade de expansão da exploração da flora silvestre, ainda pouco conhecida, auxilia no planejamento da produção anual de mel pela apicultura migratória e, finalmente, permite um controle da origem floral e geográfica do mel, informação que se torna cada vez mais importante para a credibilidade do produto e para a adoção de medidas adequadas de processamento.

O mel nos Apini

As abelhas mais produtivas que existem no Brasil são as A. mellifera, ou abelhas africanizadas (Figura 10), como são mais conhecidas, frequentemente observadas em centros urbanos.

Figura 10. Abelha africanizada (Apis mellifera) sugando néctar da flor de limão-rosa (Citrus sp.).

Foto: Marilda Cortopassi-Laurino

As abelhas africanizadas não são nativas do Brasil; são resultantes do cruzamento das A. mellifera, trazidas de Portugal para o Rio de Janeiro, em 1839, pelo padre Antonio Carneiro e outros (NOGUEIRA-NETO, 1997), com as A. mellifera africanas, introduzidas em 1956, com o intuito de aumentar a produção de mel por cruzamentos selecionados. Atualmente, estima-se que o consumo interno de mel no Brasil esteja em torno de 60 mil toneladas/ano (C. ZARA, comunicação pessoal).

O mel de Apis é o mais comum encontrado no mercado. Ele é composto, em sua maior parte, por água e açúcares (99%). O restante (1%) é constituído por substâncias presentes em quantidades diminutas, mas que são importantes na caracterização do mel, como enzimas, aminoácidos, minerais, etc. Apresenta cerca de 20% de umidade e, aproximadamente, 80% de açúcares. Os principais açúcares são glicose, frutose e sacarose. A glicose é um açúcar relativamente insolúvel e a sua quantidade determina a tendência de cristalização do mel. A frutose é um açúcar muito doce e higroscópico, que absorve a umidade do ar (CRANE, 1987).

Os padrões de cor, aroma e sabor variam de acordo com a origem floral, regiões geográficas e condições climáticas. Os méis de melato e floral podem ser separados por meio dos elementos figurados e de análises físico-químicas (BARTH, 1989; CAMPOS et al., 2003).

O mel nos Meliponini

A produção de mel pode alcançar apenas alguns litros por colmeia, ao ano. Ainda assim, o alto valor de mercado torna a criação dessas abelhas uma atividade rentável, pelo menos em pequena escala.

Na Região Neotropical há 387 espécies de abelhas-sem-ferrão já nomeadas e um número semelhante de espécies a serem descritas (J.M.F. CAMARGO; S. PEDRO, comunicação pessoal). A criação dessas abelhas, ou a meliponicultura, está baseada principalmente nas abelhas do gênero Melipona, que são maiores (chegam a 15 mm) e armazenam o mel em potes muito grandes, o que facilita a extração. A criação de M. beecheii, desde tempos pré-hispânicos, no México, testemunha essa longa tradição. Espécies de dois outros gêneros também têm sido criadas amplamente: Tetragonisca e Scaptotrigona. Tradicionalmente, atribui-se valor medicinal ao mel do primeiro gênero, enquanto no segundo encontram-se boas produtoras, pois as colônias são muito populosas.

No Brasil, a produção de mel das abelhas Melipona é mais expressiva no Nordeste, onde o produto pode ser encontrado em embalagens rotuladas com dados do produtor, origem e data de coleta (Figura 11).

Figura 11. Diferentes embalagens de mel de meliponíneos encontradas no comércio. Da esquerda para a direita: mel de uruçu (M. cutellaris); mel de Melipona da Região Amazônica; mel de tiúba (M. fasciculata) com vidro recoberto com fibras de buriti, agregando valor ao produto; mel de urucu-amarela (M. rufiventris); mel de jandaíra (M. subnitida), o único mel com selo anual de registro na Secretaria de Agricultura do Rio Grande do Norte; mel de Scaptotrigona sp. de Belterra, PA; embalagem e vidro de mel de tiúba disponibilizados pela ONG Amavida do Maranhão.

Foto: Marilda Cortopassi-Laurino

A espécie T. angustula (Figura 12) é a mais popular das abelhas-sem-ferrão, com distribuição em toda a América Latina. Embora a produção dos ninhos seja pequena, ao redor de um litro por ano, o mel é considerado medicinal e usado em enfermidades oculares pelas populações rurais. A facilidade de reconhecimento e o manejo têm contribuído para a popularidade da abelha-jataí.

Figura 12. Entrada do ninho da abelha-jataí (Tetragonisca angustula) em caixa racional. É uma das espécies mais conhecidas e com grande área de dispersão, ocorrendo desde o México até Missiones, na Argentina.

Fonte: Nogueira-Neto (1997).

Foto: Marilda Cortopassi-Laurino

As espécies do gênero Scaptotrigona (mandaguaris) também têm ampla distribuição na América Latina. Geralmente, são abelhas com ninhos muito populosos, agressivas e que produzem grande quantidade de mel. No México, nas Américas Central e do Sul, várias espécies diferentes são criadas com esse propósito, como Scapotrigona mexicana (Guérin-Méneville), Scaptotrigona depilis (Moure), Scaptotrigona nigrohirta Moure, Scaptotrigona polysticta Moure e Scaptotrigona postica (Latreille) (CORTOPASSI-LAURINO et al., 2006).

Como explorar

Comparado com o mel de A. mellifera, o mel de meliponíneos tem frequentemente maior porcentagem de água, maior acidez e menores valores de pH (CORTOPASSI-LAURINO; GELLI, 1991). A alta porcentagem de água torna esses méis mais susceptíveis à fermentação, restringindo bastante o tempo e as condições favoráveis de armazenamento.

A elaboração do Regulamento Técnico de Identidade e Qualidade de Méis de Meliponíneos enfrenta dois grandes problemas básicos: a escassez de resultados de análises físico-químicas e a grande variedade de abelhas produtoras.

Os estudos técnicos do mel têm sido direcionados para algumas dezenas de espécies, principalmente de Melipona. Já foi sugerido um protocolo para o controle do mel de Melipona, Scaptotrigona e de Trigona, (VIT et al., 2004). Há embasamento técnico para uma proposta preliminar de Legislação de Mel de Meliponini, considerando que já foram analisadas mais de 700 amostras de 17 espécies. Dessas amostras, há maior número de resultados para os parâmetros de teores de umidade, pH, acidez, (livre e total), cinzas e HMF (hidroximetil-furfural).

Entretanto, como essas características físico-químicas variam muito, há a necessidade de ampliar o número de amostras para a obtenção de um perfil consistente do mel da maioria dos gêneros e espécies até agora estudados (BAZLEN, 2000; SOUZA et al., 2004, 2006; ALMEIDA; MARCHINI, 2006; CARVALHO et al., 2006; CAVALCANTE et al., 2006; OLIVEIRA et al., 2006). Na Tabela 1 estão sumarizados os resultados de análises do mel das espécies de Meliponini em que foi possível totalizar pelo menos cinco amostras.

Tabela 1. Mel de meliponíneos: características físico-químicas com número de amostras maior que cinco.

Espécie | nº | pH | Acidez total | Umidade | HMF | Índice de diástase | Índice invertase | Cinza | Local | Autor(2)
Melipona asilvai | 11 | 3,3 | 41,6(1) | 29,5 | 2,44 |  |  |  | BA | V
M. beecheii | 5 | 4,2 | 59,4 | 27,0 | 5,4 |  |  |  | México | J
M.compressipes | 35 | 3,3 | 91,1 | 25,6 |  |  |  |  | MA | O
M. compressipes | 5 |  | 48,4 | 23,4 | 1,0 | 1,1 |  | 0,3 | Venez. | L
M. favosa | 511 |  |  | 31,2 |  |  |  |  | Trinidad/ Tobago | M
Melipona favosa | 14 |  | 62,9(1) | 25,5 | 1,2 | 0,9 |  | 0,3 | Venez. | L
Melipona favosa favosa | 6 |  | 36,8 | 24,2 | 17,1 | 2,9 | 90,1 | 0,2 | Venez. | L
Melipona mandacaia | 20 | 3,3 | 43,5 | 28,8 | 5,8 |  |  |  | BA | T
M. quadrifasciata | 8 | 3,5 | 132,6(1) | 32,2 |  |  |  | 0,4 | SP | C
M. quadrifasciata | 6 | 4,0 | 38,5(1) | 25,5 | 3,8 | 1,8 |  | 0,1 | BA | X
M. quadrifasciata | 6 |  |  |  |  | 1,2–2,2 |  |  | BA | Z
M. scutellaris | 20 | 4,1 | 31,1 | 28,6 | 2,7 | 4,7 | 201,9 |  | BA | Y
M. scutellaris | 7 | 3,6 | 39,8(1) | 26,9 | 3,3 | 4,0 |  | 0,04 | BA | S
M. scutellaris | 7 |  |  |  |  | 0,7–19,8 |  |  | BA | Z
M. subnitida | 47 |  | 2,4(1) | 24,0 | 8,7 |  |  | 0,5 | PI | U
Melipona trinitalis | 62 |  |  | 33,0 |  |  |  |  | Trinidad | M
Scaptotrigona pachysoma | 7 | 3,9 | 66,6 | 26,9 | 1,0 |  |  |  | México | J
Tetragonisca angustula | 261 | 4,2 |  | 27,7 |  |  |  |  | SP | H
Tetragonisca angustula | 20 | 4,0 | 54,1 | 27,9 | 5,7 | 22,0 | 38,9 |  | SP/BA | Y
Tetragonisca angustula | 10 | 4,4 | 20,6(1) | 23,9 | 7,5 | 30,0 |  | 0,4 | SP | R
Tetragonisca angustula | 14 |  |  | 24,9 |  |  |  |  | Costa Rica | D
Tetragonisca angustula | 7 | 4,2 | 74,7 | 25,0 |  |  |  | 0,3 | SP | C

(1) Acidez livre. Todos os dados são do território brasileiro e quando não, estão identificados.

(2) C: Cortopassi-Laurino (1997); D: Demera e Angert (2004); H: Iwama (1977); J: Santiesteban (1994); L: Vit et al. (1994); M: Bijlsma et al. (2006); O: Oliveira, G.E. et al. (2006); R: Almeida D. e Marchini, L.C. (2006); S: Cavalcante et al. (2006); T: Alves et al. (2005); U: Camargo et al. (2006); V: Souza et al. (2004, 2006); X: Oliveira, G.A. et al. (2006); Y: Bazlem (2000); Z: Fonseca et al. (2006).

Até o momento, dos testes indicados no Regulamento Técnico para Identidade e Qualidade do Mel de A. mellifera, oito têm sido usados nas análises do mel de meliponíneos. Isso é compreensível, já que são parâmetros regulamentados. Entretanto, esse subconjunto de testes físico-químicos é aplicável com reservas na proposta de legislação de méis de meliponíneos. Outras técnicas, como algumas adotadas pela Comissão Europeia de Mel (BOGDANOV et al., 1997), podem ser ajustadas, sem dificuldades, para aprimorar o controle técnico, tais como: condutividade elétrica, pH, índice de invertase, prolina e rotação específica. Outras variáveis, como índice de glucosidase e glucoxidase, acidez lactônica, acidez total, etc., também devem contribuir para a melhor categorização do mel de meliponíneos, principalmente em função de suas especificidades e diferenças básicas em relação ao mel de Apis. Em uma revisão, Souza et al. (2006) enfatizam a necessidade de obtenção de dados complementares, como tipos de açúcares, condutividade elétrica e, também, análise polínica.

Estudos específicos sobre a quantidade de água no mel de meliponíneos (BIJLSMA et al., 2006) indicam grande variação nesse parâmetro para uma mesma espécie, quando amostras são coletadas em ambientes com diferentes níveis de pluviosidade, ou de diferentes ninhos, em um mesmo local. O mel operculado de Apis é reconhecido como maduro e com nível adequado de desidratação. O controle sobre a maturidade do mel durante a extração é mais difícil em Meliponini pela arquitetura dos potes e talvez exija maior investimento nas técnicas de manejo. As regras de boas práticas indicam que só os méis de potes fechados devem ser coletados.

No Nordeste, o mel das abelhas uruçu (M. scutellaris), jandaíra (Melipona subnitida Ducke) e tiúba (Melipona fasciculata Smith) apresenta demanda equilibrada com a produção. Frequentemente, a venda é feita de maneira informal e sem controle sistemático. Na Amazônia, a produção recente de cerca de três toneladas de mel de Melipona compressipes (F.) e Melipona seminigra Friese (VILLAS-BÔAS; MALASPINA, 2004), resultantes de parcerias governamentais e privadas, mostra que há um potencial de produção subutilizado. Paradoxalmente, essa produção “excedente” enfrenta problemas de distribuição e com o atestado de qualidade. Enquanto essa situação não for resolvida, o mel de meliponíneos continuará a ser vendido como produto natural, sem registro oficial, ficando mais sujeito à adulteração.

Na Tabela 2 é apresentada uma síntese de parâmetros físico-químicos que podem ser usados para a Regulamentação Técnica da Qualidade dos Méis de Meliponíneos. Foram compilados a partir de análises de 770 amostras de mel de jataí (T. angustula) e de 312 amostras de Melipona spp.

Tabela 2. Sugestão de parâmetros físico-químicos para mel de Meliponini.

Parâmetro | Melipona | Tetragonisca angustula
pH | 3,3–4,2 | 4,0–4,4
Acidez livre | <132,6 | <20,6
Umidade | <33,0 | <27,7
Cinzas | <0,5 | <0,4
HMF | <17,1 | <27,9
Diástase | 0,7–19,8 | 22,0–30,0
Invertase | 90,1–201,9 | 38,9

Atividades antibacterianas

Desde tempos remotos, o mel tem sido utilizado como agente antibacteriano para o tratamento de feridas e queimaduras. Com o crescimento da utilização de antibióticos, aumentou também o aparecimento de bactérias resistentes a esses produtos. As comunidades científica e médica iniciaram, então, uma busca por alternativas potenciais aos antibióticos, incluindo aqui o estudo do mel.

Inicialmente, pensava-se que a propriedade antibacteriana do mel estivesse associada à alta concentração de açúcares (± 80% para Apis) e ao pH baixo. No entanto, alguns organismos capazes de sobreviver em pH baixo, como Staphylococcus aureus, não sobreviviam no mel, indicando que outras substâncias atuavam contra as bactérias. Essa “inibina” foi mais tarde identificada como sendo o peróxido de hidrogênio ou água oxigenada. Esse composto é produto da ação de uma enzima produzida pela abelha (glicoseoxidase) no açúcar do mel (glicose), resultando no ácido glucônico mais peróxido de hidrogênio. A presença do H2O2 é maior no mel diluído.

Mesmo quando a produção de peróxido de hidrogênio é inibida com a adição de catalase, ainda assim o mel dos meliponíneos mantém atividade antibacteriana. Portanto, há ainda outros compostos que precisam ser identificados quimicamente.

O mel não processado de A. mellifera tem sido recomendado como agente tópico em feridas infectadas, úlceras crônicas e queimaduras, com excelentes resultados na redução da infecção e na diminuição do tempo de cura (TOSTES; LEITE, 1994). De modo similar, o mel de meliponíneos também tem sido usado como agente tópico em picadas de insetos e de cobras e inflamações oculares em vários países da América Latina. Em laboratórios, o mel de meliponíneos tem demonstrado capacidade bacteriostática e bactericida, igual ou maior que o de A. mellifera, contra diversas cepas de bactérias, tanto Gram positivas como negativas, porém com menor ação contra fungos e leveduras (CORTOPASSI-LAURINO; GELLI, 1991; MARTINS et al., 1997; GRAJALES-C. et al., 2001; DEMERA; ANGERT, 2004; GONÇALVES et al., 2005; OLIVEIRA et al., 2005).

As Tabelas 3 e 4 apresentam um resumo do conhecimento atual desses méis em relação ao seu poder inibidor e comparações com o de Apis mellifera africanizada. Nesses testes, dois métodos têm sido usados: o da diluição e aplicação em placas de Petri (ANONYME, 1977) e o da difusão em ágar (BAUER et al., 1966). Desses méis, os mais testados foram os das abelhas mais produtivas, como as Melipona e a jataí. As bactérias mais testadas foram Staphylococcus aureus e Pseudomonas aeruginosa, pois são os principais agentes infecciosos de feridas e queimaduras.

Tabela 3. Valor de antibiose do mel de Meliponini e Apis pelo método de diluição e aplicação em placas de Petri. Notas: 0 = inibição nula, 5 = inibição total(1); Msc = Melipona scutellaris, Ms = M.subnitida, Pl = Plebeia pugnax, Mq = M. quadrifasciata, Tc = Tetragona clavipes.

Microrganismo | Meliponini | Apis
| Msc = 5 | Ms = 2 | Pl = 1 | Ta = 3 | Mq = 2 | Tc = 1 | Am = 20
Bacillus subtilis | 3,0 | 4,13 | 5,0 | 3,7 | 4,0 | 4,8 | 2,8
Bacillus subtilis Caron | 3,3 | 3,9 | 5,0 | 3,7 | 4,0 | 4,0 | 2,7
Staphylococcus aureus | 2,9 | 3,9 | 4,8 | 3,9 | 4,4 | 4,0 | 3,2
Klebisiella pneumoniae | 3,1 | 4,3 | 5,0 | 3,3 | 5,0 | 5,0 | 3,0
Pseudomonas aeruginosa | 3,0 | 3,8 | 5,0 | 3,8 | 4,6 | 5,0 | 3,1
Escherichia coli | 1,7 | 3,8 | 5,0 | 3,3 | 4,3 | 4,8 | 2,0
Bacillus stearothermofilus | 4,5 | 4,5 | 5,0 | 5,0 | 5,0 | 5,0 | 4,1

(1) Cortopassi-Laurino e Gelli (1991).

Fonte: Anonyme (1977).

Tabela 4. Valor de antibiose de mel de Meliponini e Apis pelo método de difusão em ágar(1).

Microrganismo | Meliponini | Apis
| Msc = 1(2) | Ms = 1(2) | S.bip = 1(2) | Nt = 1#(3) | Ta = 5(4) | Am = 3(2)
B.subtilis | 10,0 | 14,5 | 10,0 |  |  | 13,3
S. aureus | 13 | 22 | 15,0 |  |  | 23,5
E. coli | 10 | 28 | 10,0 |  |  | 24,0
S. cholerasuis | 21 | 12 | 13,0 |  |  | 14,8
E. coli |  |  |  | 19,0 |  |
Proteus sp. |  |  |  | 10,0 |  |
Pseudomonas aeruginosa |  |  |  | 11,0 |  |
Staphylococcus spp. (coag-) |  |  |  | 15,0 |  |
Staphylococcus pyogenes |  |  |  | 14,0 |  |
|  |  |  |  |  | Am = (4)
Bacillus cereus |  |  |  |  | 7,5 | 10,0
Pseudomonas aeruginosa |  |  |  |  | 6,8 | 8,0
Saccharomice cerevisae |  |  |  |  | 15,5 | 18
Candida albicans |  |  |  |  | 20,4 | 18,0

(1) Tamanho do halo de inibição em 24h. Meliponini: Msc = Melipona scutellaris; Ms = M. subnitida; S.bip = Scaptotrigona bipunctata; Nt = Nannotrigona testaceicornis; Ta = Tetragonisca angustula; Am = Apis mellifera.

(2) Martins et al. (1997); (3)Gonçalves et al. (2005) e (4)Demera e Angert (2004).

Fonte: Bauer et al., 1966.

Microrganismos no mel

Existe grande interesse na caracterização de microrganismos presentes no mel, pois esse produto das abelhas pode ser usado como alimento ou como componente de drogas e cosméticos. O conteúdo microbiano do mel afeta a sua “vida de prateleira” e o seu prazo de validade para uso humano.

Os microrganismos associados com o mel são os fungos e as bactérias formadoras de esporos. Os esporos estão presentes em todos os lugares, mesmo dentro dos ninhos das abelhas. Podem ser provenientes de fontes externas, como grãos de pólen, néctar, ar, trato digestivo das abelhas, etc., e sobreviver no mel durante algum tempo (SNOWDON; CLEVER, 1996). Fontes secundárias são as que podem ser incorporadas ao mel a qualquer momento, após a sua retirada do ninho, mas boas práticas de manuseio e de higiene controlam essas contaminações.

As bactérias não se reproduzem no mel e um grande número de formas vegetativas indica contaminações recentes no mel, a partir de fontes secundárias. E como tem propriedades antibacterianas, espera-se que o mel (de Apis) contenha baixo número e limitada diversidade de microrganismos.

As análises da quantidade de microrganismos em mel de meliponíneos estão nas Tabelas 5 e 6. Como não existem parâmetros para esse mel, os resultados só indicam o número de unidades formadoras de colônias (UFC/g ou mL). Os parâmetros para o mel de Apis em Brasil (2000) aceitam até 100 UFC/g para fungos e leveduras.

Tabela 5. Análise microbiológica de mel de Meliponini coletado assepticamente(1) pelo produtor; (2) mel aquecido. UFC = unidade formadora de colônias, segundo Norma Técnica Cetesb L5204. NPM = número mais provável, segundo Standard Methods-Apha, 2005.

Espécie/local | Bolor UFC/g | Levedura UFC/g | Coliforme total NPM/g | Estreptococo fecal NPM/g
M. fasciculata - MA(1) | 1,5 | <10,0 | <0,18 | <0,18(3)
M. fasciculata - PA(1) | 2,5 | 23,5 | <0,18 | <0,18
M. quadrifasciata - SP | 25 | 615 | <0,18 | <0,18
M. quinquefasciata - GO | 1,5 | 55 | <0,18 | <0,18
M. rufiventris - SP | 55,0 | 2,3x103 | <0,18 | <0,18
M. rufiventris - SP | 70 | 255 | <0,18 | <0,18
M. rufiventris - SP | 200 | 2,5x103 | <0,18 | <0,18
M. subnitida - RN | 50 | 90 | <0,18 | <0,18
M. subnitida - RN | 100 | 150 | <0,18 | <0,18
Tetragona clavipes - SP | <1 | 7,0x103 | <0,18 | <0,18
Tetragona clavipes - SP | 50 | 3,3x103 | <0,18 | <0,18
Tetragona clavipes - SP | 100 | 1,4x103 | <0,54 | <0,54
Tetragona clavipes - SP | <1 | 5,5 | <0,18 | <0,18
Melipona sp. - AM(1) | 2 | 3,0 | <0,18 | <0,18
S. depilis(1) Uruguai | 1,0x103 | 1,29x105 | <0,18 | <0,18
Melipona fuscopilosa - AC | <1,0 | 1,81x103 | <0,1,8 | <0,18
M. fuscopilosa - AC(2) | 3 | <1,0 | <0,18 | <0,18
M.crinita - AC | 2x104 | 1,72x106 | <0,18 | <0,18

(3) < 0,18 significa ausência de contaminação dentro dos limites dos testes.

Fonte: colaboração técnica do Laboratório de Microbiologia e Parasitologia do Cetesb.

Tabela 6. Análise microbiológica de mel de Meliponini do Sudeste brasileiro coletado assepticamente. UFC = Unidade Formadora de Colônias, segundo Norma Técnica Cetesb L5204.

Espécie | Bactéria UFC/mL | Coliforme total NMP | Coliforme fecal NMP
Tetragonisca angustula | 0,32x102 | 7,3x102 | 0
Tetragonisca angustula | 0,51x102 | 39x102 | 0
Melipona bicolor | >3x102 | 0 | 0
Melipona bicolor | >3x102 | 0 | 0
Plebeia sp. | 0,2x102 | 0 | 0
Plebeia sp. | >3x102 | 0 | 0
Nannotrigona testaceicornis | >3x102 | 0 | 0
Nannotrigona testaceicornis | >3x102 | 0 | 0
Melipona subnitida | 0,64x102 | 0 | 0
Melipona subnitida | 0,18x102 | 0 | 0
Tetragonisca angustula | 0,15x102 | 2,4x102 | 0
Tetragonisca angustula 1 dia | 5,6x102 | - | -
Tetragonisca angustula 7 dias freezer | 10x102 | - | -
Tetragonisca angustula 7 dias ambiente | 14x102 | - | -

Fonte: colaboração técnica do Laboratório de Microbiologia do Instituto Adolfo Lutz, SP.

Os bolores e as leveduras têm origem ambiental, são disseminados pelo vento e associados com teor de umidade, chuvas, etc. O maior problema relacionado à presença de bolores e de leveduras no mel é a fermentação, que resulta do consumo de açúcares pelas leveduras, com produção de subprodutos que alteram o paladar e o aroma finais.

A presença de leveduras no mel de meliponíneos é facilmente constatada, pois frequentemente apresentam odor característico de fermentação, além da constatação física nas lâminas de identificação de grãos de pólen (BARTH, 1989).

Em todos os méis analisados, com uma única exceção, a quantidade de leveduras foi maior do que a de bolores. Os resultados obtidos indicam que aqueles provenientes de regiões mais úmidas do País tendem a apresentar valores maiores do que os de regiões secas, como os da Caatinga e os do Cerrado (M. subnitida e Melipona quinquefasciata respectivamente), sugerindo influência do ambiente nos valores finais. Méis aquecidos e/ou coletados pelo produtor apresentaram resultados com valores extremos. A única exceção foi um mel de Melipona crinita Moure e Kerr, da Região Amazônica.

A contagem-padrão de bactérias (Tabela 6) revelou o mesmo nível de presença em todas as amostras, independentemente da espécie de abelha e da região geográfica. O valor encontrado, de 102, independentemente do tipo de bactéria, indica que o mel de Meliponini não é um produto estéril. Entretanto, pela Agência Nacional de Vigilância Sanitária (Anvisa) (ANVISA, 2001), é aceitável o mesmo nível de presença, 102, em produtos adoçantes, açúcar mascavo, rapadura e melaço. Ao longo do tempo, uma única amostra de mel de T. angustula, após conservação em condições e períodos de tempo diferentes, não apresentou alteração significante na contagem do número de bactérias.

Do ponto de vista microbiológico, a presença de bactérias, principalmente as do gênero Bacillus, bolores e leveduras no mel das abelhas é considerada ocorrência normal, pois esses microrganismos são naturalmente encontrados na microflora intestinal de abelhas solitárias e sociais, sendo a quantidade variável com a idade (função) da abelha, as estações do ano, as dietas alimentares (insuficientes) e os ninhos expostos a pesticidas (GILLIAM, 1997). As espécies de Bacillus produzem substâncias antimicrobianas, além de numerosas enzimas, da mesma forma que alguns bolores, e as leveduras são as mais importantes contribuidoras de substâncias, do ponto de vista nutricional (PAIN; MAUGENET, 1966). Resta saber aqui quais são esses limites e quais os microrganismos patogênicos e não patogênicos que podem ser encontrados no mel de Meliponini. Abelhas que já tiveram o seu pólen, mel ou alimento larval estudado sob o aspecto da microflora são: Dactylurina staudingeri (Gribodo), T. hypogea, M. quadrifasciata, Melipona fasciata Latreille, T. angustula e Frieseomelitta varia (Lepeletier) (MACHADO, 1971; DELAGE-DARCHEN; DARCHEN, 1984; GILLIAM et al., 1985, 1990; ROSA et al., 2003).

Das 12 amostras de mel testadas do Sudeste brasileiro (Tabela 6), 3 indicaram presença de coliformes totais (ambientais), mas não de coliformes fecais. Mais rigoroso, o teste de presença/ausência (P/A), que utiliza amostras dez vezes maiores (10 g), mostrou somente um resultado positivo para E. coli (coliforme de origem fecal), três para Enterococcus, também de origem fecal, e seis para B. cereus. A bactéria E. coli, cujo habitat específico é o intestino de animais de sangue quente, não se multiplica na natureza, e pode ser naturalmente encontrada no mel se as abelhas coletaram material em plantas rasteiras. As amostras da Tabela 5, analisadas com outro método (NPM), também indicaram ausência de contaminação dentro dos limites dos testes.

Ainda nessas amostras analisadas, não foram encontradas Salmonella sp., S. aureus e P. aeruginosa.

Os resultados encontrados abrem uma perspectiva para o consumo do mel de meliponíneos, pois algumas espécies dessas abelhas já foram observadas visitando excrementos animais e carcaças (NOGUEIRA-NETO, 1997) e, consequentemente, acreditava-se que seu mel podia conter grande quantidade de coliformes fecais. Se esse material visitado é utilizado nos ninhos, deve ser em local muito restrito, não sendo usado nas áreas dos potes de alimento, ou, então, o mel elimina esses microrganismos com as suas propriedades antibacterianas. Mais pesquisas poderão confirmar essas ideias.

Considerações finais

Os estudos sobre o hábito alimentar dos Apidae sociais têm contribuído, especialmente, para a compreensão da energética ou economia de forrageio desses animais. De manejo relativamente fácil, no campo e no laboratório, as campeiras de Apis, Bombus e Meliponini se ajustam bem aos objetivos de experimentos controlados, onde se analisam comportamentos, benefícios e custos durante o forrageio. As informações assim obtidas remetem, em última instância, à discussão da “teoria da dieta ótima”, talvez uma controvérsia em si mesma (capaz de encampar as exceções e dependente delas para explicar o aperfeiçoamento dos consumidores no fluxo evolutivo em direção à optimização), mas, sem dúvida, um paradigma biológico.

As colônias dos Apidae sociais são o centro da economia de forrageio tanto em termos espaciais (o ponto fixo para o deslocamento) como comportamentais (modificando o comportamento dos forrageadores). Em uma retrospectiva da ecologia de A. mellifera, Seeley (1985) observa que os estudos sobre o funcionamento da colônia estão bem avançados, enquanto as investigações sobre as condições históricas que propiciam o surgimento e o estabelecimento de respostas específicas, como, por exemplo, um elaborado sistema de comunicação, começaram a aparecer só no final do século 20. Está havendo uma intersecção entre abordagens de fisiologia comportamental (por que determinado tipo de colônia funciona) e de ecologia comportamental (por que determinado tipo de funcionamento foi selecionado). Nessa nova fase, a intensificação dos estudos nas regiões tropicais será fundamental, pois esses ambientes são os moldes sobre os quais se elaboraram complexos mecanismos ecológicos e, aí, se diferenciaram muitas variantes geográficas de A. mellifera, além de centenas de espécies de meliponíneos.

Quando populações são isoladas por quaisquer barreiras, passam a ter histórias evolutivas independentes. Entre essas barreiras, a diferenciação genética tem, frequentemente, efeitos populacionais e ecológicos irreversíveis. Assim, na tribo Meliponini, há centenas de espécies com histórias evolutivas independentes que partilham as características básicas do ancestral comum, possuem ampla distribuição geográfica e, muitas vezes, ocupam o mesmo habitat. Diante desses fatos, surge uma pergunta básica: que mecanismos regulam a coexistência?

Em termos de ecologia alimentar, cada espécie de Meliponini traz “soluções” já encontradas pelo ancestral, mais ou menos alteradas, as quais se sobrepõem às próprias aquisições, de modo que cada sistema colonial funciona e atua sobre o meio, repetindo, em parte, a necessidade de manutenção da eficiência de forrageio, em diferentes ambientes ou fontes alimentares, e a diferenciação do hábito alimentar para escapar às pressões interespecíficas, representadas pelas características ancestrais. A aparente contradição entre esses dois “objetivos” ecológicos, provavelmente, foi solucionada pela diversificação morfofuncional, muitas vezes sutil, mas que, ainda assim, viabilizou, em termos econômicos, estratégias específicas de uso das fontes florais de alimentos e a ocupação diferenciada dos habitats. Ainda assim, comparações entre a maioria das comunidades locais de Meliponini revelam variações relativamente moderadas no número de espécies coexistentes, indicando que há limites também mais estreitos para o empacotamento de abelhas sociais generalistas nos ecossistemas.

Nos últimos anos, informações sobre o hábito alimentar dos Meliponini têm se acumulado, mas ainda com muitas lacunas básicas diante do grande número de espécies. Além disso, houve poucas tentativas de se relacionar a expressão de características morfofuncionais às condições de disponibilidade de alimento. Desse modo, o traçado de paralelismos sobre o modo de alocação de recursos entre colônias de espécies próximas (por exemplo, de um mesmo gênero) e distantes é um campo em aberto para a pesquisa que, sem dúvida, ajudará a compreender os mecanismos comportamentais e ecológicos que viabilizaram a coexistência e, portanto, foram importantes para eventuais divergências no hábito alimentar (por exemplo, preferências florais) e para o encontro de soluções específicas no funcionamento colonial (por exemplo, tipo de sistema de comunicação).

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Capítulo 11

Lagartas desfolhadoras (Lepidoptera)

Helen C. H. B. Bellanda

Fernando S. Zucoloto

Introdução

Uma evidência direta do sucesso do grupo Holometabola está relacionada com o fato de os imaturos desse grupo serem bem adaptados a nichos ecológicos distintos dos nichos dos adultos (TERRA, 1991). Este capítulo estudará as lagartas mastigadoras de folhas, ou seja, tratará apenas da alimentação dos imaturos da ordem Lepidoptera, excluindo detalhes sobre a alimentação dos adultos e, também, sobre o processo de oviposição.

Os insetos mastigadores de folhas pertencem a três ordens: Coleoptera, Hymenoptera e Lepidoptera (BERNAYS, 1998). A ordem Lepidoptera é a segunda maior do grupo dos insetos, em diversidade de espécies, e a grande maioria de suas lagartas são fitófagas ou, mais especificamente, mastigadoras de folhas. Elas, também, são predominantemente especialistas, alimentando-se em uma ou poucas famílias de plantas. Têm uma relação evolutiva especial e amplamente relatada na literatura com as defesas químicas das plantas verdes (BERNAYS, 1998).

A importância da interação das lagartas com suas respectivas plantas-hospedeiras é tão grande, que elas são conhecidas por nomes associados a essas plantas, como, por exemplo: o curuquerê-dos-capinzais Mocis latipes (Guene) – Noctuidae, o curuquerê-da-couve Ascia monuste (Latreille) – Pieridae, a lagarta-da-maçã-do-algodoeiro Heliothis virescens F. – Noctuidae, o bicho-mineiro-do-cafeeiro Leucoptera coffeella (Guérin-Méneville) – Lyonetiidae, a lagarta-do-feijoeiro Omiodes indicatus (F.) – Pyralidae, etc.

As lagartas, assim como os insetos herbívoros, de forma geral, têm mais dificuldades de obter proteínas do que os insetos de outras guildas, como os sugadores de sementes, os carnívoros ou os parasitoides, por causa dos níveis baixos desses nutrientes nas partes não reprodutivas das plantas (SOUTHWOOD, 1978; WHITMAN et al., 1994). Por isso, as lagartas adquiriram, ao longo do tempo, características evolutivas comuns, tais como ampla capacidade intestinal e rápida digestão do alimento (BERNAYS, 1998).

É interessante ressaltar que as lagartas têm a alimentação como sua principal atividade, o que também lhes possibilita taxas altas de crescimento. Porém, alimentando-se muito tempo e estando expostas na superfície das folhas (situação vulnerável a interferências externas), tornam-se presas fáceis de predadores e parasitoides (BERNAYS, 1997). A vulnerabilidade das lagartas é uma pressão evolutiva importante para o surgimento de estratégias variadas para evitar ataques de predadores e parasitoides (EVANS; SCHMIDT, 1990; STAMP; CASY, 1993) dentro do grupo Lepidoptera.

Os principais temas desenvolvidos neste capítulo relacionam-se com: a) a associação especializada entre as lagartas e suas folhas; b) a dificuldade de esses insetos obterem proteínas versus suas taxas altas de crescimento; e c) a vulnerabilidade alta das lagartas na superfície das folhas.

Evolução, taxonomia e morfologia

Os lepidópteros foram registrados nos fósseis apenas no período Terciário e suas famílias primitivas consistiam inteiramente de lagartas-minadoras-de-folhas (Lyonetiidae, Gracillariidae e Gelechiidae), a maioria alimentando-se em plantas da família Fagaceae (OPLER, 1973). Nesse estudo, têm-se as primeiras indicações de interações específicas entre insetos e plantas através dos tempos geológicos.

Vinte e sete possíveis autapomorfias foram listadas por Kristensen (1984) para os lepidópteros. A modificação da gálea em uma probócide nos adultos, encontrada amplamente nessa ordem, não ocorre em nenhuma outra. Há quatro subordens dentro do grupo: Zeugloptera, Aglossata, Heterobathmiina e Glossata. Esta última subordem é dividida em várias infraordens, sendo a série Ditrysia da infraordem Heteroneura a mais abundante, contendo aproximadamente 98% de todas as espécies do grupo.

Os lepidópteros Ditrysia correspondem a 29 superfamílias, sendo um grupo monofilético (NIELSEN, 1989). A superfamília Papilonoidea, juntamente com a Hesperioidea, constituem o grupo das borboletas, ou Rhopalocera, e o seu monofiletismo é suportado por várias sinapomorfias (KRISTENSEN, 1976). Alguns autores consideram a superfamília Papilonoidea como os lepidópteros mais avançados e, sem dúvida, ela é altamente especializada. As borboletas estão entre os mais populares grupos de insetos e o seu vasto conhecimento foi resumido por Vane-Wright e Ackery (1984). A ordem da classe Insecta mais próxima da ordem Lepidoptera é a Trichoptera.

Contrariamente ao que se defende em muitos trabalhos, há evidências de que os herbívoros primitivos de diferentes ordens de insetos tinham dietas especializadas (BERNAYS, 1998). Na ordem Lepidoptera, poucos clados têm proporções altas de espécies generalistas, sendo os principais exemplos pertencentes às superfamílias altamente derivadas, Geometroidea e Noctuoidea (NIELSEN; COMMOM, 1991).

Em geral, as lagartas exibem divisão clara em cabeça, tórax e abdômen. Ambas as formas, hipognata e prognata, estão presentes (NIELSEN; COMMOM, 1991). A cabeça é uma cápsula esclerotizada e pesada com um amplo forame occipital. As mandíbulas são normalmente bem desenvolvidas e dentadas. A antena é usualmente pequena, com três segmentos, e sustenta várias sensilas (NIELSEN; COMMOM, 1991). Cada segmento torácico sustenta um par de pernas com cinco segmentos. Ocasionalmente, elas são modificadas, reduzidas ou até perdidas (NIELSEN; COMMOM, 1991).

A cabeça e o corpo da lagarta sustentam as setae. As setae primárias ou punctures estão quase sempre presentes no primeiro ínstar e constantes em número e em distribuição (NIELSEN; COMMOM, 1991). Outras setae (chamadas subprimárias), também com posições definidas, aparecem no segundo e nos outros ínstares. As primárias são mais longas e têm a função táctil (proprioreceptores) (NIELSEN; COMMOM, 1991). Em algumas famílias, as setae secundárias também podem ocorrer e podem formar agrupamentos densos. Os padrões de distribuição dessas estruturas são usados amplamente para a identificação das lagartas e constituem informações importantes para a classificação detalhada dos lepidópteros (CARTE, 1987; STEHR, 1987b).

Características das lagartas

Biologia geral

Apenas 5% da diversidade de adultos da ordem Lepidoptera são borboletas, a grande maioria das espécies são mariposas. A maioria dos lepidópteros imaturos é herbívora e poucos são carnívoros verdadeiros, alimentando-se em massas de ovos de outros lepidópteros (Titanoceros) ou de aranhas (Stathmopoda), vivendo com larvas de formigas (alguns Lycaenidae), entre outros (NIELSEN; COMMOM, 1991).

Biologicamente, assim como morfologicamente, a ordem Lepidoptera é a mais uniforme entre as grandes ordens dos Holometabola. Os adultos, com poucas exceções, alimentam-se de néctar, secreções de sugadores de floema ou sucos fermentados, com auxílio de suas longas probóscides. A maioria dos lepidópteros adultos “sequestra” nutrientes da fase larval para produzir ovos (TELANG et al., 2001). A falta de aminoácidos abundantes na dieta da maioria dos adultos é admirável (SLANSKY JUNIOR; SCRIBER, 1985) e admirável é a necessidade proteica para a produção dos ovos pela fêmea adulta (WHEALER et al., 2000). As lagartas de praticamente todas as espécies alimentam-se de plantas superiores e é também provável que quase todas essas plantas superiores sejam hospedeiras de pelo menos uma espécie de lagarta (DALY et al., 1981).

A ingestão da casca dos ovos (córion) por lagartas recém-eclodidas é um comportamento também comum neste grupo (NIELSEN; COMMOM, 1991; CLARK; FAETH, 1998) e, segundo Barros-Bellanda e Zucoloto (2001), tal comportamento tem um efeito positivo na performance dos indivíduos que o realiza, além de ter provável relação com o canibalismo de ovos estudado na espécie Ascia monuste (Figuras 1 e 2).

Figura 1. Lagarta de Ascia monuste Godart (1o ínstar) ingerindo córion.

Foto: Alessandra F. K. Santana.

Figura 2. Lagarta de Ascia monuste Godart (2o ínstar) ingerindo córion.

Foto: Thamara A. B. S. Leal.

O canibalismo em lepidópteros foi considerado comum em espaços confinados por Nielsen e Common (1991). Dados variados têm mostrado que o canibalismo é mais comum no reino animal do que se supunha (ELGAR; CRESPI, 1992; CLARK; FAETH, 1998; BARROS-BELLANDA; ZUCOLOTO, 2005; LIU, 2005) e, especificamente na ordem Lepidoptera, o canibalismo parece ter uma distribuição variada, ocorrendo em várias famílias, como, por exemplo, nas espécies: Helicoverpa armigera (Hübner) (SIGSGAARD et al., 2002; KAKIMOTO et al., 2003), H. Zea (Boddie) (JOYNER; GOULD, 1985), Spodoptera frugiperda (J.E. Smith) (CHAPMAN et al., 1999) e Lithophane querquera Grote (SCHWEITZER, 1979) da família Noctuidae; Plodia interpunctella (Hübner) (BOOTS, 1998) da família Pyralidae; Utetheisa ornatrix (L.) (BOGNER, 1996) da família Arctiidae; Chlosyne lacinia Geyer (CLARK; FAETH, 1998) e Mechanitis isthmia (Bates) (YOUNG; MOFFET, 1979) da família Nymphalidae (YOUNG; MOFFET, 1979), Pieris rapae L. (WATANABE; YAMAGUCHI, 1993), P. melete Menetries (WATANABE; YAMAGUCHI, 1993), Anthochoris scolymus (L.) (KINOSHITA, 1998) e A. monuste (Godart) (BARROS-BELLANDA; ZUCOLOTO, 2005; LIU, 2005) da família Pieridae.

Os lepidópteros podem colocar ovos isolados ou agregados. A maioria das borboletas coloca ovos isolados. Segundo Sillén-Tullberg (1988), colocar ovos agregados, em vez de (colocar ovos) isolados, é considerado um estado derivado no grupo Lepidoptera e parece ter evoluído independentemente e várias vezes. As agregações de ovos também geram agregações larvais no início do desenvolvimento, e as lagartas que, inicialmente vivem em grupo, podem viver ou não de forma solitária no final do desenvolvimento (CLARK; FAETH, 1998; BARROS-BELLANDA; ZUCOLOTO, 2003). Podem-se citar, por um lado, algumas vantagens da vida isolada, como a diminuição dos riscos de disseminar doenças (HUNTER; ELKINTON, 2000), a competição intraespecífica (HUNTER; ELKINTON, 2000); o canibalismo dentro de uma mesma postura (BARROS-BELLANDA; ZUCOLOTO, 2005) e as lagartas serem vistas por predadores (BERNAYS, 1997; HUNTER; ELKINTON, 2000). Por outro lado, há algumas vantagens comprovadas da vida em grupo, como, por exemplo, a facilitação da alimentação por meio da modificação do microclima, facilitando a termorregulação e, também, da própria estimulação social da alimentação (STAMP, 1980; COUTNEY, 1984; CLARK; FAETH, 1997).

Na ordem Lepidoptera, há lagartas nos ínstares finais que chegam a ser 10.000 vezes mais pesadas do que as que acabam de eclodir. A quantidade de lipídios e de materiais de reserva frequentemente aumenta em concentração nos últimos ínstares, pois a proporção de tecidos ativos metabolicamente cai nos ínstares finais, levando mais nutrientes para a conversão em biomassa do que para preencher necessidades metabólicas (SIMPSON; SIMPSON, 1990).

A necessidade nutricional não é sempre igual durante o ciclo de vida desses insetos, sendo que as proteínas são mais importantes no início do desenvolvimento (SIMPSON; SIMPSON, 1990; GASTON et al., 1991). Baixas quantidades de proteínas durante os ínstares iniciais podem reduzir a capacidade de processos pós-absorção de transformar nutrientes em tecidos (WOODS, 1999).

Ínstares iniciais geralmente têm taxa de crescimento relativo, taxa de consumo do alimento, taxa metabólica e eficiência de assimilação maiores do que os ínstares finais (SCRIBER; SLANSKY JUNIOR, 1981). Então, os ínstares iniciais tendem a crescer mais rapidamente e a digerir melhor seu alimento, mas eles tendem a converter o alimento digerido menos eficientemente. Os ínstares iniciais são frequentemente mais seletivos entre plantas de genótipos diferentes do que os ínstares finais (DIX, 1996).

Aparelho bucal (alimentação e digestão)

As partes bucais dos insetos cortadores são consideradas semelhantes à condição evolutiva mais primitiva da classe Insecta. São compostas por mandíbulas separadas, maxilas e lábio. As mandíbulas têm importância primária para cortar o alimento e, conjuntamente, com as outras partes bucais também estão envolvidas com a manipulação e o movimento subsequente da boca e do processo digestório.

A cutícula das mandíbulas é esclerotizada. Sua dureza é impressionante nos insetos cortadores. Frequentemente, há metais presentes em sua superfície (ex.: zinco, magnésio ou, ocasionalmente, ferro). Em lagartas de H. zea, o zinco corresponde a 1,3% do peso seco da cutícula mandibular e, em Locusta migratoria L., corresponde a, aproximadamente, 0,5% (CHAPMAN, 1995).

A estrutura mandibular dos insetos demonstra adaptação ao tipo do alimento que a espécie usa e pode ser variada mesmo dentro de um mesmo grupo. Brown e Dewhurt (1975) ilustraram formas mandibulares variadas nas lagartas do gênero Spodoptera (Noctuidae). Além disso, as lagartas que mudam seus hábitos alimentares durante o desenvolvimento podem ter formas mandibulares diferentes nos seus ínstares, como, por exemplo, as lagartas Heterocampa obliqua Packard (GODFREY et al., 1989).

A importância funcional da forma da mandíbula foi demonstrada pelo trabalho de Bernays e Janzen (1988). Eles mostraram que nas lagartas saturnídeas de muitas espécies, todas se alimentando de folhas duras, a borda de uma mandíbula trabalha contra a face da outra, fazendo com que um disco pequeno seja cortado, semelhantemente, em cada “mordida”. Os fragmentos cortados por cada lagarta são muito regulares em tamanho, com baixo coeficiente de variação. Ao contrário, as lagartas da família Sphingidae, que se alimentam de folhas moles, originam fragmentos variados. Essa variação ocorre por que as mandíbulas possuem um complexo conjunto de dentes e de saliências.

O mecanismo de ingestão do alimento que primeiramente foi cortado pelas mandíbulas é, ainda, pouco estudado. Na maioria dos insetos cortadores, a maxila também é bem desenvolvida e tem papel importante na ingestão do alimento. O movimento do alimento para dentro da boca é um processo mecânico dependente da atividade coordenada das peças bucais. Uma vez dentro da boca, o alimento é presumivelmente passado do papo em direção ao intestino médio por atividade peristáltica da faringe e do esôfago.

A estrutura do epitélio do intestino médio depende da posição filogenética do inseto. O grupo dos lepidópteros e o dos dípteros possuem menor número de células regenerativas no intestino médio do que outros grupos (FERREIRA et al., 1981; SANTOS et al., 1986). Outro aspecto do intestino médio é a ocorrência de células caliciformes que, nas lagartas de Lepidoptera, fazem o transporte ativo de íons potássio da hemolinfa para o lúmen intestinal (HARVEY; WOLFERSBERGER, 1983), entre outras funções.

O pH dos conteúdos luminais ventriculares dos insetos geralmente varia entre 6 e 7,5 (DOW, 1984). Exceções são os conteúdos alcalinos (pH 8-12) encontrados, por exemplo, no intestino médio de lagartas de Lepidoptera (DOW, 1984). Uma explicação é que os valores de pH ventriculares muito elevados possam estar relacionados com a liberação de hemiceluloses das paredes de células vegetais ingeridas (próprio alimento). As hemiceluloses são usualmente extraídas em soluções alcalinas para fins analíticos (BLAKE et al., 1971) e insetos, tais como a lagarta Erinnyis ello (L.), são capazes de digerir eficientemente hemiceluloses sem afetar a celulose das folhas que ingerem (TERRA et al., 1987).

A morfologia do intestino dentro de um mesmo grupo, por exemplo, o grupo Lepidoptera, é semelhante, mesmo se seus representantes utilizarem dietas diversas. É possível que todos os insetos tenham todas as enzimas digestórias, ou quase todas, porém a quantidade delas pode variar em resposta à composição da dieta (TERRA; FERREIRA, 1994). Essas mudanças podem ocorrer durante a alimentação de um indivíduo (APPLEBAUM, 1985) ou podem ser resultado da adaptação de um grupo taxonômico a uma dieta particular, o que pode resultar na atividade de algumas enzimas serem, predominantemente, maiores do que de outras (TERRA; FERREIRA, 1994) (ver capítulo 4).

Receptores químicos das lagartas

Uma vez estando a lagarta em contato com um recurso alimentar potencial, é difícil a distinção se o estímulo para o início da alimentação é olfativo ou gustativo. Segundo Städler e Hanson (1975), as sensilas consideradas gustativas (estruturalmente e eletrofisiologicamente) também respondem a odores.

Quimiorreceptores associados com a ingestão do alimento estão presentes nas partes bucais e, em muitos insetos, também nos tarsos. Em adição, os insetos parecem empregar também as antenas no monitoramento de seu alimento, vibrando-as perto ou mesmo sobre a superfície do alimento. Em muitas espécies, há quimiorreceptores de contato no topo das antenas, mas receptores olfativos também podem estar presentes. Nas lagartas, cujas antenas são pequenas e associadas com as partes bucais, assume-se que elas tenham envolvimento direto com a seleção mecânica e química do alimento (De BOER, 1993).

Entre as lagartas o número de sensilas é fixo, não sendo relacionado aos seus hábitos alimentares ou à posição taxonômica. Segundo Grimes e Neunzig (1986), todas as espécies examinadas têm oito sensilas no topo do palpo maxilar e quatro sensilas na gálea (Figura 3), sendo que foram examinadas 41 espécies de 24 famílias da ordem Lepidoptera, com hábitos alimentares variáveis: monófagas, oligófagas e polífagas.

No grupo Lepidoptera, o primeiro ínstar larval tem o mesmo número de sensilas do último ínstar, mesmo a superfície das partes bucais aumentando mais do que 100 vezes nas lagartas do final no desenvolvimento (CHAPMAN, 1995).

A importância dos nutrientes e/ou compostos secundários na hierarquia de escolhas dos lepidópteros também pode variar com as diferentes situações em que os insetos são expostos, presumivelmente, refletindo diferenças na sensibilidade dos diferentes receptores. Em um estudo sobre o comportamento alimentar, utilizando-se de lagartas de Manduca sexta (Cramer) (De BOER, 1971, 1993) detectou-se que os indivíduos criados em tomate rejeitaram a planta Vigna. Esse comportamento foi mediado primariamente pela sensila lateral styloconica da gálea (Figura 3), porque quando essa sensila foi removida, as lagartas não mais discriminaram a favor do tomate. A sensila lateral styloconica contém uma célula que detecta substâncias deterrentes (PETERSON et al., 1993). Em adição, as lagartas sem a sensila styloconica apresentaram preferência pela planta Vigna diante de pedaços de papel-filtro umedecidos. Porém, quando todas as sensilas foram retiradas, os insetos não exibiram mais nenhuma preferência e ingeriram pedaços de papel. A sensila lateral styloconica da gálea é sensível apenas à sacarose e à glicose, enquanto a sensila média responde a uma variedade maior de açúcares (MA, 1972), conforme estudos realizados com P. brassicae.

Figura 3. Detalhe da cabeça de uma lagarta, destacando-se uma maxila e suas sensilas (oito delas no topo do palpo maxilar e quatro na gálea), e também a presença de sensilas na antena.

Fonte: adaptado de Chapman (1995).

Células que respondem a aminoácidos também estão presentes em algumas das sensilas das lagartas, mas há muitas variações de respostas nas diferentes espécies. Quatorze aminoácidos estimulam células específicas em lagartas de P. brassicae, sendo os mais efetivos: a histidina, a fenilalanina e a 4-hydroxyprolina. Os dois primeiros citados são os que menos estimulam as células sensitivas de P. rapae. Oito aminoácidos não produzem respostas nas sensilas de outras espécies (CHAPMAN, 1995).

Como já mencionado, em algumas espécies, as células sensitivas respondem a componentes químicos específicos do alimento, ou melhor, aos compostos secundários das plantas. O tipo de resposta caracteriza esses componentes como atrativos, impalatáveis e/ou tóxicos e as células responsáveis pela identificação são chamadas de deterrentes (MA, 1972; BLOM, 1978; DETHIER, 1980; FRAZIER, 1986; CHAPMAN et al., 1991; DETHIER, 1993; van LOON; SCHOONHOVEN, 1999). Nas lagartas, essas células deterrentes são restritas a quatro classes de quimiossensilas. Essas células têm receptores de moléculas variadas (MRRs) que se sobrepõem ou não, alguns podendo ser completamente distintos. Em M. sexta, a célula deterrente da sensila styloconica contém pelo menos dois padrões de sinais, um responde aos glicosídeos fenólicos e às methylxantinas, e o outro aos nitroderivados aromáticos (SCHOONHOVEN, 1972). Porém, pouco se conhece sobre a natureza desses padrões de sinais nas células deterrentes (MULLIN et al., 1994; GLENDINNING et al., 2000).

A inibição da alimentação por redução do padrão ou do tamanho da mordida ocorre quando a lagarta encontra os compostos secundários impalatáveis e/ou tóxicos. O dilema dos insetos é que tanto os compostos muito tóxicos quanto os menos tóxicos ativam a resposta aversiva. Estudos com M. sexta mostraram que para resolver esse dilema há pelo menos três mecanismos que diminuem ou desativam a resposta aversiva aos compostos secundários das plantas: a) a presença de carboidratos pode mascarar o sabor impalatável de alguns compostos (BLOM, 1978; SHIELDS; MITCHELL, 1995; GLENDINNING et al., 2000); b) a exposição prolongada a dietas ricas em alguns compostos secundários pode iniciar mecanismos adaptativos no sistema gustatório periférico e central (SCHOONHOVEN, 1969, 1978; SZENTESI; BERNAYS, 1984; USHER et al., 1988); e c) a exposição a dietas ricas em compostos tóxicos pode induzir a produção das enzimas de detoxicação P450 no intestino médio dos insetos (BRATTSTEN et al., 1977).

Estratégias de seleção e utilização do alimento pelas lagartas

Interação lagarta–folha

A interação entre as lagartas e suas plantas sempre intrigou os naturalistas. Em 1910, Verschaffelt apresentou a primeira descrição sobre a química envolvida em uma interação inseto–planta ao detectar que sempre encontrava as mesmas lagartas e os mesmos adultos no repolho e em outras plantas da mesma família, observando que esses insetos eram atraídos para essas plantas por causa da presença de uma ou mais substância(s) característica(s), que ele passou a chamar resumidamente de sinigrina. Hoje, sabe-se de outros insetos não adaptados a se alimentar nas plantas da família Brassicaceae e que a sinigrina é um composto tóxico que protege as plantas contra ataques de insetos variados (PIZZAMIGLIO, 1991).

Muitos trabalhos realizados com lepidópteros têm sido importantes para o entendimento das interações entre insetos e plantas e para a tentativa de correlacionar a seleção de hospedeiros para a prole com a sobrevivência e a reprodução dessa prole (THOMPSON, 1988). Porém, Price et al. (1980) argumentaram que não se pode entender as interações entre inseto e planta sem a inclusão dos inimigos naturais (parasitoides e predadores) nessas interações.

Menos de 1% da biomassa terrestre de plantas é consumida pelos insetos fitófagos (STRONG et al., 1984), sugerindo que existem obstáculos que dificultam a utilização desse imenso potencial de recursos alimentares. Alguns desses problemas já foram citados anteriormente, entre os quais destacam-se: a localização da planta hospedeira em meio a uma grande variedade de plantas; a exposição às variações de temperatura, ventos e chuvas; a dificuldade de se manter nas plantas e de penetrar a superfície do alimento (folhas lisas, camadas cerosas, tricomas); e a dificuldade de lidar com o conteúdo químico das plantas (SOUTHWOOD, 1978; EDWARDS; WRATTEN, 1981).

Com relação aos problemas com a temperatura atmosférica amenizados pelas plantas hospedeiras, tem-se o exemplo estudado por Baumgaertner e Severini (1987). Eles mediram as condições de temperatura em microhabitats de pupas de Phyllonorycter blancardella F. (Lepidoptera, Gracillariidae), minador de folhas de macieira, e encontraram considerável diferença de temperatura no ar, nas folhas e no interior das minas, sendo que a temperatura das minas durante o dia sempre foi maior do que a das folhas e do ar.

Há vários trabalhos também que mostram que as substâncias secundárias das plantas são convertidas pelas lagartas em produtos não tóxicos e/ou são utilizadas em benefício próprio, como, por exemplo, as lagartas Utetheisa ornatrix (L.) (Lepidoptera, Arctiidae) que removem alcaloides tóxicos de suas plantas hospedeiras; estes, por sua vez, protegem as lagartas e durante a metamorfose são transferidos para as pupas e para os adultos. Durante o acasalamento, os machos transferem suas reservas de alcaloides para as fêmeas, suplementando as defesas delas e dos ovos produzidos (DUSSOURD et al., 1984).

É importante considerar que, em geral, a sensibilidade das lagartas aos compostos secundários diminui conforme o desenvolvimento larval avança. Waiss Junior et al. (1981) mostraram que o primeiro ínstar de H. zea evita consumir glândulas com gossipol (composto fenólico encontrado em glândulas de algumas plantas como o algodoeiro). O mesmo ocorre com lagartas jovens de H. virescens, sendo que apenas após o período de 48 horas a 72 horas de vida, após a muda larval, é que elas se tornam menos seletivas, consumindo também as glândulas (PARROT et al., 1983).

Com relação às plantas, sempre que se vê um inseto alimentando-se de uma delas, conclui-se que a planta está sendo prejudicada (MATTSON; ADDY, 1975). Porém, os insetos fitófagos podem causar três efeitos possíveis nas plantas: diminuição no crescimento e na produção; efeito leve na produção uma vez que planta pode compensar esses danos; ou, até, uma ativação no desenvolvimento da planta, fazendo com que a produção seja maior do que seria sem o ataque do inseto (HARRIS, 1973).

Performance, preferência, aceitabilidade e valor nutritivo do alimento

Para Fraenkel (1951), as substâncias primárias foram consideradas sem importância na seleção do hospedeiro pelo inseto. A teoria da discriminação dupla veio logo em seguida, com Kennedy e Booth (1951), postulando que tanto as substâncias primárias como as secundárias das plantas influenciam esse processo.

O termo preferência de hospedeiro não é sinônimo de aceitabilidade (van LOON, 1996). A aceitabilidade relaciona-se com o reconhecimento do hospedeiro, como parte do cardápio alimentar da espécie, o qual ocorre basicamente pela análise do conteúdo químico do hospedeiro (principalmente com relação às substâncias secundárias), decodificado principalmente por receptores gustativos (van LOON, 1996). Porém, muitos insetos também reconhecem seus hospedeiros pela visão de cores, formas e tamanho (RAUSHER, 1979; PROKOPY; OWEN, 1983; RENWICK; CHEW, 1994).

O termo preferência envolve uma situação de escolha que relaciona uma hierarquia de espécies de plantas que podem ser utilizadas como hospedeiros (THOMPSON, 1988); e isso relaciona, além das substâncias de reconhecimento (substâncias secundárias), outras condições que propiciam uma escolha entre hospedeiros viáveis, como o conteúdo de nitrogênio (WHITE, 1984), o conteúdo de água (SCRIBER; SLANSKY JUNIOR, 1981), as características físicas da planta (RODEN et al., 1992), a quantidade de substâncias voláteis atrativas (AHMAN, 1985), a quantidade de defesas químicas (EHRLICH; RAVEN, 1964), a ausência de organismos coespecíficos ou outros (MILLER; STRICKLER, 1984), o balanço tempo/energia (UNDERWOOD, 1994) e a quantidade de recursos (THOMPSON; PELLMYR, 1991). A análise das características citadas é muito importante para holometábolos, por exemplo, para evitar a oviposição em hospedeiro com conteúdo químico inadequado e/ou que proporciona competição e/ou alta predação a sua prole.

Os experimentos sobre preferência alimentar de imaturos de A. monuste, realizados por Fancelli e Vendramim (1993), mostraram que os genótipos diferentes de couve (Brassica oleracea, var. acephala), principal hospedeiro da espécie, não exerceram efeito significativo sobre a preferência alimentar de lagartas no primeiro ínstar, sendo importante acrescentar o fato de essas lagartas terem pouca mobilidade. Observações em campo, porém, deixam claro que lagartas no quarto e no quinto ínstares são capazes de se moverem razoavelmente e, até mesmo, podem mudar de uma cultivar para outra (CATTA-PRETA; ZUCOLOTO, 2003).

O termo performance é utilizado para caracterizar a sobrevivência de todos os estágios imaturos (ovo, larva e pupa), o crescimento larval, a massa pupal, a eficiência indicada por índices nutricionais (WALDBAUER, 1968; SCRIBER; SLANSKY JUNIOR. 1981), a fecundidade e a longevidade do adulto (THOMPSON, 1988). Em geral, os lepidópteros têm melhor performance em dietas contendo proteínas e carboidratos em quantidades semelhantes ou, em alguns casos, em dietas ricas em proteínas (WALDBAUER et al., 1984; SIMPSON; RAUBENHEIMER, 1993).

Alguns aspectos dos hábitos alimentares de A. monuste também têm sido estudados, demonstrando que alguns hospedeiros fornecem performance melhor para a população (couve, couve-flor, rúcula e brócolis) do que outros (mostarda e repolho) (FELIPE; ZUCOLOTO, 1993). Experimentos mais detalhados foram realizados para determinar a performance e a preferência por hospedeiro em A. monuste usando a couve e a mostarda (B. juncea). Esses experimentos, realizados por Barros e Zucoloto (1999), mostraram que: a) essas plantas diferem em seu conteúdo de nitrogênio, e a couve tem maior quantidade; b) a performance para a população foi melhor na alimentação em couve do que em mostarda (Tabela 1); c) as fêmeas escolheram a couve em experimentos de preferência de oviposição em gaiola, indicando a presença de uma correlação positiva com a performance (Tabela 2); e d) não houve preferência alimentar significante por parte dos imaturos recém-eclodidos (Figura 4) e nas lagartas mais velhas a preferência não ficou clara (Figura 5). Tem-se que os adultos de A. monuste, por exemplo, selecionam os hospedeiros quanto: a) à qualidade das plantas (BARROS; ZUCOLOTO, 1999); b) à idade das folhas (BITTENCOURT-RODRIGUES; ZUCOLOTO, 2005); e c) à face da folha (CATTA-PRETA; ZUCOLOTO, 2003). A preferência por hospedeiro em A. monuste é definida em grande parte durante a oviposição, além disso, estudos recentes sobre o comportamento alimentar dos imaturos na natureza indicam que os primeiros ínstares da espécie alimentam-se exatamente no local em que a mãe colocou os ovos (CATTA-PRETA; ZUCOLOTO, 2003). Segundo Van Loon (1996), a seleção da planta hospedeira por fêmeas grávidas da maioria dos lepidópteros é um determinante da sobrevivência e da performance, principalmente do primeiro ínstar larval, cuja mobilidade e reserva de energia são ainda muito baixas (DAMMAN; FEENY, 1988).

Tabela 1. Dados comparativos da performance de Ascia monuste proporcionada pela alimentação em laboratório exclusivamente com couve ou com mostarda (ovos coletados em folhas de couve). Os resultados dos dois primeiros parâmetros representam a média ± SD de seis grupos com sete lagartas, os outros índices foram testados individualmente (dez repetições). Médias seguidas de letras diferentes são diferentes entre si (P < 0,05, Teste Mann Whitney, α = 0,05).

Alimento | Emergência (%) | N° de ovos/fêmea | Peso da pupa (mg) | AD (%) | ECI (%) | ECD (%) | Ingestão (mg) | Fezes (mg)
Couve | 92,2 a (±6,2) | 38,5 a (±9,5) | 77,7 a (±3,5) | 53,4 a (±4,3) | 25,8 a (±2,9) | 48,3 a (±7,8) | 230,3 a (±16,2) | 107,2 a (±11,0)
Mostarda | 80,6 a (±6,9) | 19,0 b (±4,2) | 66,8 b (±3,3) | 48,4 b (±4,8) | 21,9 b (±3,4) | 45,4 a (±8,5) | 190,0 b (±13,3) | 98,2 b (±7,9)

Tabela 2. Dados sobre a preferência de oviposição de Ascia monuste, por couve ou por mostarda, de fêmeas coletadas na natureza e individualizadas em gaiolas durante 3 dias. Há diferença estatística em ambos os parâmetros analisados (P < 0,05, Teste Wilcoxon, α = 0,05).

Borboleta | Postura (couve) | Postura (mostarda) | Ovo (couve) | Ovo (mostarda)
1 | 1 | 0 | 27 | 0
2 | 1 | 0 | 36 | 0
3 | 0 | 1 | 0 | 22
4 | 1 | 0 | 34 | 0
5 | 2 | 0 | 28+52 | 0
6 | 0 | 1 | 0 | 30
7 | 1 | 1 | 16 | 29
8 | 1 | 1 | 79 | 19
9 | 2 | 2 | 16+14 | 23+20
10 | 1 | 0 | 23 | 0
11 | 0 | 1 | 0 | 28
12 | 1 | 0 | 33 | 0
13 | 3 | 0 | 12+27+21 | 0
14 | 2 | 0 | 20+27 | 0
15 | 2 | 0 | 21+19 | 0
16 | 1 | 0 | 39 | 0
Média (±SD) | 1,19±0,83 | 0,44±0,63 | 33,40±23,4 | 10,70±15,0

Figura 4. Preferência alimentar, por couve (colunas escuras) ou por mostarda (colunas claras), de lagartas de Ascia monuste recém-eclodidas com duas origens diferentes (couve ou mostarda). Os resultados representam a média ± SD de dez experimentos. Não houve diferença estatística em nenhum dos experimentos (P > 0,05, teste Mann Whitney, α = 0,05).

Figura 5. Preferência alimentar, por couve (colunas escuras) ou por mostarda (colunas claras), de lagartas de Ascia monuste no quarto ínstar com duas origens diferentes (couve ou mostarda). Os resultados representam a média ± SD de dez experimentos. Houve diferença estatística entre as porcentagens representadas pelo primeiro par de colunas (P < 0,05, teste Mann Whitney, α = 0,05).

O valor nutritivo de um hospedeiro para uma espécie está relacionado diretamente com a performance dos indivíduos naquele hospedeiro e não com o conteúdo químico de tal hospedeiro em si. Nem sempre a planta hospedeira com melhor valor nutritivo para a espécie é o hospedeiro com o conteúdo nutricional aparentemente melhor, e nem sempre a planta com melhor valor nutritivo é a escolhida pela espécie em campo, pois podem existir outras variáveis influenciando, como, por exemplo, a predação.

Experimentos com três espécies de Pieris mostraram resultados positivos e negativos de correlação entre a preferência de oviposição e a performance das lagartas (OHSAKI; SATO, 1994). As três espécies estudadas possuem performance melhor dos imaturos nas mesmas plantas em laboratório, porém apenas P. melete Menetries apresenta seleção de hospedeiro exatamente coincidente com o melhor valor nutritivo da planta para as lagartas. Em P. rapae L., essa seleção já não é tão coincidente e, em P. napi L., fica evidente a existência de outros fatores influenciando a evolução da preferência de plantas. Nesta última espécie, parece que a seleção de hospedeiro está relacionada com evitar o parasitismo, pois as plantas escolhidas, apesar de terem menor valor nutritivo, garantem baixo risco de parasitismo para os imaturos.

Períodos/turnos de alimentação

Sobre o comportamento alimentar de uma espécie, é importante considerar que a principal necessidade das lagartas é maximizar sua taxa de crescimento enquanto evita riscos. Em geral, o período de alimentação é relativamente mais perigoso do que outros comportamentos e a vigilância deve ser mantida (BERNAYS, 1997). Já o período de repouso é importante para maximizar a eficiência digestória (BERNAYS; WOOD, 2000).

A análise temporal do comportamento alimentar nos insetos recebeu pouca atenção se comparada com outros aspectos desse comportamento, como os mecanismos de regulação da ingestão (BARTON-BROWNE, 1975; DETHIER, 1980; BERNAYS; SIMPSON, 1982; SIMPSON; BERNAYS, 1983) ou a escolha do hospedeiro (REYNOLDS et al., 1986). Em 1972, Ma descreveu que as lagartas de P. brassicae alimentam-se nas plantas em períodos, embora não tenha feito nenhuma análise quantitativa.

Para a maioria dos insetos, o período de alimentação e o período de repouso são distribuídos ao acaso e a duração também ocorre ao acaso (REYNOLDS et al., 1986). Porém, em alguns exemplos, há correlação forte entre a duração do período de alimentação e o período precedente de não alimentação (REYNOLDS et al., 1986).

Estudos sobre o comportamento alimentar do quinto ínstar de Manduca sexta (Cramer), tanto com dieta artificial como de folhas de tabaco, foi descrito quantitativamente (REYNOLDS et al., 1986). Essas lagartas alimentaram-se em turnos e cresceram no mesmo ritmo em ambos os alimentos (Figura 6). As lagartas alimentam-se constantemente, também à noite, e não houve diferença na alimentação nos períodos diurno e noturno. A proporção do tempo gasto alimentando-se no tabaco foi muito maior do que na alimentação na dieta artificial (Figura 7). Com o desenvolvimento das lagartas, os períodos de alimentação tornaram-se maiores e os de repouso menores (REYNOLDS et al., 1986).

Figura 6. Peso fresco do quinto ínstar de Manduca sexta em fumo (círculos abertos; n = 9) ou em dieta artificial (círculos fechados; n = 8). Média ± SD. As lagartas alimentaram-se em turnos e cresceram no mesmo ritmo em ambos os alimentos.

Fonte: Reynolds et al. (1986).

Figura 7. A porcentagem de tempo gasto na alimentação em fumo (A) e em dieta artificial (B) correlacionada com o peso fresco das lagartas em Manduca sexta. O valor do coeficiente de correlação (r) foi anotado em cada caso, ambos são altamente significantes. A proporção do tempo gasto alimentando-se no fumo foi muito maior do que na alimentação na dieta artificial.

Fonte: Reynolds et al. (1986).

Trabalhos com a espécie A. monuste mostraram que suas lagartas alimentam-se por aproximadamente 25% do tempo em refeições que compõem os chamados períodos, semelhantemente ao descrito para P. brassicae e, também, ao descrito por Reynolds et al. (1986) para M. sexta.

Estudos em campo foram realizados com lagartas M. sexta na planta hospedeira nativa Datura wrightii. Observações contínuas dos indivíduos mostraram que eles se movimentam pouco, que todos os indivíduos têm regularidade nos intervalos de alimentação e de repouso, após o início da alimentação, sendo diferente para cada indivíduo, ou seja, não sincronizado. Os intervalos de alimentação e de repouso não mostraram forte influência da temperatura (BERNAYS; WOODS, 2000). O estudo permitiu concluir que uma oscilação neural endógena controla o ritmo da alimentação em M. sexta e influencia todo o padrão da alimentação. O significado dessa oscilação neural endógena é discutida, particularmente com relação à necessidade de vigilância (BERNAYS; WOODS, 2000).

Estudos em campo de Bernays et al. (2004) mostraram também diferença na eficiência comportamental entre lepidópteros generalistas e especialistas na utilização do hospedeiro. Os generalistas gastaram mais tempo caminhando, rejeitaram mais suas plantas hospedeiras potenciais, demoraram mais para iniciar a alimentação, depois de realizada a inspeção, e tiveram períodos de alimentação menores, relativamente aos períodos dos especialistas.

Dispersão

A dispersão larval é um comportamento adaptativo que tem papel na sobrevivência das lagartas quando as fontes de alimento tornam-se limitadas. Esse comportamento é bem estudado em Chilo partellus (Swinhoe), lagarta-do-milho, e origina-se por causa da agregação larval ser maior do que uma planta pode sustentar, sendo um comportamento dependente da densidade (Van HAMBURG, 1980, citado por BERGER, 1992; CHAPMAN et al., 1983). O maior problema da dispersão dessas lagartas em grandes plantações não é a dessecação e nem a dificuldade de achar a planta, mas sim a predação. Larvas do quinto ínstar, que se movimentam rapidamente e mantêm a mobilidade, mesmo estando sem alimento, têm melhor chance de escapar dos predadores do que as lagartas menores (BERGER, 1992). Esse comportamento adaptativo, de dispersão, não garante sucesso total, mas as lagartas que o realizam têm maiores chances. Acredita-se que a história ecológica das lagartas de A. monuste é semelhante em alguns aspectos, principalmente por que elas também precisam mudar para completar seu desenvolvimento e por que as plantações de couve também ocorrem em áreas extensas.

A. monuste parece enfrentar uma pressão seletiva fraca na utilização da couve como recurso alimentar para seus imaturos. As folhas de couve têm qualidade nutricional razoável (relativamente a outras folhas), porém uma persistência e disponibilidade altas (BARROS; ZUCOLOTO, 1999) e são essas três características que definem as relações alimentares que o inseto tem com seu hospedeiro (TALLAMY; WOOD, 1986). Em A. monuste foram observadas falhas na distribuição de ovos pelas fêmeas e uma mobilidade razoável em lagartas no final da fase larval. A indiscriminação da oviposição das fêmeas deve estar influenciando a mobilidade das lagartas da espécie que, por sua vez, influencia na alteração do comportamento das fêmeas. A couve é encontrada, frequentemente, em hortas grandes, o que, por sua vez, exerce influência na oviposição e no sucesso de migração larval, sempre que isso se faz necessário. O comportamento de migração é um sucesso em locais de alta densidade de hospedeiros (Le MASURIER, 1994, BARROS-BELLANDA; ZUCOLOTO, 2003), como, por exemplo, em plantações grandes (Le MASURIER, 1994).

Espécies com larvas móveis mostram sempre uma oviposição menos discriminatória (MARQUES et al., 1994; TAMMARU et al., 1995). A priori, porém, parece mais lógico que as características da fêmea precedam e causem as características das lagartas, pois as fêmeas são frequentemente melhor “equipadas” para fazer escolhas entre as plantas hospedeiras potenciais (PRICE, 1994, citado por JANZ; NYLIN, 1997) e a preferência de oviposição parece ser ecológica e evolutivamente mais plástica do que a performance larval (JANZ et al., 1994). No processo evolutivo, ocorrendo oviposições menos discriminatórias, a seleção natural favorece as lagartas mais móveis e “permite” também a sobrevivência dos imaturos provenientes de fêmeas que colocam ovos com menos discriminação (JANZ; NYLIN, 1997).

As lagartas de A. monuste, durante a dispersão larval, não mostraram capacidade alta de detectar seu hospedeiro. Plantas da espécie B. oleracea, espaçadas em intervalos regulares, facilitaram a dispersão de lagartas P. rapae L. (CAIN et al., 1985). Espécies como Charidryas harrissi S., Battus philenor L. e P. rapae L. precisam estar a poucos milímetros de distância da planta hospedeira para detectá-la como alimento (DETHIER, 1959; RAUSHER, 1979; CAIN et al., 1985, respectivamente). Com A. monuste parece ocorrer o mesmo (BARROS-BELLANDA; ZUCOLOTO, 2002).

A dispersão larval, por sua vez, também ocasiona risco de predação e de privação de alimento (RAUSHER, 1979; DAMMAM, 1991), apesar de a predação ter ocorrido em frequência alta em lagartas de A. monuste que se alimentavam em folhas de plantas de onde haviam se originado (BARROS-BELLANDA; ZUCOLOTO, 2003). Para os insetos, os inimigos naturais representam maior perigo de mortalidade no estágio larval (FEENY et al., 1985, DAMMAM, 1987).

Alimentação em itens alternativos (não vegetais) e o canibalismo de ovos

O sucesso evidente dos insetos herbívoros é surpreendente, pois os níveis baixos de proteína dos tecidos da maioria das plantas fazem delas recursos alimentares pobres (SOUTHWOOD, 1978). Consequentemente, muitos biólogos têm sugerido que a evolução para a herbivoria procedeu via alimentação misturada nas partes reprodutivas ou em esporos, nos tecidos de animais mortos e em fungos (BERNAYS, 1998). Essa progressão implica que a onivoria precedeu a herbivoria generalizada e que a evolução da especialização por um táxon específico de planta foi um acontecimento tardio (DETHIER, 1954).

Os insetos generalistas ingerem vários itens alimentares, como é o caso dos gafanhotos, que chegam a se alimentar de 20 itens vegetais diferentes em um dia (BERNAYS, 1998). Nessas condições, parece provável que todos os nutrientes essenciais para a vida do inseto possam ser adquiridos, mas não é o que acontece com os herbívoros especialistas. Como já mencionado, alguns grupos especialistas alimentam-se de uma única espécie, podendo ser observada outra estratégia de alimentação, baseada em itens alternativos e não vegetais, como fungos, restos de animais mortos, exoesqueletos e esporos (WHITMAN et al., 1994; BERNAYS, 1998). O canibalismo também pode ser acrescentado como um item importante para esta discussão (BARROS-BELLANDA; ZUCOLOTO, 2001, 2005) (ver capítulo 8).

O canibalismo ocorre em táxons diferentes e em muitos contextos diferentes. Um estudo amplo desse comportamento pode ser obtido no livro intitulado Cannibalism - Ecology and Evolution among Diverse Taxa (ELGAR; CRESPI, 1992), que inclui estudos de canibalismo em protozoários, aracnídeos, gastrópodos, insetos, peixes, anfíbios, pássaros, roedores e primatas. Porém, segundo os editores, “o livro excluiu alguns táxons importantes, como, por exemplo, a ordem Lepidoptera”. Também ressaltam o interesse do estudo do canibalismo na família Lycaenidae, comparativamente aos outros grupos (COTTRELL, 1984, citado por ELGAR; CRESPI, 1992).

É importante a confirmação de que o canibalismo é um comportamento comum em espécies de famílias distintas do grupo Lepidoptera; isso sugere uma tolerância básica por dieta com base em proteína animal para o grupo como um todo, como já citado, tanto para espécies que agregam os ovos ou não, como também para espécies com hábitos alimentares distintos, ou seja, espécies herbívoras generalistas e especialistas.

Em A. monuste todos os ínstares larvais realizam canibalismo em campo (Tabela 3) e é importante acrescentar que os ovos ingeridos são saudáveis e que a ingestão de ovos ocorre na presença de alimento abundante (folha de couve). O canibalismo também ocorre em ovos-irmãos, dentro de uma mesma postura (BARROS-BELLANDA; ZUCOLOTO, 2005) (Tabela 4).

Tabela 3. Número de ovos ingeridos por lagartas de Ascia monuste de diferentes idades, em campo, durante 24 horas: L2, lagartas no 2o ínstar com 30 ovos à disposição; L3, lagartas no 3o ínstar com 30 ovos à disposição; L4, lagartas no 4o ínstar com 40 ovos à disposição, e L5, lagartas no 5o ínstar com 40 ovos à disposição.

Repetição | L2 | L3 | L4 | L5
1 | 4 | 11 | 25 | 24
2 | 20 | 10 | 31 | 28
3 | 12 | 6 | 25 | 40
4 | 17 | 7 | 30 | 39
5 | 7 | 12 | 22 | 40
6 | 11 | 21 | 29 | 30
7 | 15 | 12 | 26 | 40
8 | 11 | 24 | 33 | 40
9 | 3 | 11 | 25 | 40
10 | 8 | 19 | 32 | 40
11 | 13 | 20 | 31 | 32
12 | 15 | 12 | 25 | 34
Média (±SD) | 11,3 ± 5,1 | 13,7 ± 5,8 | 27,8 ± 3,6 | 35,5 ± 5,7

Tabela 4. Frequência do canibalismo dentro de posturas de tamanhos diferentes de Ascia monuste: postura pequena (PP), postura média (PM) e postura grande (PG).

Postura | PP | PM | PG
1 | 0 | 0 | 16,4
2 | 0 | 9,1 | 8,1
3 | 12,9 | 0 | 14,1
4 | 23,6 | 9,1 | 18,4
5 | 0 | 0 | 10,0
6 | 0 | 17,5 | 15,3
7 | 0 | 10,0 | 10,0
8 | 0 | 17,5 | 15,3
9 | 22,8 | 0 | 8,1
10 | 0 | 9,1 | 14,1
11 | 0 | 16,4 | 10,0
12 | 12,9 | 10,0 | 11,5
13 | 0 | 0 | 18,4
14 | 24,3 | 0 | 12,9
15 | 0 | 10,0 | 14,1
Média (±SD)(1) | 6,4 ± 9,9 a | 7,2 ± 6,8 a | 13,1 ± 3,4 b

(1) Valores em porcentagem foram transformados para o seu arcoseno. Média ± SD seguida de letras diferentes diferem significantemente nos grupos (teste Student-Newman-Keuls, P < 0,05).

Um exemplo bem estudado da função do canibalismo é o que ocorre na espécie U. ornatrix (Lepidoptera, Arctiidae). O principal incentivo para a ocorrência do comportamento canibal é a deficiência em alcaloide nos indivíduos da população, pois essa substância é importante para a proteção química contra predadores potenciais e para o sucesso de acasalamento (BOGNER, 1996). Nesse caso, fica evidente que o fato de a espécie ser herbívora especialista em determinado grupo vegetal incentiva o canibalismo. É possível que, em geral, a especialidade da espécie em reconhecer plantas em razão da presença de um marcador químico seja um incentivo para a ocorrência do canibalismo e não uma desvantagem. Porém, acredita-se que o canibalismo esteja mais relacionado com espécies herbívoras generalistas do que especialistas (BERNAYS, 1998). Outra função interessante do canibalismo é a diminuição do risco de ataque por predadores e por parasitoides observado em imaturos de Spodoptera frugiperda (J.E. Smith), uma vez que o comportamento canibal causa diminuição na densidade de imaturos e foi mostrado que quanto maior o número de imaturos existentes, maior o risco de predação e de parasitismo (CHAPMAN et al., 2000).

Impacto das características das folhas e de outros fatores bióticos e abióticos na performance das lagartas

Características gerais e algumas variações

Como mencionado, há três características que definem as relações alimentares do inseto com o seu hospedeiro: a) sua abundância ou disponibilidade; b) sua qualidade (nutrientes e aleloquímicos); e c) sua persistência (TALLAMY; WOOD, 1986). Também, deve-se destacar a importância das características físicas e estruturais das folhas.

O nitrogênio e o conteúdo de água são determinantes para a performance das lagartas, especialmente para as recém-eclodidas (MATTSON; SCRIBER, 1987). Para as lagartas jovens de Ostrinia nubilalis Hübner, as concentrações altas de nitrogênio em plantações de milho sob baixa intensidade de luz são mais determinantes nas taxas de alimentação do que as concentrações das defesas químicas (MANUWOTO; SCRIBER, 1985). Similarmente, o conteúdo de aminoácidos é mais importante para a sobrevivência do primeiro ínstar de S. frugiperda do que a quantidade das toxinas presentes no milho (HEDIN et al., 1990). Porém, a importância dos compostos secundários das plantas para maior ou menor sucesso das lagartas em suas folhas é indiscutível. Além disso, as lagartas jovens são ainda mais sensíveis às defesas químicas das plantas (ZALUCKI et al., 2002). Por exemplo, Erickson (1973) e Cohen (1983) não observaram nenhum efeito adverso dos glicosídeos cardíacos no crescimento larval e subsequente fecundidade da fêmea de Danaus plexippus L., uma espécie especialista. Porém, o estudo que realizaram foi apenas com lagartas no quarto e no quinto ínstares; uma vez usando as lagartas no primeiro ínstar, os resultados já indicaram custos fisiológicos para a alimentação dessa espécie. Acredita-se, ainda, que as defesas das plantas mostram efeitos mais intensos para os herbívoros generalistas (ZALUCKI et al., 2002).

Os insetos fitófagos podem ficar expostos a alguma variabilidade na qualidade nutricional de seu alimento e isso causar também variação em sua performance, mesmo nas espécies especialistas (SCRIBER; SLANSKY JUNIOR, 1981). A qualidade nutricional da folha geralmente muda com a idade, e o mais comum é que os conteúdos de água e de nitrogênio diminuam e que o conteúdo das fibras e a dureza aumentem, conforme aumenta a idade da folha (MATTSON, 1980; SCRIBER; SLANSKY JUNIOR. 1981; SLANSKY JUNIOR; WHEELER, 1992). Por essa razão, os insetos herbívoros crescem mais, sobrevivem em maior número e aumentam seu peso quando se alimentam de folhas mais jovens (SCHEWITZER, 1979; DODDS et al.,1996).

Em experimentos realizados com A. monuste (BITTENCOURT-RODRIGUES; ZUCOLOTO, 2005) tem-se que as lagartas que se alimentaram primeiro de folhas jovens apresentaram melhor performance, mas na segunda fase do desenvolvimento larval, a performance não variou segundo o alimento ingerido previamente. Os estudos em laboratório sugerem uma diferenciação hierárquica no grau de preferência dos imaturos nessa espécie. As lagartas dos dois primeiros ínstares preferiram folhas jovens; as lagartas do terceiro ínstar mostraram flexibilidade no grau de preferência e as lagartas de quarto e de quinto ínstares não apresentaram preferência nem por folha nova e nem por velha.

A dureza da folha pode também ter exercido importante influência nos resultados dos experimentos mencionados, já que as lagartas recém-eclodidas possuem mandíbulas relativamente delicadas e isso dificulta a alimentação em folhas velhas (GASTON et al., 1991). Em geral, lidar com alimentos duros leva ao aumento também do tempo de alimentação. A dureza dificulta a ingestão, impedindo a movimentação das mandíbulas (LUCAS et al., 2000) e, segundo Scriber (1982), pode também interferir nos processos de digestão.

Vários aparelhos que medem a dureza e a dificuldade de a folha ser cortada têm sido usados (SANDS; BRANCATINI, 1991; CHOONG, 1996). Eles indicam o efeito deterrente das estruturas das folhas para a herbivoria nos invertebrados (FEENY, 1970; COLEY, 1983; CHOONG, 1986) e suas baixas taxas de crescimento. O conteúdo alto de hemicelulose no milho explica parcialmente a resistência contra as lagartas recém-eclodidas de S. frugiperda (HEDIN et al., 1990).

A estrutura das folhas, também, tem impacto direto no comportamento das lagartas, principalmente para as recém-eclodidas. As lagartas noctuídeas preferem folhas de Daphne laureola com nervuras mais curtas, entre outras preferências (ALONSO; HERRERA, 1996). Os efeitos da arquitetura variável da planta podem ser controlados, em parte, pelo próprio comportamento de forrageio da lagarta. Os pelos e os tricomas não glandulares são defesas mecânicas que impedem o progresso das lagartas de um lado ao outro da folha, ou restringindo seu acesso pela superfície da folha (DUFFEY, 1986). Tricomas glandulares oferecem sua defesa mecânica e adicionam um problema por poder conter compostos químicos que são tóxicos (LIN et al., 1987) ou grudentos aos insetos (van DAM; HARE, 1998). O consumo de áreas foliares por lagartas recém-eclodidas de Paleacrita vernata Peck relacionou-se significantemente com uma menor densidade de tricomas (DIX et al., 1996). A simples presença ou ausência de ceras tem sido considerada como sinal de deterrência para a alimentação larval e seu estabelecimento na planta (KANTIKI; AMPOFO, 1989; YANG et al., 1993).

As folhas também são habitadas por uma complexa fauna de bactérias, fungos e outros micróbios (BARBOSA et al., 1991; KINKEL, 1997). Alimentar-se na superfície da folha resulta em ingerir os micróbios também e quando esses micróbios são patogênicos a mortalidade é alta. Alternativamente, os microrganismos, algumas vezes, também podem alterar positivamente a qualidade do hospedeiro para as lagartas (WILSON et al., 2000). Há razões para se acreditar que os patógenos são mais perigosos também para as lagartas mais jovens. Lagartas do primeiro ínstar de S. frugiperda têm mais preferência por folhas intactas de Festuca arundinacea do que por folhas infestadas por fungos Acremonium loliae (HARDY et al., 1985).

Segundo Southwood (1978), outra importante barreira para a alimentação das lagartas é a dificuldade que o inseto tem em se fixar nas estruturas das folhas e encontrar o local para iniciar sua alimentação. As folhas do azevinho (Ilex aquifolium), resistentes a herbívoros vertebrados, apresentam uma cutícula lisa e espinhos ao longo da margem das folhas que impedem as lagartas Lasiocampa quercus L. de se alimentar (EDWARDS; WRATTEN, 1981).

Deve-se considerar, ainda, que as folhas dentro de uma planta também podem ter concentrações diferentes de proteínas, independentemente da idade e da dureza (SCHULTZ et al., 1982; DENNO; McCLURE, 1983; STAMP; BOWERS, 1990; SUOMELA et al., 1995). As concentrações proteicas podem mudar com as mudanças de estações (SLANSKY JUNIOR; SCRIBER, 1985). Com certeza, as lagartas de ciclo de vida médio a longo encontrarão dietas proteicas variáveis. Como elas lidam com essa variação da folha é um dado muito importante e, como já mencionado, as concentrações baixas de proteína reduzem as taxas de crescimento (WOODS, 1999). Estudos em laboratório mostraram que as lagartas parecem se desenvolver melhor em dietas contendo proteína e carboidrato em quantidades semelhantes ou, em alguns casos, em dietas ricas em proteínas (WALDBAUER et al., 1984; SIMPSON; RAUBENHEIMER, 1993).

Há três maneiras para a compensação de deficiências nutricionais diante de recursos alimentares potenciais: a) ingerir mais alimento; b) absorver e utilizar o que é ingerido com mais eficiência; e c) selecionar alternativamente fontes de nutrientes (SIMPSON; ABISGOLD, 1985). O comportamento de compensação por ingestão é comum entre os insetos tanto quanto a dieta é qualitativa e/ou quantitativamente inadequada (SLANKY JUNIOR; SCRIBER, 1985; SIMPSON; SIMPSON, 1990).

Aumentar a taxa de ingestão é a resposta compensatória mais comum em insetos herbívoros. SLANSKY JUNIOR; SCRIBER (1985) mostraram que as lagartas de Anticarsia gemmatalis Hübner (Lepidoptera, Noctuidae) aumentam a quantidade de dieta ingerida quando esta se apresenta mais diluída, assim como Timmis et al. (1988) mostraram que as lagartas de M. sexta também aumentam a taxa de consumo em razão da diluição dos nutrientes artificiais. Porém, o aumento da ingestão de alimentos, muitas vezes, está ligado ao aumento do tempo de alimentação, o que, por sua vez, tem consequências ecológicas importantes, uma vez que a alimentação na superfície das folhas é perigosa para as lagartas (BERNAYS, 1997). Outras características das folhas, além das já descritas, afetam as taxas de crescimento das lagartas, como a qualidade da proteína e o nível de outros nutrientes (STAMP; CASEY, 1993).

Inimigos naturais

Os recursos alimentares utilizados por um inseto geram uma força seletiva muito atuante nos traços históricos de sua vida (RHOADES, 1985). Dependendo do recurso utilizado, têm-se os graus de especificidade e de adaptações, gerando pressões seletivas fortes se os insetos forem expostos a predadores, parasitoides e/ou competidores (PRICE, 1984) e se o recurso utilizado tiver baixa qualidade nutricional, baixa persistência e disponibilidade (TALLAMY; WOOD, 1986). Os inimigos naturais e os recursos alimentares de uma espécie influenciam fortemente a distribuição espacial de uma população de insetos. Em uma revisão (BERDEGUE et al., 1996), 70% a 85% dos estudos fornecem evidências de que a escolha do alimento e/ou o sítio de oviposição prioriza achar espaços livres de inimigos.

É difícil obter medidas diretas da predação em animais pequenos. Ao contrário, o desaparecimento tem sido, às vezes, utilizado como medida de predação. Nesse caminho, muitos estudos deduziram a importância da predação como um fator que afeta a mortalidade dos insetos herbívoros e, também, das lagartas. Os predadores invertebrados são mais importantes para as lagartas menores enquanto os vertebrados tornam-se os principais predadores para as espécies maiores. Com certeza, a importância evolucionária dos predadores como um perigo iminente e constante tem sido bem discutida e sabe-se que eles sempre influenciaram as estratégias de utilização do alimento das espécies de imaturos de lepidópteros (HEINRICH, 1993).

Dados mostraram o perigo do movimento das lagartas em associação com o risco da predação por formigas (BERGELSON; LAWTON, 1988) por pentatomídeos (MARSTON et al., 1978), por aranhas (De BOER, 1971) e também por pássaros (CLARK; FAETH, 1998). Se relacionarmos que a alimentação gera uma série de movimentos, como já mencionado, tem-se que a alimentação é “perigosa” para as lagartas. Estudos de Bernays (1997) mostraram que o período de alimentação foi 100 vezes mais perigoso do que o período de repouso para as lagartas de Uresiphita reversalis Guenée (coloração aposemática) e três vezes mais perigosa para as lagartas de M. sexta (críptica).

Um exemplo claro da importância da predação na interação lagarta–folha é descrito por Damman (1987): apesar de ser evidente que as folhas jovens proporcionam performance melhor, também para Omphalocera munroei Damman, espécie que prefere as folhas velhas de plantas do gênero Asimina (família Annonaceae), diferentemente de outros insetos herbívoros, que se concentram em atacar folhas jovens. Estudos seguintes mostraram que a proteção contra os inimigos naturais foi mais importante do que a eficiência na nutrição dessas lagartas.

A sobrevivência larval em C. lacinia variou com o tratamento de exclusão do predador (Figura 8). O grupo-controle, em que nenhum predador foi excluído, diferiu dos outros três tratamentos, tendo uma sobrevivência menor. As formigas parecem ser predadoras muito importantes para a sobrevivência dessa espécie.

Figura 8. A média da sobrevivência larval em Chlosyne lacinia variou com o tratamento de exclusão do predador: nenhum predador excluído, formigas excluídas, formigas e pássaros excluídos e todos os predadores excluídos. Letras diferentes acima das colunas indicam diferenças significantes (P < 0,05) entre médias (teste de Tukey HSD). As formigas parecem ser predadoras importantes dessa espécie.

Fonte: Clark e Faeth (1998).

Competição e privação do alimento

A competição tende a ser mais intensa quanto maior for o número de necessidades que os organismos têm em comum, sendo mais vigorosa entre os membros de uma mesma espécie (REMMERT, 1982). É de se esperar que tanto a competição intraespecífica como a interespecífica levem a uma maior eficiência de exploração dos recursos (PIANKA, 1983). Segundo Levot et al. (1979), as espécies que têm habilidade para tolerar a redução no tamanho do corpo e a se desenvolverem em um tempo menor têm vantagem competitiva diante de espécies com outras estratégias. Em alguns insetos, o comportamento migratório de um habitat original é uma resposta à competição, e tal comportamento origina um período de privação alimentar e de perda de energia, porém, em alguns casos, esse comportamento é seguido de um risco de não encontrar alimento, um risco mortal (AMANO, 1987).

Segundo Fretwell (1972), muitos competidores ajustam-se à quantidade de recursos, de modo que cada indivíduo desfruta da mesma taxa de aquisição deles. Trabalhos sobre competição (WASTI et al., 1975; SCHROEDER, 1975; PETER; BARBOSA, 1977; MOON, 1980; AMANO, 1983; SIGURJONSDOTTIR, 1984) mostraram que há alguns problemas menos polêmicos e esperados em situações de falta de recursos, como o aumento da mortalidade, a diminuição do volume ou o tamanho pupal e a diminuição do tamanho do adulto; porém outros efeitos foram variados, tais como o aumento do tempo de desenvolvimento, a sobrevivência sexual diferenciada ou, mesmo, a redução do tamanho mais evidente no macho ou na fêmea, entre outros. Também, faltam dados sobre a possibilidade de os imaturos desnutridos compensarem deficiências nutricionais diante de recursos alimentares abundantes.

A oviposição das fêmeas de A. monuste é capaz de evitar a competição intraespecífica larval por alimento apenas nos primeiros ínstares e as lagartas mais adiantadas no desenvolvimento realizam a migração para outra planta na natureza. O estudo em laboratório da competição intraespecífica durante os últimos ínstares larvais causa efeitos muito drásticos na sobrevivência e na reprodução da população. Há indivíduos que se desenvolvem melhor à custa da falta de sucesso de outros (BARROS-BELLANDA; ZUCOLOTO, 2002).

A competição intraespecífica por alimento, porém, não deve ser uma pressão seletiva muito atuante nas gerações de A. monuste, em condições de campo, por dois motivos já mencionados: a viabilidade da dispersão larval para outra planta e o tamanho das plantações de couve, que viabiliza a dispersão. Os experimentos mostraram indivíduos que não são adaptados à situação de escassez de alimento por períodos prolongados, por causa, principalmente, de estratégias reprodutivas inviáveis (observou-se que algumas lagartas pupam muito cedo, emergindo com peso baixo, sem condições de colocar muitos ovos nas plantas em gaiolas) (BARROS-BELLANDA; ZUCOLOTO, 2002).

Na maioria das vezes, o peso da fêmea e/ou seu tamanho é correlacionado positivamente com a produção de ovos (HAUKIOJA; NEUVONEN, 1985; MARSHALL, 1990; TAMMARU, 1998). As fêmeas tendem a ser mais pesadas do que os machos (MUKERJI; GUPPY, 1970; BECKWITH, 1976; DOWNER; MATTEUS, 1976), elas mantêm seu peso maior por consumirem mais alimento num determinado tempo e/ou aumentarem seu período larval, aumentando também a quantidade de alimento total consumido (BECKWITH, 1976). Em situação de competição, as fêmeas parecem ser mais afetadas pela desnutrição do que os machos e isso parece ocorrer com A. monuste (BARROS-BELLANDA; ZUCOLOTO, 2002).

Tanto a quantidade quanto a qualidade do alimento consumido pelos insetos afetam a performance (SLANSKY JUNIOR, 1982; SLANSKY JUNIOR; RODRIGUES, 1987) e podem afetar o comportamento de seleção de dietas pelos imaturos (HSIAO, 1985; STOFFOLANO, 1995). Segundo Schroeder (1975), a privação de alimento em Calocalpe undulata L. (Lepidoptera) – por longos períodos (de 8 horas a 24 horas) na fase larval – reduz o crescimento larval, a ingestão e a produção fecal, mas essa situação aumenta relativamente a assimilação de nutrientes. Nos lepidópteros, a eficiência de utilização do alimento por lagartas que normalmente alimentam-se continuamente pode ser afetada por pequenos períodos de privação, porém, se a privação levar ao aumento no tempo de permanência do alimento no intestino da lagarta, a digestão e a assimilação podem ser melhoradas e a eficiência no crescimento pode ser aumentada (WALDBAUER, 1968).

A privação de alimento por 24 horas tem um efeito negativo tanto para as lagartas no início da fase larval de A. monuste como para as mais avançadas no desenvolvimento. A privação no início do desenvolvimento faz com que o tempo para a pupação aumente, expondo os indivíduos a situações bióticas e abióticas desfavoráveis à sua sobrevivência em condições de campo. A privação de alimento por 24 horas no quarto ínstar também tem efeitos negativos, pois foi encontrada diferença estatística no número de ovos por fêmea (BARROS-BELLANDA; ZUCOLOTO, 2002). É interessante saber que as lagartas que foram privadas no início do desenvolvimento chegaram no quinto ínstar com peso semelhante às lagartas que sofreram privação no quarto ínstar, ou seja, até o início do quinto ínstar não apresentaram capacidade de compensação diante da falta de alimento. Além disso, estavam atrasadas no desenvolvimento em 24 horas até o início do quinto ínstar, parecendo que as 24 horas de privação corresponderam a um atraso direto de 24 horas no desenvolvimento (BARROS-BELLANDA; ZUCOLOTO, 2002).

A maioria do consumo do alimento e do crescimento larval ocorre durante os últimos ínstares e os valores de performance calculados nesses ínstares são representativos para todo o estágio larval (KHALSA et al., 1979; SCRIBER; SLANSKY JUNIOR, 1981). Em A. monuste parece que o quinto ínstar é realmente o período decisivo para a origem de indivíduos bem nutridos. Nos experimentos sobre a capacidade de compensação da falta de alimento, as lagartas desnutridas do quinto ínstar se mostraram capazes de melhorar seu estado diante de alimento em abundância. Em ambos os grupos privados a ingestão foi maior do que a dos respectivos grupos-controle (BARROS-BELLANDA; ZUCOLOTO, 2002).

Outro ponto importante sobre a compensação alimentar é que ela pode ser prolongada, ou seja, não parar necessariamente depois das primeiras refeições realizadas. van Herrewege (1974) privou machos de B. germanica (L.) por três dias e, então, forneceu a eles uma dieta artificial nutricionalmente adequada. A ingestão foi três vezes maior durante o primeiro dia após a privação e se elevou mais nos dois dias seguintes. Em A. monuste, a ingestão medida nas primeiras 24 horas do quinto ínstar dos grupos experimentais ainda não foi significativamente maior do que a ingestão do grupo-controle.

Em M. sexta, obteve-se mudança do padrão alimentar em períodos de privação acima de 5 horas, com aumento da ingestão (BOWDAN, 1988). Em privações longas (água e alimento), a atividade locomotora aumenta aparentemente em relação ao nível de reservas metabólicas que o inseto possui (BARTON-BROWNE, 1975; CALOW, 1977), porém, em períodos extremos, é observada uma morbidez nos indivíduos (BERNAYS; SIMPSON, 1982; SIMPSON; SIMPSON, 1990; RAUBENHEIMER; GÄDE, 1996).

Conclusão e sugestões de pesquisa no contexto básico e aplicado

Um entendimento claro e amplo da nutrição ecológica das lagartas é um avanço importante não só para a ecologia e a evolução, mas também para as áreas aplicadas e de interesse econômico, uma vez que a ordem Lepidoptera como um todo influencia diretamente nas perdas econômicas sofridas pelas colheitas agrícolas (NIELSEN; COMMON, 1991).

O estudo das lagartas e suas folhas também contribui para o conhecimento da biologia dos herbívoros. Ecologicamente, o significado dos insetos herbívoros é profundo. Primeiro, eles podem reduzir dramaticamente o fitness da planta, tanto direta como indiretamente. Segundo, eles suportam um número igual de espécies de invertebrados predadores e parasitoides. Terceiro, eles são o maior recurso alimentar de uma diversidade de pássaros, lagartos e pequenos mamíferos.

Neste capítulo, procurou-se desenvolver ideias básicas sobre a biologia alimentar de lagartas mastigadoras, tentando relacionar sua nutrição (presença ou não de nutrientes e/ou compostos secundários) com a influência de um meio ambiente variado, abordando vários aspectos do comportamento alimentar desse grupo e de sua fisiologia, e valorizando as discussões ecológicas e evolutivas. Como sugestões de pesquisas relacionadas ao tema têm-se: a) a análise temporal do comportamento alimentar das lagartas na natureza e suas estratégias de evitar predadores e parasitoides durante esse processo; e b) a função dos itens não vegetais e do canibalismo de ovos na alimentação de imaturos de outras espécies de lepidópteros, sendo uma pergunta importante a ser respondida se a especificidade de uma espécie facilitaria, dificultaria ou não teria relevância no comportamento canibal das lagartas.

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Capítulo 12

Insetos sugadores de sementes (Heteroptera)

Antônio R. Panizzi

Flávia A. C. Silva

Introdução

Os insetos sugadores de sementes são representados principalmente pela ordem Hemiptera (Heteroptera), incluindo diversas famílias, entre as quais, Alydidae, Corimelaenidae, Coreidae, Lygaeidae, Pentatomidae, Pyrrhocoridae, Rhopalidae e Scutelleridae (SCHUH; SLATER, 1995; SCHAEFER; PANIZZI, 2000). A maioria dos percevejos (heterópteros) prefere se alimentar de sementes verdes (imaturas), as quais são mais macias e, portanto, mais fáceis de serem penetradas, além de possuírem maior conteúdo de água. Outros, como os percevejos das famílias Pyrrhocoridae e Lygaeidae, alimentam-se de sementes maduras (JANZEN, 1978). Os Pyrrhocoridae incluem os manchadores-do-algodão (Dysdercus spp.), os quais são pragas importantes (SCHAEFER; AHMAD, 2000), além de inúmeras espécies sem importância econômica, habitantes de florestas tropicais (JANZEN, 1972). Os Lygaeidae são conhecidos como seed bugs (percevejos-das-sementes) (SWEET, 1960), embora muitas espécies se alimentem da seiva de tecidos vegetativos (por exemplo, espécies de Blissus spp. e Nysius spp.) (SWEET, 2000). Entre os Alydidae, Neomegalotomus parvus (Westwood) apresenta melhor desempenho reprodutivo em sementes maduras de leguminosas do que em sementes imaturas (SANTOS; PANIZZI, 1998).

Os hemípteros (heterópteros) que se alimentam de plantas inserem os estiletes (mandíbulas + maxilas) nos tecidos. Os danos aos tecidos vegetais, incluindo sementes e frutos, resultam da frequência de penetração dos estiletes e da duração do período alimentar, associados com as secreções salivares que podem ser tóxicas e causar necrose. Slansky Junior e Panizzi (1987) revisaram a ecologia nutricional de hemípteros fitófagos especializados em sementes/frutos e forneceram detalhes sobre o seu comportamento alimentar. Mais recentemente, Hori (2000) revisou as secreções salivares produzidas e os consequentes danos nos tecidos.

O ataque de percevejos pode inutilizar a semente ou reduzir sua viabilidade, originando plântulas com vigor fraco. Embora os insetos mastigadores tenham uma capacidade maior de danificar o embrião, uma punctura dos sugadores no eixo da radícula-hipocótilo pode impedir a germinação (JENSEN; NEWSOM, 1972). O impacto dos insetos na produção de sementes e frutos é discutido amplamente na literatura de entomologia econômica e de grande importância para a agricultura mundial.

Neste capítulo serão apresentadas as características dos alimentos (i.e., sementes), as múltiplas interações dos insetos sugadores a eles associados, o impacto do ambiente biótico e abiótico na biologia desses insetos e as estratégias utilizadas para atingir uma performance máxima, sob a ótica da bioecologia e da nutrição.

Características do alimento (sementes)

Composição nutricional

As sementes apresentam composição química variável, dependendo de vários fatores, entre os quais, a espécie vegetal e a idade da planta. Apesar de a maior parte dos compostos químicos das sementes não diferir daqueles encontrados nos demais órgãos da planta, as sementes tendem a ser “pacotes” de nutrientes em alta concentração (SLANSKY JUNIOR; SCRIBER, 1985). Deve-se ressaltar, no entanto, que as proteínas e os lipídios presentes nas sementes podem diferir na composição química e em suas propriedades, em relação às demais partes da planta, e têm suas concentrações definidas geneticamente e/ou por influência de fatores ambientais (CARVALHO; NAKAGAWA, 1983).

Por exemplo, a porcentagem em peso seco de proteína e óleo varia de 10% a 30% e de 10% a 40% para sementes de várias famílias (EARLE; JONES, 1962; JONES; EARLE, 1966). As proteínas são os principais componentes das sementes de leguminosas, podendo variar de 20% a 40%, enquanto as sementes de cereais têm em média de 7% a 15% de proteína (VITALE; BOLLINI, 1995). Diferenças no conteúdo total de proteína e óleo ocorrem entre espécies da mesma família. Por exemplo, sementes de soja têm um conteúdo de proteína (32,2% de peso seco) e óleo (21,8%) relativamente alto, quando comparado com outras leguminosas, tais como o feijão, Phaseolus vulgaris L. que contém 24,2% e 1,2%, respectivamente (EARLE; JONES, 1962). Em adição, a qualidade da proteína das sementes de soja, medida pela razão de eficiência proteica (isto é, ganho de peso/proteína ingerida), é maior (2,4%) do que aquela observada para sementes de feijão (0,5%), bem como a digestibilidade das proteínas das sementes determinadas em ratos (de 70,1% a 82,9% para soja e de 36,3% a 56,0% para feijão; BRESSANI; ELIAS, 1980). Observa-se, também, que a porcentagem em peso seco de proteínas pode variar de 11% a 22% entre espécies iguais cultivadas em diferentes regiões geográficas, ressaltando a influência dos fatores ambientais sobre a composição química das sementes (MAYER; POLJAKOFF-MAYBER, 1982).

Entre os componentes químicos presentes em uma semente, destacam-se os três grupos: proteínas, lipídios e carboidratos. Em função das diferenças em solubilidade, as proteínas podem ser classificadas em: albuminas, globulinas, glutelinas e prolaminas. As glutelinas e as prolaminas formam para a maioria dos cereais, o principal componente das proteínas (80% a 90% do total), enquanto as albuminas e as globulinas contribuem com menos de 20% do total. Já nas dicotiledôneas, as glutelinas ocorrem desde níveis muito baixos até cerca de 50% do total das proteínas, e as prolaminas estão em baixos teores ou ausentes. As albuminas e globulinas são bem definidas nas dicotiledôneas (DUFFUS; SLAUGHTER, 1980; MAYER; POLJAKOFF-MAYBER, 1982; CARVALHO; NAKAGAWA, 1983). De acordo com suas funções, as proteínas também podem ser classificadas em três grupos: de armazenamento, estruturais e metabólicas, e proteínas de proteção (SHEWRY; HALFORD, 2002).

Os lipídios constituem o principal material de reserva de várias espécies vegetais e são encontrados em toda semente. Estão geralmente presentes na forma de glicerídeos (triglicerídeos), diferentes ácidos graxos insaturados (p. ex., ácido oleico, linoleico, palmítico e esteárico), fosfolipídios, glicolipídios, tocoferóis e outros (MEDCALF, 1973; MAYER; POLJAKOFF-MAYBER, 1982). Os carboidratos são outros componentes importantes das sementes, sendo o amido o principal carboidrato de reserva, principalmente de cereais, constituindo cerca de 65% da semente de trigo e 79% do seu endosperma (MEDCALF, 1973). Embora os açúcares, em geral, formem uma pequena parte dos carboidratos presentes na semente, sua porcentagem em peso seco pode variar de 1% a 70% entre espécies de diferentes famílias (MAYER; POLJAKOFF-MAYBER; 1982).

As sementes ainda apresentam na sua composição minerais, compostos nitrogenados outros (amidos e aminoácidos livres), vitaminas e fitormônios (DUFFUS; SLAUGHTER, 1980; CARVALHO; NAKAGAWARA, 1983). Para a maioria das famílias de plantas, elementos como fósforo, potássio e magnésio estão presentes e seus teores podem estar positivamente relacionados com o conteúdo de proteína na semente (LOTT et al., 1995).

Variações no conteúdo total de matéria seca e de água (Figura 1) e na composição química da semente são observadas com a maturação. Em ervilha, a taxa de hidratação da semente pode diminuir de 85% a 14% durante as diferentes fases de maturação (DEUNFF, 1989). Na soja, as vitaminas decrescem acentuadamente à medida que a semente amadurece e aumentam com a germinação (BATES; MATTHEWS, 1975). Os conteúdos de proteína e lipídio de sementes em fase de maturação (isto é, sementes no tamanho máximo e as folhas iniciando a amarelar) variam de 36,7% a 39,4% e de 20,5% a 21,5% com a maturação completa, respectivamente (BATES et al., 1977). À medida que as sementes se desenvolvem, o teor de amido e de óleo aumenta, bem como os teores de ácido oleico e linoleico, e os ácidos palmítico, esteárico e linolênico decrescem e, no final do desenvolvimento, se estabilizam (RUBEL et al., 1972; YAZDI-SAMADI et al., 1977).

Figura 1. Modificações em algumas características fisiológicas na semente durante o seu desenvolvimento e sua maturação.

Fonte: Carvalho e Nakagawa (1983).

Aleloquímicos

Em adição aos nutrientes mencionados, substâncias secundárias ou aleloquímicos estão presentes nas sementes e têm efeitos tóxicos e/ou repelentes aos insetos. Eles incluem as lectinas (fitohemaglutininas), um grupo de glicoproteínas que está presente nos cotilédones e nas sementes de leguminosas, em concentrações elevadas (GATEHOUSE; GATEHOUSE, 2000). Lectinas de feijão têm um efeito tóxico severo em vertebrados (LIENER, 1980) e também em insetos (JANZEN et al., 1976). Lectinas presentes em sementes de soja são mencionadas inibindo o crescimento de lagartas de Manduca sexta (L.) (SHUKLE; MURDOCK, 1983). Os taninos são as principais substâncias de defesa química das plantas contra predadores de sementes, formam um grupo complexo e heterogêneo de derivados de fenol distribuídos por toda a planta e são abundantes na casca das sementes. São considerados fatores antinutricionais, pois não apresentam ação tóxica direta, mas produzem partes da planta com menor digestibilidade, difíceis de serem metabolizadas por muitos microrganismos, insetos e vertebrados (BOESELWINKEL; BOUMAN, 1995).

Outros aleloquímicos comuns em sementes de leguminosas (Glycine spp. e Phaseolus spp.) incluem flavonoides, alcaloides, esteroides e ácidos fenólicos (KOGAN, 1986). Glicosídeos e aminoácidos não proteicos, inibidores de tripsina, antivitaminas e ácido fítico, entre outros, são também mencionados na literatura como fatores antinutricionais (HARBONE et al., 1971; JANZEN, 1971; LIENER, 1979; DUFFUS; SLAUGHTER, 1980). As plantas também produzem proteínas com atividade antimetabólica contra várias enzimas digestivas (proteinases e amilases) de herbívoros. Os inibidores de proteinases digestivas são pequenas proteínas que se ligam às enzimas digestivas dos insetos, formando um complexo que impede a absorção de aminoácidos, que leva o inseto à inanição. Consequentemente, esses inibidores induzem a morte ou redução do crescimento larval (GATEHOUSE; GATEHOUSE, 2000, FONTES et al., 2002). Já os inibidores de alfa-amilase estão geralmente presentes em sementes de algumas leguminosas e se ligam às amilases formando complexos inativos que protegem as sementes contra vários insetos bruquídeos (SHADE et al., 1994; SHROEDER et al., 1995).

Aspectos físicos e estruturais

Diversas características físicas e estruturais das sementes e/ou das vagens são importantes do ponto de vista da alimentação dos insetos sugadores. O tegumento da semente, por exemplo, pode conter lignina que protege a semente contra o ataque de patógenos e o consumo por herbívoros e predadores (BOESEWINKEL; BOUMAN, 1995). As vagens possuem pilosidade ou pubescência e a dureza das paredes das vagens, o espaço de ar entre a parede das vagens e as sementes, entre outras características que influem na atividade alimentar dos percevejos.

Em algumas plantas, o arilo (camada colorida e comestível que circunda o tegumento da semente) atrai muitos animais como aves e mamíferos, porém, em razão de sua espessura, pode dificultar a alimentação de insetos sugadores (BOESEWINKEL; BOUMAN, 1995). Essas características podem impedir a atividade alimentar dos insetos sugadores, parcial ou totalmente, principalmente das fases jovens (ninfas) que possuem o aparelho bucal (estiletes) menor e mais frágil que os adultos. O impacto dessas características na biologia dos insetos sugadores ainda necessita ser estudado em detalhes, embora alguns estudos tenham sido realizados. Por exemplo, adultos de Jadera haematoloma Herrich-Schaeffer que se alimentam de sementes da sapindácea Cardiospermum corindum, possuem os estiletes mais longos do que os indivíduos que se alimentam de sementes de outras sapindáceas. Essa especialização permite aos insetos atingir as sementes de C. corindum que ficam protegidas por um espaço de ar entre a parede da vagem (CARROL; LOYE, 1987). Caso semelhante ocorre com o percevejo-verde, N. viridula, cujas ninfas jovens não sobrevivem em vagens da leguminosa Sesbania vesicaria, pois não conseguem atingir as sementes no interior das vagens, devido ao espaço de ar existente entre as paredes das vagens e as sementes (A.R. PANIZZI, observação pessoal). A dureza do tegumento da semente e da gluma da espiga de sorgo apresentou valores maiores em cultivares resistentes ao mirídeo, Calocoris angustatus Leth. do que as cultivares suscetíveis (RAMESH, 1992).

Abundância

A abundância e a disponibilidade das sementes aos insetos sugadores são fatores fundamentais na regulação das dinâmicas populacionais nos diversos ecossistemas. No caso de culturas anuais, os hemípteros necessitam colonizar os campos rapidamente, assim que as sementes aparecem, pois se trata de uma fonte nutricional efêmera.

Existe grande variação na quantidade e na periodicidade na produção de sementes em decorrência de condições climáticas (por exemplo, chuva) e das espécies vegetais presentes em diferentes habitats. Muitas vezes, esses fatores restringem a disponibilidade das sementes, dificultando o encontro da fonte nutricional adequada (SLANSKY JUNIOR; PANIZZI, 1987).

O tamanho da semente também é muito variável, dependendo da espécie vegetal e do estágio de desenvolvimento. Mudanças bruscas em tamanho ocorrem desde a formação da semente até a maturação. No caso da soja, por exemplo, os percevejos pentatomídeos não conseguem se desenvolver satisfatoriamente ao se alimentarem de vagens que completaram o desenvolvimento, mas que não iniciaram ainda o enchimento de grãos (soja no estádio R5) (PANIZZI; ALVES, 1993). Isso pode ocorrer tanto pela falta de nutrientes nas sementes em início de desenvolvimento, como pela incapacidade de os percevejos acessarem as sementes no interior das vagens. O efeito do tamanho da semente na biologia é mais crítico para insetos que vivem dentro da semente, como é o caso dos mastigadores, p. ex., Bruchidae (JANZEN, 1969; JOHNSON; KISTLER, 1987).

À semelhança das características físicas e estruturais mencionadas, o impacto da abundância e do tamanho das sementes no desempenho dos insetos sugadores tem sido pouco estudado. Alguns dos poucos casos referidos na literatura serão discutidos no item Impacto de fatores bióticos (alimento) no desempenho dos heterópteros.

Biologia de heterópteros sugadores de sementes

Alimentação (ingestão, digestão, excreção e utilização do alimento)

Os hemípteros (heterópteros) obtêm nutrientes e água por meio dos estiletes (mandíbulas + maxilas) os quais são inseridos na fonte alimentar. Esse modo de alimentação provavelmente evoluiu de um aparelho bucal mais primitivo do tipo raspador-sugador (GOODCHILD, 1966). De acordo com Hori (2000), os percevejos se alimentam de uma das seguintes maneiras: com elaboração da bainha para os estiletes; com dilaceração e saturação de seiva; com maceração e saturação de seiva; e alimentação tipo bomba osmótica. No primeiro caso, os percevejos inserem os estiletes nos tecidos, principalmente no floema, destruindo algumas células; uma bainha para os estiletes é formada, permanecendo nos tecidos da planta, e pode ser utilizada para estimar a frequência alimentar dos insetos (BOWLING, 1979, 1980). O dano resultante é um dano mecânico pequeno (MILES; TAYLOR, 1994). A parte externa da bainha dos estiletes pode ser observada e registrada, e foi chamada flange (bainha) por Nault e Gyrisco (1966), os quais trabalharam com outros insetos sugadores (afídeos).

No tipo de alimentação com dilaceração e saturação de seiva, os percevejos mexem os estiletes vigorosamente para frente e para trás, e várias células são dilaceradas. No tipo de alimentação com maceração e saturação de seiva, as células são rompidas pela ação da enzima salivar pectinase. Em ambos os casos, o conteúdo das células, contendo a saliva, é lançado, danificando várias células. Por fim, no caso de alimentação tipo bomba osmótica, a enzima salivar sucrase é injetada no tecido vegetal, aumentando a concentração osmótica dos fluidos intercelulares contendo açúcares e aminoácidos, os quais, então, são succionados, deixando células vazias ao redor dos estiletes (HORI, 2000).

Nos estiletes (mandíbulas), existem estruturas que lembram dentes e que são utilizadas para rasgar o tecido vegetal. Por exemplo, nos percevejos pentatomídeos N. viridula, P. guildinii e E. heros, e no alidídeo N. parvus existem variações no tamanho e forma dessas estruturas. As esculturações na face interna das mandíbulas dos pentatomídeos são retangulares e no alidídeo apresenta-se na forma de estrias longitudinais. Os ápices mandibulares são rombudos em P. guildinii e N. viridula e setáceos em E. heros e N. parvus (SANTOS, 2003) (Figuras 2 e 3).

Figura 2. Face interna dos estiletes mandibulares de Nezara viridula (A), Piezodorus guildinii (B), Euschistus heros (C) e Neomegalotomus parvus (D). Aumento: 1.000X.

Fonte: Santos (2003).

Fotos: Cláudia Hirt Santos

Figura 3. Esculturações (“dentes”) no ápice dos estiletes mandibulares de Nezara viridula (A), Piezodorus guildinii (B), Euschistus heros (C) e Neomegalotomus parvus (D). Aumento: 1.000X.

Fonte: Santos (2003).

Fotos: Claúdia Hirt Santos

A saliva dos heterópteros e dos homópteros tem sido muito estudada. Ela contém uma série de enzimas e metabólitos que variam de acordo com a espécie, com o indivíduo, com o estágio de desenvolvimento, o sexo e a fonte nutricional utilizada (MILES, 1972; TINGEY; PILLEMER; 1977). Quando injetada nas plantas, essas secreções salivares causam deformações (p. ex., galhas, rosetamento de folhas) semelhantes àquelas causadas por hormônios de crescimento em excesso; o ácido indolacético, quer derivado da planta hospedeira, quer formado na glândula salivar, é considerado o composto mais fitotóxico da saliva dos heterópteros (HORI, 2000). Sementes danificadas pela inserção dos estiletes podem ter um aumento na incidência de microrganismos patogênicos (PANIZZI et al., 1979; RAGSDALE et al., 1979).

Os insetos sugadores de sementes requerem grande quantidade de água quando se alimentam exclusivamente de sementes secas, e a saliva aquosa é produzida em abundância durante a atividade alimentar. Em geral, a água é obtida de outras plantas e/ou de tecidos vegetais da planta hospedeira (SAXENA, 1963). Ninfas do pirrocorídeo Dysdercus bimaculatus Stål alimentam-se de sementes de algodão embebidas em água, em vez de em sementes secas, e fêmeas tendem a retardar a produção de ovos sob estresse de água (DERR, 1980). A ingestão de nutrientes está relacionada com a produção de saliva aquosa, e a razão alimento ingerido para saliva aquosa indica eficiência alimentar (EGGERMANN; BONGERS, 1980).

O hábito gregário parece ser um componente importante na atividade alimentar dos sugadores de sementes, e vários exemplos elucidam isso (SLANSKY JUNIOR; PANIZZI, 1987). O ropalídeo Jadera choprai Göllner-Scheiding, comumente, se alimenta em grupo em sementes caídas no solo (Figura 4) e apresenta mortalidade menor e desenvolvimento mais rápido quando criado em grupo do que isoladamente (PANIZZI et al., 2005). Este percevejo apresenta um hábito interessante de carregar as sementes presas ao aparelho bucal por longas distâncias (observou-se até 2 m em laboratório) e, ao se alimentar, fica em posição inclinada em relação ao solo, segurando a semente com o par de pernas dianteiro (PANIZZI; HIROSE, 2002). O hábito de o percevejo carregar as sementes tem sido relatado para outras diversas espécies que vivem no solo, tal como os cidnídeos (SITES; McPHERSON, 1982; TSUKAMOTO; TOJO, 1992; TAKEUCHI; TAMURA, 2000). No caso do cidnídeo Parastrachia japonensis Scott, as fêmeas carregam frutos (drupas) da planta hospedeira para nichos (buracos rasos sob a vegetação contendo as ninfas) para alimentação das ninfas (TSUKAMOTO; TOJO, 1992). Essas drupas são, aparentemente, de melhor qualidade nutricional do que as drupas encontradas ao acaso no solo, pois as ninfas que não se alimentam das drupas dos nichos apresentam desenvolvimento retardado e menor sobrevivência (FILIPPI et al., 2000). Em alguns casos, foram observadas fêmeas roubando drupas de nichos de outras fêmeas (cleptoparasitismo), o que pode influenciar a localização do nicho (FILIPPI et al., 2005).

Figura 4. Ninfas do percevejo ropalídeo, Jadera choprai, alimentando-se em grupo sobre uma semente de balãozinho, Cardiospermum halicacabum (Sapindaceae), erva daninha em campos de soja.

Foto: Juvenil José da Silva

O percevejo alidídeo Neomegalotomus parvus (Westwood) apresenta hábito gregário em plantas de guandu, Cajanus cajan onde se alimenta principalmente de vagens maduras (secas) (VENTURA; PANIZZI, 2003). Entretanto, esse percevejo pode se alimentar de adultos e ninfas mortos. Ninfas de segundo ínstar, desprovidas de sementes de leguminosas, alimentando-se exclusivamente de ninfas mortas, conseguem atingir o terceiro ínstar. No campo, adultos de N. parvus são encontrados em carcaças e em fezes de animais, aparentemente em alimentação, e agregações de adultos foram verificadas sobre fezes de cães (VENTURA et al., 2000). Esse hábito alimentar pouco comum tem sido reportado para alidídeos (BROMLEY, 1937; SCHAEFER, 1980). Aldrich (1995) associou a atração de alidídeos para carcaças e fezes à produção de secreções rançosas (ácidos graxos com cadeias curtas) pelas glândulas metatorácicas de machos e de fêmeas.

Várias espécies de percevejos pentatomídeos, ao se alimentarem de vagens de soja, preferem as sementes localizadas mais perto do pedicelo, comparadas às sementes localizadas na posição mediana ou distal na vagem (PANIZZI et al., 1995). Aparentemente, a semente na posição mais próxima é preferida por ser a primeira que o inseto encontra quando caminha sobre a planta. Entretanto, essa preferência ocorre também em vagens destacadas das plantas, o que sugere haver outros fatores influenciando essa escolha.

Em geral, os insetos sugadores de sementes não são adaptados a utilizar outros alimentos que não sementes [ver itens Alimento adequado (sementes/frutos) e Alimento menos adequado (folhas, ramos, tronco)].

Os estudos em nutrição quantitativa para o grupo de insetos sugadores de sementes, que eram considerados escassos há 20 anos (SLANSKY JUNIOR; PANIZZI, 1987), continuam atualmente na mesma situação. Essa constatação se deve, pelo menos em parte, aos hábitos alimentares dos insetos que consomem quantidades pequenas de nutrientes, na forma líquida, e excretam fezes líquidas, tornando difícil a estimativa dos diferentes índices nutricionais.

De maneira geral, ninfas e adultos de heterópteros apresentam taxas de consumo baixas, taxas de crescimento moderadamente altas e eficiências de assimilação e crescimento altas, quando comparados com outros grupos alimentares, como os mastigadores de folhas (Tabela 1). Em geral, as razões relativas de consumo e crescimento tendem a declinar com o avanço do desenvolvimento ninfal e variam em função do sexo, da idade e do estado reprodutivo (SCRIBER; SLANSKY JUNIOR,1985; SLANSKY JUNIOR; PANIZZI, 1987).

Tabela 1. Utilização quantitativa de alimento de insetos sugadores de sementes (ninfas de Heteroptera) e mastigadores de folhas (lagartas de Lepidoptera). Note que, exceto para RCR(1), os valores para os demais parâmetros são maiores para os insetos sugadores que para os mastigadores.

Grupo de insetos e limite | RCR |  | RGR |  | AD |  | NGE
| X | Intervalo |  | X | Intervalo |  | X | Intervalo |  | X | Intervalo
Sugadores de sementes | 0,36 | 0,14–0,58 |  | 0,27 | 0,10–0,57 |  | 73 | 50–92 |  | 89 | 40–96
Mastigadores de folhas(2) | 1,46 | 0,31–6,60 |  | 0,17 | 0,03–0,80 |  | 41 | 12–98 |  | 37 |  2–93
Caracterização dos limites |  |  |  |  |  |  |  |  |  |  |
Baixo |  | < 1 |  |  | < 0,1 |  |  | < 30 |  |  | < 40
Moderado |  | 1–2 |  |  | 0,1–0,6 |  |  | 30–50 |  |  | 40–60
Alto |  | > 2 |  |  | > 0,6 |  |  | > 50 |  |  | > 60

(1) RCR = taxa de consumo relativo; RGR = taxa de crescimento relativo; AD = digestibilidade aproximada; NGE = eficiência líquida de crescimento. RCR e RGR estão expressos como mg peso seco/dia/mg peso seco do inseto. AD e NGE estão expressos como valores percentuais.

(2) Lepidópteros alimentando-se de folhas de árvores.

Fonte: Slansky Junior e Scriber (1985).

Acasalamento

O comportamento pré-copulatório (cortejo) e de acasalamento em heterópteros tem sido estudado sob vários aspectos. Esses comportamentos são influenciados por vários sinais, incluindo a produção de odores e de sons. Por exemplo, no caso do percevejo-verde, N. viridula (Pentatomidae), os machos produzem feromônios sexuais, os quais são importantes para encontrar a fêmea, e que, ao mesmo tempo, têm um impacto ecológico importante por atrair moscas parasitas (Tachinidae) (HARRIS; TODD, 1980a; BORGES et al., 1987; BORGES, 1995). Para essa espécie, a produção de som é um componente importante no acasalamento, cujas vibrações são repassadas pelo substrato (planta) (HARRIS et al., 1982; OKL, 1983; OTA; OKL, 1991; OKL et al., 1999, 2000). Os sinais vibratórios interferem na emissão dos feromônios, e os machos emitem maiores quantidades de feromônios quando estimulados com os sons emitidos pelas fêmeas (MIKLAS et al., 2003).

O cortejo do macho, geralmente, ocorre antes do acasalamento. Entretanto, ligeídeos do gênero Xyonysius cortejam as fêmeas antes e durante a cópula. O cortejo durante a cópula é mais elaborado, e o macho move os escleritos genitais de forma a estimular a fêmea, assumindo posições variadas, tocando e esfregando as pernas na fêmea (RODRÍGUEZ; EBERHARD, 1994). Para outra espécie de ligeídeo, Ozophora baranowskii Slater & O’Donnell, as fêmeas tocam os machos com as pernas traseiras durante a cópula, isso ocorrendo mais intensamente durante cópulas de menor duração (RODRÍGUEZ, 1998).

A duração da cópula em heterópteros é muito variada e depende da temperatura. Por exemplo, a cópula do ligeídeo O. fasciatus pode durar de 30 minutos (a 38 °C) até 2 dias (a 24,5 °C), o mesmo ocorrendo com o período pré-copulatório de 6 (a 34,5 °C) a 15 dias (a 24,5 °C) (ANDRÉ, 1935). Para o pentatomídeo N. viridula, a cópula pode durar de 1 a 165 horas (HARRIS; TODD, 1980b); para outro pentatomídeo, Bathycoelia thalassina (Herrich-Schaeffer), esse período varia de 15 minutos a 8 horas, e os machos tomam a iniciativa em direção às fêmeas (OWUSU-MANU, 1980). Interessante é que a duração da cópula para Corimelaena extensa (Uhler) (Corimelaenidae) dura, em média, apenas 12 segundos (LUNG; GOEDEN, 1982). Em Dysdercus maurus Distant, o macho também toma a iniciativa para a cópula, a qual pode durar até 70 horas (ALMEIDA et al., 1986). As cópulas de maior duração ocorrem quando os machos estão em maior número do que as fêmeas, sendo esta, aparentemente, uma estratégia para impedir a substituição do esperma. A cópula prolongada evita a substituição do esperma que ocorre com acasalamentos múltiplos (McLAIN, 1981; CARROLL, 1988). Em alguns casos os machos “montam guarda” para evitar o acasalamento com outros machos, durante o processo de oviposição, como no caso do ropalídeo J. haematoloma (CARROLL, 1993).

O acasalamento pode ser influenciado pela fonte nutricional. Por exemplo, O. fasciatus copula duas vezes mais quando se alimenta de sementes, do que quando se alimenta de flores ou partes vegetativas (RALPH, 1976). Já a espécie Dysdercus koenigii (F.) copula independentemente do seu estado nutricional, mas os ovos são produzidos somente se os insetos se alimentarem de sementes de algodão (SHAHI; KRISHNA, 1981).

O acasalamento também é influenciado pelo fotoperíodo. O. fasciatus copula com mais frequência em fotoperíodos longos e a escuridão contínua inibe a atividade copulatória (WALKER, 1979). Entretanto, o pentatomídeo Euschistus conspersus Uhler apresentou picos de acasalamento às 23 horas, com cerca de 80% dos insetos, formando agregação em atividade copulatória (KRUPKE, et al., 2006).

Em geral, os heterópteros copulam com vários parceiros, como o ligeídeo Lygaeus kalmii (Stål) o qual foi observado copular com seis parceiros diferentes (EVANS, 1987). Em teoria, cópulas múltiplas com machos diferentes mantêm o suprimento de esperma viável e a competição e mistura do esperma promove taxas mais altas de fertilização dos ovos, resultando no aumento da diversidade genética da progênie. No caso do pentatomídeo N. viridula, as fêmeas preferem a poliandria, o que também aumenta a diversidade genética dos descendentes (McLAIN, 1992). O alidídeo Riptortus clavatus (Thunberg) apresenta fecundidade e fertilidade maiores quando as fêmeas acasalam múltiplas vezes do que quando acasalam uma única vez (SAKURAI, 1996). O coreídeo Leptoglossus clypealis Heidemann pode copular até 17 vezes durante sua vida (WANG; MILLAR, 2000).

Em alguns casos, como o coreídeo-asiático-do-bambu, Notobitus meleagris F., ocorrem agregações para acasalamento, com um macho formando agregação com várias fêmeas (agregação chamada de harém); o macho monitora a agregação e demonstra comportamento agressivo para repelir machos intrusos (MIYATAKE, 2002).

Oviposição

Vários comportamentos de oviposição têm sido estudados. Por exemplo, o percevejo-verde Nezara viridula (L.) (Pentatomidae), o qual deposita os ovos em massas com formato hexagonal na superfície ventral das folhas, apresenta um comportamento curioso, descrito e ilustrado em detalhes (PANIZZI, 2006). Logo após a deposição de cada ovo, a massa de ovos é tocada com o último tarsômero do par de pernas posterior. À medida que ela move a perna, o tarsômero dobra e o dorso toca o ovo expelido. Para o ovo seguinte, a fêmea move lateralmente a parte final do abdômen, e o processo inicia-se novamente, com a expansão das placas genitais, seguida pela expulsão do ovo e movimento de umas das pernas, do par posterior, tocando os ovos com o tarsômero como o descrito.

O percevejo ropalídeo Jadera choprai Göllner-Scheiding, que se alimenta de sementes maduras da planta conhecida por balãozinho, Cardiospermum halicacabum (Sapindaceae) caídas no solo, oviposita no solo. A fêmea cava com as pernas dianteiras um buraco no solo solto, com cerca de 0,5 cm de profundidade, oviposita e depois cobre os ovos com as partículas do solo. Testes em laboratório indicaram que em solo arenoso as ninfas foram capazes de eclodir e atingir a superfície a partir de profundidades de até 4 cm (PANIZZI et al., 2002).

A oviposição pode ser condicionada por vários fatores, químicos e físicos. Por exemplo, no caso do pentatomídeo N. viridula, a oviposição pode ser induzida a ser feita em substratos artificiais (p. ex., filó estendido), tratado com fitoquímicos obtidos de plantas de soja (PANIZZI et al., 2004). Entretanto, a oviposição no filó ou tela, sem tratamento químico, também ocorre, e, no caso do pentatomídeo Palomena angulosa Motschulsky, os ovos são geralmente depositados na tela de gaiolas em criação em laboratório (WADA; HORI, 1997).

Os percevejos sugadores de sementes podem depositar ovos em massas ou individualmente. Esses dois padrões de depositar os ovos apresentam vantagens e desvantagens adaptativas (PANIZZI, 2004). Se, por um lado, os ovos depositados em massa são mais visíveis aos inimigos naturais, o fato de serem colocados em um único local diminui a probabilidade de serem encontrados por parasitoides e predadores. Por outro, para os ovos colocados isoladamente e distribuídos em vários locais, aumenta a chance de serem localizados pelos inimigos naturais, embora o impacto seja minimizado pelo fator dispersão. Assim, parece não haver uma separação clara entre esses dois padrões que permita selecionar um como o mais vantajoso.

A oviposição incomum sobre o corpo de indivíduos da mesma espécie pelo pentatomídeo Euschistus heros (F.) e pelo alidídeo N. parvus foi observada durante a manutenção de colônias dos percevejos em laboratório. Aparentemente, trata-se do primeiro registro de oviposição sobre indivíduos da mesma espécie por essas duas espécies de percevejos (PANIZZI; SANTOS, 2001). Entre os percevejos fitófagos, esse comportamento é incomum, sendo relatado para os coreídeos Phyllomorpha laciniata Vill. (BOLÍVAR, 1894) na Europa e Plunentis porosus Stål na América do Sul (COSTA LIMA, 1940). No primeiro caso, as fêmeas ovipositam no dorso de fêmeas e machos um número variável de ovos (1-15) (KAITALA, 1996) e, no segundo caso, os ovos são depositados no lado ventral do abdômen de machos. Os machos podem apresentar comportamento passivo, aceitando a deposição dos ovos, ou podem rejeitar ou retardar o processo, por se mexerem repetidamente durante a deposição dos ovos pelas fêmeas (MIETTINEN; KAITALA, 2000).

O percevejo alidídeo N. parvus apresenta um comportamento interessante de oviposição sobre vagens de guandu, Cajanus cajan, o qual foi descrito e ilustrado (Figura 5) por Ventura e Panizzi (2000). Inicialmente, a fêmea permanece imóvel e depois move as antenas alternadamente para cima e para baixo. Depois, a fêmea toca a vagem de guandu com as antenas e com a ponta do lábio, comportamento esse também relacionado com a escolha do alimento. Em seguida, ela expõe o ovipositor, o qual é passado sobre a superfície da vagem para encontrar o local mais apropriado para depositar os ovos. Mecanorreceptores são estimulados e os ovos depositados nas depressões das vagens, entre os loci das sementes. Aparentemente, essas depressões conspícuas das vagens de guandu estimulam os mecanoreceptores (sensilos no ovipositor). Na soja, esse inseto oviposita preferencialmente na face inferior (abaxial) dos folíolos, próximo da nervura central (PANIZZI et al., 1996).

Figura 5. Comportamento de oviposição do percevejo alidídeo, Neomegalotomus parvus sobre vagens de guandu, Cajanus cajan: (A) Fêmea permanece imóvel; (B) Fêmea move as antenas alternadamente para cima e para baixo; (C) Fêmea toca a vagem de guandu com as antenas; (D) Fêmea toca a vagem de guandu com a ponta do lábio; (E) Fêmea expõe o ovipositor, o qual é passado sobre a superfície da vagem para procurar local mais apropriado para depositar os ovos; e (F) Ovos são depositados nas depressões das vagens, entre os loci das sementes.

Fonte: Ventura e Panizzi (2000).

Ilustração: Maurício Ursi Ventura

O ritmo de oviposição está relacionado com a fonte alimentar. Por exemplo, o percevejo-verde Nezara viridula ao se alimentar de frutos de ligustro, Ligustrum lucidum (Oleaceae), apresentou picos de oviposição acentuados, porém ao se alimentar de vagens de soja, o ritmo de oviposição variou pouco ao longo do período de oviposição (Figura 6) (PANIZZI; MOURÃO, 1999). Os frutos de ligustro são reconhecidamente um alimento diferenciado, aumentando a fecundidade dessa e de outras espécies de pentatomídeos (PANIZZI et al., 1996, 1998; COOMBS, 2004).

Figura 6. Ritmo de oviposição do percevejo pentatomídeo, Nezara viridula alimentado com frutos de ligustro, Ligustrum lucidum, ou frutos de soja, Glycine max. Note que no ligustro ocorrem picos agudos no ritmo de oviposição, enquanto na soja não, indicando a maior fecundidade no primeiro alimento.

Fonte: Panizzi e Mourão (1999).

Desenvolvimento ninfal

À medida que as ninfas eclodem dos ovos, aquelas que se originam de ovos depositados em massas, normalmente ficam sobre ou ao redor das cascas (córions). Ocorre um misto de estímulos visuais, olfatórios e táteis, os quais mantêm as ninfas como um grupo único. Por exemplo, o percevejo-verde N. viridula utiliza estímulos tácteis para permanecer agregado durante os dois primeiros dias do primeiro ínstar. Passado esse período, estímulos químicos (n-tridecano) são utilizados para manter os indivíduos agregados. Por sua vez, dependendo da concentração, esse composto químico pode atuar como fator de dispersão do grupo (LOCKWOOD; STORY, 1985).

Nessa idade (primeiro ínstar), as ninfas agregadas não se alimentam. Têm ocorrido especulações sobre a possível ingestão de resíduos das cascas dos ovos ou ingestão de microrganismos (simbiontes) e/ou água durante o primeiro ínstar. No caso do pentatomídeo N. viridula, constatou-se no estômago a presença das bactérias Klebsiella pneumoniae (Schroeter), Enterococcus faecalis (Andrews & Horder) e Pantoea sp., possivelmente atuando como simbiontes (HIROSE et al., 2006a). Também, encontrou-se bactéria nas cascas dos ovos (córions) após a eclosão das ninfas e não nos ovaríolos, sugerindo a transmissão oral desse simbionte (PRADO et al., 2006).

Aparentemente, a colônia funciona como um organismo, sendo a umidade um fator fundamental. Observações em laboratório indicam que existe um gradiente de umidade que mantém todo o grupo. Com o decréscimo da umidade, as ninfas começam a se dispersar, podendo morrer (HIROSE et al., 2006b; ver também item Umidade relativa do ar). Em geral, as ninfas, agregadas sobre ou ao redor dos córions, tornam-se mais conspícuas, e, portanto, mais suscetíveis aos inimigos naturais (ver item Inimigos naturais e defesa).

Ao contrário de ninfas originárias de massas de ovos, as provenientes de ovos isolados abandonam os córions logo após a emergência, tendem a se alimentar e, normalmente, não se agrupam. Embora não exista uma evidência completa de que essas ninfas de primeiro ínstar, originárias de ovos isolados, se alimentem na presença de diferentes alimentos respondem de forma diferente. Por exemplo, ninfas de primeiro ínstar do alidídeo N. parvus não apresentam mortalidade na presença de sementes maduras de soja; já na presença de sementes verdes de soja a mortalidade foi de 16,7%. Com vagens verdes de soja e feijão, Phaseolus vulgaris, e sementes maduras de tremoço, Lupinus luteus, a mortalidade ninfal foi <1,7%; e com ramos e folhas de soja a mortalidade ninfal foi de 2,5% e 5,0%, respectivamente (PANIZZI, 1988). Esses dados sugerem que, para essas ninfas de primeiro ínstar, poucos nutrientes e água são ingeridos e que, na maioria dos alimentos, mesmo os menos adequados, como os tecidos vegetativos, as ninfas se desenvolvem bem. Mesmo na ausência de alimento, as ninfas de N. parvus conseguem atingir o segundo ínstar, utilizando as reservas nutricionais obtidas na fase embrionária (A.R. PANIZZI, observação pessoal). Em outra espécie de alidídeo, Megalotomus quinquespinosus Say, o primeiro ínstar é mencionado que não se alimenta (YONKE; MEDLER, 1965). Ninfas de primeiro ínstar do ropalídeo J. choprai alimentam-se de sementes maduras de balãozinho, Cardiospermum halicacabum (Sapindaceae), uma erva daninha de campos de soja do Sul do Brasil (PANIZZI; HIROSE, 2002). O tempo de desenvolvimento ninfal e a sobrevivência podem ter grande variabilidade, dependendo das características do alimento (ver item Alimento adequado).

Dispersão de ninfas e adultos e escolha do hospedeiro

Assim que as ninfas alcançam a fase adulta, os percevejos estão prontos para iniciar a colonização de novas áreas por meio da dispersão pelo voo. Embora as ninfas de heterópteros possam se dispersar do local da oviposição, elas podem apenas cobrir distâncias relativamente pequenas. Por exemplo, ninfas do percevejo-verde, N. viridula, e do percevejo-verde-pequeno, P. guildinii, movem-se por até 12 m do ponto inicial, durante seu desenvolvimento em campos de soja. As ninfas movem-se mais no sentido longitudinal do que no sentido transversal das fileiras de soja (Figura 7). A maior distância é percorrida por ninfas do 4º e 5º ínstar, quando o comportamento gregário diminui (PANIZZI et al., 1980).

Figura 7. Número de ninfas recapturadas em 8, 12, 16, 20 e 24 dias em diferentes distâncias do ponto de soltura, após a sua liberação em campo de soja: (A, B) Piezodorus guildinii no sentido longitudinal e transversal às fileiras, respectivamente; (C, D) Nezara viridula no sentido longitudinal e transversal às fileiras, respectivamente.

Fonte: Panizzi et al. (1980).

Os adultos dos heterópteros são os responsáveis pela maior parte da dispersão, e várias espécies são conhecidas em não apenas se dispersar, mas migrar, como os percevejos dos cereais, no Oriente Médio, conhecidos por sunn pests ou soun pests – pentatomídeos do gênero Aelia (PANIZZI et al., 2000) e escutelarídeos do gênero Eurygaster (JAVAHERY et al., 2000). Outras espécies dispersam pelo voo entre plantas hospedeiras arbóreas, tais como o pentatomídeo Bathycoelia thalassina (Herrich-Schaeffer), praga do cacau na África (OWUSU-MANU, 1977). Adultos do percevejo-verde-pequeno, P. guildinii é relatado por se dispersar por distâncias maiores do que o percevejo-verde, N. viridula, e fêmeas de ambas as espécies voam distâncias maiores do que os machos (COSTA; LINK, 1982). A dispersão entre plantas hospedeiras também é mediada pelo grau de desenvolvimento das vagens e sementes, como no caso do coreídeo Clavigralla tomentosicollis Stål colonizando feijão-caupi, Vigna unguiculata (DREYER; BAUMGÄRTNER, 1997).

Assim que os percevejos alcançam outras áreas, eles iniciam a procura de hospedeiros preferidos. Apesar de serem, em geral, polífagos, existe uma associação mais estreita com certas espécies de plantas em particular. Por exemplo, entre os membros da família Alydidae, os Leptocorisinae alimentam-se essencialmente de gramíneas, já os Alydinae preferem as leguminosas (SCHAEFER; MITCHELL, 1983). O pentatomídeo N. viridula prefere leguminosas e brássicas (TODD; HERZOG, 1980); outro pentatomídeo, Edessa meditabunda (F.), prefere leguminosas e solanáceas (SILVA et al., 1968); e pentatomídeos dos gêneros Chinavia (Acrosternum) tendem a se associar com leguminosas, enquanto as espécies dos gêneros Aelia, Mormidea e Oebalus preferem se alimentar de gramíneas (PANIZZI et al., 2000).

No processo de escolha da planta hospedeira, vários órgãos são utilizados, como os olhos, as antenas e os palpos. Características físicas e químicas da planta farão com que ela seja aceita ou não. Uma série de comportamentos demonstrados pelos percevejos está associada com o aceite do hospedeiro, e esses comportamentos têm intensidade variável, dependendo da adequabilidade do alimento envolvido. Por exemplo, o alidídeo N. parvus possui nas antenas sensilos mecanorreceptores e olfativos (Figura 8) os quais auxiliam na localização e no reconhecimento da planta hospedeira, preferindo, por exemplo, sementes/vagens maduras de guandu, Cajanus cajan, em comparação com sementes imaturas (VENTURA; PANIZZI, 2005). O tempo de tocar o alimento com as antenas pelo alidídeo N. parvus variou de 137 segundos, em vagem de soja, a 102 segundos em vagem de feijão, e a 82 segundos em vagem de guandu, o que significa que o último alimento é aceito mais rapidamente. A frequência de prova do alimento também variou de 46% a 71,8% e a 100% nessas plantas, respectivamente, novamente indicando que o guandu é o preferido (VENTURA et al., 2000). Sensilos presentes no lábio (Figura 9) estão envolvidos no processo de aceite do alimento, funcionando como receptores do gosto.

Figura 8. Sensilos mecanorreceptores e olfativos presentes nas antenas do percevejo alidídeo, Neomegalotomus parvus: (A) Sensilo em soquete flexível (bar = 20 µm); (B) Sensilo com a ponta em bisel (bar = 2 µm); (C) Segmento apical da antena com vários tipos de sensilo (20 µm); (D) Sensilo tipo “peg” em cavidade ( bar = 2 µm); (E) Sensilo tipo “bristle” com buracos na base (bar = 20 µm); e (F) Poros múltiplos em sensilo do segmento terminal da antena (bar = 500 µm)

Fonte: Ventura e Panizzi (2005).

Fotos: Maurício Ursi Ventura

Figura 9. Sensilo na extremidade do aparelho bucal (lábio) de ninfas de segundo ínstar do percevejo alidídeo, Neomegalotomus parvus (bar = 10 µm).

Fonte: Ventura et al. (2000).

Foto: Maurício Ursi Ventura

Inimigos naturais e defesa

Os insetos sugadores de sementes são atacados por uma grande variedade de inimigos naturais, incluindo artrópodes parasitoides e predadores, répteis, anfíbios, pássaros, mamíferos e fungos (SLANSKY JUNIOR; PANIZZI, 1987).

Entre os artrópodes que atacam os hemípteros sugadores de sementes, os parasitoides de ovos constituem um dos principais grupos. Por exemplo, os pentatomídeos fitófagos associados à cultura da soja, são atacados, pelo menos, por 12 espécies de microhimenópteros, só na América do Sul. Destes, Trissolcus basalis (Wollaston) e Telenomus mormideae Costa Lima são as espécies principais. Entre os parasitoides de adultos, as moscas da família Tachinidae se destacam pela sua abundância e diversidade. Na América do Norte, pelo menos 13 espécies de taquinídeos são encontradas em campos de soja, com destaque para Trichopoda pennipes (F.). Na América do Sul, a espécie Eutrichopodopsis nitens Blanchard é o parasitoide de adulto mais importante do percevejo N. viridula (CORRÊA-FERREIRA, 1984, 1986; PANIZZI; SLANSKY JUNIOR, 1985a).

Características das plantas, tais como a arquitetura e os odores dos insetos, são importantes para a localização do hospedeiro pelos parasitoides. Por exemplo, a mosca T. pennipes é atraída mais aos machos do que às fêmeas de N. viridula, em resposta a um feromônio de agregação emitido pelo macho (HARRIS; TODD, 1980a). Também os parasitoides de ovos podem utilizar os odores dos hospedeiros para localizá-los (SALES et al., 1978; STADDON, 1986). O percevejo N. viridula, alimentando-se de plantas com o hábito de crescimento ereto, as quais apresentam as vagens mais ou menos expostas, é parasitado em maior proporção pela mosca T. pennipes, do que quando se alimenta de plantas com hábito de crescimento prostrado (TODD; LEWIS, 1976). N. viridula é menos abundante em plantas acamadas, do que em plantas em posição vertical (LINK; STORCK, 1978). Também, N. viridula é menos suscetível ao ataque da mosca E. nitens, quando presente na planta hospedeira alternativa mamona, Ricinus communis. (Euphorbiaceae), do que quando utiliza a erva rubim, Leonurus sibiricus (Lamiaceae) (PANIZZI, 1989). As possíveis razões para explicar esse resultado incluem a altura da planta (mamona tem de 1 m a 3 m, enquanto o rubim tem menos de 1 m, o que o tornaria os insetos na mamona ao menor alcance das moscas), a abundante e relativamente duradoura floração do rubim, que pode oferecer maior proteção às moscas, quando comparado ao habitat mais exposto formado pelas comunidades de plantas de mamona. Ainda, fatores abióticos como temperatura, umidade relativa e intensidade luminosa, nos diferentes habitats em questão, podem estar influenciando a variação no grau de parasitismo das moscas aos percevejos. No caso das comunidades de plantas de mamona, a temperatura e a penetração de luz são menores do que nas associações de plantas de rubim. Finalmente, a presença simultânea de várias espécies de percevejos, sendo que uma das espécies é normalmente atacada por um determinado parasita, pode resultar em casos de parasitismo em espécies que, de outra forma, não seriam atacadas (PANIZZI; SMITH, 1976; PANIZZI; SLANSKY JUNIOR, 1985c).

Com relação aos artrópodes predadores de hemípteros sugadores de sementes, poucos dados existem na literatura. As formigas carnívoras parecem ser os predadores predominantes do percevejo N. viridula em campos de soja (RAGSDALE et al., 1981; KRISPYN; TODD, 1982; STAM et al., 1987), além da ocorrência de casos esporádicos de predação de percevejos fitófagos por pentatomídeos predadores dos gêneros Tynacantha (PANIZZI; SMITH, 1976) e Podisus (LOCKWOOD; STORY, 1986a).

O impacto dos inimigos naturais em populações dos percevejos sugadores de sementes não tem sido quantificado claramente. Entretanto, sua remoção de campos de soja, com o uso de inseticidas, causa forte ressurgência das pragas, sugerindo que os inimigos naturais são fundamentais na regulação das populações dos insetos sugadores nesse agroecossistema. Por exemplo, Moreira e Becker (1986) encontraram um ataque de predadores em 17,3% e de parasitoides em 24,0% do total de ovos de N. viridula expostos em campo de soja.

As várias espécies de hemípteros sugadores de sementes desenvolveram os mais variados mecanismos de proteção contra a ação dos inimigos naturais. Esses mecanismos incluem o comportamento críptico (mimetismo), secreções de defesa, cuidado parental, isolamento de substâncias tóxicas (aleloquímicos), coloração de advertência ou aposemática e comportamento gregário. Talvez, o mecanismo de defesa mais estudado seja o apresentado por O. fasciatus. Esse inseto isola substâncias químicas, conhecidas por glicosídeos cardíacos, das plantas do gênero Asclepias, as quais são tóxicas aos vertebrados. Os diferentes aspectos do isolamento dos glicosídeos cardíacos por este hemíptero têm sido estudados por vários autores, incluindo: glicosídeos como a base química para a identificação da planta hospedeira, obtenção e distribuição desses compostos no corpo, efeito do conteúdo de glicosídeos nas sementes sobre o crescimento do inseto, obtenção (isolamento ou captura) dos glicosídeos versus suas concentrações na fonte alimentar, mecanismos de isolamento, e permeabilidade do intestino médio à absorção de glicosídeos, entre outros (SLANSKY JUNIOR; PANIZZI, 1987).

Insetos com a coloração aposemática, isto é, coloração vistosa, como a mencionada para O. fasciatus (KUTCHER, 1971) e para ninfas do coreídeo Thasus acutangulus Stål (ALDRICH; BLUM, 1978), possuem o hábito de se agrupar e acredita-se que isto aumente o efeito da coloração de advertência. Em adição, o hábito gregário, além de auxiliar na sobrevivência, por aumentar a eficiência de assimilação, pode desencorajar a ação de predadores. O tamanho do grupo e o efeito do alimento variam entre espécies aposemáticas. Por exemplo, o ligeídeo Lygaeus equestris L. foi menos sujeito à ação de predadores na sua planta hospedeira do que em planta alternativa; já para o ligeídeo Tropidothorax leucopterus Goeze isso não ocorreu, isto é, foi igualmente predado independentemente da planta hospedeira; entretanto, ambas as espécies foram menos predadas quando as ninfas estavam agregadas do que quando isoladas (TULLBERG et al., 2000).

O comportamento críptico ou adaptação à coloração do substrato tem sido sugerido que ocorre entre os hemípteros sugadores de sementes. Por exemplo, adultos do pentatomídeo Thyanta perditor (F.) permanecem verdes quando se alimentam de plantas verdes de picão (Bidens pilosa) ou de plantas verdes de trigo (Triticum aestivum), mas tornam-se marrons quando se alimentam de panículas de trigo em maturação, sugerindo uma possível adaptação à coloração do substrato (PANIZZI; HERZOG, 1984). Fenômeno semelhante tem sido descrito ocorrer em Thyanta calceata (Say), sendo verde no verão e marrom no outono, com os adultos sendo capazes de trocar de coloração, induzidos pelo comprimento do fotoperíodo (McPHERSON, 1977a, b).

As secreções de defesa dos hemípteros desempenham papel importante na sua proteção contra a ação de predadores e têm sido estudadas por diversos autores (ALDRICH, 1988). Dependendo da quantidade com que essas substâncias são liberadas, elas podem agir como feromônio de alarme ou agregação (ISHIWATARI, 1974, 1976).

Os membros da família Pentatomidae são vulgarmente conhecidos como “fede-fede” por causa do odor desagradável das suas secreções. Esses insetos têm sido mencionados como sendo de gosto ruim aos seus predadores. Por exemplo, o pentatomídeo Euschistus conspersus Uhler, quando oferecido a pássaros, causa um comportamento de excitação e uma preparação da presa prolongada e hesitante, em contraste com o comportamento calmo no consumo de minhocas. Em adição ao gosto ruim, E. conspersus apresenta coloração críptica ou de camuflagem e, quando perturbado, deixa-se cair no solo para escapar de uma possível predação (ALCOCK, 1973). Este último comportamento tem sido mencionado em ninfas do ligeídeo L. kalmii (SIMANTON; ANDRÉ, 1936), bem como em ninfas dos pentatomídeos N. viridula e P. guildinii (PANIZZI, observação pessoal).

Outro mecanismo de defesa é o demonstrado por fêmeas que protegem os ovos ou ninfas jovens da ação de inimigos. Por exemplo, as fêmeas do pentatomídeo Antiteuchus tripterus limbativentris Ruckes protege os ovos e as ninfas de primeiro ínstar. A proteção dos ovos aumenta em muito a sua sobrevivência, mas ao se posicionar sobre os ovos, as fêmeas acabam facilitando a localização da postura pelos parasitoides, os quais são capazes de parasitar os ovos da periferia da postura (EBERHARD, 1975). Para outra espécie de percevejo, Elasmucha grisea L. (Acanthosomatidae), a eficiência da guarda dos ovos é de cerca de 100% e somente predadores são capazes de destruir os ovos. O comportamento de defesa, além de a fêmea posicionar-se sobre a postura, inclui diversos tipos de movimentos do corpo e a batida acelerada das asas (MELBER et al., 1980). Elasmucha putoni Scott também protege os ovos e ninfas jovens permanecendo sobre eles (HONBO; NAKAMURA, 1985). O cidnídeo Parastrachia japonensis Scott mantém guarda de ovos e ninfas contra predadores (NOMAKUCHI et al., 2001). Fêmeas de D. maurus cobrem a postura com areia após a oviposição no solo, comportamento observado em laboratório (ALMEIDA; XEREZ, 1986) que sugere uma estratégia de defesa. O mesmo comportamento foi observado para percevejos ropalídeos, os quais cavam o solo, ovipositam e cobrem os ovos (CARROLL, 1988; PANIZZI et al., 2002). Ninfas agrupadas do pentatomídeo N. viridula sofrem menos predação pelo hemíptero Podisus maculiventris Say e pela formiga Solenopsis invicta Buren (LOCKWOOD; STORY, 1986a). O percevejo Diactor bilineatus (F.) (Coreidae), praga do maracujá (Passiflora spp.), quando capturado, solta as pernas traseiras. Talvez por causa da capacidade de se livrar das pernas, tal inseto apresenta o último par de pernas bem maior que os demais e com expansões laterais conspícuas, o que pode ser também interpretado como uma estratégia de defesa (J.C.M. CARVALHO, comunicação pessoal a A.R., Panizzi). Finalmente, certos percevejos com hábitos migratórios o fazem à noite (McDONALD; FARROW, 1988), o que poderia ser interpretado como uma tentativa de escapar da ação de predadores diurnos.

Os percevejos coreídeos apresentam comportamentos de defesa de vários tipos (MITCHELL, 2000). A espécie Leptoglossus zonatus (Dallas) tem um comportamento curioso, que consiste em voar e pousar sobre objetos ou pessoas que se aproximam do seu habitat. Esse comportamento é acentuado num primeiro momento, mas tende a diminuir com o passar do tempo até desaparecer (PANIZZI, 2004).

Outro aspecto referente à defesa dos percevejos contra inimigos naturais diz respeito ao modo de vida das diferentes espécies, com relação aos hábitos alimentares. Por exemplo, o percevejo-verde, N. viridula, por ser extremamente polífago e se alimentar o ano todo em áreas que apresentam inverno ameno, acaba sendo parasitado, em massa, por moscas Tachinidae, principalmente quando se concentram em poucas espécies de plantas hospedeiras nos meses de outono-inverno; já o percevejo-marrom, E. heros, por ser menos polífago e se abrigar na palhada no outono-inverno, escapa ao parasitismo das moscas (PANIZZI; OLIVEIRA, 1999). Essas moscas da família Tachinidae são polífagas e podem parasitar também percevejos com corpo pequeno, como o pentatomídeo P. guildinii (PANIZZI; SLANSKY JUNIOR, 1985c) ou mesmo alidídeos com corpo afilado como o percevejo-formigão, N. parvus (SANTOS; PANIZZI, 1997), mas esses eventos são raros, possivelmente, representam casos de “enganos de oviposição” por parte das moscas que, em alguns casos, não avaliam corretamente se o percevejo hospedeiro é ou não adequado para o desenvolvimento da larva e produção de um adulto normal.

Impacto de fatores bióticos (alimento) no desempenho dos heterópteros

Alimento adequado (sementes/frutos)

As variações quanto à composição nutricional das sementes/frutos e a presença de compostos secundários ou aleloquímicos, bem como as diferentes características físicas e estruturais das sementes e/ou frutos fazem com que as ninfas e os adultos dos heterópteros tenham um desempenho variável.

Ninfas

Conforme o alimento, o tempo de desenvolvimento ninfal e a sobrevivência podem ter grande variabilidade. Por exemplo, o tempo de desenvolvimento das ninfas (2º ao 5º ínstares) do alidídeo N. parvus variou de 17,3 dias a 34,1 dias, e a mortalidade ninfal variou de 12,5% a 93,3% (Tabela 2). Esses dois parâmetros são afetados não somente pela espécie de planta utilizada como alimento, mas também pelo grau de maturação dos frutos e se as sementes estão ou não expostas ou protegidas pelas paredes das vagens, como nas leguminosas. Em geral, em sementes maduras expostas, as ninfas apresentam melhor desempenho do que em sementes/vagens imaturas. Por exemplo, sementes maduras de guandu são utilizadas para criar o inseto em laboratório, os quais se reproduzem com muita facilidade nesse alimento (VENTURA; PANIZZI, 1997).

Para o percevejo-verde, N. viridula, o tempo de desenvolvimento ninfal variou de 22,0 a 50,2 dias, e a mortalidade ninfal variou de 0% a 100%, com a maioria dos valores ficando no intervalo de 22 dias a 26 dias e de 15% a 30% de mortalidade no alimento preferido, a soja (Tabela 2).

Para o percevejo-verde-pequeno, P. guildinii, o tempo de desenvolvimento ninfal variou de 18,2 a 30,3 dias, e a mortalidade ninfal foi de 12,5% a 94,4%. Os melhores resultados foram observados nas leguminosas anileiras (Indigofera endecaphylla e I. truxillensis) e em sesbania, S. aculeata (Tabela 2).

Para o percevejo pentatomídeo Loxa deducta (Walker) o tempo de desenvolvimento ninfal variou de 35,8 dias a 56,6 dias, e a mortalidade ninfal variou de 17,1% a 82,6%, com um desempenho melhor em frutos de ligustro ou alfeneiro, Ligustrum lucidum (Oleaceae) (Tabela 2).

Tabela 2. Tempo de desenvolvimento e de mortalidade de ninfas de algumas espécies de heterópteros sugadores de sementes, alimentando-se de diferentes espécies de plantas hospedeiras (cultivadas ou não cultivadas).

Espécie/hospedeiro(1) | Dias(2) | Mortalidade | Referência
Euschistus heros |  |  |
Cajanus cajan | 22,1–22,8 | 25,0 | Panizzi e Oliveira, 1998
Euphorbia heterophylla | 20,8–21,3 | 21,5 | Pinto e Panizzi, 1994
Glycine max | 23,1–23,9 | 28,6 |
G. max | 23,9 | 16,5 | Villas Bôas e Panizzi ,1980
G. max | 21,1–22,0 | 17,5 | Panizzi e Oliveira, 1998
Loxa deducta |  |  |
Glycine max | 35,8 | 68,8 | Panizzi e Rossi, 1991a
Leucaena leucocephala | 56,0–56,6 | 82,6 |
Ligustrum lucidum | 49,1 | 17,1 | Panizzi et al., 1998
Neomegalotomus parvus |  |  |
Cajanus cajan vagens imaturas | 18,8–19,4 | 17,1 | Santos e Panizzi, 1998
C. cajan vagens maduras | 19,4–20,1 | 25,8 |
C. cajan sementes maduras | 17,4–19,3 | 12,5 |
Dolichos lablab sementes mad. | 20,0–21,3 | 13,3 |
Glycine max vagens imaturas | 20,4–23,3 | 77,5 |
| 17,3–18,3 | 78,3 | Panizzi, 1988
G. max vagens maduras | 21,0–24,5 | 77,5 |
G. max sementes maduras | 19,0–22,3 | 12,5 |
| 23,1–24,9 | 51,7 | Panizzi, 1988
G. max sementes imaturas | 18,8–19,9 | 65,0 |
Lupinus luteus vagens imaturas | 27,7 | 93,3 |
Phaseolus vulgaris vagens imaturas | 31,0–34,1 | 81,7 |
Nezara viridula |  |  |
Brassica kaber | 26,1–27,5 | 25,0 | Panizzi e Slansky Junior, 1991
Cassia fasciculata | 29,4 | 42,0 | Jones, 1979
| – | 100,0 | Panizzi e Slansky Junior, 1991
C. occidentalis | 26,7 | 0,0 | Jones, 1979
Crotalaria lanceolata | 27,2–33,9 | 85,0 | Panizzi e Slansky Junior, 1991
C. spectabilis | 37,3 | 2,0 | Jones, 1979
Croton glandulosus | 43,5 | 80,0 |
Datura stramonium plantas(3) | 38,7 | 59,5 | Velasco e Walter, 1992
Desmodium canum | – | 100,0 | Panizzi e Rossini, 1987
D. tortuosum | 22,0–23,5 | 65,0 | Panizzi e Slansky Junior, 1991
Ebelmoschus esculentus | 33,5 | 10,0 | Jones, 1979
Glycine max | 26,2–26,3 | 60,0 | Panizzi e Alves, 1993
G. max | 25,2–27,8 | 28,9 | Panizzi e Rossini, 1987
G. max | 25,9–26,0 | 15,0 | Panizzi e Saraiva,1993
G. max | 23,0 | 2,0 | Jones, 1979
G. max | 22,9–23,2 | 22,5 | Panizzi e Slansky Junior, 1991
G. max | 22,3–23,4 | 20,0 | Panizzi et al., 1996
G. max plantas(3) | 32,8 | 25,5 | Velasco e Walter, 1992
G. wightii | 25,0–27,5 | 93,3 | Panizzi e Rossini, 1987
Indigofera hirsuta | – | 100,0 | Panizzi e Slansky Junior, 1991
Leonurus sibiricus | 30,4-31,9 | 25,0 | Panizzi e Meneguim, 1989
Lepidium virginicum | – | 100,0 | Jones, 1979
Ligustrum lucidum(4) | 26,9–30,1 | 38,7 | Panizzi et al., 1996
Macroptilium lathyroides plantas | 33,5 | 61,7 | Velasco e Walter, 1992
Melilotus indica plantas(3) | 47,6 | 63,7 |
Physalis virginiana plantas(3) | 47,5 | 65,0 |
Prunus serotina | 29,3 | 78,0 | Jones, 1979
Raphanus raphanistrum | 35,4–39,3 | 56,2 | Panizzi e Saraiva, 1993
| 27,5 | 2,0 | Jones, 1979
Rapistrum rugosum plantas(3) | 44,1 | 65,2 | Velasco, Walter, 1992
Ricinus communis | 42,3–42,6 | 60,2 | Panizzi e Meneguim, 1989
R. communis plantas(3) | 50,2 | 86,5 | Velasco e Walter, 1992
Sesbania aculeata | – | 100,0 | Panizzi e Rossini, 1987
S. emerus | 20,3-20,8 | 10,0 | Panizzi e Slansky Junior, 1991
S. vesicaria sementes imaturas | 20,5-22,2 | 40,0 |
S. vesicaria vagens | – | 100,0 |
Trifolium repens plantas(3) | 64,0 | 98,4 | Velasco e Walter, 1992
Piezodorus guildinii |  |  |
Cajanus cajan | 22,5–25,3 | 94,4 | Panizzi et al., 2000
Crotalaria lanceolata | 18,2–18,7 | 64,0 | Panizzi et al., 2002
Glycine max | 19,7 | – | Panizzi e Smith,1977
| 22,4–23,0 | 57,7 | Panizzi et al., 2000
| 20,0–23,0 | 88,0 | Panizzi et al., 2002
Indigofera endecaphylla | 21,9–22,0 | 12,5 | Panizzi, 1992
I. hirsuta | 24,9–25,9 | 58,3 |
I. suffruticosa | 28,5–30,3 | 84,2 |
I. truxillensis | 22,0–22,3 | 26,7 |
Sesbania aculeata | 22,2–22,6 | 25,0 | Panizzi, 1987

(1) Todos os alimentos são frutos, exceto os que estão explicitados como outra estrutura de planta ou como sendo a planta inteira.

(2) Do segundo ínstar a adulto.

(3) Plantas em frutificação.

(4) Referido erroneamente como L. japonicum.

Fonte: adaptado de Panizzi (1997).

O percevejo-marrom, E. heros, é outro pentatomídeo que também mostrou variabilidade quanto ao tempo de desenvolvimento ninfal e mortalidade em função do alimento, mas em menor intensidade, comparado com as espécies discutidas anteriormente. É interessante como esse fato ilustra muito bem as diferenças marcantes que existe entre as várias espécies de percevejos, mesmo dentro da mesma família.

Adultos

A produção de ovos é altamente variável e depende, basicamente, da qualidade do alimento ingerido. Por exemplo, a fecundidade do percevejo-marron, Euschistus heros (F.) variou de zero, ao se alimentar do carrapicho-de-carneiro, Acanthospermum hispidum a 287,2 ovos/fêmea, ao se alimentar de soja, com valores intermediários quando outros alimentos de outras plantas hospedeiras foram utilizados (Tabela 3).

Tabela 3. Fecundidade e longevidade de algumas espécies de heterópteros sugadores de sementes, alimentando-se de diferentes espécies de plantas hospedeiras (cultivadas ou não cultivadas).

Espécie/hospedeiro(1) | Ovo/fêmea Longevidade (F-M) | Referência
Euschistus heros |  |
Acanthospermum hispidum plantas(2) | 0 | Panizzi e Rossi, 1991a
| 62,2–41,8 |
Cajanus cajan | 119,4 | Panizzi e Oliveira, 1998
| – |
Euphorbia heterophylla | 61,7 | Pinto e Panizzi, 1994
| – |
Glycine max | 127,1 | Malaguido e Panizzi, 1999
| 50,9–64,2 |
| 197,8 | Panizzi e Oliveira, 1998
| – |
| 287,2 | Villas Bôas e Panizzi, 1980
| 71,8–119,9 |
Helianthus annuus | 88,2 | Malaguido e Panizzi, 1999
| 57,0–53,4 |
Loxa deducta |  |
Glycine max | 27,0 | Panizzi e Rossi, 1991b
| 20,0–15,6 |
Leucaena leucocephala | 65,6 |
| 33,9–18,5 |
Ligustrum lucidum | 236,0 | Panizzi et al., 1998
| 61,9–54,4 |
Neomegalotomus parvus |  |
Cajanus cajan vagens imaturas | 55,8 | Santos e Panizzi, 1998
| 13,9–17,7 |
C. cajan vagens maduras | 117,9 |
| 30,7–49,3 |
C. cajan sementes maduras | 99,8 |
| 49,9–45,4 |
Dolichos lablab sementes maduras | 68,1 |
| 29,2–37,5 |
Glycine max vagens imaturas | 23,2 |
| 15,3–18,8 |
| 63,5 | Panizzi, 1988
| 28,4–24,8 |
G. max vagens maduras | 69,1 | Santos e Panizzi, 1998
| 15,1–36,2 |
G. max sementes maduras | 69,1 |
| 41,2–45,8 |
| 107,6 | Panizzi, 1988
| 39,3–45,4 |
Lupinus luteus vagens imaturas | 12,0 |
| 13,5–14,2 |
Phaseolus vulgaris vagens | 13,7 |
| 27,8–23,9 |
Nezara viridula |  |
Acanthospermum hispidum plantas(2) | 0 | Panizzi e Rossi, 1991a
| 7,8–6,1 |
Brassica kaber | 107,4 | Panizzi e Meneguim, 1989
| 40,1–33,7 |
Crotalaria lanceolata | 29,0 | Panizzi e Slansky Junior, 1991
| 18,4–12,2 |
Datura stramonium plantas(2) | 30,8c | Velasco e Walter, 1992
| – |
Desmodium tortuosum | 61,0 | Panizzi e Slansky Junior, 1991
| 25,4–35,7 |
Glycine max | 67,7 | Panizzi et al., 1996
| 32,6–29,9 |
G. max | 99,3 | Panizzi e Alves, 1993
| 42,2–47,9 |
G. max | 110,0 | Panizzi e Slansky Junior, 1991
| 35,6–41,3 |
G. max | 139,7 | Panizzi e Hirose, 1995b
| 30,0–40,0 |
G. max | 203,7 | Panizzi e Saraiva, 1993
| 47,0–65,0 |
G. max plantas(2) | 124.8(3) | Velasco e Walter, 1992
| – |
Leonurus sibiricus | 91,7 | Panizzi e Meneguim, 1989
| 62,0–55,6 |
Ligustrum lucidum(4) | 256,5 | Panizzi et al., 1996
| 40,4–31,1 |
Macroptilium lathyroides plantas(2) | 0 (3) | Velasco e Walter, 1992
| – |
Physalis virginiana plantas(2) | 56,8(3) |
| – |
Raphanus raphanistrum | 68,8 | Panizzi e Saraiva, 1993
| 54,5–30,0 |
Rapistrum rugosum plantas(2) | 94,3 | Velasco e Walter, 1992
| – |
Ricinus communis | 0 | Panizzi e Meneguim, 1989
| 24,9–16,1 |
R. communis plants(2) | 95,0 | Velasco e Walter, 1992
| – |
Sesamum indicum | 297,9 | Panizzi e Hirose, 1995b
| 64,0–60,0 |
Sesbania emerus | 273,9 | Panizzi e Slansky Junior, 1991
| – |
S. vesicaria | 40,0 |
| 16,9–20,8 |
Trifolium repens plantas(2) | 0 | Velasco e Walter, 1992
| – |
Triticum aestivum | 0 | Panizzi, 1997
| – |
Piezodorus guildinii |  |
Cajanus cajan | 11,0 | Panizzi et al., 2000
| 26,2–26,4 |
Crotalaria lanceolata | 36,3 | Panizzi et al., 2002
| 34,7–34,6 |
C. lanceolata | 58,2 | Panizzi e Slansky Junior, 1985b
| – |
Glycine max | 28,0 | Panizzi e Slansky Junior, 1991
| 51,2–88,1 |
G. max plantas(2) | 31,1 | Panizzi e Smith, 1977
| 41,2–34,0 |
G. max | 72,2 | Panizzi et al., 2000
| 19,1–35,7 |
G. max | 78,7 | Panizzi et al., 2002
| 29,5–28,1 |
Indigofera endecaphylla | 315,5 | Panizzi, 1992
| 111,7–83,4 |
I. hirsuta | 115,2 |
| 42,5–38,3 |
I. hirsuta | 204,8 | Panizzi e Slansky Junior, 1985b
| – |
I. suffruticosa | 196,7 | Panizzi, 1992
| 15,9–25,6 |
I. truxillensis | 507,7 |
| 67,9–52,3 |
Sesbania aculeata | 205,1 | Panizzi, 1987
| – |

(1) Todos os alimentos são frutos, exceto os que estão explicitados como outra estrutura de planta ou como sendo a planta inteira.

(2) Plantas em frutificação.

(3) Ninfas/fêmea.

(4) Referido erroneamente como L. japonicum.

Fonte: adaptado de Panizzi (1997).

Para outro pentatomídeo, L. deducta, a fecundidade variou de 27 ovos/fêmea, em soja, para quase dez vezes mais (236 ovos/fêmea) em ligustro, L. lucidum. Essa planta é conhecida ser colonizada por mais de 12 espécies de pentatomídeos na região subtropical do Brasil (PANIZZI; GRAZIA, 2001).

Para o percevejo alidídeo, N. parvus, a fecundidade variou de 12 ovos/fêmea em vagens imaturas de tremoço, L. luteus a 117,9 ovos/fêmea, em vagens maduras de guandu, C. cajan. Na maioria dos alimentos, a fecundidade se mostrou com valores intermediários, e, em geral, as sementes/frutos maduros proporcionaram uma fecundidade maior do que sementes/frutos verdes (Tabela 3). Isso significa que não somente a planta hospedeira irá afetar a fecundidade como também o grau de maturação da suas sementes/frutos.

O extremamente polífago percevejo-verde, N. viridula, também mostrou variabilidade na fecundidade, de zero ovo/fêmea, ao se alimentar de plantas temporárias, até 297,9 ovos/fêmea ao se alimentar de gergelim, Sesamum indicum (Tabela 3). Fecundidade alta semelhante também tem sido observada para fêmeas alimentando-se de sesbania, Sesbania emerus (273,9 ovos/fêmea) e de ligustro, L. lucidum (256,5 ovos/fêmea). Na maioria das plantas, entretanto, a fecundidade variou de 50 ovos/fêmea a 100 ovos/fêmea.

O menos polífago percevejo-verde-pequeno, Piezodorus guildinii (Westwood) produz de 11 ovos/fêmea, ao se alimentar de guandu, até cerca de 50 vezes mais ovos, ao se alimentar da anileira, I. truxillensis (507,7 ovos/fêmea). Essa tremenda variabilidade na fecundidade desse percevejo ilustra a importância da qualidade do alimento ingerido.

A longevidade dos hemípteros sugadores de sementes tem sido estudada em muitas espécies, e ela varia de acordo com o sexo, a atividade sexual e a qualidade nutricional do alimento (Tabela 3). Em muitas ocasiões, os machos são mencionados viver mais tempo do que as fêmeas, como por exemplo, no caso de Nysius vinitor Bergroth (Lygaeidae), O. fasciatus e Euschistus heros (F.) (KEHAT; WYNDHAM, 1972; SLANSKY JUNIOR, 1980; VILLAS BÔAS; PANIZZI, 1980; MALAGUIDO; PANIZZI, 1999). Redução na longevidade de fêmeas em reprodução parece ser decorrente do estresse causado pela oviposição. A produção de ovos, pelo fato de desviar os nutrientes e a energia da manutenção das fêmeas, reduziria o tempo de vida (SLANSKY JUNIOR, 1980). Lener (1967) observou que a longevidade média de fêmeas e machos virgens de O. fasciatus foi o dobro daquela observada para indivíduos que copularam, e sugeriu que a atividade sexual reduziu a longevidade dos insetos. Panizzi e Smith (1977) encontraram longevidade semelhante ente os sexos de P. guildinii alimentando-se de vagens de soja. Também para os percevejos Acrosternum hilare (MINER, 1966), T. perditor (PANIZZI; HERZOG, 1984) e L. hesperus (AL-MUNSHI et al., 1982), e para muitas outras espécies de insetos de diferentes ordens (ROMOSER, 1973), existem ou pequenas diferenças na longevidade de machos e fêmeas, ou as fêmeas vivem por um tempo maior do que os machos. Claramente, estudos adicionais são necessários para melhor avaliar a hipótese do impacto da oviposição na redução da longevidade das fêmeas.

Diferenças nas longevidades entre os sexos são também influenciadas pela qualidade nutricional do alimento. Por exemplo, machos do pentatomídeo P. guildinii viveram por mais tempo do que fêmeas quando alimentados com vagens de feijão, Phaseolus vulgaris ou com vagens de soja. Em amendoim, Arachis hypogaea a longevidade para ambos os sexos foi similar, e em sementes maduras de soja, as fêmeas viveram cerca de duas vezes mais do que os machos (PANIZZI; SLANSKY JUNIOR, 1985b). Outros resultados semelhantes podem ser observados na Tabela 3. Dessa forma, a qualidade do alimento pode afetar a vida dos insetos adultos duplamente, isto é, diretamente, pela redução da longevidade por causa da baixa qualidade nutricional, e indiretamente, por meio do seu efeito pela reprodução, isto é, desvio de nutrientes na produção de ovos. Entretanto, nos melhores alimentos (p. ex., N. viridula em gergelim e ligustro, e P. guildinii em anileira), apesar da fecundidade muita alta, as fêmeas tiveram longevidades longas e viveram mais do que os machos. Isso sugere que, em alimentos excepcionais, o desvio de nutrientes para a produção de ovos, não afeta a longevidade, como o que acontece nos alimentos com qualidade nutricional média ou baixa. Para o percevejo ligeídeo Elasmolomus sordidus (F.), a alta fecundidade das fêmeas em gergelim, não causou redução substancial na longevidade, e fêmeas e machos tiveram longevidade semelhante (MUKHOPADHYAY; SAHA, 1992).

Alimento menos adequado (folhas, ramos, tronco)

Heterópteros fitófagos são, em geral, polífagos, alimentando-se de ampla variedade de plantas. Entretanto, plantas menos preferidas podem ser exploradas e nelas os percevejos mudam seu hábito alimentar, ou seja, deixam de ser típicos sugadores de sementes ou frutos, passando a se alimentar de tecido vegetativo, como as folhas e os ramos, com consequências no desempenho das ninfas e dos adultos. Vários exemplos demonstram para esse agrupamento (guilda) alimentar que as fontes nutricionais constituídas por plantas menos preferidas desempenham papel importante na história da vida desses insetos, e que, em geral, esse fato é subestimado.

A qualidade nutricional das plantas é variável no espaço e no tempo, e para compensar as trocas na qualidade do alimento, os percevejos necessitam explorar plantas alternativas, muitas vezes, plantas menos preferidas. Segundo Simpson e Simpson (1990), há três tipos de respostas compensatórias: alterar o consumo, selecionar a dieta e compensar após a ingestão do alimento. Quando o alimento preferido (sementes/frutos) não está presente, os percevejos são capazes de obter nutrientes de brotos ou de flores, mas, em geral, eles não permitem o desenvolvimento das ninfas ou reprodução dos adultos; embora os adultos possam voar em busca de outros alimentos, as ninfas são seriamente ameaçadas por terem capacidade de dispersão limitada. Algumas espécies de heterópteros, entretanto, alimentam-se preferencialmente de hastes e ramos, como o percevejo–do-arroz, Tibraca limbativentris Stål, que se alimenta principalmente do colmo, junto ao solo (RIZZO, 1976). O pentatomídeo Edessa meditabunda (F.) alimenta-se das hastes das plantas hospedeiras, como a soja (GALILEO; HEINRICHS, 1979) e também de folhas (RIZZO, 1971). Interessante que quando E. meditabunda se alimenta de hastes de plantas de soja, permanece na posição de cabeça para baixo (PANIZZI; MACHADO-NETO, 1992), e suspeita-se que essa posição facilite a penetração nos tecidos dos seus estiletes, que são relativamente curtos, em comparação à posição normal nas hastes (corpo na vertical e cabeça para cima). O comprimento curto dos estiletes pode explicar também o motivo de esses percevejos não se alimentarem das sementes, que, por serem protegidas pelas paredes das vagens, ficam fora do alcance. A alimentação em folhas tem sido observada para o sugador de sementes, N. viridula, em particular nas nervuras das folhas de soja e mamona, Ricinus communis L. (A. R. PANIZZI, observação pessoal). Várias espécies de heterópteros alimentam-se dos ramos e troncos de árvores, tais como os pentatomídeos Antiteuchus mixtus (F.) e A. tripterus (F.), que se alimentam de ligustro, Ligustrum lucidum (Oleaceae) (PANIZZI; GRAZIA, 2001). Tentativas para criar essas espécies em laboratório com o uso de frutos de ligustro falharam. Aparentemente, elas necessitam se alimentar dos ramos (cascas) da planta hospedeira, de onde obtêm os nutrientes para o seu desenvolvimento. Outros heterópteros, tais como os aradídeos (Aradidae), são especializados em se alimentar de micélios de fungos, os quais crescem sob a casca solta de árvores, mas uma espécie, Aradus cinnamomeus Panzer, se alimenta do floema, câmbio e xilema de plantas de uma espécie de pinheiro (HELIÖVAARA, 2000).

A maioria dos heterópteros passa somente um terço da vida alimentando-se durante a primavera/verão sobre suas plantas preferidas. O resto do tempo, ou se alimentam e colonizam plantas alternativas, a maioria de baixa qualidade nutricional, ou ocupam nichos para a passagem do período desfavorável. Portanto, as plantas menos preferidas são, em geral, despercebidas e, sua importância na história da vida dos percevejos, subestimada. Essas plantas fornecem nutrientes e água e, pelo fato de os percevejos não estarem acostumados a elas, podem não reconhecer plantas tóxicas em potencial, apesar da sua polifagia e capacidade de tolerar aleloquímicos tóxicos ou falta de nutrientes essenciais. Por exemplo, o percevejo-verde, N. viridula, embora extremamente polífago, não reconhece o carrapicho-de-carneiro, Acanthospermum hispidum (Compositae) como uma planta inadequada. Pelo fato de essa planta ser uma invasora da cultura da soja e permanecer verde após a maturação da soja, os percevejos passam a se alimentar delas nas hastes (Figura 10), as quais contêm grandes quantidades de água. Entretanto, os percevejos se intoxicam nessa planta e têm sua longevidade extremamente reduzida (PANIZZI; ROSSI, 1991a). Em várias ocasiões, adultos mortos foram encontrados na base da planta no campo, indicando que os percevejos provavelmente estavam se alimentando das hastes e morreram.

Figura 10. Comportamento de alimentação de percevejos sugadores de sementes, em plantas menos preferidas. Adultos de Nezara viridula (A) e Euschistus heros (B) alimentando-se em hastes de carrapicho-de-carneiro, Acanthospermum hispidum (Compositae). As flechas indicam o local da introdução dos estiletes no alimento.

Fonte: Panizzi (2000).

Fotos: Antônio R. Panizzi

Certos heterópteros, como o pentatomídeo Dichelops melacanthus (Dallas) e o alidídeo, N. parvus, além de se alimentarem de sementes caídas no solo, ingerem partes vegetativas, como plântulas de soja, milho e trigo, causando danos significativos nas duas últimas culturas. Em soja, a alimentação nos tecidos vegetativos não causa danos significativos, podendo provocar apenas amarelecimento dos cotilédones (PANIZZI et al., 2005). Danos severos em plântulas de milho têm sido reportados por percevejos pentatomídeos do gênero Euschistus (SEDLACEK; TOWNSEND, 1988; APRYANTO et al., 1989); o pentatomídeo N. viridula também se alimenta de milho nos EUA, mas de forma esporádica (NEGRON; RILEY, 1987).

Espécies do gênero Chauliops (Malcidae), que ocorrem na África e na Ásia, são conhecidas por se alimentar de folhas de leguminosas, bananeira e amoreira, entre outras, fato que pode explicar o tamanho diminuto dessas espécies (SWEET; SCHAEFER, 1985).

Impacto da troca de alimento de ninfa para adulto na performance dos adultos

Adultos de percevejos geralmente se dispersam das plantas em que se desenvolveram para se alimentar e reproduzir em outras espécies de plantas. Ao fazer isso, a sua descendência frequentemente irá se alimentar de outras fontes nutricionais. Essa troca de alimento (i.e., planta hospedeira) da fase ninfal para a fase adulta, embora seja um evento comum na biologia dos percevejos, tem sido pouco investigada.

A troca de alimento da fase ninfal para a fase adulta tem um impacto variável na performance dos adultos, positivo ou negativo, ou, simplesmente não afeta a performance. Não existem muitos exemplos na literatura que ilustram esse evento, e, talvez, entre os heterópteros, o percevejo-verde, N. viridula, tenha sido o mais estudado nesse particular.

Examine-se em detalhe um desses estudos (PANIZZI; SLANSKY JUNIOR, 1991). Por exemplo, quando ninfas e adultos de N. viridula alimentaram-se do mesmo alimento, a baixa performance das ninfas em vagens de Crotalaria lanceolata e em sementes maduras de soja, Glycine max, refletiu em baixa performance dos adultos nesses alimentos (Tabela 4). Nesses dois alimentos apenas uma fêmea ovipositou. Demorou mais do que o dobro de tempo (49 dias) para produzir uma única massa de ovos em C. lanceolata do que em outros alimentos (22 a 24 dias), e nenhuma ninfa eclodiu. A longevidade média das fêmeas nesses dois alimentos, e dos machos em C. lanceolata, foi reduzida consideravelmente (Figura 11).

Tabela 4. Performance reprodutiva do percevejo pentatomídeo Nezara viridula alimentando-se de diferentes espécies de leguminosas (vagens imaturas) afetada pela troca ou não de alimento da fase ninfal para a fase adulta.

Alimento |  | Número |  | Número/♀ (X ± DPM) | % Eclosão ovos, (X ± DPM)
Ninfa | Adulto |  | Casais | % ♀ ovip. |  | Posturas | Ovos
P. vulgaris | P. vulgaris |  | 21 | 57,1 |  | 3,1 (0,5) ab | 185,3 (33,0) ab | 75,6 (5,8) a
S. emerus | S. emerus |  | 13 | 84,6 |  | 3,7 (0,5) a | 273,9 (36,1) a | 55,8 (6,4) ab
P. vulgaris | S. emerus |  | 10 | 80,0 |  | 2,4 (0,6) B | 172,1 (50,1) B | 64,4 (6,8) A
A. hypogaeac | A. hypogaeac |  | 5 | 60,0 |  | 3,0 (1,0) abd | 99,7 (50,4) bc* | 26,1 (11,2)b*
P. vulgaris | A. hypogaeac |  | 10 | 100,0 |  | 5,7 (1,0) A | 446,4 (93,7) Ad* | 62,3 (10,3)A*
G. max | G. max |  | 17 | 76,5 |  | 1,9 (0,2) bc | 110,0 (11,8) bc | 61,5 (10,2) a
P. vulgaris | G. max |  | 10 | 90,0 |  | 2,4 (0,4) B | 149,1 (20,4) B | 70,0 (9,6) A
D. tortuosum | D. tortuosum |  | 16 | 56,2 |  | 1,3 (0,2) cd | 61,0 (15,0) c* | 59,5 (11,3) ab
P. vulgaris | D. tortuosum |  | 10 | 70,0 |  | 2,7 (0,3) B* | 153,1 (17,8)B* | 43,8 (16,2) A
G. maxc | G. maxc |  | 10 | 10,0e |  | 1,0 | 23,0 | 0
P. vulgaris | G. maxc |  | 10 | 70,0 |  | 2,6 (0,4) B | 204,4 (28,3) B | 72,5 (9,9) A
C. lanceolata | C. lanceolata |  | 8 | 12,5e |  | 1,0 | 29,0 | 0
P. vulgaris | C. lanceolata |  | 10 | 30,0 |  | 2,3 (0,3) B | 122,7 (30,7) B | 68,2 (18,5) A
S. vesicariaf | S. vesicaria |  | 12 | 8,3 e |  | 1,0 | 40,0 | 15,0
P. vulgaris | S. vesicaria |  | 10 | 40,0 |  | 1,0 (0,0) B | 87,5 (4,3) B | 82,2 (6,6) A

Médias em cada coluna seguidas pela mesma letra minúscula (ninfas e adultos no mesmo alimento), e pela mesma letra maiúscula (adultos criados como ninfas em P. vulgaris e então alimentados com os diferentes alimentos) não diferem significativamente (P = 0,05), pelo teste de Duncan. O asterisco indica diferença significativa entre as duas séries dentro de cada alimento (P = 0,05; teste t).

a Para ambas as séries, a% de fêmeas que ovipositou foi dependente do alimento (ninfas e adultos mesmo alimento:
G = 54,48; gl = 7; P < 0,001; adultos trocados para alimento diferente: G = 12,24; gl = 5; P < 0,05).

b Dado transformado para arco seno para análise.

c Sementes maduras.

d Dados foram incluídos na análise embora os resíduos não apresentassem distribuição normal.

e Uma fêmea apenas ovipositou e o dado foi excluído da análise.

f Sementes imaturas.

Fonte: Panizzi e Slansky Junior (1991).

Figura 11. Sobrevivência (%) até o 40º dia e longevidade de adultos do percevejo pentatomídeo Nezara viridula alimentando-se de oito alimentos (ninfas e adultos alimentaram-se do mesmo alimento). Longevidade das fêmeas sem diferença significativa entre os alimentos; para os machos, amendoim (a), vagem de feijão (b); vagem de soja, D. tortuosum, e semente madura de soja (bc), S. vesicaria (cd), e C. lanceolata (d) (teste de Duncan, P = 0,05). Asterisco indica diferença significativa (teste t, P = 0,05) para longevidade média entre sexos dentro de cada alimento. A longevidade de adultos em S. emerus não é disponível.

Fonte: Panizzi e Slansky Junior (1991).

A performance de adultos que se alimentaram de Sesbania vesicaria, como ninfa e como adulto, foi baixa (Tabela 4), com nenhum adulto atingindo 30 dias de vida (Figura 11). Sete entre 12 fêmeas foram observadas copulando, mas somente uma fêmea ovipositou uma única massa de ovos, e somente algumas ninfas eclodiram (Tabela 4). Em contraste, a alta performance das ninfas em vagens de S. emerus refletiu-se para adultos que se alimentaram dessa leguminosa: grande porcentagem de fêmeas foi observada copulando (85%), todas depositaram um grande número de posturas, com muitos ovos e > 50% das ninfas eclodiram (Tabela 4). A sobrevivência dos adultos até o 40º dia foi também alta (Figura 11). Fêmeas que se alimentaram de vagens de feijão, Phaseolus vulgaris como ninfas e como adultos, depositaram o segundo maior número de massas de ovos e total de ovos, com 75% de viabilidade, embora somente 57% das fêmeas tenham ovipositado (Tabela 4); esses adultos também mostraram alta longevidade (Figura 11).

Uma alta percentagem de fêmeas criadas como ninfas em vagens de soja, sementes de amendoim, A. hypogaea, ou em vagens de Desmodium tortuosum foi observada em cópula e ovipositou (Tabela 4), mas a produção média de ovos/fêmea foi baixa. Em geral, a longevidade de adultos foi semelhante nesses três alimentos (Figura 11).

Quando as ninfas de N. viridula foram criadas em alimento de qualidade moderada (i.e., vagens de feijão, P. vulgaris) e então trocadas, assim que os adultos emergiram, para vários outros alimentos, a longevidade dos adultos aumentou substancialmente para machos e fêmeas que se alimentaram de C. lanceolata, para fêmeas que se alimentaram de sementes maduras de soja e amendoim, e para fêmeas que se alimentaram de vagens de D. tortuosum (Figura 12), comparado com os respectivos tratamentos nos quais as ninfas e os adultos utilizaram o mesmo alimento (Figura 11).

Figura 12. Sobrevivência (%) até os 40 dias e longevidade de adultos de Nezara viridula alimentando-se de sete alimentos (ninfas em todos os tratamentos foram criadas em vagem de feijão, Phaseolus vulgaris). Diferenças significativas na longevidade de fêmeas inclui amendoim e D. tortuosum (ab), vagem e semente de soja e C. lanceolata (bc), e S. vesicaria (c); para machos, amendoim (a), semente madura de soja (b), vagem de soja, D. tortuosum e C. lanceolata (bc), e S. vesicaria (c) (teste de Duncan, P = 0,05). Asterisco indica diferença significativa (teste t, P = 0,05) para longevidade média entre sexos dentro de cada alimento. A longevidade de adultos em S. emerus não é disponível.

Fonte: Panizzi e Slansky Junior (1991).

A performance reprodutiva dos adultos criados como ninfas em vagens de feijão e que trocaram para vagens de C. lanceolata, D. tortuosum, ou S. vesicaria, ou sementes maduras de soja ou amendoim, foi melhorada se comparada com a performance, em geral, pior, dos percevejos que se alimentaram como ninfas e adultos nesses alimentos (Tabela 4).

Esses resultados e outros obtidos com N. viridula (KESTER; SMITH, 1984; PANIZZI et al., 1989; PANIZZI; SARAIVA, 1993; VELASCO; WALTER, 1992, 1993), e com outras espécies de pentatomídeos (PANIZZI, 1987; PANIZZI; SLANSKY JUNIOR, 1985b; PINTO; PANIZZI, 1994) reforçam a importância da troca de alimento da fase ninfal para a fase adulta, para a performance de adultos de percevejos.

Impacto de fatores abióticos no desempenho dos heterópteros

Temperatura e luz

O desempenho de insetos sugadores é influenciado pela variação dos fatores abióticos, como a temperatura e o fotoperíodo. De maneira geral, parâmetros, como o desenvolvimento de ovos e das ninfas, a ingestão de alimento, e a produção de ovos, aumentam à medida que a temperatura aumenta até um certo nível, decaindo após (SLANSKY JUNIOR; PANIZZI, 1987).

O pentatomídeo N. viridula apresenta tipos determinados geneticamente. Estudos recentes em laboratório indicaram que o tipo O (f. torquata) apresenta uma performance melhor de ninfas e de adultos em temperaturas mais baixas que os tipos G (f. smaragdula) e Y (f. aurantiaca) (VIVAN; PANIZZI, 2005), o que explica a sua maior ocorrência nas áreas mais frias do Sul do Brasil (VIVAN; PANIZZI, 2006).

No caso do percevejo pentatomídeo, Dichelops melacanthus (Dallas), a fotofase longa (14 horas-luz) acelera o desenvolvimento, reduz a mortalidade das ninfas e aumenta a fecundidade dos adultos; da mesma forma, a fotofase induz ao dimorfismo em adultos, que apresentam espinhos pronotais desenvolvidos e pontiagudos e abdômen verde em fotofase longa, e espinhos pronotais arredondados e curtos e abdômen marron-acinzentado em fotofase curta (11 horas-luz) (CHOCOROSQUI; PANIZZI, 2003) (Figura 13). Temperaturas baixas (15 °C) não permitem a sobrevivência das ninfas e, mesmo a 20 °C, mais de 95% das ninfas não completam o ciclo (CHOCOROSQUI; PANIZZI, 2002).

Figura 13. Pentatomídeo Dichelops melacanthus com espinhos pronotais desenvolvidos e pontiagudos (A) e abdômen verde em fotofase longa (14 horas-luz) (A’), e espinhos pronotais arredondados e curtos (B) e abdômen marron-acinzentado em fotofase curta (11 horas-luz) (B’).

Fonte: Chocorosqui e Panizzi (2003).

Fotos: V.R. Chocorosqui

O percevejo-marrom E. heros entra em diapausa reprodutiva sob fotofase de 12 horas ou menos, apresentando órgãos reprodutivos imaturos ou com desenvolvimento intermediário, espinhos pronotais menos desenvolvidos e redução na atividade alimentar (MOURÃO; PANIZZII, 2002). Esse percevejo apresenta fotossensibilidade já a partir do 1º ínstar, que se acentua, principalmente, a partir do 3º ínstar, e fotofases curtas durante o desenvolvimento ninfal podem induzir a diapausa reprodutiva (MOURÃO; PANIZZI, 2000a). E. heros, no norte do Paraná, apresenta-se com órgãos reprodutivos maduros e espinhos pronotais desenvolvidos (pontiagudos) de dezembro a março, colonizando soja e girassol. A partir do outono, os percevejos apresentam órgãos reprodutivos imaturos, espinhos pronotais arredondados e são encontrados em carrapicho-de-carneiro, Acanthospermum hispidum e sob a palhada (folhas mortas caídas no solo) de diversas plantas (PANIZZI; NIVA, 1994; PANIZZI; VIVAN, 1997; MOURÃO; PANIZZI, 2000b, 2002).

A interação entre fotoperíodo e alimento é conhecida. No caso do percevejo ligeídeo Ochrimnus mimulus (Stål), a fecundidade é influenciada pelo fotoperíodo e pela disponibilidade de alimento (sementes); fêmeas na presença de sementes depositaram mais ovos do que fêmeas sem alimento sob fotoperíodo menor (12 horas-luz); já sob fotoperíodo maior (14 horas-luz) a fecundidade não diferiu (GOULD; SWEET, 2000). A atividade alimentar do pentatomídeo Euschistus conspersus Uhler é significativamente maior durante a escotofase (KRUPKE et al., 2006).

Umidade relativa do ar

A umidade relativa do ar afeta o desenvolvimento e a sobrevivência dos insetos, os quais devem manter o teor de água do corpo dentro de certos limites, que é influenciado pelo grau de permeabilidade da cutícula (RAGHU et al., 2004). Aparentemente, a habilidade de manter o teor de água do corpo durante o primeiro ínstar é variável entre os percevejos, uma vez que o gregarismo pode ou não ocorrer durante essa fase do desenvolvimento (PANIZZI, 2004). Entretanto, para aquelas espécies que demonstram gregarismo, tais como o pentatomídeo N. viridula, em condições de baixa umidade relativa, ninfas agregadas sobrevivem melhor e se desenvolvem mais rápido que ninfas isoladas (LOCKWOOD; STORY, 1986a).

Estudos em laboratório com ninfas de primeiro ínstar do percevejo pentatomídeo N. viridula indicaram que a umidade relativa (UR) afetou significativamente a eclosão e a sobrevivência das ninfas até o segundo ínstar, alcançando o valor máximo (≈ 90%) com a UR > 80%. Com 60% de UR, 60% das ninfas eclodiram e sobreviveram, enquanto com 0% de UR apenas 15% das ninfas eclodiram e a maioria morreu. As ninfas eclodidas de massas de ovos colocadas em caixas de plástico com gradiente de umidade permaneceram sobre os córions (cascas dos ovos) por cerca de um dia e durante esse período elas se dispersaram e se reagruparam sobre os córions 6.8 ± 0.67 vezes, até o abandono dos córions em direção à fonte de umidade, evitando as áreas saturadas com água. A duração de cada comportamento de rearranjo (dispersão + agrupamento) aumentou com o tempo, variando de ≈ 26 a 44 minutos. A duração média em que as ninfas ficaram agrupadas após cada rearranjo decresceu em cerca de 102 minutos, para o primeiro rearranjo, até 24 minutos, para o sexto e último rearranjo. Esse comportamento de rearranjo do primeiro ínstar sobre os córions aparentemente compensa a perda de água pelas ninfas (HIROSE et al., 2006). Portanto, o impacto da umidade relativa do ar parece ser mais crítico no primeiro ínstar do que nos demais, já que os insetos aumentam de tamanho e tendem a ser menos suscetíveis às trocas de umidade.

Os percevejos sugadores de sementes podem ter preferências diferentes por gradientes de umidade conforme o habitat onde vivem. O ligeídeo Nysius groenlandicus (Zetterstedt), por exemplo, que habita a região fria (Ártico) prefere as condições de baixa umidade (xerófilo), semelhante aos insetos adaptados às condições do deserto (BÖCHER; NACHMAN, 2001).

Chuva e vento

Sabe-se que os insetos fitófagos, em geral, vivendo na parte aérea das plantas, não só estão expostos a extremos de temperatura e umidade, como estão diretamente expostos à chuva e ao vento. Essas condições são bem menos favoráveis do que aquelas apresentadas, por exemplo, no solo ou restos culturais, ou para insetos habitantes do interior das plantas (p. ex., broqueadores) ou sob o solo (p. ex., que se alimentam de raízes). Edwards e Wratten (1980) discutem esses fatores abióticos e destacam o problema enfrentado pelos insetos fitófagos para se manterem sobre as plantas, mesmo na ausência de chuva e vento. Características da folhagem, tipo folha lisa com cerosidade, fazem do fato de terem que se manter sobre as folhas um verdadeiro desafio.

O impacto da chuva e do vento na sobrevivência dos percevejos sugadores de sementes, a rigor, não tem sido estudado, e não se encontraram dados na literatura que elucidem essa questão. Entretanto, a suspeita de que o impacto da chuva forte sobre as colônias de ninfas jovens (primeiro e segundo ínstares) cause grandes mortalidades é justificável. Isso pode ocorrer não só por causa do impacto das gotas de água, ou de um possível afogamento, como também pelo fato de desagregar as colônias jovens, cujas ninfas necessitam permanecer agregadas para sobreviver. O vento, por sua vez, isoladamente, pode desalojar as colônias, ao fustigar a folhagem, com resultados também desastrosos para a sobrevivência das formas jovens.

Adaptações e respostas dos heterópteros às trocas de favorabilidade do ambiente

A natureza variável dos fatores abióticos (p. ex., temperatura, umidade relativa, fotoperíodo) e bióticos (p. ex., disponibilidade e qualidade do alimento, competição interespecífica e intraespecífica) é um desafio constante aos insetos sugadores de sementes. Dessa forma, eles precisam se adaptar às instabilidades do ambiente, a fim de tentar alcançar o seu desempenho ótimo durante a vida. Por exemplo, com o decréscimo da temperatura, o percevejo N. viridula torna-se de coloração escura (HARRIS et al., 1984). A geração que se torna adulta durante o outono e entra em diapausa no inverno tem a sua performance reprodutiva reduzida após esse período (MUSOLIN; NUMATA, 2004). Novak (1955) constatou que manchas escuras (melanização) em adultos de O. fasciatus são maiores quando os percevejos são criados em temperaturas mais baixas. Da mesma forma, a transferência de adultos do pentatomídeo Plautia stali Scott de um regime fotoperiódico mais longo para um mais curto inibe a oviposição e induz os adultos a uma coloração mais escura (KOTAKI; YAGI, 1987). Essa pode ser uma adaptação para aumentar a temperatura do corpo de forma mais eficiente, quando o inseto se expõe ao sol. O comportamento de se expor ao sol do percevejo N. viridula, é mais pronunciado durante as primeiras horas da manhã (das 7h às 9h), podendo estender-se em dias nublados, e os insetos podem ser encontrados na superfície das plantas até o meio-dia. A aplicação de inseticidas no período em que os insetos estão expostos tem sido sugerida para melhorar a sua eficácia (WAITE, 1980; LOCKWOOD; STORY, 1986b). Entretanto, o aparecimento de formas escuras pode estar relacionado com a idade fisiológica do percevejo, independentemente do fotoperíodo, como no caso de certas espécies de mirídeos (WILBORN; ELLINGTON, 1984). Em baixas temperaturas, as agregações formadas pelas ninfas de N. viridula podem acelerar o seu desenvolvimento, aumentar o aproveitamento da água atmosférica e proteger contra a dessecação (LOCKWOOD; STORY, 1986a). Certas espécies de mirídeos apresentam tolerância à dessecação (Cohen et al., 1984).

Os problemas decorrentes da baixa disponibilidade de alimento podem ser compensados pela utilização de outros tecidos das plantas além das sementes, mas alimentar-se delas é uma condição para o desenvolvimento normal das ninfas e reprodução dos adultos (SLANSKY JUNIOR; PANIZZI, 1987). A capacidade de os hemípteros sugadores de sementes aumentar o consumo de alimento diante de uma fonte nutricional com baixos teores de nutrientes tem sido pouco estudada. Adultos do percevejo O. fasciatus recém-emergidos e deixados em jejum por uma semana, quando colocados na presença de alimento em abundância, triplicam o consumo de alimento na semana seguinte (SLANSKY JUNIOR, 1982). O percevejo N. viridula, colocado em jejum por 24 horas, ganhou no dia subsequente cerca de 27 mg, enquanto insetos que não ficaram em jejum ganharam cerca de 9 mg. Respostas apresentadas pelos percevejos para compensar o estresse nutricional incluem a utilização das reservas nutricionais (lipídios), a quebra das colônias para aumentar a capacidade de encontrar alimento e a alteração dos hábitos alimentares (p. ex., apresentar canibalismo, utilizar outras espécies de sementes normalmente não exploradas como fonte nutricional), entre outras (SLANSKY JUNIOR; PANIZZI, 1987).

Outras adaptações e respostas apresentadas pelos percevejos sugadores de sementes às variações dos fatores abióticos e bióticos são respostas induzidas, tais como migração, diapausa e ocorrência de polifenismo estacional. Em geral, essas respostas são induzidas por fatores como o fotoperíodo e a temperatura. Por exemplo, ninfas do percevejo O. fasciatus, quando criadas em fotoperíodo mais curto, originam adultos com uma capacidade maior de voar, do que quando criadas em regime fotoperiódico mais longo; a capacidade de empreender voos longos cessa uma vez iniciada a reprodução (DINGLE, 1985). Em geral, existe uma correlação entre o comprimento da asa, a capacidade de voar e a fecundidade, que tanto pode ser positiva, (caso de biótipos migratórios), como negativa (caso de biótipos não migratórios) (DINGLE; EVANS, 1987). Também, o comprimento da asa pode ser influenciado pelo fotoperíodo. Assim, Pyrrhocoris apterus (L.) (Pyrrhocoridae) apresenta macropteria em fotoperíodos longos e braquipteria em fotoperíodos curtos (HONEK, 1976). Ainda, a espécie Cavalerius saccharivorus Okajima (Lygaeidae) apresenta polimorfismo de asas, com a proporção de indivíduos macrópteros e braquípteros dependendo da variação genética e da densidade em que as ninfas foram criadas; indivíduos macrópteros apresentam desempenho reprodutivo melhor que os braquípteros em condições de alta densidade populacional, mas isto não ocorre em condições de densidade populacional baixa, o que sugere a utilização de uma estratégia mista, com parte dos indivíduos sendo macrópteros para facilitar a dispersão, e parte braquíptero para explorar o habitat de origem (FUJISAKI, 1985; 1986 a, b). Em condições de baixa temperatura e escassez de alimento, o percevejo Cletus punctiger Dallas (Coreidae) apresenta o comportamento de se esconder em hibernáculos (ITO, 1988).

Considerações finais

Os percevejos sugadores de sementes formam um agrupamento alimentar importante, com muitas espécies sendo pragas sérias de culturas de interesse econômico (SCHAEFER; PANIZZI, 2000). Embora existam informações disponíveis sobre o impacto desses insetos no rendimento e na qualidade da semente obtida, muito mais esforço de pesquisa, dentro do contexto amplo e abrangente da bioecologia e de nutrição, é necessário para melhor entender as interações desses insetos com suas plantas hospedeiras. Por exemplo, relativamente, poucos dados existem sobre como as diferentes quantidades e as proporções de alimentos e de aleloquímicos, nas sementes e nas vagens, e se os seus atributos físicos irão influenciar o comportamento pré-alimentar e o desempenho pós-alimentar dos insetos. Da mesma forma, estudos sobre as competições interespecíficas e, em particular, intraespecíficas, das muitas espécies que ocorrem simultaneamente, e que exploram a mesma fonte nutricional, são literalmente desconhecidos. O mesmo pode ser dito sobre o impacto de inimigos naturais, tais como parasitoides e predadores, na biologia dos hemípteros sugadores de sementes. Ainda, como o inseto irá reagir às variações dos fatores abióticos e bióticos mencionados, e quais as consequências das respostas a essas variações, para a sua biologia são questões que aguardam respostas mais conclusivas.

No contexto aplicado, a obtenção de dados que respondam às questões levantadas aqui e em outros trabalhos (Slansky JUNIOR; Panizzi, 1987) é extremamente importante e necessária, e se aplica em programas de manejo de insetos-praga. Por exemplo, a utilização de táticas, tais como o uso de cultivares resistentes, a manipulação da época de plantio e de cultivares de diferentes ciclos, e o uso de plantas atrativas como armadilhas, melhora o controle dos insetos-praga e reduz o uso de inseticidas químicos.

A miríade de interações entre os hemípteros sugadores de sementes e o seu alimento, com os consequentes diferentes estilos de vida apresentados por esses insetos, deverá ser mais bem compreendida, por meio do modelo proposto pela conceituação da bioecologia e nutrição (ecologia nutricional).

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Capítulo 13

Bruchinae (Coleoptera: Chrysomelidae)

Cibele S. Ribeiro-Costa

Lúcia M. Almeida

Introdução

Frutos e sementes são estruturas de propagação e sobrevivência dos vegetais. As sementes, em especial, são ricas em proteínas, carboidratos e lipídios, e fornecem mais nutrientes para os animais que qualquer outra parte da planta. O consumo de sementes pode limitar sua oferta, viabilidade ou mesmo comprometer a qualidade de plântulas. Kaye (1999) demonstrou que o consumo de sementes pré-dispersão de Astragalus australis limitou o recrutamento de plântulas, e foi um impedimento não detectado previamente nos esforços conservacionistas dessa espécie rara. Portanto, os consumidores de sementes têm papel relevante na dinâmica, distribuição, ciclo de vida e evolução das plantas.

Na guilda dos insetos consumidores de sementes encontram-se alguns grupos de Coleoptera e Lepidoptera. Ambas as ordens também podem ser incluídas na guilda dos mastigadores de sementes se considerado o tipo de aparelho bucal das larvas. Entretanto, apenas os coleópteros apresentam peças bucais mastigadoras no estágio de larva e adulto. Os coleópteros consumidores de sementes que mais se destacam pertencem às famílias Anthribidae, Chrysomelidae - Bruchinae, Cerambycidae e Curculionidae, incluindo os Scolytinae (COSTA, 2000). Os carunchos-de-sementes ou besouros-de-sementes (seed beetles) formam um grupo relativamente pequeno de besouros com cerca de 1.700 espécies (JOHNSON et al., 2004). São considerados ora como uma família de Coleoptera – Bruchidae dentro da superfamília Chrysomeloidea (Cerambycidae, Chrysomelidae e Bruchidae), ora como uma subfamília de Chrysomelidae – Bruchinae, dependendo das opiniões dos autores. Neste capítulo, o grupo será tratado como subfamília, seguindo as tendências atuais de estudos filogenéticos (REID, 1995, 2000).

A alimentação dos bruquíneos difere na fase de larva e adulto. As larvas se desenvolvem consumindo exclusivamente o conteúdo de sementes, enquanto os adultos alimentam-se de pólen e néctar. Os bruquíneos já foram registrados consumindo sementes de plantas de 36 famílias (Tabela 1), no entanto são considerados especializados, pois mais de 80% das espécies consomem leguminosas, várias de alto valor nutritivo e importância econômica como, feijão, ervilha e lentilha. Diversas sementes que apresentam componentes tóxicos são utilizadas por bruquíneos, evidenciando mais uma característica peculiar do grupo e que parece estar relacionada a padrões evolutivos com suas plantas hospedeiras. A capacidade de sobreviverem como adultos e se reproduzirem em grãos armazenados por várias gerações sem a necessidade de alimentação acarreta sérias perdas pós-colheita. Alguns exemplos de espécies de importância econômica são Acanthoscelides obtectus (Say), Bruchus pisorum (L.), Callosobruchus chinensis (L.), Callosobruchus maculatus (F.), Caryedon serratus (Olivier) e Zabrotes subfasciatus (Boheman). No Brasil, as principais pragas de feijões são A. obtectus, Z. subfasciatus e C. maculatus (VENDRAMIM et al., 1992).

Tabela 1. Famílias de plantas hospedeiras de Bruchinae, conforme classificação de APG (2003).

Acanthaceae | Humiriaceae
Anacardiaceae | Lythraceae
Apiaceae | Malphighiaceae
Arecaceae | Malvaceae
Asteraceae | Myrtaceae
Bignoniaceae | Nelumbonaceae
Bixaceae | Nitrariaceae
Boraginaceae | Nyctaginaceae
Casuarinaceae | Ochnaceae
Cistaceae | Oleaceae
Cochlospermaceae | Onagraceae
Combretaceae | Pandanaceae
Convolvulaceae | Poaceae
Dioscoreaceae | Putranjivaceae
Ebenaceae | Rhamnaceae
Euphorbiaceae | Sapindaceae
Fabaceae | Verbenaceae
Goodeniaceae | Vitaceae

Fonte: Johnson (1981a); Johnson et al. (2004); e Kingsolver (2004).

Com a introdução de plantas benéficas que se tornaram invasoras ou mesmo com a introdução acidental de plantas não desejáveis, os bruquíneos têm sido estudados como possíveis agentes de controle biológico. Durante o consumo larval, destroem as sementes, diminuindo o potencial de surgimento de novas plântulas. Um caso de sucesso foi a importação de Neltumius arizonensis (Schaeffer), Algarobius prosopis (Le Conte) e A. bottimeri Kingsolver da América do Norte para introdução na África do Sul (IMPSON et al., 1999) a fim de controlar espécies de Prosopis. Essas plantas foram introduzidas em vários países com áreas áridas improdutivas por suas características benéficas, como tolerância à seca e ao sal e ao sombreamento, e tornaram-se invasoras em áreas de pastagens. Parkinsonia aculeata, introduzida na Austrália como ornamental, também se tornou uma planta daninha e tem sido controlada com sucesso por Penthobruchus germaini (Pic) (BRIANO et al., 2002).

O objetivo deste capítulo é caracterizar os bruquíneos dentro da guilda dos consumidores de sementes, descrevendo seu ciclo de vida, no campo e em condições de armazenamento de grãos, e suas especializações morfológicas, bioquímicas e comportamentais que possibilitam a obtenção de energia por meio do consumo de sementes. Dentro do contexto das relações tróficas, são indicadas as associações entre plantas e bruquíneos, o potencial do grupo interferindo na germinação de sementes e viabilidade de plântulas e a complexa interação com parasitoides e mamíferos.

Distribuição, taxonomia e morfologia

Os bruquíneos estão distribuídos em quase todos os continentes, exceto na Antártica e na Nova Zelândia. Na Região Neotropical ocorre a maior riqueza de espécies, sendo relativamente poucas as espécies que ocorrem em ilhas pequenas, como as do Pacífico (BOROWIEC, 1987; KINGSOLVER, 2004). Segundo Kingsolver (2002), a maioria dos gêneros são endêmicos das Américas, com uma espécie conhecida do Alaska e outra do Extremo Sul (Terra do Fogo).

A distribuição dos bruquíneos geralmente coincide com a de suas plantas hospedeiras. Uma exceção é Stator generalis Johnson e Kingsolver que se restringe a uma área do Panamá, porém sua única planta hospedeira, Enterolobium cyclocarpum, distribui-se amplamente na Região Neotropical. É provável que esse tipo de distribuição ocorra em virtude de fatores ecológicos, como quantidades de sementes insuficientes para a sobrevivência da espécie ou a limitações fisiológicas (JOHNSON; JANZEN, 1982; JOHNSON; KISTLER, 1987). De forma diferente, algumas espécies de Acanthoscelides, Bruchus, Callosobruchus, Caryedon, Zabrotes cujas larvas desenvolvem-se em grãos de plantas de importância econômica, tornaram-se cosmopolitas em função das atividades de comércio de grãos.

As espécies de bruquíneos estão distribuídas em cerca de 60 gêneros e seis tribos, Amblycerini, Bruchini, Eubaptini, Kytorhinini, Pachymerini e Rhaebini. A maior tribo é Bruchini com cerca de 80% das espécies, seguindo-se Amblycerini (10%) e Pachymerini (9%); apenas 1% das espécies pertencem às outras três tribos (JOHNSON; ROMERO, 2004).

A fauna das Índias Ocidentais, Canadá, Estados Unidos, México, América Central e norte da América do Sul é razoavelmente bem conhecida, mas a fauna do sul da América do Sul praticamente é inexplorada (KINGSOLVER, 1990). Acredita-se que os gêneros mais ricos em espécies, Acanthoscelides (Bruchini) com cerca de 340 espécies e Amblycerus (Amblycerini) com cerca de 100 espécies, venham a conter 550 e 250 espécies, respectivamente, com a descrição de novos táxons (KINGSOLVER, 1990).

Os adultos caracterizam-se por apresentar corpo compacto, oval e convexo; cabeça em geral opistognata. O dorso geralmente é coberto por pilosidade que varia de castanho a preto, formando padrões diferenciados ou uniformes principalmente nos élitros que podem ser característicos para algumas espécies (Figura 1A). A perna posterior modifica-se de várias maneiras dentro da subfamília, e é fonte de caracteres em termos genérico e específico. É comum o fêmur posterior apresentar-se alargado (Figura 1A) e com dentes na margem interna; a tíbia geralmente apresenta carenas e um ou dois esporões. O pigídio, último tergo abdominal, em geral não está coberto pelos élitros (Figura 1B, C). Na maioria dos machos, o último esterno abdominal é levemente emarginado. Outros caracteres que em alguns casos possibilitam a diferenciação entre os sexos são o comprimento e a forma dos artículos da antena; nos machos de Ctenocolum a antena é mais longa que nas fêmeas (KINGSOLVER; WHITEHEAD, 1974). As antenas dos machos de Megacerus frequentemente são flabeladas e a das fêmeas serreadas (TERÁN; KINGSOLVER, 1977), porém em Pectinibruchus e Rhipibruchus, as antenas dos machos são pectinadas e as das fêmeas serreadas (BOROWIEC, 1987) e, em Meganeltumius, as antenas dos machos são subserreadas e as das fêmeas serreadas (ROMERO; JOHNSON, 2003).

A identificação das espécies da maioria dos gêneros é difícil, sendo necessário o estudo da genitália do macho para a sua correta identificação. Muitas espécies são proximamente relacionadas e pode ocorrer variabilidade intraespecífica (Figura 1B, C), além de os indivíduos serem pequenos (1,0 mm a 6,0 mm de comprimento).

Tanto adultos quanto larvas apresentam peças bucais mastigadoras. O ápice da mandíbula dos adultos desempenha papel de escavação da parede dos frutos para oviposição e os dentes da mola trituram grãos de pólen coletados pelas cerdas das gáleas. Ribeiro-Costa e Costa (2002) levantaram a hipótese de que a fêmea de Pygiopachymerus lineola (Chevrolat) raspa a superfície da vagem de Cassia leptophylla (Caesalpinioideae) para adequar o local da oviposição (Figura 1D), em razão de Janzen (1971a) ter observado esse comportamento. Esse tipo de comportamento já não ocorre em diversas espécies de Sennius (Figura 1E).

Figura 1. (A) Vista dorsal de Pygiopachymerus lineola; (B, C) Variação intraespecífica em Sennius leptophyllicola; (D) Postura de P. lineola sobre fruto imaturo de Cassia leptophylla; e (E) Postura de S. leptophyllicola sobre fruto imaturo de C. leptophylla.

Fonte: Ribeiro-Costa & Costa (2002).

Fotos: Albino Sakakibara

As mandíbulas das larvas são curtas, robustas com ápice chanfrado ou arredondado, que atua na raspagem do tegumento e endosperma da semente. As mandíbulas dos adultos são simétricas com ápice agudo, cerdas na margem, prosteca e mola com dentes (Figura 2A). Em Caryedes brasiliensis (Thunberg) (Figura 2C), os dentículos da mola estão uniformemente distribuídos, diferindo de Acanthoscelides akanthodes Johnson que são menos diferenciados e adensados (Figura 2B).

Figura 2. Caryedes brasiliensis: (A) Mandíbula; (B) Detalhe dos dentes da mola, Acanthoscelides akanthodes; (C) Detalhe dos dentes da mola, Caryedes brasiliensis; (D) Maxila; (E) Detalhe das cerdas da gálea, Pygiopachymerus lineola; e (F) Detalhe das cerdas da gálea.

Fonte: Silva e Ribeiro-Costa (2008).

Fotos: Rosângela B. Freitas

A maxila do adulto é formada por dois lobos distintos, a gálea e a lacínia, mais o palpo maxilar que possui quatro artículos (Figura 2D). A gálea pode apresentar um anel esclerotinizado na base (RIBEIRO-COSTA; SILVA, 2003). Particularmente, as cerdas da gálea mostram especializações para a coleta de grãos de pólen e podem ser bífidas ou ramificadas apicalmente, pectinadas, simples e pectinadas ou espatuladas (Figura 2E) ou somente simples (Figura 2F) (DAVIAULT, 1928; TERÁN, 1962; MATHUR; DHADIAL, 1963; SINGH, 1986; RIBEIRO-COSTA; SILVA, 2003; SILVA; RIBEIRO-COSTA, 2008).

As larvas de bruquíneos alimentam-se exclusivamente do conteúdo interno das sementes (Figura 3), o que dificulta o reconhecimento da infestação de frutos ou sementes. Não é incomum que fêmeas tenham sítios de preferência para oviposição, como a linha de sutura das vagens (Figura 3A). Algumas espécies deixam seus ovos cair livremente junto às sementes, após abertura na parede do fruto (Figura 3B, b) mas outras, como Zabrotes subfasciatus, fixam seus ovos no tegumento das sementes. Mesmo sendo a larva um estágio destrutivo (Figura 3C, c, D, d), poucas espécies apresentam descrições deste estágio. Em geral, ocorrem quatro instares larvais. A larva de primeiro instar é diferente das demais pela presença de uma placa protorácica esclerotinizada e denteada em forma de “X” ou “H” (Figura 3C, c). Essta estrutura auxilia durante a saída do ovo e entrada na parede do fruto ou semente (Figura 3C) (KINGSOLVER, 2004). Algumas espécies possuem um apêndice no 10o.segmento abdominal, que auxilia na aderência à superfície durante a entrada no fruto ou na semente (PFAFFENBERGER; & JOHNSON, 1976). Adaptações especiais ainda incluem a presença de pernas, curtas ou bem desenvolvidas, que auxiliam durante a entrada em sementes compactas ou com tegumento rígido. Após a primeira muda, a larva perde a placa dorsal e assume aspecto escarabeiforme, com pernas reduzidas (Figura 3D, d) (PREVETT, 1971). No último instar a larva realiza uma demarcação profunda na parede interna da semente (Figura 3E) e empupa (Figura 3 F, f). Esta demarcação vai dar origem ao orifício de emergência do adulto, que é circular (Figura 3G, g). Em alguns casos, em plantas com vagens deiscentes, por exemplo, os adultos não necessitam realizar um orifício na parede da vagem para ter acesso ao ambiente e podem inclusive reinfestar as sementes (Figura 3H). Em situação de armazenamento, as espécies que são consideradas pragas reinfestam os grãos, sem a necessidade de alimentação para os adultos (Figura 3 I, i). No entanto, no campo, as flores fornecem o alimento e, por isso a fenofase de floração indica o início do surgimento das populações dos bruquíneos em ambientes naturais (Figura 3J).

Figura 3. Ciclo de vida generalizado de bruquíneo em vagem e grãos armazenados de feijão: (A) Oviposição realizada em perfuração feita pela fêmea na vagem imatura, ou na sutura ventral da vagem madura ou nos orifícios de emergência de adultos; (B) Ovos isolados, depositados livremente no interior da vagem ou fixo às sementes; (b) Aspecto geral do ovo; (C) Corte longitudinal da semente com orifício de entrada e túnel escavado pela larva de primeiro ínstar; (c) Larva generalizada de primeiro ínstar (PFAFFENBERGER; JOHNSON, 1976); (D) Corte longitudinal da semente mostrando crescimento larval; (d) Larva generalizada de último ínstar; (E) Semente com demarcação do opérculo realizado pela larva de último ínstar; (F) Pupa dentro da câmara de alimentação larval; (f) Vista ventral da pupa; (G) Emergência do adulto com destaque do opérculo; (g) Adulto piloso com pigídio exposto; (H) Adultos saindo da vagem; (I) Grãos armazenados infestados; (i) Aspecto geral do grão infestado; e (J) Adulto alimentando-se de pólen e néctar.

Ilustração: Flávia Regina Carvalho

Preferência pela planta hospedeira

Os registros de plantas hospedeiras de adultos de bruquíneos devem ser vistos com cautela quando ocorrem apenas associações entre plantas em flor e adultos em voo, pois nem sempre o adulto pode estar efetivamente se alimentando de pólen e/ou néctar. O consumo de néctar e pólen foi verificado por Ott (1991) em machos e fêmeas de adultos de Acanthoscelides alboscutellatus (Horn) em flores de Ludwigia alternifolia. No entanto, adultos de Althaeus hibisci (Olivier) alimentam-se de pólen de Hibiscus moscheutus, que também é a planta hospedeira de suas larvas (SHIMAMURA et al., 2005), mas não há informação sobre o consumo de néctar. O comportamento especializado de A. hibisci não é o mais comum em Bruchinae, pois o estudo do tubo digestivo de outras espécies, como Acanthoscelides obtectus, revelou a presença de pólen de 18 espécies diferentes de plantas, sendo o maior volume de pólen pertencente a plantas daninhas e apenas 9% ao seu hospedeiro principal, o feijão-comum, Phaseolus vulgaris (JARRY, 1987). Os registros de plantas hospedeiras para adultos ainda são poucos. Consideram-se como mais relevantes para estudos de coevolução os registros das plantas em que ocorre o desenvolvimento larval, pois dele depende o sucesso do desempenho do adulto. A especificidade de hospedeiros é uma informação útil quando adicionada a outras informações convencionais para identificação em diferentes níveis taxonômicos.

As larvas de bruquíneos adaptaram-se ao consumo de sementes por meio dos mecanismos de seleção de hospedeiros e respostas fisiológicas. A seleção da planta hospedeira da larva é realizada pela fêmea e envolve a habilidade de encontrar, reconhecer e aceitar a planta e, mais especificamente, a escolha de determinado fruto ou semente para oviposição. Portanto, o sucesso do desenvolvimento larval depende da escolha do hospedeiro que é realizada pela fêmea. As respostas fisiológicas se relacionam principalmente com a alocação de energia adequada para a manutenção do adulto, sua longevidade e reprodução (JOHNSON; KISTLER, 1987). Janzen (1969) sugere que a divergência nas espécies de hospedeiros ocorre mais em função das características nutricionais que de características físicas, como tipo de semente, estrutura do fruto, forma ou natureza do tegumento da semente. Muitas espécies de plantas produzem toxinas defensivas e estas podem ser a razão para a especialização dos bruquíneos (JANZEN, 1969; CENTER; JOHNSON, 1974).

A maioria das espécies de plantas hospedeiras é consumida por apenas uma espécie de bruquíneo, ou em alguns casos por poucas espécies (HOPKINS, 1983). A maioria das espécies de Cassia (90,5%) apresenta três ou menos espécies de bruquíneos enquanto as demais, de cinco a sete (JOHNSON; SLOBDODCHIKOFF, 1979). Isso indica que a maioria dos bruquíneos de Cassia é específica, e a maioria das plantas hospedeiras suporta apenas poucas espécies. As cássias que suportam muitas espécies de bruquíneos, provavelmente, contêm pouca ou nenhuma toxina em suas sementes, enquanto outras, com menos espécies, são muito tóxicas.

Algumas espécies são restritas a uma espécie ou a um único gênero de planta, enquanto outras são menos específicas e se desenvolvem em sementes pertencentes a vários gêneros. Stator limbatus (Horn) é considerada a espécie de bruquíneo mais generalista, alimentando-se de mais de 70 espécies de legumes em pelo menos nove gêneros das três subfamílias, Caesalpinioideae, Mimosoideae e Papilionoideae (FOX et al., 1997; MORSE; FARREL, 2005). Os Pachymerini são mais específicos, restringindo-se a Arecaceae nas Américas e a Fabaceae e Combretaceae no Hemisfério Oeste, havendo também registros em Apiaceae e Pandanaceae (JOHNSON, 1981a). Caryotrypes infesta somente Pandanaceae. Em Amblycerini, que contém três gêneros, destaca-se Amblycerus com o hábito alimentar mais diverso comparativamente a outros gêneros de Bruchinae. Cerca de 54 espécies alimentam-se em sementes de 75 diferentes espécies de plantas (JOHNSON; ROMERO, 2004), incluindo além de Fabaceae, Anacardiaceae, Boraginaceae, Euphorbiaceae, Malpighiaceae, Malvaceae, Nyctaginaceae, Verbenaceae e Vitaceae. O gênero Spermophagus alimenta-se principalmente de Malvaceae e Convolvulaceae e Zabrotes de Fabaceae. As espécies pertencentes aos cerca de 49 gêneros de Bruchini alimentam-se em sua maioria de Fabaceae, mas muitas consomem sementes de Malvaceae (JOHNSON; ROMERO, 2004). Acanthoscelides, além de se alimentar de Fabaceae, consome sementes das famílias Cistaceae, Anacardiaceae, Lythraceae, Malvaceae (Sterculioidea, Malvoidea, Tilioidea), Onagraceae, Rhamnaceae e Verbenaceae. Dentre as espécies de Acanthoscelides que consomem Fabaceae, poucas como Acanthoscelides compressicornis (Schaeffer) desenvolvem-se em sementes de mais de uma tribo ou subfamília (KERGOAT et al., 2005). Em Bruchini, Megacerus desenvolve-se principalmente em sementes de Convolvulaceae (TERÁN; KINGSOLVER, 1977); Stator ocorre em Fabaceae, Bixaceae e Myrtaceae (JOHNSON, 1981a); Bruchus associa-se a espécies de Vicieae (BOROWIEC, 1987); Caryedes prefere sementes de Phaseoleae (KINGSOLVER; WHITEHEAD, 1974b); Ctenocolum Papilionoideae, principalmente Lonchocarpus (KINGSOLVER; WHITEHEAD, 1974a); Gibbobruchus prefere sementes de Caesalpinioideae, principalmente Bauhinia (WHITEHEAD; KINGSOLVER, 1975). Pequenas tribos como Eubaptini, Rhaebini e Kytorhinini alimentam-se em Acanthaceae, Nitrariaceae e Fabaceae, respectivamente (JOHNSON, 1981a). Johnson (1981a) indicou algumas preferências dentro de Fabaceae. Amblycerus, Gibbobruchus, Megasennius, Penthobruchus, Pygiopachymerus e Sennius preferem sementes de Caesalpinioideae; Algarobius, Merobruchus, Mimosestes, Neltumius, Pectinibruchus, Rhipibruchus, Scutobruchus, Stator e Sulcobruchus escolhem principalmente Mimosoideae. Espécies de Acanthoscelides, Bruchidius, Bruchus, Callosobruchus, Caryedon, Caryopemon, Conicobruchus, Ctenocolum, Kytorhinus, Meibomeus, Specularis, Stylantheus e Zabrotes preferem Papilionoideae.

Os primeiros estudos com base em dados moleculares de bruquíneos e associações com plantas hospedeiras têm mostrado resultados interessantes. Kergoat et al. (2005), ao analisarem os padrões evolutivos de dois gêneros, Acanthoscelides (Américas) e Bruchidius (Hemisfério Oeste), e suas plantas hospedeiras, a maioria Fabaceae, sugeriram que os gêneros evoluíram paralelamente, colonizando de forma independente plantas hospedeiras semelhantes em suas respectivas áreas de distribuição. Também observaram nesses gêneros forte tendência à especialização, a qual também ficou evidenciada em estudo de filogeografia molecular de Stator limbatus (Horn) e Stator beali Johnson. Resultados obtidos sugerem que S. beali, com hábito especialista derivou-se dentro de S. limbatus com hábito generalista (MORSE; FARREL, 2005).

Disponibilidade de sementes no tempo

Os bruquíneos sincronizam seus ciclos de vida aos de suas plantas hospedeiras. A fenofase de floração provê alimento para os adultos e a de frutificação, substrato para oviposição e desenvolvimento larval (Figura 4). A disponibilidade de frutos e consequentemente de sementes não é constante. A duração da fenofase de frutificação é variável entre as espécies, como também depende de fatores abióticos. Os animais desenvolveram mecanismos para esperar pelo alimento e maximizar seu consumo quando este está presente. Bruquíneos que se alimentam de sementes de árvores em florestas tropicais decíduas lidam com os extremos da variação de sementes de uma dada espécie de planta dentro e entre os anos, aguardando pela disponibilidade de alimento, em vez de se moverem para diferentes espécies de plantas hospedeiras (JANZEN, 1975). Conforme a abundância de sementes no tempo, as espécies generalistas podem preferir um ou outro hospedeiro em diferentes períodos durante o ano, atuando como especialistas.

Figura 4. Ciclo de Acanthoscelides spp. em Phaseolus vulgaris selvagem no México.

Fonte: Biemont e Bonet (1980).

Ilustração: Flávia Regina Carvalho

Defesas físicas e químicas dos frutos e sementes

Os bruquíneos são capazes de ovipor em frutos imaturos, maduros ou diretamente nas sementes. No entanto, a pubescência densa de frutos de Astragalus utahensis (Fabaceae) é uma barreira física que dificulta a oviposição de Acanthoscelides fraterculus (Horn) (GREEN; PALMBALD, 1975), e a pubescência de A. molissimus é obstáculo para A. fraterculus (CENTER; JOHNSON, 1974). Frutos de Ludwigia alternifolia (Onagraceae) parcial ou completamente lignificados constituem uma barreira efetiva, impedindo a entrada de larvas de 1o. ínstar de Acanthoscelides alboscutellatus (Horn) (OTT, 1991) .

Os frutos de palmeiras têm um exocarpo resistente e mesocarpo suculento que podem atuar como barreiras para bruquíneos, como Speciomerus giganteus (Chevrolat). Essa espécie ovipõe apenas quando essas partes são consumidas por animais frugívoros ou se deterioram no solo. Os ovos são depositados diretamente no endocarpo rígido e a larva é capaz de broquear sua parede e se alimentar do endosperma e embrião até empupar. O ciclo dura de três a nove meses (SILVIUS, 2002, 2005; WRIGHT, 1983, 1990). Na palmeira Attalea maripa, Silvius e Fragoso (2002) observaram que diferentes espécies de vertebrados frugívoros removem diferentes quantidades do mesocarpo, afetando o comportamento de oviposição de bruquíneos. Frutos intactos que caem no solo sem serem capturados por primatas, pássaros ou cutias, escapam do consumo por bruquíneos pois estes não ovipositam sobre o exocarpo. Quando o exocarpo é totalmente removido e o mesocarpo parcialmente removido ocorre maior número de ovos. Frutos com o mesocarpo intacto ou completamente removido apresentam número de ovos baixo ou intermediário, respectivamente. O tempo e a taxa de remoção ao longo da estação de frutificação afetam o período de oviposição e a composição da comunidade de frugívoros que atuam no local (SILVIUS, 2005).

A textura do tegumento, a dureza, a curvatura, a pubescência e o tamanho do fruto ou da semente afetam a escolha do hospedeiro para a oviposição (JANZEN, 1969; NWANZE; HORBER, 1976; GREEN; PALMBLAD, 1975; HARE; FUTUYAMA, 1978; HARE, 1980; SZENTESI; JERMY, 1995). O sucesso da entrada da larva de primeiro ínstar na semente depende, além de outros fatores, de como os ovos são fixos no tegumento. Quando os ovos se desprendem da superfície, resulta em alta mortalidade do primeiro ínstar. Variedades de Vigna sinensis com sementes rugosas resultam em maior mortalidade de larvas de 1o ínstar de Callosobruchus maculatus (F.) quando comparadas com as variedades com sementes lisas, que possibilitam maior superfície para fixação dos ovos de (NWANZE; HORBER, 1976). Para Raina (1971), a resistência de uma variedade de Cicer arietinum à infestação de espécies de Callosobruchus decorre do tegumento espinhoso. O tegumento espesso das sementes de feijão-comum, P. vulgaris foi a razão pela qual Seifelnasr (1991) justificou o não desenvolvimento de C. maculatus na semente dessa planta. No entanto, para Silva et al. (2004), a resistência dessa semente a C. maculatus não está relacionada com a espessura do tegumento nem aos níveis de ácido tânico, fenois e ácido cianídrico, mas com a faseolina detectada no tegumento, que é tóxica. Como as larvas de primeiro ínstar não se alimentam até que terminem a perfuração da parede do tegumento, pode ser que a causa da alta mortalidade de larvas de primeiro ínstar de Bruchidius sahlbergi Schilsky, em Acacia erioloba e de Bruchidius uberatus (Färaeus) em Acacia nilotica, não seja por causa da toxicidade do tegumento das sementes, mas pela dificuldade de as larvas penetrarem no tegumento rígido ou pela alta energia perdida durante a fase de perfuração (ERNST, 1992). O custo metabólico da alimentação e o tempo de desenvolvimento dos bruquíneos dependem das adaptações da larva ao consumo dos nutrientes e toxinas, que devem ser neutralizadas.

Há grande variação nos componentes secundários das sementes. Evidências sugerem que sementes de determinada espécie são quimicamente semelhantes, e, quanto maior a diferenciação química entre elas mais específicos devem ser os animais que delas se alimentam. Quanto mais tóxico o alimento, mais especializado fisiológica e bioquimicamente o bruquíneo deve ser para utilizá-lo, e quanto mais tempo a população se alimenta de uma espécie de semente, mais evolui na dependência de seus compostos secundários (JANZEN, 1978). Dessa forma o desenvolvimento larval é controlado principalmente, pelo nível de componentes secundários contido nas sementes (APPLEBAUM; BIRK, 1972; JANZEN et al., 1977). É possível que diferentes partes da semente tenham composições químicas diferentes. As larvas de Callosobruchus maculatus, por exemplo, não se alimentam do endosperma de Schizolobium parahybum, Parkinsonia aculeata e Delonix regia, apenas consomem o embrião (JANZEN, 1977). Pode ser que os nutrientes do endosperma não sejam úteis ao desenvolvimento ou apresentem alguma substância tóxica às larvas (JANZEN, 1978).

Os componentes químicos de defesa das plantas incluem antibióticos, alcaloides, terpenos, glicosídeos cianogênicos e proteínas. As proteínas associadas com os mecanismos de defesa são lectinas, inibidores de alfa-amilases, inibidores de proteinases, proteínas inativadoras de ribossomos, proteínas de reservas (vicilinas) modificadas, alergenos, proteínas de transporte de lipídios, glucanases e quitinases (CARLINI; GROSSI-DE-SÁ, 2002). As proteínas de reserva do feijão-comum, P. vulgaris são a faseolina, semelhante à vicilina 7-S globulina e fitohemaglutinina. Uma terceira proteína, a arcelina, encontrada no México em P. vulgaris selvagem, tem mostrado resultados positivos para o controle de Zabrotes subfasciatus (PAES et al., 2000). Sete variantes alélicas já foram detectadas por eletroforese (OSBORN et al., 1986; LIOLI; BOLLINI, 1989) e, para Goossens et al. (2000), as arcelinas 1 a 5 são as mais promissoras quanto à resistência a Z. subfasciatus. No Brasil, vários estudos têm sido realizados a fim de verificar a eficiência dessas variantes contra essa praga (OLIVEIRA et al., 1979; WANDERLEY et al., 1997; LARA, 1997, 1998; BARBOSA et al., 2000a,b; MAZZONETTO; VENDRAMIM, 2002). Mais recentemente, Ribeiro-Costa et al. (2007) observaram o desenvolvimento de Z. subfasciatus em genótipos de feijoeiro comumente cultivados no Estado do Paraná e dois outros genótipos contendo arcelina. Os genótipos contendo arcelina 1 e 2 sugerem resistência do tipo antibiose, com valores de mortalidade elevados para fases imaturas, e a arcelina 1 causando retardo no período de desenvolvimento (Tabela 2) e redução drástica no peso dos adultos. Os inibidores de enzimas são substâncias que atuam inibindo a ação de amilases e tripsina, enzimas essenciais que hidrolisam os principais constituintes da dieta dos insetos, como carboidratos e proteínas. Vários tipos de alfa-amilase e inibidores de proteinases presentes nas sementes atuam regulando a atuação dos insetos predadores (FRANCO et al., 2002). Nem todas as sementes de leguminosas possuem inibidores de tripsina. Gatehouse e Boulter (1983) encontraram apenas uma variedade de caupi resistente a C. maculatus em 5.000 variedades estudadas. Os inibidores de alfa-amilase de P. vulgaris têm mostrado efeito em Callosobruchus. O crescimento das larvas de C. maculatus e C. chinensis foi inibido quando níveis relativamente baixos foram acrescentados à dieta (ISHIMOTO; KITAMURA, 1989). Esse resultado estimulou estudos para a introdução do gene inibidor de alfa-amilase de P. vulgaris em Pisum sativum (SHADE et al., 1994). Em C. maculatus, o desenvolvimento e a sobrevivência foram afetados por vicilinas de natureza tóxica (globulinas de reserva 7S) isoladas de Vigna unguiculata (MOTA et al., 2002). Nessa mesma espécie, alguns dos aminoácidos não proteicos são extremamente tóxicos em níveis de 0,1%, quando adicionados a sua dieta, no entanto L-homarginina é uma exceção, pois em níveis baixos não é tóxica para as larvas (JANZEN et al., 1977). As saponinas ocorrem em várias sementes de leguminosas (APPLEBAUM; BIRK, 1972), e, em C. chinensis, causam alterações hormonais que impedem a formação da pupa (JOHNSON; KISTLER, 1987).

Tabela 2. Médias (± EP) de desenvolvimento (ovo-adulto), em dias, e mortalidade (%) das fases imaturas (larva e/ou pupa) de Zabrotes subfasciatus em genótipos de feijoeiro, à temperatura de 27 oC ± 2 oC, UR 50% ± 10%, fotofase 12 horas.

Genótipo | Desenvolvimento (dias) | Genótipo | Mortalidade (%)
Arc 1 | 41,7 ± 1,17 a | Arc 1 | 86,6 ± 1,78 a
Arc 2 | 33,0 ± 0,46 b | Arc 2 | 69,2 ± 1,24 ab
IAPAR 44 | 32,7 ± 1,14 b | IPR Uirapuru | 45,5 ± 6,86 bc
TPS Bionobre | 32,6 ± 1,54 b | IAC Una | 45,0 ± 9,06 cd
IPR Uirapuru | 31,9 ± 0,21 bc | TPS Bionobre | 37,2 ± 5,08 cd
IAC Una | 31,4 ± 0,24 bc | Carioca | 35,0 ± 3,45 cd
Pérola | 30,3 ± 0,66 bc | IAPAR 81 | 32,2 ± 5,31 cde
Carioca | 30,3 ± 0,91 bc | IPR Juriti | 27,0 ± 4,13 cde
Bolinha | 29,2 ± 1,73 bc | IAPAR 44 | 25,8 ± 5,00 cde
IAPAR 81 | 28,9 ± 0,56 bc | Bolinha | 18,1 ± 3,54 de
IPR Juriti | 27,8 ± 1,10 c | Pérola | 10,4 ± 1,77 e
F | 13,86 | F | 19,16
CV% | 6,98 | CV% | 28,78

Nota: médias seguidas pela mesma letra, nas colunas, não diferem estatisticamente entre si pelo teste de Tukey (P ≤ 0,05).

Fonte: Ribeiro-Costa et al. (2007).

Espécies de Bruchinae desenvolveram mecanismos para se alimentar de sementes muito tóxicas. As sementes de Dioclea megacarpa contêm >13% (peso seco) de L-canavanina, uma lectina, e Caryedes brasiliensis (Thunberg) é capaz de consumi-la. A canavanina, como muitos outros aminoácidos não proteicos, atua como toxina. É semelhante em estrutura ao aminoácido arginina, e, quando incorporada na proteína, suas propriedades físioquímicas são alteradas tornando-se tóxico. As larvas de C. brasiliensis evitam a incorporação de canavanina em proteína em razão de um sistema de síntese proteica especializado (Arginil-tRNA sintetase), que possibilita a distinção entre arginina e canavanina. A arginase e a urease degradam a canavanina em amônia que é utilizada como fonte de nitrogênio para aminoácidos (ROSENTHAL, 1983).

Várias espécies de Acanthoscelides alimentam-se de sementes de Astragalus que contêm selênio. Algumas espécies são capazes de tolerar altos níveis dessa substância, enquanto outras suportam concentrações muito baixas, porém suficientes para serem tóxicas a mamíferos (TRELEASE; TRELEAE, 1937; JOHNSON, 1970).

Espécies de Megacerus consomem principalmente sementes de Convolvulaceae, que contêm alcaloides (JANZEN, 1980), tal como sementes de Ipomoea pes-caprae (Convolvulaceae) que possuem ergotamina (WILSON, 1977; JIRAWONGSE et al., 1979; CASTELLANI; SANTOS, 2005); Acanthoscelides obtectus Say (= Acanthoscelides obsoletus) (BRIDWELL, 1938) consome sementes de Cracca virginiana que possuem rotenona. Outros bruquíneos consomem sementes de Erythrina, Abrus, Dioclea e Sarothamnus que também contêm toxinas (JANZEN, 1971b).

Obtenção de energia

Após a oviposição, o desenvolvimento da larva de primeiro ínstar depende de suas adaptações para perfurar a parede do fruto ou semente. Nessa etapa, a larva não se alimenta, apenas perfura o tegumento, e por isso não são formadas fezes (ERNST, 1992). Quando alcança o endosperma, inicia a alimentação. Todas as fontes nutricionais estão contidas dentro da semente e não há possibilidade de troca de semente; a alimentação pode ser apenas complementada com maior número delas. Apesar de a alimentação ser diferenciada para adultos e larvas, p. ex., grãos de pólen e endosperma, as composições de carboidratos das duas fontes alimentares são semelhantes, e a atividade da glicosidase é também semelhante no tubo digestivo dos adultos e larvas (LEROI et al., 1984).

A energia necessária para as diversas atividades como voo e reprodução vêm de energia armazenada no corpo do bruquíneo adulto durante o consumo larval. Acréscimos subsequentes podem advir do consumo de pólen e néctar e secreções nutritivas de ejaculações do macho. Com a idade, a utilização da energia armazenada (lipídios e glicogênio) e água decrescem; as fêmeas perdem mais água e peso que os machos em razão de maior atividade metabólica, como a deposição de ovos (SHARMA; SHARMA, 1984). O bruquíneo Bruchidius sahlbergi Schilsky, alimentando-se de Acacia erioloba, aumentou as concentrações de Cu, Fe, N e Zn e as concentrações de Mn, P e Na não se alteraram (ERNST, 1992). Dos micronutrientes minerais do alimento, o uso mais eficiente foi de Zn e Cu, com altos valores acumulados de 94% e 96%, respectivamente, o que não é usual, pois são metais pesados. Outro aspecto interessante foi a baixa absorção de Ca, K e Mg e seu acúmulo nas fezes. O acúmulo de componentes nitrogenados nas fezes pode estar relacionado a concentrações de alcaloides que não podem ser transformados, aminoácidos não proteicos e glicosídeos cianogênicos de A. erioloba. Como resultado da excreção desses compostos, a eficiência do uso do nitrogênio foi de apenas 34% a 41% (ERNST, 1992). Callosobruchus analis (F.) converte de forma eficiente grande parte da sua dieta em componentes nutricionais tais como os lipídios (49% do peso seco) e poucos são os componentes da semente não utilizáveis, como celulose e lignina (WIGHTMAN, 1978a; JOHNSON; KISTLER, 1987). Adultos recém-emergidos apresentam valor calórico de 7,17cal/mg, maior que todos os Coleoptera. A alta taxa de respiração de C. analis indica que a espécie gasta uma pequena parcela de sua energia para sua manutenção, como esperado em espécies pouco móveis. A eficiência de conversão do alimento nas fêmeas é maior que nos machos, e o consumo do peso seco de Phaseolus aureus por fêmeas Callosobruchus maculatus é maior bem como as equivalências calóricas (7,2 cal/mg) em relação aos machos (6,99 cal/mg). O feijão compreende 4,45 Cal/mg. Assim, fêmeas consomem 64,5 cal do feijão e convertem em 14,9 cal para o besouro (MITCHELL, 1975).

O uso de sementes como alimento tem limitações, como o baixo conteúdo de água (<10%), porém os bruquíneos recém-emergidos apresentam em torno de 50% de água (Callosobruchus analis 48%, C. maculatus 35%–59%, Mimosestes amicus 39%, Algarobius prosopis 43%, Neltumius arizonensis 43%) (WIGHTMAN, 1978b; KISTLER, 1985). É possível que, durante o desenvolvimento, as larvas utilizem água metabólica e convertam o conteúdo da semente em lipídios e outros componentes de água armazenados (1 g de lipídios libera 1,07 g de água quando catabolizados). O conteúdo de água dos adultos é mantido pela quebra dos lipídios, mesmo na ausência de água (WIGHTMAN, 1978b).

O custo metabólico da alimentação em uma semente e o tempo de desenvolvimento variam entre espécies de bruquíneos na mesma espécie de hospedeiro, e dentro da mesma espécie de bruquíneo, quando alimentada em sementes de diferentes hospedeiros. Em Stator generalis Johnson e Kingsolver, que consome apenas sementes duras e tóxicas de Enterolobium cyclocarpum (JOHNSON; JANZEN, 1982), a sobrevivência é bem mais baixa (48%) comparativamente às outras espécies do gênero, criadas em outros hospedeiros (75%–81%) (JOHNSON, 1982). Para Mimosestes amicus Horn, que é generalista, o desenvolvimento é melhor em sementes de Cercidium floridium que naquelas de Prosopis velutina, e as taxas metabólicas do adulto são diferentes nos dois hospedeiros (KISTLER, 1982). Generalistas podem-se limitar ao consumo de sementes de poucos hospedeiros, semelhante aos especialistas.

Comportamento de oviposição

Os bruquíneos apresentam vários comportamentos de oviposição que podem representar diferentes maneiras de sobrepor as barreiras impostas pela planta hospedeira contra seu ataque, ou mesmo estratégias para prevenir a mortalidade de seus ovos por inimigos naturais. Os ovos geralmente são fixos no fruto ou semente ou deixados cair dentro de frutos para atingir a semente, através de perfurações realizadas pela fêmea. Podem ainda ser depositados em rachaduras ou fendas do fruto para sua proteção ou mesmo em orifícios antigos de emergência de adultos. Normalmente, a oviposição ocorre no campo quando as sementes estão quase completamente desenvolvidas, mas algumas espécies depositam os ovos em frutos imaturos, enquanto outras aguardam até que as sementes estejam completamente desenvolvidas e expostas para a deposição dos ovos (RIBEIRO-COSTA; COSTA, 2002; KINGSOLVER, 2004; SARI et al., 2005).

Johnson (1981c), ao estudar 16 espécies de bruquíneos em 23 leguminosas, estabeleceu três guildas: A) guilda de vagens maduras: os bruquíneos desse grupo ovipositam na parede do fruto quando este se encontra maduro e preso à planta; B) guilda das sementes maduras: a oviposição ocorre na semente quando o fruto maduro apresenta-se parcialmente deiscente e preso à planta; C) guilda das sementes dispersadas: quando a oviposição ocorre nas sementes expostas no substrato, após a dispersão. Concluiu que as leguminosas com frutos deiscentes são as mais efetivas contra o ataque dos bruquíneos, pois os bruquíneos das guildas A e B são quase que totalmente eliminados; nas espécies com frutos indeiscentes ou tardiamente deiscentes as espécies da guilda B são as eliminadas e, no caso das vagens parcialmente deiscentes, bruquíneos pertencentes às três guildas podem predar suas sementes.

Exemplos de bruquíneos pertencentes a guilda A são Acanthoscelides chiricahuae (Fall), Merobruchus spp., Mimosestes spp., Amblycerus hoffmanseggi (Gyllenhal) (Figura 5A, B), A. submaculatus (Pic); guilda B: Stator limbatus (Horn), Stator pruininus (Horn), Sennius bondari (Pic) (Figura 5C, D) e guilda C: Stator sordidus (Horn) e Zabrotes spp. (KINGSOLVER, 2004; RIBEIRO-COSTA, 1998; LINZMEIER et al., 2004). Exemplo de espécie pertencente a mais de uma guilda é Megacerus baeri (Pic) que pode ovipositar na superfície de frutos desenvolvidos e, nas sementes em frutos abertos, correspondendo às guildas A e B (SHERER; ROMANOWSKI, 2005).

Figura 5. Amblycerus hoffmanseggi: (A) Vista dorsal do adulto; (B) Fruto de Senna cf. bicapsularis com ovo e orifício de emergência do adulto. Sennius bondari: (C) Vista dorsal do adulto; (D) Semente de Senna macranthera com ovos e demarcação do orifício de emergência do adulto; (E) Detalhe do ovo viável; e (F) Detalhe do ovo não viável.

Fonte: (A e B), Ribeiro Costa (1992); (C) Linzmeier et al. (2004).

Fotos: Albino Sakakibara (A e B)

Fotos: Adelita Linzmeier (C, D, E e F)

Algumas espécies desenvolveram estratégias especiais para alcançar o substrato adequado para a oviposição. Chama a atenção o comportamento das fêmeas de Zabrotes interstitialis (Chevrolat) que utilizam os orifícios de emergência deixados na parede dos frutos de Cassia grandis por Pygiopachymerus lineola (Chevrolat) para ter acesso às sementes, pois a vagem dessa espécie é indeiscente (JANZEN, 1978), e das fêmeas de Stator limbatus (Horn) que utilizam os orifícios de emergência de espécies de Mimosestes que ovipositam na parede dos frutos de Cercidium floridum (FOX et al., 1997).

A sobrevivência e o desenvolvimento larval estão diretamente dependentes da qualidade das sementes, que depende da escolha do hospedeiro pela fêmea. Sementes maiores propiciariam mais recursos para o desenvolvimento larval e, consequentemente, maior fecundidade e longevidade (CENTER; JOHNSON, 1974; LOMÔNACO, 1994). As fêmeas de C. maculatus não apenas discriminam feijões com base no número de ovos, ou seja, evitam depositar o segundo ovo no mesmo grão se existirem outros sem ovos, como ovipositam em grãos maiores (MITCHELL, 1975). Redmon et al. (2000) constataram que o número de sementes por fruto de Cytisus scoparius (Fabaceae), uma leguminosa invasora, aumenta com o comprimento da vagem e que as fêmeas de Bruchidius villosus (F.) preferem ovipositar em vagens maiores, mas iniciam a oviposição na parede do fruto imaturo.

A variação no tamanho dos ovos entre fêmeas geralmente é atribuída à variação nos nutrientes ou idade das fêmeas. Stator limbatus é um caso particular. A fêmea deposita ovos pequenos em Acacia greggii e ocorre baixa mortalidade larval, e ovos grandes em Cercidium floridum, ocorrendo alta mortalidade das larvas durante a penetração na semente. Essa plasticidade no tamanho do ovo é resultado do efeito maternal (a fêmea escolhe o hospedeiro larval) que, em parte, representa uma resposta adaptativa da espécie de hospedeiro (FOX et al., 1997).

Os ovos podem se apresentar opacos, após a emergência da larva de primeiro ínstar (Figura 5E) ou translúcidos, geralmente quando inviáveis (Figura 5F), e variam na forma e escultura. Apresentam substância adesiva que se origina do epitélio dos folículos (SNODGRASS, 1935) ou das glândulas acessórias (WIGGLESWORTH, 1947) e que endurece em contato com o ambiente. Tal revestimento não apenas pode fixar o ovo ao substrato, como também atua na proteção contra fatores abióticos adversos, alta insolação e baixa umidade relativa, que resultam na dessecação (KINGSOLVER, 2004) (Figura 6A–F).

Figura 6. Sennius bondari: (A) Aspecto geral do ovo; (B) Detalhe da cobertura reticulada; (C) Detalhe da borda ondulada lateral. Sennius crudelis: (D) Aspecto geral do ovo; (E) Detalhe dos filamentos laterais; e (F) Detalhe dos filamentos terminais.

Fonte: Caron et al. (2004).

Fotos: Daniel C. Flores

Essa cobertura pode ser lisa, reticulada (p. ex., Sennis bondari, Amblycerus submaculatus, A.hoffmanseggi) (CARON et al., 2004; RIBEIRO-COSTA, 1992, 1998) (Figura 5B, 6B) ou apresentar filamentos (p. ex., Sennius lateapicalis (Pic), Sennius subdiversicolor (Pic), Sennius lamnifer (Sharp) e S. leptophyllicola Ribeiro-Costa e Costa, S.crudelis Ribeiro-Costa e Reynaud) (BONDAR, 1937; RIBEIRO-COSTA; COSTA, 2002; CARON et al., 2004) (Figura 1E, 7D, E, F). Ribeiro-Costa e Costa (2002) constataram que os filamentos dos ovos de Sennius leptophyllicola depositados sobre vagens imaturas (Figura 1E), não são efetivos na sua fixação, desprendendo-se por causa do enrugamento da superfície com a dessecação da vagem, em decorrência do amadurecimento, ou pela entrada da larva de primeiro ínstar na parede do fruto. Quando os ovos são depositados em frutos imaturos, como no caso de Sennius crudelis e Sennius puncticollis Fähraeus em Senna multijuga, as sementes pequenas e os bruquíneos desenvolvem-se simultaneamente. Estudo da dinâmica dessas espécies demonstrou alta correlação negativa entre o comprimento dos frutos e o número de ovos, indicando que apesar da preferência pela oviposição em frutos imaturos, o aumento nas dimensões dos frutos em razão do seu amadurecimento, acarreta a sua queda (SARI et al., 2005).

Os caracteres morfológicos do ovo revelam especializações dos bruquíneos e contribuem para o entendimento da evolução do comportamento de oviposição dentro e entre grupos de espécies reunidos por guildas.

Os ovos podem ser depositados isoladamente (Figura 1E, 5B) ou em grupos (Figura 1D). Grupos ricos em espécies como os Amblycerini e Bruchini, em geral, depositam ovos isolados. No entanto, mesmo dentro de um gênero como Amblycerus, há espécies que depositam os ovos na parede do fruto isoladamente (RIBEIRO-COSTA, 1998), enquanto outras dentro desse gênero têm comportamento variável, depositando ovos isoladamente (Figura 5B) ou em grupos de dois ou três (RIBEIRO-COSTA, 1992).

Os ovos de Pygiopachymerus lineola Chevrolat são depositados em grupo, parcialmente sobrepostos (Figura 1B) (RIBEIRO-COSTA; COSTA, 2002), como em Caryedon fasiatum Prevett (PREVETT, 1966). Esse tipo de oviposição é uma estratégia contra o parasitismo e a dessecação dos ovos, pois os ovos expostos são mais suscetíveis a esses fatores. Em Algarobius prosopis (Le Conte), os ovos são depositados em fendas nas vagens de Prosopisinas, de maneira que não chegam a ser parasitados (JOHNSON, 1983). Outro comportamento que sugere adaptação ao ataque de parasitoides foi observado por Prevett (1966), em que a fêmea de Caryedon albonotatum (Pic) recobre os ovos com fezes.

Algumas espécies de Acanthoscelides não fixam seus ovos nas vagens ou sementes. Estes podem ser depositados em orifício na parede da vagem imatura ou dentro da vagem deiscente, ou mesmo espalhados nas sementes (SKAIFE, 1926; LARSON; FISHER, 1938). Em Acanthoscelides obtectus (Say), o período de oviposição coincide com o início do período de frutificação e termina quando os frutos maduros caem no solo ou quando as sementes são colhidas. As fêmeas perfuram a parede das vagens imaturas das espécies de Phaseolus, onde depositam os ovos que caem livremente no interior da vagem. Em gerações subsequentes, os ovos são depositados nos orifícios de emergência dos adultos deixados pela geração anterior (KINGSOLVER, 2004).

A fêmea de Zabrotes subfasciatus (Boheman) deposita os ovos de forma isolada e diretamente sobre o tegumento das sementes, após a deiscência das vagens de P. vulgaris, ou pode infestar as sementes ainda dentro das vagens, utilizando perfurações feitas por outros insetos (CREDLAND; DENDY, 1992) ou mesmo fendas na sutura da vagem. Ao contrário da maioria dos bruquíneos, as fêmeas necessitam do contato com a semente para estimular a ovogênese (PIMBERT; PIERRE, 1983).

Desenvolvimento da larva e pupa

Em geral, a larva de primeiro ínstar emerge de orifício no córion do ovo que está próximo ao substrato, segue pela parede do fruto e/ou semente, para o endosperma e cotilédones. Várias atividades da larva de primeiro ínstar causam alto gasto de energia, como cortar o córion durante sua emergência, saída do córion, procura do local na semente para realizar a perfuração e finalmente penetrá-la, além da muda. Ernst (1992) calculou uma perda de 5% a 10% da massa da larva de primeiro ínstar de Bruchidius sahlbergi Schilsky de um a dois dias em razão da energia dispendida para tais atividades. Após a entrada na semente, a larva muda em geral mais três vezes e deve estar apta para se alimentar, assimilar e evitar ou detoxificar o alimento. Em B. sahlbergi, que apresenta cinco ínstares, o maior crescimento em sementes de Acacia erioloba foi alcançado entre o 3o e 5o ínstares com aumento de 78% a 90% em biomassa (ERNST, 1992).

Na maioria das vezes, logo antes de empupar, a larva realiza uma perfuração circular na semente (Figura 3E) ou parede do fruto, que durante a emergência do adulto é recortada e destacada (Figura 3G). Após a perfuração, a larva retorna à câmara de alimentação para empupar. Em algumas espécies, entretanto, o estágio de pupa ocorre parcial ou completamente fora das sementes (KINGSOLVER, 2004).

Uma característica peculiar dos bruquíneos que dispendem alta energia é a atividade de pré-emergência do adulto jovem para destacar o opérculo do tegumento da semente. Causas da mortalidade nessa fase podem ser o diâmetro inadequado do orifício ou mesmo falta de energia para a emergência (ERNST, 1992).

A maioria das larvas de primeiro ínstar perfura a parede do fruto e consome a primeira semente disponível, mas em algumas espécies as larvas são mais seletivas, locomovendo-se por várias sementes antes de selecionar a que será utilizada (SOUTHGATE, 1979). A estrutura da vagem pode determinar a semente a ser atacada. Frutos de Acacia nilotica, por exemplo, apresentam septos internos os quais separam uma semente da outra e apenas uma semente é disponibilizada para o ovo ser depositado (SOUTHGATE, 1979). A ausência de septos possibilita o consumo de até quatro sementes, porém espécies de Amblycerus se alimentam de até seis sementes de Senna, e para isso perfuram os septos internos (RIBEIRO-COSTA, 1992, 1998).

Os bruquíneos, geralmente, consomem todo o conteúdo da semente e há espécies que necessitam de mais de uma semente para completar o desenvolvimento (RIBEIRO-COSTA, 1998). Nesse último caso, não é claro se este tipo de comportamento confere alguma vantagem, além de assegurar o desenvolvimento completo das larvas. Espécies com esse comportamento são Sennius morosus (Sharp) e Sennius simulans (Schaeffer) em Cassia baubinioides (CENTER; JOHNSON, 1973) e Merobruchus julianus (Horn) em Acacia berlandieri (JOHNSON, 1967). A destruição completa de todas as sementes de uma única vagem pode ocorrer como em Crotalaria consumida por Conicobruchus strangulatus Fähraeus (=Bruchidius strangulates) (PREVETT, 1967); uma larva pode consumir mais de oito sementes como S. morosus em sementes de Cassia baubinioides (CENTER; JOHNSON, 1973). Em frutos de Senna alata, Ribeiro-Costa (1998) registrou Amblycerus submaculatus (Pic) alimentando-se do conteúdo e tegumento de várias sementes durante seu desenvolvimento (Figura 7A), enquanto Sennius bondari (Pic), com tamanho menor, desenvolve-se em apenas uma semente, consumindo parte de seu conteúdo.

O consumo do alimento por bruquíneos depende das características das sementes. Em Bruchidius sahlbergi Schilsky, o consumo de uma larva variou de 9% a 38% dependendo da massa da semente de Acacia erioloba, chegando a 100% em sementes pequenas (ERNST, 1992). O consumo de fêmeas de Callosobruchus maculatus em Phaseolus aureus é maior que o dos machos, com 14,5 g e 9,5 mg do peso seco do feijão, respectivamente (MITCHELL, 1975). Geralmente, fêmeas apresentam tamanho maior em relação aos machos e essa disparidade comumente é atribuída a seleção que favorece fêmeas maiores, que depositam mais ovos ou ovos maiores. Os machos de Stator limbatus (Horn), diferentemente da maioria, são maiores que as fêmeas (FOX et al. 1995).

O tamanho dos adultos dos bruquíneos depende do tamanho da semente em que ocorreu o desenvolvimento larval. Acanthoscelides aureolus (Horn), quando se alimenta em espécies de Astragalus, é maior do que quando se alimenta de sementes de Lotus scoparius, cujas sementes são menores. Outro exemplo é Sennius morosus (Sharp), que comumente se alimenta de várias sementes, porém quando apenas uma semente está disponível não atinge o tamanho normal. No entanto, não se sabe se os adultos menores são fecundos e aptos a competir como os maiores (JOHNSON, 1970; CENTER; JOHNSON, 1974).

O sucesso do estágio de pupa depende dos nutrientes armazenados durante o período de larva. O glicogênio parece ser a maior fonte energética para os três primeiros dias da pupa farata e também fornece material para a síntese de quitina; os lipídios aparentemente fornecem energia para o estágio de pupa e de adulto (JOHNSON; KISTLER, 1987).

As larvas de bruquíneos podem empupar em diferentes locais, o mais comum é dentro da semente, onde se alimentam (Figura 3F) como nas espécies de importância econômica de Callosobruchus, Acanthoscelides e Zabrotes. Dentro de frutos, um exemplo é Sennius morosus que confecciona a câmara pupal com sementes de Cassia bauhinioides unidas por uma substância adesiva; S. simulans (Schaeffer) empupa entre os fragmentos de sementes de Cassia leptadenia, deixados durante o desenvolvimento larval e na ocasião da deiscência dos frutos, aqueles com pupas não se abrem amplamente (CENTER; JOHNSON, 1973).

Caryedon gonagra (F.) empupa em casulo formado fora do fruto (DAVEY, 1958) e Caryedon interstinctus (Fähraeus) empupa fora do fruto ou no solo (SKAIFE, 1926). Espécies de Amblycerus empupam em casulo dentro do fruto. Esses casulos presos à parede interna dos frutos têm aspecto fibroso e contêm sementes parcialmente consumidas (RIBEIRO-COSTA, 1992, 1998; JOHNSON et al., 2001) (Figura 7B, C). Em Acanthoscelides alboscutellatus (Horn) as larvas se alimentam de várias sementes pequenas e também empupam formando casulo com várias sementes maduras agregadas (OTT, 1991).

Figura 7. Amblycerus submaculatus em Senna alata: (A) Aspecto das sementes consumidas de Senna alata; (B) Casulo com restos de sementes. Amblycerus hoffmanseggi em Senna cf. bicapsularis. (C) Casulo com cápsula cefálica e restos do corpo da larva de último instar e seu parasitoide, Horismenus sp.; (D) Orifício (menor) de entrada no fruto da larva de primeiro instar e orifício (maior) de emergência dos parasitoides. Sennius bondari: (E) Sementes de Senna alata com ovos e orifícios de emergência de parasitódes; (F) Semente dissecada de Senna macranthera com adulto dentro da câmara pupal; (G) Semente de Senna alata dissecada com parasitoide.

Fonte: Ribeiro-Costa (1992, 1998) e Linzmeir et al. (2004).

Fotos: Albino Sakakibara (A, B, C, D, E e G)

Foto: Adelita Linzmeier (F)

A maioria dos adultos emerge das sementes alguns meses antes de suas plantas hospedeiras estarem em floração ou apresentarem frutos. Nas espécies de interesse econômico, como A. obtectus, o período é curto, cerca de 10 dias (SKAIFE, 1926). Para Caryedon palaestinicus Southgate (= C. serratus palaestinicus), adultos emergem do casulo após 150 dias (26 oC, 70%), alguns até 120 dias e alguns entram em diapausa, emergindo após mais de dois anos (DONAHAYE et al., 1966).

Competição inter e intraespecífica

Várias espécies que infestam sementes toleram a presença de várias larvas, que completam o desenvolvimento. Em estudo com Zabrotes subfasciatus, observaram-se até oito adultos emergindo da mesma semente de feijão (SARI et al., 2003), ou mais de 20 adultos emergindo de uma única semente (PAJNI; JABBAL, 1986; DENDY; CREDLAND, 1991); em Caryedes brasiliensis mais de 50 adultos desenvolveram-se em uma semente de Dioclea megacarpa (ROSENTHAL, 1983).

Quando o suprimento de alimento é inadequado durante o período larval, podem ocorrer adultos menores. As fêmeas de Callosobruchus chinensis quando se desenvolvem em condições normais têm em torno de 3 mm de comprimento, enquanto as que se desenvolvem em condições desfavoráveis, apresentam menos de 1 mm (SKAIFE, 1926). Os efeitos da redução do tamanho pela quantidade ou qualidade do alimento podem comprometer a longevidade, a fecundidade e a competitividade. Poodler e Applebaum (1971), ao proporem uma dieta para C. chinensis utilizando feijões artificiais com farinha de Cicer arietinum e substituindo componentes essenciais, salientaram que a relação carboidratos–proteínas deve ser alta, monodissacarídeos devem estar presentes e carboidratos devem possuir pouca amilase; em adição, incluiu-se um constituinte de caupi da fração solúvel em metanol.

Em geral, sementes infestadas por bruquíneos contêm nutrientes suficientes para o desenvolvimento de um único adulto. No caso de Pisum sativum é comum a presença de duas a seis larvas de Bruchus pisorum (L.) por semente. Todas as larvas se alimentam e crescem até um determinado período e apenas uma originará um adulto por semente (SKAIFE, 1926). Vários autores demonstraram a competição intraespecífica larval como Bradford e Smith (1977) para Speciomerus giganteus (Chevrolat) e Terán e L’Argentier (1979) para Amblycerus dispar (Sharp) (= A. caryoboriformis (Pic)). Wang e Kok (1986) verificaram que cerca de 30% das sementes contêm duas larvas de Megacerus discoidus (Say) e comprovaram que quando há várias larvas ocorre canibalismo entre as de segundo e terceiro ínstar. Fêmeas de Callosobruchus maculatus evitam sementes infestadas, que não são adequadas ao desenvolvimento larval (OFUYA; OGELE, 1990); Messina e Renwick (1985) indicaram que as fêmeas dessa espécie discriminam sementes com diferentes quantidades de ovos por meio de uma substância química depositada na semente durante a oviposição. Quando apenas um ovo é depositado por grão de Phaseolus aureus, a duração do desenvolvimento é em média de 30 dias, e quando dois ou três ovos são depositados, o desenvolvimento se alonga em mais 10 dias (MITCHELL, 1975).

Frutos de uma mesma espécie podem ser consumidos por mais de uma espécie de bruquíneo ao mesmo tempo. Megacerus baeri (Pic) e Megacerus reticulatus (Sharp) podem ocorrer em um mesmo fruto de Ipomoea pes-caprae e as larvas se alimentam, cada uma, de uma semente. A predação por essas espécies também pode ocorrer em frutos com o lepidóptero Ephestia kuehniella Zeller (CASTELLANI; SANTOS, 2005).

Taxa de predação e viabilidade de sementes predadas

Bruquíneos são capazes de causar altos níveis de infestação em seus hospedeiros preferenciais, mesmo após uma ou duas gerações. Bruchidius villososus (F.) danifica mais de 80% das sementes de Cytisus scoparius (Fabaceae), leguminosa invasora, tornando-o um possível candidato para o controle biológico dessa planta cujo controle é dificultado pelo grande e duradouro banco de sementes (REDMON et al., 2000). Lysiloma divaricata sofre ataque por bruquíneos durante diferentes fases, uma espécie ocorre em frutos imaturos, outra espécie, no início da deiscência e quando as sementes caem no solo; há ainda evidências de que roedores consomem suas sementes (JOHNSON; ROMERO, 2004). Megacerus baeri (Pic) pode afetar até 73% dos frutos e 68% das sementes de Ipomoea imperati (Convolvulaceae), com preferência por frutos com uma semente e sementes de maior tamanho (SHERER; ROMANOWSKI, 2005). Outras espécies de Megacerus também mostram altas taxas de predação em espécies de Ipomoeae (KEELER, 1980; FREY, 1995; CASTELLANI, 2003). O maior consumo de sementes por Acanthoscelides foi verificado em uma espécie de Mimosa que apresenta maior tamanho de semente, Mimosa texana var. texana, comparativamente a M. lacerata, evidenciando uma relação direta entre o tamanho da semente e o percentual de infestação (OROZCO-ALMANZA et al., 2003).

A predação de sementes pode variar entre os meses, os anos e as localidades e, não apenas bruquíneos podem estar envolvidos. Exemplares de Senna multijuga distantes 10 m e com mesmo porte apresentaram graus diferenciados de sementes predadas por bruquíneos (SARI; RIBEIRO-COSTA, 2005). Klips et al. (2005) caracterizaram os níveis de predação de sementes de Hibiscus moscheutus em quatro locais de dois estados americanos, durante dois anos. O percentual de sementes predadas pelo curculionídeo Conotrachelus fissinguis Le Conte variou de 24% a 94% e o de sementes predadas pelo bruquíneo Althaeus hibisci (Olivier) foi de 4% a 27%. O curculionídeo ocorreu em três dos quatro locais amostrados e o bruquíneo nos quatro locais.

Diante das diferentes variáveis que influenciam na taxa de predação, é aconselhável que os estudos incluam amostragens em vários períodos durante a fenofase de frutificação, isto é, frutos imaturos, maduros presos na planta ou caídos no solo. Nos frutos deiscentes, as avaliações devem ocorrer antes e após a deiscência, quando o fruto encontra-se preso à planta, e nas sementes dispersas. A interação com mamíferos atraídos para o consumo de frutos pode diminuir a disponibilidade de frutos para oviposição, sendo mais uma variável a ser observada em estudos de taxa de predação.

Janzen (1969) sugeriu que algumas plantas teriam desenvolvido estratégias de fuga dos predadores. Segundo ele, se a planta investir mais energia para produção de sementes grandes e tóxicas, as plântulas têm mais chance de sobrevivência. Sementes pequenas apresentam menos energia armazenada e toxinas dispersas, havendo menos chance de desenvolverem plântulas viáveis. O escape da predação ou “saciação do predador”, pela produção abundante de sementes pequenas por curto período, rapidamente dispersas, possibilita que sementes sejam consumidas por predadores e que algumas escapem à predação. Os bruquíneos que se alimentam de plantas com essa estratégia desenvolveriam tendência à diminuição do tamanho para se alimentarem de sementes pequenas, ou utilizarem mais de uma semente durante o desenvolvimento. Um exemplo de saciação do predador foi demonstrado por Raghu et al. (2005) para Acanthoscelides macropthalmus (Shaeffer) predando sementes de Leucaena leucocephala, planta introduzida na Austrália. Os frutos permanecem na planta por período variável e quando maduros se rompem e as sementes dispersam. As posturas de A. macropthalmus só ocorrem quando a vagem está madura e o número de sementes danificadas aumenta quanto maior o tempo de permanência do fruto na árvore, variando de 11% quando as vagens permanecem na planta por um mês até 53% para vagens que permanecem por quatro meses. A baixa população de bruquíneos em altas densidades de frutos resulta na saciação do predador. Outro exemplo é a menor taxa de predação de M. baeri em Ipomoea pes-caprae que em I. imperati resultado de diferentes estratégias reprodutivas dessas plantas. I. pes-caprae produz grande quantidade de frutos durante cinco meses, enquanto I. imperati produz menos frutos ao longo de oito meses. A baixa taxa de predação ocorre em função da maior densidade de frutos e sementes (CASTELLANI, 2003; SHERER; ROMANOVSKI, 2005).

O dano causado às sementes depende principalmente do consumo do embrião pela larva e pela quantidade de cotilédone consumido. As larvas de bruquíneos podem destruir uma proporção considerável do cotilédone, e a infestação afeta a viabilidade e o vigor de plântulas, podendo causar a morte da semente. Grãos de leguminosas cultivadas com infestação leve têm grande chance de sobrevivência. No entanto, as chances de sobrevivência são mínimas em sementes de Vigna unguiculata com mais de três orifícios (BOOKER, 1965). Uma larva de Callosobruchus maculatus remove cerca de ¼ do cotilédone de uma semente de tamanho médio de V. unguiculata; em sementes menores, como as de Phaseolus radiatus, os cotilédones são consumidos totalmente, impedindo a germinação (SOUTHGATE, 1979). Ao contrário, bruquíneos podem beneficiar plantas, favorecendo a germinação. Parkia multijuga, que apresenta sementes com tegumento rígido e dormentes na fase de pré-dispersão, 11% das sementes com orifícios de Acanthoscelides hopkinsi Kingsolver germinaram e na fase pós-dispersão 100% das sementes que germinaram apresentavam orifícios desse bruquíneo (TEIXEIRA, 2002). Em Acacia, cujas sementes possuem tegumento rígido e são resistentes à penetração de água, a germinação também pode ser beneficiada pela ação dos bruquíneos. Os orifícios de entrada da larva de primeiro ínstar e emergência de adultos possibilitam maior entrada de água. Halevy (1974), por exemplo, registrou a germinação de 6% de sementes de Acacia gerrardii infestadas, enquanto em A. raddiana, apenas 1% das sementes danificadas germinaram. Mucunguzi (1995) obteve 7% para A. gerrardii e 17% para A. siberiana. A infestação pelos bruquíneos causaram germinação precoce das sementes de A. siberiana que, quando não infestadas, não germinaram.

Uma relação interessante foi descrita entre elefantes, gazelas e bruquíneos que se alimentam de frutos de Acacia tortilis na África. Como os bruquíneos destroem alto número de sementes, se estas não são consumidas por grandes mamíferos, hipotetiza-se que haja uma relação evolutiva entre eles. Os mamíferos se alimentam dos frutos de acácia, e as sementes são digeridas, exceto aquelas com larvas de bruquíneos que são dispersas. Aquelas com orifícios e que sofreram o efeito do suco digestivo germinaram mais rapidamente que as intactas (JOHNSON, 1994, BASKIN; BASKIN, 2001).

Performance reprodutiva, diapausa e dispersão

O tipo de hospedeiro utilizado pode resultar em diferenças nas taxas de fecundidade. Na espécie Callosobruchus maculatus, a fecundidade é menor quando o alimento utilizado é Vigna angularis e maior quando é Cajanus cajan (WASSERMAN, 1981; WASSERMAN; FUTUYMA, 1981). Pólen, frutos maduros e/ou sementes maduras são estimulantes à cópula e à produção de gametas. A oogênese e a cópula em Zabrotes subfasciatus são pouco estimuladas por vagens maduras e imaturas, mas sementes maduras estimulam a produção ovariana e o início da oviposição (PIMBERT; PIERRE, 1983). Redmon et al. (2000) sugeriram que o pólen pode ser utilizado como fonte de nitrogênio (proteína) do ovo.

Fêmeas de bruquíneos produzem feromônio sexual para atrair os machos (MBATA et al., 2000). O número de cópulas varia, e uma única cópula é suficiente para fertilizar os ovos de espécies que não se alimentam na fase adulta (PESHO; van HOUTEN, 1982). Fêmeas que copulam com múltiplos machos depositam mais ovos que as que copulam várias vezes com o mesmo macho (TAKAKURA, 1999). A cópula envolve a deposição de secreções ejaculatórias do macho na genitália da fêmea. Essas secreções contêm proteínas de alto peso molecular ou mucopolissacarídeos (JOHNSON; KISTLER, 1987). Segue-se a oôgenese e deposição dos ovos, e, no caso de fêmeas de Acanthoscelides obtectus, há inibição temporária de receptividade pelos machos (HUIGNARD, 1983). Durante a cópula de Callosobruchus maculatus, os escleritos agudos da genitália do macho evertem e perfuram a bursa (genitália da fêmea) facilitando a entrada de secreções ejaculatórias na hemolinfa e induzindo a oôgenese; fêmeas tentam afastar os machos durante a cópula para diminuir os danos à sua genitália. Fêmeas que copulam mais vezes têm longevidade reduzida, que pode ser resultado das perfurações, as quais são reparadas 16 horas após cada cópula (CRUDGINGTON; SILVA-JOTHY, 2000). Machos que copulam pela primeira vez tem mais líquido espermático, e fêmeas recebem energia extra e mais água, e tendem a viver mais (PAUKKU; KOTIAHO, 2005).

As fêmeas de Z. subfasciatus, praga de grãos armazenados, são capazes de copular uma hora após a emergência e ovipositar de duas a 30 horas depois da cópula (PAJNI; JABBAL, 1986). Fêmeas de Sennius bondari, que se desenvolvem na espécie ornamental Senna multijuga e também ovipositam em sementes, têm um período de pré-oviposição mais longo, que varia de seis a 13 dias. Os períodos de oviposição, pós-oviposição e ciclo de vida são mais longos comparativamente aos de Z. subfasciatus (Tabela 3).

Tabela 3. Médias (± EP) de vários parâmetros biológicos de Sennius bondari em Senna macranthera e Zabrotes subfasciatus em Phaseolus vulgaris cv. Carioca em laboratório.

Parâmetro | Sennius bondari | Zabrotes subfasciatus
Pré-oviposição | 8,6 ± 1,92 | 1,2 ± 0,71
Oviposição | 38,3 ± 4,77 | 5,90 ± 0,96
Pós-oviposição | 52,6 ± 6,21 | 1,2 ± 1,10
Ciclo de vida (dias) | 42,3 ± 0,34 | 28,9 ± 8,5
Fecundidade | 47,7 ± 4,13 | 38,1 ± 9,63
Longevidade – macho | 94,3 ± 5,18 | 13,3 ± 2,51
Longevidade – fêmea | 102,5 ± 2,66 | 9,4 ± 1,54

Fonte: Sari et al. (2003); Linzmeier et al. (2004).

Alimentação de pólen e néctar influencia a longevidade e induz à formação de gametas. Leroi (1978, 1981), em estudos de laboratório com Acanthoscelides obtectus (Say), comprovou que soluções de sacarose, glicose, frutose ou uma mistura de pólen, mel e água resultam em fecundidade e longevidade altas. Adultos alimentados com a mistura de mel e pólen podem sobreviver por mais de 200 dias, e a produção ovariana foi 50% maior quando comparada com a de fêmeas não alimentadas. Na espécie univoltina, Bruchus pisorum (L.), apenas o pólen do hospedeiro, Pisum sativum (Fabaceae) promove o desenvolvimento dos oócitos e aumenta a probabilidade e frequência de cópulas. Pólen de outros hospedeiros apenas mantém a sobrevivência da espécie por longos períodos (PESHO; VAN HOUTEN, 1982). Shinoda e Yoshida (1987), ao alimentarem Callosobruchus chinensis com fungos (Sphaerotheca fuliginea ou Uromyces azukiola), obtiveram longevidade três vezes maior que a do controle e o dobro do número de ovos.

O gasto de energia é maior na reprodução e pode levar a limitações. Em Acanthoscelides obtectus quanto mais longo o período de pré-oviposição, menor o número de ovos (LEROI, 1980). O conteúdo de proteína, lipídios e glicogênio decresce com a idade em fêmeas de Zabrotes subfasciatus e C. maculatus, sendo mais acentuado durante a fase reprodutiva. Essas espécies têm alto conteúdo de lipídios (de 30% a 50% do peso seco) que podem representar uma estratégia de sobrevivência (SHARMA; SHARMA, 1979a,b).

O componente genético também tem papel significativo nos parâmetros reprodutivos. Huignard; Biemont (1978) verificaram que as linhagens de baixas altitudes de A. obtectus e com alta disponibilidade de alimento apresentam baixa longevidade e reproduzem cedo, copulando logo após a emergência sem necessidade de estímulo do alimento. Nas linhagens de altas altitudes, em que a planta hospedeira está disponível por curto período, a longevidade é maior, a cópula e oviposição só ocorrem após a presença do alimento e o número de ovos é menor.

Os bruquíneos completam uma ou algumas gerações no ano (JOHNSON, 1994). As espécies de regiões com períodos frios ou secos entram em diapausa durante o estágio adulto e comumente são univoltinas, com ciclo de vida sincronizado com sua planta hospedeira. Quando pólen e néctar estão disponíveis, termina a diapausa e a cópula ocorre com deposição dos ovos quando os frutos surgem. As espécies de climas amenos onde o recurso alimentar está sempre disponível não entram em diapausa.

Um ambiente diferenciado é o de grãos em armazenamento (ver capítulo 17). Os bruquíneos que se desenvolvem nessa condição são multivoltinos e não entram em diapausa. Há abundância de alimento para larvas, e os adultos não necessitam de alimentação, fazendo com que o crescimento da população seja contínuo até que todo o alimento seja consumido.

A diapausa reprodutiva têm sido registrada em várias espécies como Bruchidius atrolineatus (Pic) (LENGA et al., 1991) e Bruchus pisorum (PESHO; HOUTEN, 1982; ANNIS; O‘KEEFFE, 1984). Um caso especial é Bruchidius dorsalis (Fähraeus), espécie multivoltina que entra em diapausa larval ou diapausa reprodutiva sob curto fotoperíodo (KUROTA; SIMADA, 2001, 2002). Em B. atrolineatus (Pic), a diapausa reprodutiva depende das condições climáticas que prevalecem no início da estação seca e é induzida por fotoperíodo longo e temperatura alta. Os machos terminam a diapausa quando expostos a fotoperíodo curto e umidade alta; fêmeas produzem oócitos maduros apenas em condições climáticas similares e presença de inflorescências ou vagens de Vigna unguiculata (MONGE et al., 1989; LENGA; HUIGNARD, 1992; GLITHO et al., 1996). De modo semelhante, o término da dipausa reprodutiva para Bruchus rufimanus Boheman é resultado da interação entre o aumento da fotofase e a ingestão de pólen do hospedeiro Vicia faba, sendo o fotoperíodo o parâmetro mais relevante (TRAN; HUIGNARD, 1992). Biemont e Bonet (1980), ao estudarem o ciclo univoltino de duas espécies relacionadas, Acanthoscelides obtectus e A. obvelatus, em Phaseolus vulgaris selvagem no México, observaram adultos em diapausa reprodutiva dentro de folhas secas e enroladas ainda presas à planta. Os adultos movem-se de uma folha para outra, no entanto, os ovaríolos não se desenvolvem. Ao aparecerem as primeiras flores no final de setembro e início de outubro, finda a diapausa reprodutiva (Figura 4).

Kytorhinus sharpianus Bridwell possui variação geográfica no número de gerações, de parcialmente trivoltino a univoltino ao longo de um gradiente latitudinal entre 36o N e 41o N. As populações multivoltinas e univoltinas apresentam diapausa facultativa em resposta ao fotoperíodo. As populações multivoltinas apresentam variação sazonal entre as gerações que entram ou não em diapausa com relação ao número de ovos depositados, longevidade e período de pré-oviposição (ISHIHARA, 1999). Para Bruchidius dorsalis (Fähraeus) em área com clima mais quente o ciclo de vida é trivoltino em Gleditsia japonica e passa o inverno em estágio de larva ou adulto; em clima frio o ciclo é bivoltino, a fenologia da planta hospedeira é mais retardada e B. dorsalis entra em diapausa no inverno no quarto ínstar larval ou adulto (KUROTA; SHIMADA, 2002).

Pouco se conhece sobre a dispersão dos bruquíneos ou sobre sua capacidade de voo. No caso de herbívoros atraídos pelo consumo de frutos infestados, é possível que ao dispersarem as sementes também dispersem as larvas de bruquíneos que estão dentro delas (OR; WARD, 2003). Em Callosobruchus ocorre polimorfismo e a forma “normal” inclui indivíduos que não voam e na forma “ativa” estão os que voam e dispersam (UTIDA, 1954; CASWELL, 1960). Formas ativas ocorrem em maior proporção quando a temperatura se eleva e há maior umidade nas sementes de feijão, resultante da atividade metabólica de larvas. Os indivíduos da forma ativa são maiores, têm mais lipídios, depositam menos ovos, demoram mais para emergir e a maturação dos órgãos reprodutivos é mais demorada, sugerindo uma diapausa reprodutiva (GILL et al., 1971; UTIDA, 1972). Appleby e Credland (2007) confirmaram a diapausa reprodutiva em adultos ativos de Callosobruchus subinnotatus (Pic).

Inimigos naturais

Parasitoides

São poucos os trabalhos com evidências de parasitismo em bruquíneos. Center e Johnson (1976) e Whitehead (1975) relacionaram os parasitoides às coletas de hospedeiros de bruquíneos na Costa Rica. De Luca (1965, 1970) lista bruquíneos e seus correspondentes predadores e parasitoides (STEFFAN, 1981).

A comprovação de parasitismo em ovos é mais simples em comparação a larvas e pupas. Geralmente, ovos parasitados apresentam-se escurecidos, enquanto os não parasitados são transparentes quando recém-depositados passando a branco-opaco quando a larva de primeiro ínstar penetra na semente, preenchendo o ovo com restos da parede da semente escavada (Figura 5E). Ovos não fertilizados têm aparência transparente (Figura 5 F). Um indício de parasitismo larval ou pupal é quando ocorrem diferentes tamanhos de orifícios de emergência nas sementes. Os parasitoides geralmente são menores que os bruquíneos e, por isso, seus orifícios são menores (Figura 7D, E). No entanto, a comprovação do parasitismo somente é possível mediante a dissecção de sementes (Figura 7F, G).

Em Lonchocarpus muehlbergianus, os orifícios de emergência deixados na semente por bruquíneos adultos são diferentes dos de parasitoides. As sementes com orifícios maiores são consumidas por Ctenocolum podagricus (F.) (Figura 8A, B), enquanto as com orifícios menores originam adultos de Horismenus missouriensis (Eulophidae) (Figura 8C, D), um provável parasitoide da larva ou pupa (SARI et al., 2002). Quando o parasitoide adulto é encontrado dentro da semente é impossível relacioná-lo à fase de larva ou de pupa. Ocorre o mesmo se houver um predador e um parasitoide, mesmo considerando as relações de tamanho entre predador e parasitoide. Este foi o caso de Horismenus sp. encontrado dentro de sementes de Senna alata (Figura 7G), que também estavam infestadas por Amblycerus submaculatus (Pic) e Sennius bondari (RIBEIRO-COSTA, 1998). Na literatura há indicação de que, a partir de uma larva de Amblycerus robiniae (F.), emergem 18 a 30 Horismenus missouriensis Ashmead (BISSEL, 1938), porém essa informação não invalida a possibilidade de Horismenus também ser parasitoide de S. bondari. Além disso, um grupo reduzido de himenópteros são fitófagos, associados a frutos. Espécies de Eurytoma completam o desenvolvimento alimentando-se de seiva e Bruchophagus, de sementes de Leguminosae e não de bruquíneos como sugere o nome (STEFFAN, 1981).

Figura 8. Ctenocolum podagricus: (A) Vista dorsal do adulto; (B) Sementes de Lonchocarpus muehlbergianus com orifícios de emergência. Horismenus missouriensis: (C) Vista lateral do adulto; e (D) Sementes de L. muehlbergianus com orifícios de emergência de H. missouriensis.

Fonte: Sari et al. (2002).

Fotos: Lisiane T. Sari

Parasitismo larval foi constatado ao se dissecar o casulo de Amblycerus hoffmanseggi (Gyllenhal) encontrando-se exúvias e adultos de Horismenus sp., cápsula cefálica e restos do corpo da larva do bruquíneo (RIBEIRO-COSTA, 1992) (Figura 7C). Os parasitoides ao emergirem perfuram a parede do fruto, cuja abertura tem diâmetro maior ao deixado pela larva do bruquíneo de primeiro ínstar e menor que a do adulto (Figura 7D).

Os ciclos populacionais dos bruquíneos e seus parasitoides são pouco compreendidos, pois várias espécies de bruquíneos e parasitoides ocorrem em uma mesma planta hospedeira. No sistema de Senna multijuga foram identificadas três espécies de bruquíneos e 11 de parasitoides com diferentes abundâncias ao longo de dois anos de coleta de frutos. Sennius crudelis Ribeiro-Costa e Reynaud e Eurytoma sp. foram as espécies com maior número de coocorrências, sendo esta uma evidência indireta de parasitismo (SARI, 2003; SARI et al., 2005).

Chalcidoidea e Ichneumonoidea destacam-se como parasitoides de bruquíneos. Somente um díptero foi relatado como parasitoide de Bruchinae, Exoprosopa (Bombyliidae) que emerge de casulo de Caryedon palaestinicus Southgate (=C. serratus palaestinicus) (DONAHAYE et al., 1966).

Ott (1991) observou o parasitismo de larvas e pupas de Acanthoscelides alboscutelatus pertencentes a Pteromalidae, Eupelmidae e Eurytomidae, famílias comumente reconhecidas como parasitoides de Bruchinae. A família Eulophidae também é representativa com cerca de 20 parasitoides de bruquíneos (STEFFAN, 1981). Trichogrammatidae inclui Uscana que são parasitoides exclusivos de ovos de bruquíneos. Sob o nome Uscana semifumipennis Girault há vários hospedeiros registrados como Acanthoscelides alboscutellatus, Callosobruchus maculatus, Althaeus hibisci e Stator limbatus (STEPHEN, 1981). Cerca de 15 espécies de Braconidae são parasitoides de bruquíneos, a maioria pertencente aos gêneros Triaspis, Heterospilus e Urosigalphus (STEFFAN, 1981).

No sistema composto por bruquíneos associados a Prosopis, Conway (1980) verificou o parasitismo de ovos por Trichogramma sp. e estimou que Horismeus productus Ashmead (Eulophidae) parasitou de 1% a 4% das larvas de Mimosestes amicus (Horn) e Algarobius prosopis (Le Conte). Heterospilus prosopidis Viereck (Braconidae) parasitou de 9% a 17% das larvas de M. amicus e A. prosopis e, outro Braconidae, Urosigalphus bruchi Crowford, destruiu de 4% a 7% das larvas de bruquíneos de Prosopis; de 17% a 25% das larvas (JOHNSON, 1983).

Os parasitoides têm impacto negativo sobre as populações naturais, mas nem sempre ocorre controle efetivo. Parnell (1966), estudando a dinâmica de população de insetos em Cytisus scoparius, encontrou parasitismo de Bruchidius ater (Marsham) por Habrocitus sequester Kurdjumov de 48% a 56% em dois anos. Muitos parasitoides já foram introduzidos para controle biológico de bruquíneos. Uscana semifunipennis Girault foi introduzido no Hawai para controlar Caryedon gonagra F. e no Japão para controlar Bruchus rufimanus Boheman. Em 1989, U. senex Grese foi introduzido no Chile para o controle de Bruchus pisorum e ovos de Acanthoscelis obtectus têm sido usados como hospedeiros alternativos para criação desse parasitoide (ROJAS-ROUSSE et al., 1996). Nos Estados Unidos, no Canadá e na Austrália foi introduzido o braconídeo Triaspis thoracica (Curtis) para controlar Bruchus e Tetrastichus bruchophagi Gahan para o controle de Bruchus brachialis Fähraeus (van HUIS, 1991). Heterospilus prosopidis Viereck foi introduzido para o controle de larvas e pupas de Algarobius prosopis Le Conte no Texas.

O controle biológico de bruquíneos em sistema de armazenamento tem gerado resultados positivos. Como exemplos têm sido utilizados o parasitoide de ovo Uscana lariophaga Steffan, o parasitoide de larva e pupa, Dinarmus basalis (Rondani) (van HUIS, 2002) e Eupelmus orientalis Crowford e Eupelmus vuilleti Crowford (NDOUTOME et al., 2000) para controle de Callosobruchus maculatus. Schmale et al. (2005) obtiveram redução de 48% a 75% da população de Acanthoscelides obtectus em 16 semanas de armazenamento de feijão-comum por causa da ação de Dinarmus basalis (Rondani). Outros parasitoides de Acanthoscelides obtectus e que também são parasitoides de Z. subfasciatus são Stenocorse bruchivora (Crowford) (Braconidae), Dinarmus basalis (Pteromalidae) e Horismenus sp. (Eulophidae). As três espécies são ectoparasitoides do terceiro e quarto ínstar larval e, ocasionalmente, parasitam pupas. Em A. obtectus ainda são conhecidos Dinarmus laticollis, Eupelmus cushmani (Crowford), Eupelmus cyaniceps Ashmead (Eupelmidae), Torymus atheatu Grissel (Torymidae), Chryseida bennetti Burks (Eurytomidae) (van HUIS, 1991). Em Zabrotes subfasciatus são registrados Heterospilus prosopidis Viereck (Braconidae), Anisopteromalus calandrae (Howard) (Pteromalidae), Eupelmus orientalis Crowford (Eupelmidae), Dinarmus colemani (Crowford) (KISTLER, 1985; van HUIS, 1991). Outra espécie de importância econômica no Brasil, Callosobruchus maculatus, tem como parasitoides espécies de Uscana semifumipennis Girault, Uscana mukerjii (Mani), Eupelmus orientalis Crowford, Anisopteromalus calandrae (Howard) (Pteromalidae), Chaetopsila elegans Westwood (Pteromalidae) Dinarmus basalis, Dinarmus vagabundus (Timberlake), Lariophagus distinguendus (F.) e Lariophagus texanus Crawford (Pteromalidae) (SOUTHGATE, 1979; van HUIS, 1991).

Predadores

Uma grande proporção de bruquíneos em amostras de leguminosas de áreas tropicais não chegam a completar o ciclo por causa da ação de ácaros predadores do gênero Pymotes que podem se alimentar tanto das larvas como de pupas e de adultos. Diversos mamíferos também atuam como predadores ao consumirem sementes ou frutos infestados por bruquíneos, que podem ou não ser atrativos para consumo. As possíveis razões para a preferência de sementes infestadas é que estas são mais nutritivas, pois as larvas sintetizam gordura e/ou proteínas ou outros nutrientes como vitaminas, têm melhor sabor e são mais facilmente abertas e consumidas (GÁLVEZ; JANSEN, 2007).

Conclusões e sugestões de pesquisa

Os bruquíneos constituem um agrupamento alimentar (guilda) interessante do ponto de vista biológico, com inúmeras espécies mantendo relações com seus hospedeiros que revelam associações especializadas e sofisticadas. Ao se alimentarem de sementes, comprometem parcial ou totalmente o potencial reprodutivo das plantas, sendo um agente de seleção natural que influencia o tamanho das populações e a distribuição espacial das plantas. O efeito negativo nas plantas é de importância óbvia, especialmente quando as plântulas ainda estão sujeitas a condições climáticas desfavoráveis, ao ataque por outros animais e fungos. São necessários estudos que incluam a germinação e viabilidade de sementes predadas, além da sobrevivência de plântulas provenientes dessas sementes. Dessa maneira, pode-se assegurar qual o real dano dos bruquíneos às sementes.

Cerca de 30 espécies são pragas sérias e pelo menos 9 são cosmopolitas, principalmente em decorrência das atividades comerciais de grãos. Para o controle dessas pragas é comum o uso de inseticidas químicos. Nos últimos anos, porém, a objeção ao uso destes produtos tem sido cada vez maior, pelos resíduos tóxicos e aparecimento de populações resistentes de insetos. Sugere-se o desenvolvimento de estudos focando em meios alternativos de controle como uso de variedades resistentes de feijão, resfriamento artificial, pós-inertes, óleos e pós de plantas e parasitoides como inimigos naturais. Para que novas variedades resistentes sejam propostas, pesquisas devem ser ampliadas em plantas com certo grau de resistência para o conhecimento da biossíntese e da regulação dos compostos químicos associados às suas defesas. Nos bruquíneos, estudos interessantes ainda podem ser desenvolvidos a fim de elucidar os mecanismos bioquímicos que atuam neutralizando compostos tóxicos e que contribuirão também para esclarecer os padrões evolutivos entre bruquíneos e suas plantas hospedeiras.

Referências

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Capítulo 14

Insetos rizófagos (Coleoptera: Melolonthidae)

Lenita J. Oliveira†

José R. Salvadori

Introdução

Considerando a abundância e a diversidade dos hábitos de vida encontrados entre os insetos, relativamente poucas espécies exploram partes subterrâneas das plantas, que incluem raízes, hastes, rizomas, bulbos e tubérculos, como fonte de alimentação. Embora a literatura agrícola contenha muitos exemplos de perdas de produção e de qualidade do produto causados por insetos associados ao solo, somente 7 das 26 ordens de insetos estão bem representadas entre os herbívoros de hábito subterrâneo, embora estes ocorram em 11 ordens. Entretanto, mesmo nessas 7 ordens – Coleoptera, Diptera, Homoptera, Hemiptera, Hymenoptera, Lepidoptera e Orthoptera – os herbívoros subterrâneos restringem-se a poucas famílias ou subfamílias.

Insetos que se alimentam de partes subterrâneas são encontrados em todos os continentes, exceto na Antártica. A maioria das ordens, que incluem insetos rizófagos, tem distribuição cosmopolita, enquanto as famílias são mais restritas e os gêneros e espécies, frequentemente, mostram um alto grau de endemismo em habitats isolados ou ilhas (BROWN; GANGE, 1990).

Coleoptera é a maior ordem de Insecta e ocupa os mais variados ecossistemas, com papéis diversificados nas teias alimentares, na decomposição de resíduos e no fluxo de nutrientes. A significância funcional dos coleópteros se deve à diversidade de seu comportamento alimentar, podendo agir como detritívoros, herbívoros, fungívoros ou predadores (LAWRENCE; BRITTON, 1994). As espécies subterrâneas de Coleoptera consideradas fitófagas alimentam-se, principalmente, de tecidos vivos das raízes e de caules subterrâneos das fanerógamas, mastigando-os ou absorvendo seus sucos. Entretanto, seus hábitos podem ser bastante diversos; por exemplo, algumas espécies se comportam como brocas de raízes, caules e tubérculos, formando galerias, enquanto outras cortam os tecidos a partir do exterior, aproveitando diferentes partes do tecido radicular, de acordo com suas etapas de crescimento (MORÓN, 2004).

Alimentação em raízes é um modo de vida bastante difundido entre os Coleoptera. Em muitos grupos, a larva é capaz de se alimentar externamente das raízes subterrâneas com maior ou menor intensidade, podendo, portanto, ser considerada uma broca de hábitos subterrâneos. Os adultos de muitas dessas espécies se alimentam das partes aéreas das plantas, não necessariamente da mesma espécie em cujas raízes nutriram-se as larvas. Em alguns casos, os adultos estão adaptados a se enterrar no solo, mas a maioria deposita seus ovos na camada superficial do solo ou na base do caule da planta hospedeira. Algumas espécies de coleópteros rizófagos se alimentam de nódulos de leguminosas ou micorrizas (CROWSON, 1981).

Muitas das espécies de coleópteros rizófagos consideradas pragas de plantas cultivadas e de pastagens no Brasil pertencem à superfamília Lamellicornia ou Scarabaeoidea. Entretanto, esse grupo é muito diversificado quanto à forma, à coloração, ao tamanho e aos hábitos alimentares, e há milhares de espécies catalogadas no mundo (MORÓN et al., 1997). Espécies desse grupo podem habitar ninhos de aves ou insetos (formigas, cupins), troncos podres de árvores ou o solo, associadas ao húmus (material vegetal ou animal em decomposição), às fezes de animais superiores ou à rizosfera de plantas (MORÓN, 1996). Adultos e larvas são mastigadores, mas, em geral, se alimentam de diferentes substratos e as espécies fitófagas geralmente são polífagas. As larvas podem ser fitófagas, alimentando-se de vegetais como raízes (rizófagas), caules subterrâneos, bulbos e tubérculos, ou saprófagas, alimentando-se de matéria orgânica em decomposição como madeira (xilófagas), fezes (coprófagas), animais mortos (necrófagas), húmus e palha. Larvas de algumas espécies foram encontradas predando ovos de gafanhotos. Os adultos podem se alimentar de flores, ramos, folhas (filófagos), frutas (frugívoros), pólen e néctar (mielífagos), raízes, excrementos, cadáveres e restos queratinizados e material em decomposição. Os machos adultos de algumas espécies não se alimentam (OLIVEIRA et al., 2003).

A classificação desse grupo é controversa, mas, segundo Endrödi (1966), divide-se em cinco famílias: Melolonthidae, Scarabaeidae, Trogidae, Passalidae e Lucanidae. Nos agroecossitemas brasileiros, a família Melolonthidae é uma das mais comuns (OLIVEIRA et al., 2003) e suas larvas, assim como outras espécies de Scarabaeoidea, são comumente conhecidas como corós ou bichos-bolo.

As espécies de Melolonthidae com larvas edafícolas registradas no Brasil se agrupam em quatro, das seis subfamílias dessa família: 571 espécies em Melolonthinae (p. ex., Phyllophaga spp., Liogenys spp., Plectris spp. e Demodema spp.), 210 espécies em Dynastinae (p. ex., Cyclocephala spp., Diloboderus sp., Euetheola spp., Dyscinetus spp., Ligyrus spp., Aegopsis sp., Bothynus spp. e Heterogomphus spp.), 179 espécies em Rutelinae (p. ex., Anomala spp.) e 49 espécies em Cetoniinae (MORÓN, 2004).

As diferentes subfamílias têm hábitos alimentares variados. Larvas de Rutelinae, Dynastinae e Melolonthinae, geralmente, têm hábitos subterrâneos e podem ser saprófagas, fitossaprófagas ou fitófagas, enquanto os adultos são fitófagos ou não se alimentam. A maioria das espécies rizófagas, consideradas pragas de plantas cultivadas no Brasil, pertence às subfamílias Melolonthinae e Dynastinae.

Nos sistemas não irrigados de produção de grãos do extremo sul do Brasil, ocorrem inúmeras espécies de melolontídeos, das quais o coró-das-pastagens (Diloboderus abderus Sturm) e o coró-do-trigo (Phyllophaga triticophaga Morón & Salvadori) são os mais importantes. Essa classificação é feita tendo em vista os danos que são capazes de causar às culturas de trigo (principalmente), aveia, centeio, cevada, triticale, milho e soja. Outras plantas cultivadas como trigo-mourisco, colza, tremoço, azevém, ervilhaca e, ainda, plantas daninhas e vegetação espontânea podem ser hospedeiras de D. abderus e P. triticophaga (SALVADORI; SILVA, 2004; SILVA; SALVADORI, 2004; SALVADORI; PEREIRA, 2006).

Apesar dos danos que causa, D. abderus pode proporcionar benefícios como o aumento da capacidade de o solo absorver água pelas galerias que abre, e a melhoria de características físicas, químicas e biológicas do solo por meio da incorporação e decomposição de restos culturais (GASSEN, 1999). Entretanto, antes que isto ocorra, causa danos expressivos às culturas.

A ocorrência da espécie Demodema brevitarsis Blanch. causando danos em soja e em outras culturas, restrita a uma pequena área do norte do Rio Grande do Sul, também foi registrada (SALVADORI et al., 2006).

O coró-pequeno (Cyclocephala flavipennis Burm.) é abundante e largamente distribuído em lavouras na região norte do Rio Grande do Sul. Apesar de, em provas de laboratório, consumir raízes e danificar plantas de trigo, em condições de lavoura, sob plantio direto, não causa danos consideráveis, mesmo em populações elevadas (SALVADORI, 1999a; SALVADORI; PEREIRA, 2006). Além do baixo potencial de consumo de raízes, apresenta hábito alimentar facultativo, com preferência por matéria orgânica em decomposição.

Em regiões mais setentrionais, destacam-se pela importância econômica, Phyllophaga cuyabana (Moser), Liogenys fuscus Blanch., Liogenys suturalis Blanch. e Plectris pexa Germar, que, frequentemente, ocorrem como pragas em sistemas de produção de grãos, sobretudo soja, milho, feijão e trigo, nos estados do Paraná, de São Paulo, de Minas Gerais, de Mato Grosso do Sul, de Mato Grosso e de Goiás (CORSO et al., 1991; NUNES JUNIOR et al., 2000; ÁVILA; GÓMEZ, 2001; SALVADORI, 2001; SALVADORI; OLIVEIRA, 2001; OLIVEIRA et al., 2004), e também em várias outras plantas cultivadas e daninhas que lhes servem de hospedeiras. A maioria dessas espécies é neotropical e tem ampla distribuição no Brasil, mas a predominância de espécies e a sua ocorrência como praga variam de acordo com a região.

Vários melolontideos como Euetheola humilis Burm., Dyscinetus dubius (Olivier), Dyscinetus gagates Burm. e Ligyrus ebenus (De Geer) atacam a cultura de arroz e outras plantas cultivadas. E. humilis é a espécie mais importante e seus adultos e larvas, conhecidos como cascudo-preto e coró-do-arroz, respectivamente, provocam danos severos e ocorrem em todas as regiões brasileiras onde a cultura do arroz está presente (FERREIRA; BARRIGOSSI, 2006).

Larvas de Aegopsis bolboceridus (Thomson), o coró-das-hortaliças, já registradas no Distrito Federal, em Goiás e em Minas Gerais, podem destruir completamente o sistema radicular de hortaliças (solanáceas, brássicas e outras). Também já foram constatadas em feijão, milho, cana-de-açúcar, capim-braquiária, plantas ornamentais e daninhas (OLIVEIRA, 2005).

Além dessas espécies rizófagas, outras de melolontídeos, consideradas benéficas, são comuns nos agroecossitemas brasileiros, especialmente em lavouras sob semeadura direta, onde as espécies classificadas como “engenheiras do solo” ocorrem com maior frequência. Essas espécies constroem túneis verticais no solo (galerias), promovem intensa incorporação e decomposição de resíduos vegetais e contribuem para melhorar as características fisíco-químicas do solo. É o caso do coró-da-palha (Bothynus spp.), assim chamado por se alimentar de restos vegetais, que não causa danos diretos às culturas e constrói galerias verticais de até cerca de 1,30 m de profundidade e é encontrado do sul do Brasil até a Região Amazônica (GASSEN, 1999).

Diversas espécies de corós coprófagos são comuns em sistemas de produção que integram lavoura e pecuária, promovendo a decomposição e a incorporação do esterco de animais, bem como o controle biológico de pragas de importância veterinária que se desenvolvem em fezes bovinas frescas (HONER et al., 1992).

Características das raízes como fonte alimentar

Os tecidos subterrâneos contribuem com 50% a 90% da biomassa das plantas. As raízes são o principal componente biológico do solo e representam uma fonte de recurso bastante abundante. Entretanto, a qualidade e a distribuição desse recurso no solo dependem de vários fatores, que vão desde a morfologia do sistema radicular dos diferentes grupos de plantas até a longevidade e especialização dos diversos tipos de raízes (principais ou secundárias), passando pelas estratégias das raízes para explorar os recursos hídricos e nutricionais do solo.

Estudos relatados por Lavelle e Spain (2001) mostram que o sistema radicular da maioria das plantas se desenvolve relativamente ao acaso; mesmo assim as raízes tendem a manter uma distância mínima umas das outras, para evitar sobreposição e otimizar a extração de água e nutrientes disponíveis no solo que exploram, especialmente no caso de plantas perenes em ambientes áridos. A profundidade de distribuição das raízes no solo depende da estratégia individual de cada espécie e das condições fisico-químicas do solo. A raiz principal é suberificada e lignificada e pode durar todo período de vida da planta. As raízes finas são especializadas na assimilação de água e nutrientes e sua duração, geralmente, é da ordem de meses, embora possam variar de poucos dias para raízes sem micorrizas até vários anos quando são infectadas por micorrizas. Outros fatores bióticos e abióticos, como fertilidade do solo, clima, herbivoria radicular e competição entre plantas, podem afetar a longevidade das raízes.

A produção de raízes finas é um processo altamente sazonal, espacialmente heterogêneo e aparentemente oportunista, aproveitando-se de condições favoráveis para desenvolver novas raízes finas, que quando as condições se tornam difíceis podem, em sua maioria, morrer (LAVELLE; SPAIN, 2001).

Além de serem importantes agentes pedogênicos, as raízes mantêm estreita interação com a microflora e fauna de vida livre, e, nos sistemas naturais e agroecossistemas, frequentemente, formam associações com simbiontes como bactérias fixadoras de nitrogênio, fungos (micorrizas) ou actinobactérias (actinorrizas). Elas fornecem energia e devolvem ao solo os nutrientes absorvidos pela produção de matéria orgânica abaixo da superfície da serapilheira e, enquanto vivas, por meio da produção de exsudatos (LAVELLE; SPAIN, 2001).

A região do solo sob imediata influência das raízes e na qual há proliferação de microrganismos por causa dessas raízes é conhecida como rizosfera (PAUL; CLARK, 1996).

Dentro do solo, as raízes são a principal fonte de nutrientes durante a vida da planta, mas podem também ter papel na imobilização de nutrientes durante o estágio inicial de sua decomposição; subsequentemente, elas são a principal fonte de nutrientes para as futuras plantas e os organismos do solo (Van NOORDWIJK; BROUWER, 1997), incluindo os insetos.

É provável que a rizofagia dos insetos tenha se desenvolvido lentamente há milhões de anos, durante o fim da era Mezozoica (Cretáceo) e início da era Cenozoica (Eoceno). A evolução das angiospermas herbáceas com raízes abundantes de crescimento rápido, entre o Eoceno e o Mioceno, deve ter impulsionado a diversificação dos rizófagos estritos e facultativos, que começaram a coexistir com as espécies saprófagas mais antigas (MORÓN, 2004). Entretanto, apesar de a rizofagia ser bastante comum para várias famílias de Coleoptera, os primeiros fósseis dessa ordem só apareceram no período Permiano, no início da era Paleozoica (FUTUYMA, 1992).

Estudos relatados por Brown e Gange (1990) mostram que o sistema radicular da planta é o principal sítio de aquisição de minerais e pode servir como local para síntese de produtos envolvidos no crescimento e desenvolvimento de plântulas. Pode, também, representar um local de armazenamento de metabólitos, fotossintatos e carboidratos, o que pode tornar os tecidos subterrâneos das plantas uma fonte alimentar com alto conteúdo energético. Normalmente, o conteúdo de nitrogênio nas raízes é baixo em relação a outras partes da planta, embora esse nível possa variar sazonalmente, mas, em certos momentos, pode ser maior que no resto da planta.

O longo ciclo vital de alguns insetos rizófagos pode ser reflexo do suprimento relativamente baixo de nitrogênio (BROWN; GANGE, 1990) e outros nutrientes. Entretanto, larvas que atacam nódulos radiculares de leguminosas (JACKAI et al., 1990) têm acesso a uma fonte extremamente rica de nitrogênio.

Dióxido de carbono parece ser um dos principais fatores químicos de orientação dos insetos rizófagos no solo. Entretanto, como a maioria das raízes produz CO2, este não é suficiente para explicar a habilidade de as larvas distinguirem raízes de diferentes espécies. Compostos voláteis secundários importantes na atração de larvas subterrâneas têm sido identificados para várias espécies (BROWN; GANGE, 1990). Uma vez na raiz, outros compostos químicos podem estimular ou inibir a alimentação. As substâncias químicas que provocam respostas comportamentais de insetos rizófagos podem ser atraentes, fagoestimulantes ou deterrentes (DETHIER, 1970, citado por BROWN; GANGE, 1990).

Os metabólitos que frequentemente ocorrem na parte aérea e agem como deterrentes de alimentação podem também ser encontrados nas raízes (McKEY, 1979, citado por BROWN; GANGE, 1990). O grau de especialização encontrado entre insetos rizófagos é, provavelmente, reflexo da distribuição de deterrentes bem como de atraentes. Compostos com propriedades deterrentes para insetos rizófagos, que têm sido isolados de raízes, incluem alcaloides, compostos fumáricos, glicosídeos cianogênicos, glicosinatos, isoflavonoides, ácidos fenólicos e saponinas. Entretanto, compostos químicos das raízes que agem como deterrentes de alimentação para algumas espécies podem não afetar outras (BROWN; GANGE, 1990).

Os exsudatos produzidos pelas raízes são uma mistura de carboidratos assimiláveis e proteínas que aceleram a atividade e a fixação de nutrientes na rizosfera (LAVELLE; SPAIN, 2001). A qualidade e a quantidade dos exsudatos podem variar entre as espécies vegetais (CURL; TRUELOVE, 1986), influenciando os organismos associados às raízes (BENTO et al., 2004).

Uma vez que as raízes absorvem minerais do solo, a concentração de certos íons pode ser mais alta que nas folhas. O sódio, por exemplo, embora não seja requerido para o desenvolvimento das plantas é absorvido pelas raízes; entretanto, todos os animais requerem sódio e este pode representar um importante componente na nutrição de insetos rizófagos (BROWN; GANGE, 1990). Estudos compilados por esses autores mostram que as raízes podem secretar íons HCO-3 e OH-, que tendem a aumentar o pH da rizosfera. Por outro lado, sabe-se também que a composição dos exsudatos da raiz engloba uma grande variedade de ácidos, por essa razão estes podem ter, sobretudo, efeito na diminuição do pH do solo nas proximidades da raiz. Entretanto, as informações disponíveis sobre o efeito do pH do solo sobre os insetos são conflitantes.

As características físico-químicas do solo bem como sua temperatura e umidade podem afetar o crescimento das raízes das plantas e, consequentemente, a disponibilidade desse recurso alimentar para os insetos rizófagos. A temperatura e a umidade do solo, além de afetarem a fonte alimentar, podem interferir na sobrevivência e na abundância de insetos rizófagos e, consequentemente, na competição intra e interespecífica.

Características morfológicas e biológicas de melolontídeos

Os adultos de Scarabaeoidea são besouros geralmente convexos, com corpo oval ou alongado e antenas lameladas com 8-11 segmentos (TASHIRO, 1990). As larvas, geralmente, são brancas ou amareladas com uma cabeça de coloração amarelo-âmbar, marrom ou preta.

Os adultos de Melolonthidae (sensu Endrödi) possuem a cabeça proporcionalmente pequena em relação ao corpo que, geralmente, é ovalado e robusto (raramente achatado e fino). Distinguem-se dos outros Scarabaeoidea pelo seguinte conjunto de caracteres: o escapo antenal é muito mais curto que o flagelo; as antenas têm de três a sete artículos alongados e achatados, com lamínulas capazes de abrir e fechar entre si, cuja superfície apresenta um aspecto brilhante, com setas dispersas; os estigmas respiratórios dos três últimos segmentos abdominais estão situados na porção lateral dos esternitos e ao menos o último deles fica exposto quando os élitros estão em repouso; os tarsos são pentâmeros e as garras tarsais bem desenvolvidas; a coloração geral é muito variada; o comprimento corporal varia de 3 mm a 170 mm e, frequentemente, apresentam dimorfismo sexual acentuado (Figura 1). As pupas são exaradas e adécticas.

Figura 1. Adultos de Diloboderus abderus (A), Phyllopaga triticophaga (B).

Fotos: Paulo Roberto Valle da Silva Pereira

As larvas de Melolonthidae são tipicamente escarabeiformes (ou melolontoides) com três pares de pernas bem desenvolvidas, cada uma com quatro artículos diferenciados e tarsúngulus muito aparentes; têm antenas com quatro segmentos, sendo o último muito conspícuo, palpos maxilares com quatro artículos e mandíbulas com processo ventral; têm epifaringe sem epitorma; mostram um par de estigmas respiratórios torácicos e oito pares de estigmas abdominais do tipo cribiforme (MORÓN et al., 1997; MORÓN, 2004) (Figura 2).

Figura 2. Larvas de Diloboderus abderus (A), Phyllopaga triticophaga (B) e Phyllophaga cuyabana (C).

Fotos: Paulo Roberto Valle da Silva Pereira (A, B) e Crébio José Ávila (C)

Em climas temperados as espécies de Melolonthidae tendem a ser univoltinas (uma geração por ano) ou ter uma geração a cada dois a quatro anos. Nas áreas tropicais há tendência de serem multivoltinas, mas algumas podem ser univoltinas (LUNGINBILL; PAINTER, 1953; MORÓN, 1986). Em geral, o ciclo biológico desses insetos está sincronizado com as condições ambientais das regiões de ocorrência.

No Brasil, para as espécies rizófagas, o início de cada geração varia conforme o clima. Em regiões onde há uma estação seca, como, por exemplo, no norte do Paraná, sul de Mato Grosso do Sul e no Cerrado, normalmente coincide com o começo da estação chuvosa a cada ano, quando os adultos saem do solo em revoadas, em geral crepusculares ou noturnas, para acasalamento e, em alguns casos, alimentação (Figura 3). A oviposição é feita no solo com a larva passando por três ínstares, podendo ou não apresentar, no último ínstar, um período de diapausa ou inatividade de duração variável, conforme a temperatura e o regime hídrico da região. A pupação também ocorre no solo.

Figura 3. Revoada noturna de Phyllophaga cuyabana.

Foto: Walter Soares Leal

No sul do Brasil, D. abderus e P. triticophaga estão adaptadas ao clima temperado, com invernos que podem ser rigorosos. Geralmente, o frio intenso implica diminuição da atividade das larvas no solo, a qual volta ao padrão normal ou até a níveis maiores, nos períodos de temperaturas mais amenas, quando as injúrias às plantas se acentuam. Em P. triticophaga, que apresenta uma geração a cada dois anos (Figura 4) (SALVADORI, 1997, 1999b, 2000), as larvas de terceiro ínstar param de se alimentar no mês de novembro e passam à fase de pupa cerca de 60 dias depois; os adultos completam o ciclo no outono, quando a temperatura já está em declínio, fazendo com que permaneçam inativos no solo durante todo o inverno (SALVADORI, 1997, 2000).

Figura 4. Ciclo biológico de Phyllophaga triticophaga.

Fonte: Salvadori e Pereira (2006).

Em geral, as espécies de corós que ocorrem em agroecossitemas brasileiros são univoltinas, como é o caso de P. cuyabana (OLIVEIRA et al., 1996, 2004), D. abderus (Figura 5) (SILVA; SALVADORI, 2004), A. bolboceridus (OLIVEIRA, 2005) e Liogenys spp. No Paraná, por exemplo, as revoadas de P. cuyabana se iniciam no final de outubro, geralmente, após uma chuva e podem ocorrer até o início de dezembro, com pico em meados de novembro; as larvas ativas podem ser encontradas alimentando-se de raízes de novembro a abril, mas, a partir do final de abril/início de maio, todas as larvas entram em diapausa, permanecendo em câmaras no solo até o início do aparecimento das pupas, normalmente em meados de setembro/outubro (OLIVEIRA et al., 1997). Já no Mato Grosso do Sul, por exemplo, o novo ciclo começa em setembro/início de outubro quando os adultos de P. cuyabana, L. fuscus e L. suturalis começam a sair do solo (OLIVEIRA et al., 2004; BARBOSA et al., 2006; SANTOS et al., 2006).

Figura 5. Ciclo biológico de Diloboderus abderus.

Fonte: Salvadori e Pereira (2006).

No Cerrado, adultos de A. bolboceridus também saem do solo a partir das primeiras chuvas que ocorrem nos meses de setembro e outubro e suas larvas, ativas no período chuvoso (outubro a abril) tornam-se inativas na época mais seca (abril a setembro) (OLIVEIRA, 2005).

Estratégias utilizadas pelo grupo para explorar o alimento

O sucesso do grupo Holometabola está relacionado com o fato de os imaturos serem bem adaptados a nichos ecológicos diferentes dos nichos dos adultos (TERRA, 1991). Adultos e imaturos de coleópteros que se enquadram nesse grupo, ambos com aparelho bucal do tipo mastigador, em geral exploram nichos distintos. Os adultos de Scarabaeoidea são besouros que, em geral, se alimentam de tecidos vegetais tais como folhas, flores e frutos (TASHIRO, 1990). As mandíbulas, fortemente esclerotizadas e frequentemente assimétricas, das larvas possibilitam explorar diferentes fontes de recursos alimentares.

De forma geral, os melolontídeos edafícolas, além de compartilharem com as demais famílias da ordem a que pertencem essa estratégia de explorar nichos distintos na fase adulta e imatura, utilizam outras duas para explorar os recursos alimentares: polifagia e ciclo longo. Entretanto, o sucesso de cada espécie também está intimamente ligado aos mecanismos de localização, seleção e utilização dos hospedeiros por adultos e larvas, bem como ao comportamento de resposta aos fatores bióticos e abióticos predominantes na região de ocorrência.

A diversidade de hábito alimentar dos melolontídeos torna o grupo extremamente importante nos agroecossistemas brasileiros, tanto pelos prejuízos causados às plantas pelas espécies rizófagas, como pelos benefícios à qualidade do solo promovidos pelas espécies classificadas como “engenheiras do solo”.

As larvas de melolontídeos, saprófagas ou fitófagas, podem, ainda, interferir nas características químicas do solo e, consequentemente, de forma indireta, na disponibilidade de seu próprio recurso alimentar. As larvas de melolontídeos precisam consumir de 45 a 80 vezes o seu peso em substrato alimentar para completar seu desenvolvimento (MÓRON, 1987), o que implica que para cada grama de larva presente no solo se processa, em média, 63 g de substrato. Dessa maneira, são reciclados quase 60 g de excrementos enriquecidos com bactérias e produtos nitrogenados de fácil assimilação por grama de larva (MORÓN; ROJAS, 2001). Larvas de P. cuyabana no 3º ínstar, alimentadas com raízes de soja, girassol ou Crotalaria juncea, pesam, em média, de 0,8 g a 1 g e podem consumir mais de 30 vezes a sua biomassa, devolvendo cerca de 16% a 20% desse consumo ao solo na forma de fezes (OLIVEIRA, 1997).

Localização e seleção da planta hospedeira pelos insetos rizófagos

Assim como para outros coleópteros, o comportamento de busca de plantas hospedeiras pelos adultos, tanto para sua própria alimentação como para oviposição, pode ter grande influência na distribuição e sobrevivência de sua progênie. Essa escolha é importante para determinar que tipo de recurso alimentar estará disponível para as larvas, que apresentam capacidade de deslocamento limitada.

Em situação de escolha, larvas de P. cuyabana no 3º ínstar, com maior capacidade de locomoção, preferiram consumir raízes de soja, alimento mais adequado ao seu desenvolvimento, e evitaram alimentar-se em plantas de algodão, cujas raízes quando ingeridas nos primeiros ínstares podem causar a morte da larva (OLIVEIRA, 1997). Entretanto, em situações de campo, com lavouras em monocultura, a gama de recursos disponíveis limita-se à planta cultivada na área e às eventuais plantas daninhas remanescentes no local.

Em situação de escolha, as fêmeas adultas de P. cuyabana colocam menos ovos perto de raízes de hospedeiros menos adequados ao desenvolvimento das larvas, como algodão e Crotalaria spectabilis (OLIVEIRA et al., 2007). Todavia, a oviposição nessas plantas não é totalmente evitada, pois a escolha do local para cópula e oviposição é afetada, também, por outros fatores.

Durante o voo, fêmeas adultas de P. cuyabana selecionam as plantas mais conspícuas (atraentes) para pousar e atrair os machos, pela liberação de feromônio sexual. Esse comportamento gera agregação de adultos em determinados locais e como as fêmeas em geral ovipositam próximo do local de cópula, consequentemente, a densidade de ovos e larvas diminui à medida que aumenta a distância dos locais de agregação de adultos (GARCIA et al., 2003).

A longevidade e a fecundidade dos adultos de Popilia japonica Newman podem ser afetadas pela alimentação em diferentes espécies vegetais ou cultivares de plantas hospedeiras (LADD JÚNIOR, 1987). Os adultos de P. japonica são atraídos por uma grande gama de espécies vegetais, a despeito de sua adequação como hospedeiras para as larvas, sugerindo que a aceitação ou rejeição dos hospedeiros pode ocorrer principalmente como resposta a estímulos da superfície da folha (POTTER; HELD, 2002).

Estímulos olfativos podem ser importantes para a localização do hospedeiro e para a discriminação entre plantas hospedeiras e não hospedeiras pelos adultos. Muitos compostos voláteis são atrativos para o besouro-japonês, P. japonica e um dos mais efetivos é uma mistura de 3:7:3 de fenetil-propionato, eugenol e geraniol (LADD JÚNIOR; McGOVERN, 1980). Entretanto, geraniol, fenetil-propionato e eugenol não são encontrados em vários de seus hospedeiros preferidos (LOUGHRIN et al., 1995, 1997). O besouro-japonês explora voláteis induzidos pela alimentação como cairomônio de agregação. Potter e Held (2002) referem trabalhos em que plantas cujas folhas foram danificadas por adultos da própria espécie ou por outros insetos, como lagartas, atraem mais besouros de P. japonica do que plantas indenes ou danificadas artificialmente.

P. cuyabana, como P. japonica, é polífago e apresenta diferentes graus de preferência por algumas plantas hospedeiras. Os machos adultos de P. cuyabana, em geral, não se alimentam e apenas parte das fêmeas ingerem folhas após a cópula. A quantidade de folhas ingeridas e a proporção de fêmeas que se alimentam variam conforme a espécie de planta (OLIVEIRA et al., 1996; OLIVEIRA; GARCIA, 2003) e, em geral, é bem menor nos hospedeiros menos adequados ao desenvolvimento das larvas, como algodão. A ingestão de folhas pelas fêmeas, mesmo quando em pequenas quantidades, parece estar associada com a necessidade de energia suplementar para a reprodução. Cerca de 52% das fêmeas de P. cuyabana que ovipositaram se alimentaram pelo menos uma vez após a cópula e a maioria dessas fêmeas colocaram mais ovos que aquelas que nunca se alimentaram. Entretanto, mesmo fêmeas que nunca se alimentaram foram capazes de produzir ovos férteis. Cerca de 11% das fêmeas não se alimentam nem ovipositam (OLIVEIRA; GARCIA, 2003).

Uma vez no solo, a busca e a exploração do alimento pelas larvas rizófagas são influenciadas por fatores físicos do solo e estímulos olfativos e gustativos provenientes das próprias plantas. Herbívoros edáficos não encontram raízes ao acaso, mas se orientam para elas usando semioquímicos que capacitam os insetos a distinguir entre plantas hospedeiras e inadequadas. Compostos metabólicos secundários liberados na rizosfera (alcoóis, ésteres e aldeídos representam 37% dos exemplos relatados) relacionam-se à localização e ao reconhecimento da planta hospedeira, com 80% tendo propriedades atraentes. Insetos que se alimentam de uma gama limitada de plantas tendem a explorar os compostos metabólicos específicos da planta hospedeira, enquanto os herbívoros não especialistas parecem usar os semioquímicos mais gerais (JOHNSON; GREGORY, 2006). Vinte estudos relatados por esses autores concluíram que o CO2 é o principal metabólico primário da planta que permite ao inseto localizar as raízes. Porém, muitas características da emissão de CO2 pelas raízes são muito variáveis para permitir uma localização precisa. Além da falta de especificidade, os gradientes de CO2 emitidos pelas raízes não persistem por longos períodos e os gradientes verticais de CO2 no solo tendem a ser mais fortes que os horizontais.

Vários compostos químicos presentes nas raízes não estão relacionados à localização da planta hospedeira na rizosfera, mas determinam se os insetos serão estimulados ou não a consumir maior quantidade de raízes. Quando os insetos alcançam as raízes, substâncias químicas agem como fagoestimulantes (48% dos compostos são açúcares) ou deterrentes de alimentação (principalmente compostos fenólicos) (JOHNSON; GREGORY, 2006). Para larvas de P. japonica, cinco açúcares (sacarose, maltose, frutose, glucose e trealose) são fagoestimulantes importantes (LADD JÚNIOR, 1988).

Exploração do alimento por melolontídeos rizófagos

Ao explorarem diferentes tipos de recurso alimentar, os adultos e as larvas de melolontídeos diminuem a competição interespecífica, aumentando as chances de sucesso da espécie. Entretanto, apesar dessa aparente separação, o desempenho de uma fase está bastante ligado ao desempenho e ao comportamento da fase de desenvolvimento anterior.

Adultos de Cetoniinae e Rutelinae são visitantes comuns de flores onde consomem néctar e pólen, enquanto larvas de muitas espécies dessas subfamílias vivem em troncos caídos ou se alimentam de húmus e serapilheira (BERENBAUM et al., 1998).

As larvas de alguns Rutelinae e Dynastinae se alimentam de material em decomposição e, raramente, de raízes; as larvas de Melolonthinae se alimentam de raízes, bulbos, tubérculos e material em decomposição (OLIVEIRA et al., 2003). Algumas espécies podem mudar o hábito alimentar durante o desenvolvimento da larva, comportando-se como saprófagas no primeiro ínstar e passando a consumir raízes cada vez mais fibrosas e caules subterrâneos duros nos últimos ínstares, comportando-se como estritamente rizófagas. Outras espécies mudam a estratégia de alimentação conforme o recurso disponível e são classificadas como facultativas. Por exemplo, se ovos de alguns Dynastinae são colocados em solos ricos em matéria orgânica, suas larvas se desenvolvem completamente como saprófagas; se, entretanto, as larvas iniciam seu desenvolvimento em solo pobre em húmus, mas com grande oferta de raízes, comportam-se como rizófagas durante os três ínstares larvais (MORÓN; ROJAS, 2001).

Larvas de A. bolboceridus (Dynastinae) alimentam-se de raízes de diversas plantas em todos os estádios; contudo, observações de campo têm sugerido que essa espécie é capaz de sobreviver longos períodos sem se alimentar ou alimentando-se de matéria orgânica de origem vegetal (OLIVEIRA, 2005), provavelmente, na ausência de seus hospedeiros.

Adultos de Dynastinae, geralmente, atacam caules e raízes em busca de seiva, enquanto as larvas dessa subfamília têm hábitos diversos, alimentando-se de fezes e material vegetal em decomposição, bem como de raízes de plantas vivas (TASHIRO, 1990).

Adultos de E. humilis roem e dilaceram as partes subterrâneas das plantas e suas larvas se alimentam da raiz (FERREIRA; BARRIGOSSI, 2004).

Adultos de outras espécies de Dynastinae, como D. abderus, não se alimentam, mas a fêmea prefere ovipositar em áreas com maior quantidade de resíduos vegetais que representam fonte de recurso alimentar para as larvas de primeiro ínstar. Conforme se desenvolvem, as larvas dessa espécie passam a se comportar como fitófagas, especialmente as de 3º ínstar, que se alimentam de raízes, mas também consomem sementes e parte aérea de pequenas plantas, as quais puxam para dentro do solo, após devorarem a parte subterrânea de diversas plantas daninhas e cultivadas (SILVA; SALVADORI, 2004). Larvas do gênero Cyclocephala são saprófagas facultativas, com preferência por matéria orgânica em decomposição, mas aparecem associadas a danos causados em diversas culturas na literatura internacional que, entretanto, também destaca o papel de seus adultos como polinizadores.

Adultos de Melolonthinae e Rutelinae, tidos como exclusivamente herbívoros, representam um tipo adaptativo diferente, com um tamanho corporal considerável. As larvas de Melolonthinae atacam raízes de gramíneas, leguminosas e outras plantas cultivadas, além de arbustos e árvores, enquanto seus adultos devoram folhas, flores e frutos (TASHIRO, 1990).

O gênero Phyllophaga (Melolonthidae) está associado, principalmente, às dicotiledôneas e referências desse gênero em monocotiledôneas e gimnospermas são mais raras (MORÓN, 1986). Mas, no Brasil, várias espécies polífagas como P. triticophaga e P. cuyabana ocorrem em gramíneas (SALVADORI, 2000; OLIVEIRA et al., 2004). O besouro-japonês P. japonica (Rutelinae) se alimenta de folhas, flores e frutos de aproximadamente 300 espécies de plantas pertencentes a 79 famílias (LADD JÚNIOR, 1987a,b; 1989), enquanto suas larvas se alimentam de raízes.

Impacto de fatores ambientais na exploração do alimento e na performance das larvas

Em razão de seus hábitos peculiares, os melolontídeos rizófagos sofrem grande influência de fatores ambientais, tanto os que afetam particularmente a parte aérea das plantas, das quais os adultos se alimentam, quanto os que afetam a rizosfera de modo geral, onde as larvas forrageiam e esses insetos vivem a maior parte do tempo. As características físico-químicas do solo podem influenciar na ocorrência e na abundância dos insetos rizófagos: de forma direta, influenciando, por exemplo, sua sobrevivência, distribuição espacial e comportamento, e de forma indireta, as plantas que lhe servem de alimento.

Embora haja similaridades na forma como os insetos localizam suas plantas hospedeiras acima ou abaixo da superfície, o solo representa um ambiente muito mais complexo e sua natureza (ex.: porosidade, umidade e densidade) é crítica porque afeta não só a mobilidade do inseto como a difusão dos semioquímicos das raízes (JOHNSON; GREGORY, 2006).

Além dos fatores abióticos inerentes ao ambiente em que vivem, como temperatura e umidade do solo, a sobrevivência de insetos rizófagos também depende por fatores bióticos, como inimigos naturais. Para certas espécies, uma significativa parcela da mortalidade larval no campo é atribuída a fatores dependentes da sua densidade (BROWN; GANGE, 1990). Altas densidades de larvas causam reduções significantes nas taxas de crescimento, por meio de competição direta entre as larvas pelo suprimento alimentar disponível (RÉGNIERE et al., 1981c).

A estrutura do solo é crítica na determinação da mobilidade e da sobrevivência de insetos rizófagos. Para larvas de escarabeídeos (RÉGNIERE et al., 1981b), a sobrevivência é maior em solo com textura fina, que têm maior capacidade de manter a umidade e pode reduzir o risco de dessecação da larva. Tem sido também sugerido que a abrasão das partículas de areia pode causar lesões internas e reduzir a sobrevivência de larvas cavadoras (TURPIN; PETERS, 1971). A compactação do solo pode reduzir a sobrevivência de insetos (ORMEROD, 1890, citado por BROWN; GANGE, 1990), representando uma barreira física para a movimentação de larvas no solo (STRNAD; BERGMAN, 1987), prejudicando, eventualmente, a disponibilidade e o acesso às raízes. O efeito das características físicas do solo sobre larvas edafícolas, entretanto, depende do comportamento de cada espécie em particular. O coró-das-pastagens, D. abderus, por exemplo, parece não encontrar limitações em solos bem estruturados e, muitas vezes, compactados, provavelmente pelo fato de que constrói uma galeria permanente a qual permite os deslocamentos necessários na direção do alimento (TORRES et al., 1976). Além disso, há evidências de que a fêmea prefere solos não revolvidos para a construção de galerias que servirão como sítios de oviposição e desenvolvimento inicial das larvas (SILVA et al., 1994). Essas características fizeram com que essa espécie de coró, originária dos campos nativos da região do pampa sul-americano, se adaptasse perfeitamente a sistemas de produção de grãos nos quais o solo não sofre movimentação geral, como é o caso do plantio direto.

Já o coró-do-trigo, P. triticophaga, e o coró-da-soja, P. cuyabana, ocorrem indistintamente tanto em solos preparados convencionalmente para a semeadura como em sistemas de plantio direto (OLIVEIRA et. al., 2000; SALVADORI, 2000). Essas espécies não constroem túneis permanentes e vivem muito próximas à rizosfera e da superfície do solo. Em lavouras sob plantio direto, P. triticophaga desloca-se preferencialmente ao longo da linha de semeadura e, também, concentra-se em eventuais áreas menos adensadas, como ao longo de terraços (SALVADORI, 2000; SALVADORI; SILVA 2004; SALVADORI; PEREIRA, 2006).

Muitos estudos têm mostrado que a taxa de crescimento de insetos rizófagos aumenta com o aumento da temperatura do solo (RÉGNIERE et al., 1981a; POTTER; GORDON, 1984; JACKSON; ELLIOT, 1988). Em espécies que crescem durante a estação mais quente, a temperatura do solo é importante para determinar o tamanho da larva rizófaga e a probabilidade de sobrevivência no inverno (BROWN; GANGE, 1990). A atividade das larvas de P. cuyabana parece ser negativamente afetada por temperaturas baixas e geralmente permanecem inativas em câmaras no solo, sem se alimentar, durante todo o inverno (SANTOS, 1992; OLIVEIRA, 1997).

D. abderus e P. triticophaga, espécies comuns no Sul do Brasil, estão adaptadas a baixas temperaturas. As larvas alimentam-se do fim do outono até o início da primavera, com o pico de consumo coincidindo com a estação mais fria. Entretanto, durante o inverno é comum que a atividade e, por conseguinte, o consumo flutuem de acordo com as variações de temperatura. Assim, em períodos de temperaturas extremas (próximas a 0 °C), as larvas diminuem a atividade para retomá-la, muitas vezes, com maior intensidade, quando o frio ameniza. Apenas excepcionalmente, quando ocorrem vários dias consecutivos com temperaturas noturnas próximas ou inferiores 0 °C , o frio é um fator de mortalidade (SALVADORI; SILVA, 2004).

O consumo de cenouras por larvas de 3º ínstar de Sericesthis nigrolineata Boisd. (Melolonthinae) é incrementado pelo aumento de temperatura dentro de uma faixa de 4 °C a 30 °C. Abaixo do limite mínimo, as larvas param de se alimentar; mas, no limite superior, a mortalidade larval não permite alimentação adicional. Larvas no final do 3º ínstar perdem peso mas continuam alimentando-se, exceto por um curto período antes de entrar na fase de prepupa, mas não há evidência de diapausa para as larvas maduras (RIDSDILL-SMITH et al., 1974).

A umidade é, isoladamente, a propriedade do solo mais importante para a sobrevivência e a abundância de insetos rizófagos. Mudanças na umidade do solo têm sido indicadas como sendo o fator responsável pela flutuação populacional desses insetos (BROWN; GANGE, 1990). Larvas de P. triticophaga, em período de deficiência hídrica para as plantas, procuram camadas mais úmidas, aprofundando-se no perfil do solo, geralmente dentro de uma câmara de paredes internas “alisadas”, possivelmente para se resguardarem dos efeitos da desidratação. Quando o período desfavorável se prolonga, há mortalidade de larvas e, possivelmente, prejuízos ao desempenho das larvas sobreviventes (SALVADORI, 2000; SALVADORI; SILVA, 2004).

As informações sobre a interação de insetos rizófagos com o conteúdo nutricional do solo são conflitantes e, muitas vezes, o efeito não se dá de forma direta. A aplicação de fertilizantes, por exemplo, aparentemente afeta indiretamente os herbívoros rizófagos pelo sistema radicular, embora a acidificação do solo não deva ser descartada (BROWN; GANGE, 1990).

Prestidge et al. (1985) (citado por BROWN; GANGE, 1990) não encontraram relação entre a aplicação de fertilizantes e a alimentação em larvas de escarabeídeos. Entretanto, para Spike e Tollefson (1988), a época de aplicação do nitrogênio em relação ao estabelecimento das larvas pode ser crucial. Se o fertilizante for adicionado antes do seu estabelecimento, então a proliferação do sistema radicular pode resultar em maior suprimento alimentar para a larva, com maior sobrevivência desta e aumento nos danos na planta. Se a adição de nitrogênio ocorre após o estabelecimento, então o dano é proporcionalmente menor.

Adaptações e respostas dos insetos às variações dos fatores abióticos e bióticos

Os padrões de respostas de insetos fitófagos à dispersão de recursos no campo dependem: a) do nível de qualidade desse recurso em relação à reprodução e à sobrevivência diferencial (BACH, 1988); b) do comportamento de busca de plantas hospedeiras (RALPH, 1977; BACH, 1988; GREZ; GONZÁLEZ, 1995; MATTER, 1996); c) do grau de variação na concentração de recurso (KAREIVA, 1983); d) da competição de indivíduos por recursos (ADESIYUN, 1978; McLAIN, 1981); e e) do ataque de inimigos naturais (PRICE et al., 1980).

Insetos rizófagos têm uma fonte alimentar que, embora abundante, pode ter qualidade excepcionalmente baixa. Como estratégia adicional para explorar esse recurso, eles, frequentemente, têm ciclos de vida longos e, assim, tendem a viver em comunidades vegetais estabelecidas. Nessas comunidades, eles mostram distribuições muito agregadas, em geral correspondendo à binomial negativa. Essa distribuição resulta do fato de o solo ser um ambiente muito heterogêneo e de os insetos serem altamente dependentes da textura, umidade e temperatura do meio, levando à agregação em locais favoráveis. Esse agrupamento significa que é difícil detectá-los e quantificá-los por métodos convencionais de amostragem. Distribuições agregadas podem resultar também do comportamento de oviposição da fêmea. A seleção do local de oviposição é crítica, uma vez que os insetos recém-eclodidos são relativamente imóveis e devem encontrar imediatamente sua fonte de alimento (BROWN; GANGE, 1990).

A preferência da fêmea para oviposição em certas espécies, o crescimento, a sobrevivência e a reprodução da progênie naquelas plantas (desempenho) têm sido os problemas centrais da teoria das relações inseto–planta (THOMPSON, 1988). Esse autor ressalta que vários estudos sugerem hipóteses de que as relações entre preferência para oviposição de fêmeas e desempenho da progênie podem variar sob condições ecológicas e pressões seletivas.

Assim como os adultos, as larvas de P. japonica são polífagas, mas tendem a ocorrer como monófagas facultativas em razão de sua mobilidade restrita às raízes das plantas próximas ao local onde a fêmea ovipositou (POTTER; HELD, 2002); fato semelhante ocorre com Phyllophaga cuyabana (GARCIA et al., 2003). Grande parte das espécies de Melolonthidae que se alimentam de plantas tem em comum o fato de serem, em geral, polífagas, explorando plantas de diversas famílias, o que favorece sua sobrevivência. Entretanto, esse comportamento de monofagia ou oligofagia circunstancial na fase larval, em razão do comportamento do adulto e da baixa mobilidade das larvas, é comum entre os melolontídeos, sobretudo nos sistemas agrícolas onde a comunidade vegetal tende a ser espacial e temporalmente menos diversificada do que nos sistemas naturais.

Esses hábitos podem influenciar também a fisiologia da larva. Estudos relatados por Potter e Held (2002) mostram que o intestino de larvas de P. japonica é alcalino e a atividade de algumas de suas enzimas, como a P450, é passível de indução, tornando-se mais alta sob polifagia facultativa que sob monofagia. O seu intestino contém, ainda, enzimas proteolíticas que podem ser inibidas in vitro. A ingestão crônica de inibidor de tripsina de soja resulta em elevada mortalidade de larvas de P. japonica (BROADWAY; VILLANI, 1995).

Se, por um lado, o comportamento do adulto influencia a disponibilidade de alimento para a larva, por outro, a quantidade e a qualidade da dieta do inseto na fase larval podem afetar sua sobrevivência e peso final e, posteriormente, também o tamanho do adulto. Por isso é importante entender como esse efeito ocorre.

A adequação de uma planta ao desenvolvimento larval é função de muitas variáveis, incluindo propriedades químicas e físicas do solo, microhabitat e grau de infestação (JAENIKE, 1978).

A sobrevivência de larvas de P. cuyabana, por exemplo, é afetada pela dieta, e a sensibilidade das larvas aos fatores adversos do alimento diminui à medida que a larva cresce. A eficiência ecológica de larvas de P. cuyabana que se alimentaram de hospedeiros menos adequados é reduzida basicamente em dois níveis: exploração do recurso (consumo) e eficiência de sua utilização. Em geral, quando se alimentam durante os primeiros ínstares de hospedeiros não adequados, como algodão e Crotalaria spectabilis, as larvas morrem; entretanto, as larvas de 3º ínstar que consomem raízes dessas plantas são capazes de sobreviver e atingir a diapausa, embora com peso final menor quando comparadas a larvas que se alimentaram de hospedeiros mais adequados, como soja (OLIVEIRA, 1997).

Larvas de A. bolboceridus que tiveram acesso à maior quantidade de alimentos e/ou alimentos nutricionalmente mais adequados são capazes de acumular mais reservas e dão origem a insetos maiores, podendo haver variações de até 80% no comprimento dos adultos (OLIVEIRA, 2005).

Muitos melolontídeos rizófagos usam a estratégia da diapausa como resposta fisiológica a condições adversas, como temperatura e umidade desfavoráveis, mas não necessariamente à escassez de alimentos. O fenômeno da diapausa em larvas de terceiro ínstar, dentro do gênero Phyllophaga, é comum, acontecendo sempre por ocasião do período de inverno, constituindo uma estratégia ecológica de sobrevivência às adversidades temporárias impostas por alterações no ambiente (RITCHER, 1958; LIM et al., 1980; MORÓN, 1986). A existência de diapausa foi demonstrada para espécies de Melolonthidae que ocorrem no Brasil, mais especificamente para P. cuyabana (SANTOS, 1992) e Phytalus sanctipauli Blanch. (REDAELLI et al., 1996), tratando-se esta última, possivelmente, de P. triticophaga (SALVADORI, 1999b).

Muitos Coleoptera não se alimentam durante a diapausa ou consomem apenas quantidades muito pequenas de forma intermitente (GUERRA; BISHOP, 1962; SIEW, 1966; HODEK, 1967). Consequentemente, o peso final da larva no início da diapausa pode reduzir as chances de sua sobrevivência durante o inverno. De acordo com Tauber et al. (1986), parte do alimento ingerido pelos insetos antes do início da diapausa é acumulada como reserva de energia, na forma de gordura, para ser consumida durante esse período até a reprodução.

O fenômeno da diapausa em larvas de terceiro ínstar, dentro do gênero Phyllophaga, é comum, acontecendo sempre no outono e inverno e constituindo-se numa estratégia ecológica de sobrevivência às adversidades temporárias impostas por alterações no ambiente (RITCHER, 1958; LIM et al., 1980; MORÓN, 1986). As larvas diminuem gradativamente suas atividades e cessam a alimentação, a despeito da existência de alimento. No início dessa fase, as larvas aprofundam-se no solo e preparam uma câmara individual e impermeável, moldada provavelmente com saliva (MORÓN, 1986; SANTOS, 1992), onde permanecem até a maturação sexual dos adultos.

Embora muitas larvas de P. cuyabana menos pesadas, por causa da exploração de raízes nutricionalmente menos adequadas, sejam capazes de sobreviver ao longo período de diapausa (SANTOS, 1992; OLIVEIRA, 1997), a probabilidade de darem origem a adultos com baixa fecundidade é alta, uma vez que o crescimento reduzido da larva pode afetar não só o adulto como a próxima geração de larvas (SLANSKY JÚNIOR; SCRIBER, 1985; HONEK, 1993).

Conclusões e sugestões de pesquisa nos contextos básico e aplicado

Os insetos rizófagos podem ter considerável importância no contexto dos danos que causam à agricultura, de seu impacto indireto nos processos que ocorrem acima do solo ou, até mesmo, de seu possível uso no controle biológico de plantas daninhas (JOHNSON; GREGORY, 2006).

Entre esses insetos, os melolontídeos destacam-se pelo grande número de espécies que ocorrem nos agroecossitemas. A despeito de sua importância, os aspectos bioecológicos da maioria das espécies que ocorrem como pragas de sistemas agrícolas no Brasil continuam pouco estudados.

As estratégias de vida desses insetos, associando ciclos biológicos, geralmente longos, a uma grande diversidade de hábito alimentar de suas fases imaturas e adultas, tornam esse grupo capaz de explorar agroecossistemas bastante distintos, aumentando suas chances de sobrevivência ao longo do tempo. Importância particular assumem as relações alimentares dos insetos rizófagos em sistemas de exploração agropecuárias que contemplam rotação/sucessão de culturas, integração lavoura e pecuária e manejo conservacionista do solo, todos com amplas e diversificadas possibilidades nutricionais que podem determinar a composição da entomofauna. O conhecimento mais profundo da bioecologia e da nutrição desse grupo certamente será de grande utilidade para definir estratégias de manejo de suas populações nos locais onde, frequentemente, causam prejuízos às culturas.

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Capítulo 15

Insetos galhadores

G. Wilson Fernandes

Marco Antonio A. Carneiro

Introdução

Os primeiros registros de galhas remontam a Hipócrates (406–437 a.C.), Teofrasto (371–286 a.C.) e Plínio (23–79 d.C.). Plínio, “o Piedoso”, foi o primeiro a usar a palavra galha (galla) para designar a cecídia induzida por uma vespa da família Cynipidae em carvalho, na sua Historia Naturalis XXIV, no século primeiro (MEYER, 1987). Mas, embora eles tenham relatado naquela época a emergência dos insetos, só no século 17, com os trabalhos de Marcello Malpighi (1628–1694), Anthony van Leeuwenhoeck (1632–1723) e Jan Schwammerdam (1630-1680), que o conceito de desenvolvimento da galha foi relacionado à oviposição do inseto.

Galhas, cecídias ou tumores vegetais são tecidos ou órgãos de plantas formados por hiperplasia (aumento do número de células) e/ou hipertrofia (aumento do tamanho das células) induzidos por organismos parasitas ou patógenos (MANI, 1964; DREGER-JAUFFRET; SHORTHOUSE, 1992). Galhas podem ser induzidas por uma grande variedade de organismos (Figura 1), como vírus, bactérias, fungos, algas, nematoides, rotíferos, copépodos e plantas da família Loranthaceae (popularmente conhecidas como ervas-de-passarinho), mas principalmente por insetos (MANI, 1964; RAMAN et al., 2005).

Figura 1. Galhas induzidas por diferentes organismos: (A) Galha induzida por inseto; (B) Galha induzida por ácaro; (C) Galha-de-ambrósia (induzida por fungo simbionte de um inseto); (D) Galha (vassoura-de-bruxa) induzida por fungo; (E) Galha induzida por nematoide; e (F) Galha induzida por Loranthaceae (erva-de-passarinho).

Fotos: G. Wilson Fernandes

Entre os insetos herbívoros, os galhadores são provavelmente os mais sofisticados, pois são capazes de controlar e redirecionar a planta hospedeira em seu benefício (FERNANDES, 1990; SHORTHOUSE et al., 2005). As galhas representam um fascinante fenômeno do mundo natural, reflexo de íntimas interações dos organismos, moldadas ao longo de milhares de anos pela evolução orgânica. O inseto é capaz de modificar os padrões de crescimento da planta hospedeira, alterando a natureza do tecido vegetal e conduzindo o hospedeiro à formação de um alimento rico em nutrientes e livre de compostos químicos defensivos bem como de uma estrutura que o isola do meio ambiente.

As galhas são também conhecidas e utilizadas por suas propriedades farmacológicas reconhecidas desde a Antiguidade. As “galhas de Alepo” contêm 50% a 60% de ácido galactotânico, além de teores significativos dos ácidos gálico e elágico, substâncias usadas no tratamento de diarreias, inflamações bucais e hemorroidas. O aproveitamento comercial das galhas remonta ao século 17 com a extração de substâncias corantes utilizadas para tingir cabelos, tecidos e como tinta para escrita (FERNANDES; MARTINS, 1985). Na China, são extensivamente usadas há mais de 1.000 anos na medicina, indústria e alimentação humana. Na América do Sul, a população indígena Aguaruna-Jívaro da Amazônia peruana utilizam galhas foliares na espécie Licania cecidiophora (Chrysobalanaceae) na confecção de colares (BERLIM; PRANCE, 1978).

A importância recente das galhas tem aumentado por causa do seu uso como agentes de controle biológico de plantas invasoras e até como bioindicadores da qualidade e da saúde ambiental (FERNANDES, 1987; JULIÃO et al., 2005). Além disso, diversos autores sugeriram que o sistema planta-inseto galhador-parasitoides é ideal para o teste de hipóteses sobre relações ecológicas e no desenvolvimento do conhecimento em Ecologia (FERNANDES; PRICE, 1988; PRICE, 2003). A utilização de insetos galhadores como “organismos-modelo” reflete suas facilidades metodológicas, muitas delas decorrentes do seu hábito séssil. Comunidades de insetos galhadores são frequentemente compostas por muitas espécies de diferentes ordens; as galhas são estruturas conspícuas, persistentes na planta, fáceis de serem observadas e coletadas; e as interações entre o inseto indutor e outros organismos podem ser facilmente manipuladas (FERNANDES; PRICE, 1988; STONE; SCHÖNROGGE, 2003).

Insetos herbívoros

Guildas de insetos herbívoros

Insetos herbívoros ou fitófagos são os que consomem partes vivas de vegetais e compreende a maior parte das espécies de organismos existentes. Cerca de 50% de todos os organismos herbívoros são insetos (GULLAN; CRANSTON, 2005). Insetos herbívoros são encontrados nas ordens: Phasmatodea, Orthoptera, Thysanoptera, Hemiptera, Coleoptera, Diptera, Lepidoptera e Hymenoptera (TRIPLEHORN; JONHSON, 2005).

Diante da grande diversidade de espécies, diferentes classificações podem ser utilizadas para diferenciar formas de utilização e distribuição de insetos e suas plantas hospedeiras. Na maioria das vezes, essas classificações se prestam apenas a fins didáticos porque não são suficientes para englobar a grande variabilidade das interações entre os organismos, ou porque os limites não são precisos entre as diferentes classes de interações. Insetos herbívoros podem ser agrupados quanto à variação do número de táxons de plantas hospedeiras utilizadas. Dessa forma, insetos monófagos são aqueles que utilizam um único táxon de planta; oligófagos utilizam poucos táxons de planta, geralmente próximos filogeneticamente, ou seja, de um mesmo gênero ou família; e polífagos utilizam uma ampla variedade de espécies de plantas hospedeiras não relacionadas filogeneticamente (PRICE, 1997).

Os insetos podem também ser separados em grupos funcionais de acordo com o tipo e a forma de utilização de um determinado recurso. Esses grupos são chamados de guildas (ROOT, 1967), isto é, são formados por um conjunto de espécies que exploram a mesma classe de alimentos (ou outro tipo de recurso) de maneira semelhante, podendo ou não ser filogeneticamente relacionados (e geralmente não são).

Os insetos herbívoros são divididos em cinco guildas principais: mastigadores, sugadores, minadores, broqueadores e galhadores (PRICE, 1997). As duas primeiras guildas, os mastigadores e os sugadores, são formadas por insetos que se alimentam externamente sobre a planta hospedeira, e por isso são chamados de insetos herbívoros de vida livre ou exofíticos. Os insetos mastigadores apresentam peças bucais do tipo mastigador e consomem partes de tecidos de raízes, caules, folhas, flores e frutos. São encontrados nas ordens Orthoptera, Coleoptera, Lepidoptera e Hymenoptera. Os insetos sugadores possuem peças bucais do tipo sugador e consomem a seiva dos vasos ou o conteúdo líquido das células vegetais. Esses insetos podem se alimentar da seiva bruta, conteúdo dos vasos que constituem o xilema (vasos que levam nutrientes e sais minerais do solo para a planta), da seiva elaborada, conteúdo dos vasos que constituem o floema (vasos que distribuem os carboidratos e os aminoácidos para os tecidos da planta) ou do conteúdo intracelular das células vegetais de diferentes órgãos da planta hospedeira. Insetos sugadores são encontrados nas ordens Hemiptera (percevejos e cigarrinhas). Muitos insetos mastigadores e sugadores são alimentadores especializados em sementes, um recurso nutritivamente muito rico em nutrientes comparados a outros tecidos da planta, é comumente referido como predadores de sementes. Insetos predadores de sementes são encontrados nas ordens Hymenoptera, Coleoptera, Hemiptera e Lepidoptera. Entre os coleópteros uma das subfamílias mais importantes é representada pelos Bruchinae (Chrysomelidae) que atacam principalmente espécies de plantas da família Fabaceae.

As três guildas restantes, os insetos formadores de minas e de brocas e os indutores de galhas são formados por insetos cujas larvas se alimentam internamente dos tecidos da planta, e por isso são chamados de insetos endofíticos. Os insetos formadores de minas são aqueles cuja fase larval vive e se alimenta dos tecidos vegetais entre as camadas da epiderme (DEMPEWOLF, 2005). De acordo com essa definição, insetos minadores geralmente se alimentam do parênquima de folhas, frutos e do córtex de ramos, mas não incluem alimentadores de tecidos medulares ou profundos. À medida que o inseto se locomove e se alimenta forma um túnel característico e visível externamente, chamado de mina, semelhante a uma faixa esbranquiçada nas folhas. As minas são definidas como canais de alimentação formados pelos insetos dentro do parênquima ou tecido epidérmico da planta, cujas paredes externas permanecem intactas. Esses canais podem assumir uma série de formas diferentes de acordo com a espécie de inseto formador da mina (DeCLERCK; SHORTHOUSE, 1985). O tecido mais consumido é o parênquima paliçado do mesófilo, mas muitas espécies podem também consumir preferencialmente algum outro tipo de tecido (DeCLERCK; SHORTHOUSE, 1985). Os insetos formadores de minas são encontrados nas ordens Lepidoptera, Hymenoptera, Coleoptera e Diptera (DEMPEWOLF, 2005).

Os insetos formadores de brocas são diferenciados dos indutores de galhas por não induzirem a formação de um tecido modificado, e dos formadores de minas por viverem mais internamente, alimentando-se profundamente dentro do tecido vegetal, formando uma cavidade chamada de galeria. Os broqueadores podem se alimentar de tecido vivo ou morto. Galerias podem ser formadas em caules (com maior frequência), botões florais, raízes, frutos e sementes. Insetos formadores de brocas são encontrados nas ordens Coleoptera, Lepidoptera e Hymenoptera (COULSON; WITTER, 1984).

Finalmente, os insetos indutores de galhas são muito abundantes, mas ecologicamente e taxonomicamente são ainda pouco conhecidos, ou seja, a maioria das suas espécies é nova para a ciência (ESPÍRITO-SANTO; FERNANDES, 2007). De maneira geral, indutores de galhas são definidos como uma guilda alimentar de insetos herbívoros que, para completar o seu ciclo de vida, obrigatoriamente desenvolve uma modificação patológica no tecido da planta hospedeira (galha), em decorrência da hipertrofia e/ou hiperplasia do tecido vegetal, que surge da interação entre o inseto e a planta hospedeira (WEIS et al., 1988). Os insetos indutores de galhas são encontrados em todas as ordens de insetos herbívoros (Hemiptera, Thysanoptera, Coleoptera, Hymenoptera, Lepidoptera e Diptera), com exceção da ordem Orthoptera (Figura 2).

Figura 2. Ordens de insetos com espécies indutoras de galhas: (A) Galha induzida por Diptera: Cecidomyiidae (Paradasineura admirabilis Maia) na planta da espécie Erythroxylum suberosum (Erythroxylaceae); (B) Hemiptera: Psyllidae (Baccharopelma dracunculifoliae Burkhardt) na planta hospedeira Baccharis dracunculifolia (Asteraceae); (C) Lepidoptera: Coleophoridae (Palaeormystella oligophaga Becker & Adamski) na planta hospedeira Macairea radula (Melastomaceae); (D) Galha induzida por Hymenoptera: Cynipidae (espécie desconhecida) na planta Quercus turbinela (Fagaceae); (E) Galha induzida por Thysanoptera (espécie desconhecida) na planta hospedeira (não identificada); e (F) Galha induzida por Coleoptera: Brentidae: Apioninae na planta hospedeira Diospyrus hispida (Ebenaceae).

Fotos: G. Wilson Fernandes

Táxons dos insetos galhadores

Em todo o mundo são conhecidas cerca de 13.000 espécies de insetos cecidógenos, o que representa cerca de 2% do número total de insetos (DREGER-JAUFFRET; SHORTHOUSE, 1992; RAMAN et al., 2005). Contudo, as estimativas recentes extrapolam esses valores para cerca de 120.000 espécies de galhadores (ESPÍRITO-SANTO; FERNANDES, 2007). O hábito de induzir galhas em plantas evoluiu várias vezes e independentemente entre os insetos fitófagos (ROSKAM, 1992; GULLAN et al., 2005), ocorrendo em pelo menos 51 famílias distribuídas em seis ordens diferentes (Figura 3) e são encontrados em todas as regiões biogeográficas. Todavia, alguns grupos parecem ser mais ricos em espécies em algumas regiões do que em outras. Por causa da grande diversidade de insetos indutores de galhas e suas plantas hospedeiras, e também da grande variabilidade dessas estruturas, apresentamos a seguir algumas generalizações sobre a história natural, biologia e a ecologia desses organismos. Informações mais detalhadas sobre cada grupo poderão ser encontradas na recente revisão realizada por Raman et al. (2005).

1. Ordem Hemiptera

• Subordem Heteroptera

Família Tingidae

• Subordem Sternorrhyncha

Família Psyllidae

Família Aleyrodidae

Família Aphididae

Família Phylloxeridae

Família Adelgidae

Família Eriococcidae

Família Kermisidae

Família Asterolecaniidae

Família Coccidae

Família Diaspididae

2. Ordem Thysanoptera

• Subordem Tubulifera

Família Phlaeotripidae

• Subordem Terebrantia

Família Thripidae

3. Ordem Coleoptera

• Subordem Polyphaga

Família Cerambycidae

Família Chrysomelidae

Família Brentidae

Família Curculionidae

Família Buprestidae

Família Mordellidae

Família Nitidulidae

Família Scolytidae

4. Ordem Hymenoptera

• Subordem Symphyta

Família Tenthredinidae

• Subordem Apocrita

Família Agaonidae

Família Pteromalidae

Família Erytomidae

Família Cynipidae

5. Ordem Lepidoptera

Família Nepticulidae

Família Heliozelidae

Família Prodoxidae

Família Cecidosidae

Família Bucculatricidae

Família Gracillariidae

Família Yponomeutidae

Família Ypsolophidae

Família Glyphipterigidae

Família Elachistidae

Família Oecophoridae

Família Coleophoridae

Família Cosmopterigidae

Família Gelechiidae

Família Sesiidae

Família Tortricidae

Família Alucitidae

Família Pterophoridae

Família Crambidae

Família Thyrididae

6. Ordem Diptera

• Subordem Nematocera

Família Cecidomyiidae

• Subordem Cyclorrhapha

Família Tephritidae

Família Chloropidae

Família Agromyzidae

Família Anthomyzidae

Família Clythiidae

Figura 3. Ordens e famílias de insetos que apresentam espécies indutoras de galhas.

Fonte: Raman et al. (2005).

Hemiptera

A ordem Hemiptera apresenta grande número de espécies de insetos galhadores distribuídos em 11 famílias, principalmente na Subordem Sternorrhyncha (SCHAEFER, 2005). Na subordem Heteroptera são conhecidas menos de uma dúzia de espécies de insetos galhadores, todos da família Tingidae (SCHAEFER, 2005).

A superfamília Psylloidea apresenta cerca de 3.000 espécies descritas, encontradas principalmente nas regiões tropicais e temperadas do Hemisfério Sul, principalmente na Ásia Tropical e na Região Australiana (GULLAN et al., 2005). Na Região Neotropical esse táxon ainda é pouco estudado, mas, provavelmente, representa a região mais rica em espécies de psilídeos galhadores (BURCKHARDT, 2005). Os Psylloidea induzem galhas de formas variadas e conspícuas em espécies de plantas das famílias Asteraceae, Myrtaceae, Melastomataceae, Fabaceae, Lauraceae, Polygonaceae, Moraceae e Salicaceae. Como exemplo, Ferreira et al. (1990) relatam a biologia e a história natural de Euphaleurus ostreoides Crawford em uma espécie de Fabaceae, enquanto Lara e Fernandes (1994) e Espírito-Santo e Fernandes (2002) descrevem a história natural e a ecologia de Baccharopelma dracunculioliae Burckhardt em Baccharis dracunculifolia (Asteraceae). Galhas induzidas por psilídeos são encontradas em vários gêneros de plantas, mas são particularmente abundantes em espécies de Baccharis (BURCKHARDT et al., 2004) e Eucalyptus (BURCKHARDT, 2005).

Os coccídeos são parasitos de plantas especializados encontrados em todas as regiões biogeográficas exceto na Região Polar. Os coccídeos são classificados em cerca de 20 famílias, das quais 230 espécies são indutoras de galhas (3% das espécies de coccídeos conhecidas) encontradas em 10 famílias (GULLAN et al., 2005). Coccídeos induzem galhas em 20 famílias de angiospermas, principalmente em Myrtaceae (cerca de 130 espécies), Fagaceae, Asteraceae, Ericaceae e Verbenaceae. Os relatos de galhas de coccídeos na Região Neotropical são ainda raros, embora Gonçalves et al. (2005) tenham apresentado alguns aspectos biológicos e anatômicos da galha causada por Pseudotectococcus rolliniae Hodgson e Gonçalves (Eriococcidae) em Rollinia laurifolia (Annonaceae).

Entre os afídeos, as espécies indutoras de galhas são cerca de 440 espécies (WOOL, 2004). Eles apresentam ciclos de vida complexos, apresentando alternância entre hospedeiros primários e secundários, e entre reprodução sexual e partenogenética (holociclo). A galha é induzida por um único indivíduo, a fundadora, que se reproduz por partenogênese (WOOL, 2005). Dessa forma, todos os indivíduos são geneticamente idênticos. Os demais indivíduos encontrados na galha conseguem seu alimento sugando o sistema vascular da planta dentro da galha, mas não são capazes de induzi-la. Eles se alimentam sugando o conteúdo do floema. A quantidade de ninfas por galha é extremamente variável, mas pode atingir milhares. Por exemplo, a planta hospedeira Rhus glabra (Anacardiaceae) pode abscisar suas folhas em resposta às galhas induzidas por Melaphis rhois Ficht (Aphididae), que chegam a ter mais de 1.700 ninfas contidas em apenas uma “loja” (FERNANDES et al., 1999).

Thysanoptera

Existem cerca de 5.500 espécies de tisanópteros distribuídos em nove famílias, mas espécies indutoras de galhas são encontradas principalmente na subfamília Phlaeothripinae (MOUND; MORRIS, 2005). Tisanópteros indutores de galhas são encontrados em todas as regiões biogeográficas, sobretudo na Ásia Tropical e na Região Australiana (MOUND; MORRIS, 2005). Esses insetos vivem em colônias formadas por diferentes indivíduos. Comumente encontramos mais de uma espécie associada com a galha, tornando difícil a separação da espécie responsável pela sua indução. As galhas são formadas principalmente nas folhas, em frutos ou flores. Os registros de galhas de tisanópteros na Região Neotropical são raros, embora sejam comum em algumas espécies do Cerrado (GWF, observação pessoal).

Coleoptera

Em relação à grande riqueza de espécies de besouros associados a espécies vegetais, existem poucas espécies de besouros galhadores. Besouros indutores de galhas são encontrados principalmente na família Curculionidae. O hábito de induzir galhas é quase exclusivamente encontrado nas superfamílias mais derivadas (Chrysomeloidea, Curculionoidea). Nesses grupos, as larvas tornaram-se mais sedentárias, com reduzida habilidades sensorial (ocelos e antenas) e locomotora (pernas) e despigmentação do corpo (KOROTYAEV et al., 2005).

As larvas de besouros, que apresentam o aparelho bucal do tipo mastigador, causam grande dano estrutural dentro das suas galhas, acarretando rápida destruição dos tecidos em contato com a larva (DREGER-JAUFFRET; SHORTHOUSE, 1992). As galhas induzidas por coleópteros podem ser reconhecidas por apresentarem câmaras (lojas) amplas. Podem ser uma ou múltiplas câmaras ou lojas hospedando geralmente uma só larva por câmara. A fase de pupa pode ocorrer no interior da galha ou no solo; nesse caso, a larva perfura a parede da galha e alcança o solo para dar início à fase de pupa. As galhas são induzidas principalmente em ramos e raízes, mas alguns insetos da superfamília Curculionoidea induzem galhas em folhas e flores (KOROTYAEV et al., 2005). As galhas dos coleópteros variam de simples intumescência até estruturas com aparência de frutos, que são muito diferentes dos órgãos sadios da planta (SOUZA et al., 1998; KOROTYAEV et al., 2005). Não há diferenciação de um tecido nutritivo. Coleópteros induzem galhas em várias famílias de plantas, destacando-se Asteraceae, Solanaceae, Brassicaceae e Fabaceae. Por exemplo, Collabismus clitelae Boheman induz galhas globulares no caule de Solanum lycocarpum (Solanaceae) no Cerrado (SOUZA et al., 1998, 2001) enquanto um Apion sp. (Brentidae) induz galhas em brotos de Diospyrus hispida (Ebenaceae) (ARAÚJO et al., 1995; SOUZA et al., 2006). No Cerrado, as galhas de coleópteros são frequentemente utilizadas por uma grande comunidade de formigas que as utilizam como abrigo e para construção de ninhos (CRAIG et al., 1991; ARAÚJO et al., 1995).

Hymenoptera

Juntamente com a ordem Diptera, os himenópteros apresentam as galhas entomógenas mais complexas. Os himenópteros indutores de galhas estão distribuídos em cinco famílias (Tenthredinidae, Cynipidae, Agaonidae, Tanaostigmatidae e Eurytomidae) e são encontrados em todas as regiões biogeográficas (DREGER-JAUFFRET; SHORTHOUSE, 1992; STONE et al., 2002).

A família Tenthredinidae (Subordem Symphyta) é formada por espécies primitivamente fitófagas e suas larvas se adaptaram à utilização de grande variedade de recursos, alimentando-se externamente ou internamente em tecidos vegetais de ramos, folhas e frutos (GAULD; BOLTON, 1988). A distribuição das espécies galhadoras está restrita principalmente ao Hemisfério Norte, com registro nas regiões Paleártica, Neártica e Oriental (ROININEN et al., 2005). As vespas da família Tenthredinidae são espécies-específicas com algumas poucas exceções conhecidas, induzindo galhas em poucas plantas hospedeiras relacionadas (PRICE, 2003). Tentredinídeos induzem galhas em folhas, ramos e botões florais em 11 gêneros e seis famílias de Angiospermas (Salicaceae, Rosaceae, Caprifoliaceae, Pinaceae e Grossulariaceae), e em espécies de Salix (Salicaceae) principalmente na Região Neártica (PRICE, 2003). Existe uma vasta bibliografia sobre a biologia e ecologia das espécies indutoras de galhas em Salix (PRICE, 2003).

Existem cerca de 1.000 espécies de cinipídeos em 41 gêneros predominantemente encontrados no Hemisfério Norte (RONQUIST, 1995; LILJEBLAD; RONQUIST, 1998). O maior número de espécies conhecidas está na Região Neártica, particularmente no México, onde se estima 700 espécies dessas vespas em 29 gêneros (KINSEY, 1936; STONE et al., 2002). Os cinipídeos são encontrados em todos os continentes, exceto na Austrália. Em número de espécies, elas só perdem para os Cecidomyiidae, mas se igualam na complexidade e na variedade de tipos morfológicos (STONE et al., 2002). Induzem galhas em uma grande variedade de famílias de plantas hospedeiras, em especial, Fagaceae, Fabaceae, Rosaceae e Aceraceae (CSÓKA et al., 2005).

Chalcidoidea é uma grande superfamília de vespas parasitoides que atacam um grande número de hospedeiros. Atualmente, são conhecidas mais de 20.000 espécies (NOYES, 2002, 2003). Espécies indutoras de galhas em Chalcidoidea são encontradas em seis famílias: Agaonidae, Eulophidae, Eurytomidae, Pteromalidae, Tanaostigmatidae e Torymidae (La SALLE, 2005). A seguir, comentamos alguns aspectos da biologia das três principais famílias dentro da Região Neotropical.

As vespas da família Agaonidae (Hymenoptera: Chalcidoidea) incluem muitas espécies de vespas intimamente associadas às inflorescências de espécies do gênero Ficus (Moraceae) (GALIL; EISIKOWITCH, 1968; WIEBES, 1979; WEIBLEN, 2002). Os agaonídeos podem induzir as galhas internamente, penetrando nos figos como os polinizadores, ou então induzindo a formação das galhas externas (KERDELHUÉ et al., 2000; KJELLBERG et al., 2005). O número de espécies de agaonídeos supera 900 espécies e são encontradas nas regiões tropicais (PRICE, 1997). As interações íntimas e específicas entre agaonídeos e suas plantas hospedeiras representam, talvez, os exemplos mais claros de coevolução.

Tanaostigmatidae é uma pequena família de vespas cuja distribuição é principalmente Neotropical. Atualmente, são conhecidas 92 espécies de Tanaostigmatidae em nove gêneros em todo o mundo (La SALLE, 2005). A grande maioria das espécies de Tanaostigmatidae induz a formação de galhas ou são inquilinos em galhas de outros insetos (HARDWICK et al., 2005; La SALLE, 2005). Tanaostigmatidae induzem galhas em arbustos e árvores de Fabaceae, Polygonaceae, Lecythidaceae e Rhamnaceae (La SALLE, 1987, 2005). Em galhas induzidas por uma espécie Anadiplosis (Diptera: Cecidomyiidae) na leguminosa Machaerium aculeatum, Fernandes et al. (1987) registraram a primeira ocorrência de inquilinismo em Tanaostigmatidae.

A família Eurytomidae apresenta 1.420 espécies descritas em 87 gêneros (NOYES, 2002). Os Eurytomidae apresentam espécies parasitoides, fitófagas indutoras ou inquilinas de galhas. As formadoras de galhas são reunidas na subfamília Eurytominae. As galhas são induzidas em espécies de plantas das famílias Myrtaceae, Campanulaceae, Boraginaceae, Orchidaceae e Pinaceae (La SALLE, 2005). O número de galhas induzidas pelos eurytomídeos deve ser aumentado na região tropical à medida que mais estudos sejam realizados (LEITE et al., 2007).

Lepidoptera

Existem cerca de 180 espécies de lepidópteros indutores de galhas identificados, distribuídos em 20 famílias de plantas. As famílias com maior número de espécies são Gelechiidae e Tortricidae, com 47 e 39 espécies, respectivamente. Lepidópteros indutores de galhas são igualmente encontrados em todas as regiões biogeográficas (MILLER, 2005).

Em razão do seu hábito alimentar e do aparelho bucal mastigador, ocorre uma rápida destruição dos tecidos em contato com a larva. Não há diferenciação em um tecido nutritivo. A maior parte das galhas apresenta uma única câmara hospedando uma só larva. As galhas são induzidas pelas larvas, exceto a espécie Heliozela staneella (Fischer Von Röslerstamm) (Heliozelidae), a qual a fêmea injeta uma substância durante a oviposição (MILLER, 2005). Além da identificação dos imaturos, as galhas induzidas por lepidópteros podem ser reconhecidas pela grande quantidade de fezes deixadas pela larva.

As galhas dos lepidópteros mostram uma grande variedade de formas, de simples intumescência até estruturas mais complexas parecidas com frutos, que são muito diferentes dos órgãos sadios da planta (DREGER-JAUFFRET; SHORTHOUSE, 1992). As galhas são predominantemente induzidas nos ramos, embora sejam também comuns em folhas de Melastomataceae (GONÇALVES-ALVIM et al., 1999). Lepidópteros induzem galhas em pelo menos 41 famílias de plantas hospedeiras, destacando-se Asteraceae, Salicaceae e Fabaceae (MILLER, 2005).

Diptera

Dípteros indutores de galhas ocorrem em sete famílias diferentes, principalmente nas de Cecidomyiidae e Tephritidae. Os cecidomiídeos são os mais importantes artrópodes indutores de galhas, amplamente distribuídos em todas as regiões biogeográficas, com 5.451 espécies descritas em 598 gêneros (GAGNÉ, 2004). Todavia, seu número pode chegar a mais de 100.000 espécies (ESPÍRITO-SANTO; FERNANDES, 2007). A maioria das espécies de cecidomiídeos descrita está associada a plantas induzindo ou vivendo como inquilinos em galhas enquanto poucas espécies são predadoras (GAGNÉ, 1994). As espécies da subfamília Porrycondilinae alimentam-se de fungos, condição considerada ancestral em relação ao hábito de induzir galhas (GAGNÉ, 1994). Algumas espécies podem induzir galhas em espécies de plantas relacionadas de um mesmo gênero ou de uma mesma família. É rara a existência de espécies polífagas de cecidomiídeos que utilizam plantas hospedeiras em famílias diferentes. Os cecidomíideos são particularmente ricos em espécies em algumas famílias e gêneros de plantas, de acordo com a região biogeográfica. Cecidomíideos são ricos em espécies em plantas hospedeiras do gênero Baccharis (Asteraceae) e Solidago (Asteraceae) nas regiões Neotropical e Neártica, respectivamente (GAGNÉ, 1989; FERNANDES et al., 1996). Os cecidomiídeos são pouco conhecidos na Região Neotropical com 500 espécies e 170 gêneros registrados (MAIA, 2005). No Brasil existem 159 espécies descritas e 75 gêneros (MAIA, 2005). Inúmeras espécies descritas no Brasil são de vegetação de restinga no Estado do Rio de Janeiro (MAIA, 2001 a, b), onde 95 espécies e 47 gêneros foram relatados (MAIA, 2005). Todavia, os registros de cecidomiídeos na vegetação de Cerrado e de outras regiões brasileiras têm aumentado consideravelmente nos últimos anos (MAIA; FERNANDES, 2004, 2006).

Aproximadamente, 5% das 4.300 espécies descritas de tefritídeos são indutoras de galhas, a maioria é da subfamília Tephritinae (FREIBERG, 1998; KORNEYEV et al., 2005). As galhas são induzidas principalmente em ramos, flores, folhas e raízes; e mais de 90% das galhas conhecidas são induzidas em espécies de plantas hospedeiras da família Asteraceae (FREIBERG, 1998). Por exemplo, Tomoplagia rudolphi (Lutz & Lima) forma galhas em Vernonia polianthes (Asteraceae), planta hospedeira amplamente distribuída na Região Sudeste do Brasil (SILVA et al., 1996). As famílias Melastomataceae, Aquifoliaceae, Acanthaceae, Fabaceae e Onagraceae também são atacadas por tefritídeos galhadores (FREIBERG, 1984).

Até onde é conhecido, os indutores de galhas da família Chloropidae são confinados a plantas hospedeiras da família Poaceae, com exceção das espécies do gênero Eurin que induzem galhas em espécies de Cyperaceae do gênero Scirpus (DREGER-JAUFFRET; SHORTHOUSE, 1992). Como em outros dípteros ciclorrafos indutores de galhas, a formação da galha não se inicia com a oviposição. Os ovos são colocados externamente sobre os ramos ou nas lâminas foliares e, após a eclosão, as larvas abrem uma abertura nos ramos com suas peças bucais penetrando-o ativamente (BRUYN, 2005). Uma vez dentro dos ramos a larva inicia a alimentação sobre as folhas que estão envolvendo o meristema. Embora a família seja amplamente distribuída, os trabalhos sobre espécies indutoras de galhas estão concentrados nas regiões Paleártica e Neártica.

Padrões de utilização do alimento

Especialização

Insetos indutores de galhas são definidos como uma guilda alimentar de insetos herbívoros que, para completar o seu ciclo de vida, obrigatoriamente, desenvolve uma modificação patológica no tecido da planta hospedeira, a galha. De maneira geral, cada espécie de inseto induz uma galha em um único órgão de determinada espécie de planta hospedeira (DREGER-JAUFFRET; SHORTHOUSE, 1992; FLOATE et al., 1996). Algumas poucas espécies podem induzir galhas em espécies de plantas relacionadas, espécies de um mesmo gênero ou de uma mesma família; é rara a existência de espécies polífagas, que utilizam plantas hospedeiras em famílias diferentes (RAMAN et al., 2005). Dessa forma, as espécies de insetos indutores de galhas são, muitas vezes, separadas com base na morfologia externa da galha, em combinação com o órgão e a espécie da planta hospedeira (FERNANDES; PRICE, 1988; PRICE et al., 1998). Esse fato sugere que a morfologia da galha pode ser um fator-chave na evolução do inseto galhador e da sua planta hospedeira (STONE; SCHÖNROGGE, 2003).

A especificidade dos insetos galhadores é tão alta que, em alguns casos, eles têm sido utilizados como agentes taxonômicos. Insetos apresentam uma relação tão estreita com suas plantas hospedeiras que eles são sensíveis a pequenas diferenças no genótipo da planta e podem, assim, discriminar indivíduos dentro de populações no campo (ASKEW, 1962; FRITZ; PRICE, 1988; SCHOWALTER; HAVERTY, 1989; AKIMOTO, 1990; FLOAT et al., 1996). Por exemplo, por meio do conhecimento da distribuição de insetos galhadores foi possível separar parcialmente ou quase completamente híbridos da geração parental em zonas de sobreposição de carvalhos (Quercus) (AGUILAR; BOECKLEN, 1992), de salgueiros (Salix) (FRITZ et al., 1994) e de Populus (FLOATE; WHITHAM, 1995). A espécie de Asteraceae Chrysothamnus nauseosus possui mais de duas dezenas de subespécies no oeste da América do Norte de difícil separação por métodos taxonômicos convencionais. FLOATE et al. (1996) utilizaram com sucesso a comunidade de insetos galhadores para separar duas subespécies cuja distribuição se sobrepõe no deserto de Sonora, Arizona (C.n. hololeucus e C.n. consimilis) (Figura 4). Assim, dado o grau de especificidade dos insetos galhadores e do conhecimento diferencial da sua distribuição, pode-se até separar categorias intrapopulacionais de genótipos de plantas (McARTHUR, 1986). Alguns taxonomistas no Brasil têm também utilizado galhas de insetos para auxiliar no reconhecimento de espécies de plantas de difícil separação (RIBEIRO et al., 1999).

Figura 4. Algumas galhas da comunidade de insetos em Chrysthamnus nauseosus hololeucus e Chrysthamnus nauseosus consimilis no deserto de Sonora, EUA.

Fotos: G. Wilson Fernandes

Táxons de plantas hospedeiras

As espécies de plantas vasculares são as principais hospedeiras de artrópodes indutores de galhas, variando de Gimnospermas (principalmente coníferas) a dicotiledôneas. De maneira geral, as plantas com flores (Angiospermas) apresentam mais espécies de insetos galhadores associados a elas. Por exemplo, no Brasil, as famílias destacadamente com maior número de insetos galhadores associados são: Asteraceae, Myrtaceae, Malpighiaceae, Fabaceae, Rubiaceae e Bignoniaceae (FERNANDES, 1987, 1992); FERNANDES et al., 1988, 1996; 1997; JULIÃO et al., 2002; MAIA, 2001b; MAIA; FERNANDES, 2004). Em uma área do Cerrado brasileiro, em Minas Gerais, as famílias Fabaceae, Myrtaceae, Malpighiaceae, Bignoniaceae e Malvaceae englobam 65% das espécies de plantas hospedeiras e 70% das espécies de insetos galhadores (GONÇALVES-ALVIM; FERNANDES, 2001 a, b). Todavia, uma análise breve indica grande variação na frequência de famílias atacadas, de acordo com o bioma. Talvez uma explicação seja a frequência de ocorrência das famílias. Contudo, uma ideia conclusiva deve emergir após estudos mais amplos em todos os biomas brasileiros.

Quando se consideram regiões biogeográficas, a riqueza de espécies de insetos galhadores varia amplamente, mas com a ocorrência de elevado número de galhas em alguns táxons de plantas. Espécies de plantas do gênero Baccharis (FERNANDES et al., 1996), por exemplo, apresentam grande número de espécies de insetos associados (Tabela 1). Na região de Ouro Preto, Baccharis pseudomyriocephala (Figura 5) sustenta 11 espécies de organismos indutores de galhas (ARAÚJO et al., 2003). Além de espécies do gênero Baccharis, espécies de Copaifera (Região Neotropical GWF, observação pessoal), de Solidago, e Chrysothamnus (Região Neártica, GAGNÉ, 1994; FERNANDES, 1992) são ricos em espécies de Cecidomyiidae; Quercus e Rosa (Região Neártica) e Acacia (Região Etiópica) são ricos em espécies de Cynipidae (SHORTHOUSE, 1992, STONE et al., 2002); e Eucalyptus (Região Australiana) são ricos em espécies de Chalcidoidea e Coccoidea (BLANCHE, 1994). No deserto de Sonora, Atriplex, Chrysothamnus e Larrea representam táxons com altíssima diversidade de insetos galhadores (McARTHUR, 1986; McARTHUR et al., 1979; WARING; PRICE, 1990; FERNANDES; PRICE, 1988). Esses dados indicam a existência de super-hospedeiros, ou seja, táxons de plantas hospedeiras que sustentam grande número de insetos galhadores associados (FERNANDES; PRICE, 1988; VELDTMAN; McGEOCH, 2003; ESPÍRITO-SANTO et al., 2007). Essa conclusão é apoiada no fato de que alguns poucos táxons de plantas hospedeiras concentram grande número de espécies de insetos, independentemente da amostragem (HAWKINS; COMPTON, 1992). Contudo, os mecanismos ecológicos e as pressões seletivas que influenciam esses padrões dentro de determinados táxons ainda permanecem sem explicações ou estudos adequados.

Tabela 1. Espécie do gênero Baccharis e o número de espécies de insetos galhadores.

Planta hospedeira | Riqueza de galhadores
Baccharis aphylla | 1
Baccharis artemisioides | 1
Baccharis bogotensis | 2
Baccharis boyacensis | 1
Baccharis capitalensis | 1
Baccharis cf. bacchridastrum cabr. | 1
Baccharis concinna | 15
Baccharis confertifolia | 1
Baccharis coridifolia | 2
Baccharis dracunculifolia | 17
Baccharis effusaaphylla | 1
Baccharis elaegnoides | 1
Baccharis eupatorioides | 3
Baccharis genistelloides | 1
Baccharis glutinosa | 1
Baccharis latifolia | 5
Baccharis lineares | 1
Baccharis macrantha | 2
Baccharis microphylla | 1
Baccharis myrsinites | 1
Baccharis nitida | 2
Baccharis paucidentata | 2
Baccharis platypoda | 3
Baccharis poeppigiana | 1
Baccharis prunifolia | 1
Baccharis pseudomyriocephala | 11(1)
Baccharis rosmarinifolia | 7
Baccharis salicifolia | 13
Baccharis schultzii | 2
Baccharis serrulata | 4
Baccharis spartioides | 2
Baccharis subulata | 2
Baccharis tricuneata | 1
Baccharis trimera | 1
Baccharis trinervis | 2
Baccharis vulnerave | 1
Total | 125

(1) Araújo et al. (2003).

Fonte: Fernandes et al. (1996).

Figura 5. Galhas induzidas por diferentes espécies em Baccharis pseudomyriocephala Teodoro. As galhas G1 até a G8 são induzidas por espécies de insetos da família Cecidomyiidae (Diptera), a galha G 9 é induzida por uma espécie de Lepidoptera e G10 por uma espécie de inseto da família Psyllidae (Hemiptera) (as espécies são desconhecidas).

Fonte: Araújo et al. (1993).

Ilustração : Myrian M. Duarte

Galhas

Morfologia interna e fisiologia

Com relação à sua estrutura, as galhas mais bem estudadas são as induzidas por Cecidomyiidae e Cynipidae. Morfologicamente as galhas de cinipídeos são caracterizadas por uma região interna, formada pelos tecidos nutritivos e pela larva do inseto em desenvolvimento; e uma região externa constituída por uma epiderme e uma camada de parênquima cortical (REY, 1992). A região interna é formada por um ‘parênquima nutritivo’ e por um ‘tecido nutritivo’, que é formado a partir do parênquima. A larva do inseto está em contato com o tecido nutritivo que limita a parede interna da câmara larval. A diversificação da região externa é a responsável pela grande variabilidade de tipos morfológicos de galhas (STONE et al., 2002; STONE; COOK, 2003). Em galhas induzidas por muitos cinipídeos, a região interna e externa está separada por uma camada fina de esclerênquima. O número de larvas ou ninfas por câmara pode variar de um a centenas (Figura 6).

Figura 6. Galhas apresentam de uma a várias larvas por câmara ou loja e de uma a várias lojas por galha: (A) Galha unilocular de Cecidomyiidae contendo uma larva em Chrysothamnus nauseosus holeleucus (Asteraceae); (B) Galha com duas lojas contendo uma larva de Cecidomyiidae por loja em Chrysothamnus nauseosus hololeucus; (C) Galha multilocular contendo uma larva por loja em Chrysothamnus nauseosus hololeucus; e (D) Centenas de ninfas e adultos de Melaphis rhois Ficht (Aphididae) em galha unilocular em Rhus glabra (Anacardiaceae).

Fotos: G. Wilson Fernandes

Insetos indutores de galhas não controlam apenas os padrões de desenvolvimento da planta hospedeira, mas também a sua fisiologia. Diferentes estudos mostram a existência de gradientes fisiológicos dentro e fora dos tecidos da galha (BRONNER, 1992; HARTLEY, 1998; NYMAN; JULKUNEN-TIITTO, 2000). A galha atua como um dreno de nutrientes da planta hospedeira mobilizando-os de outros tecidos da planta (KIRST; RAPP, 1974; FAY et al., 1993; WHITHAM, 1992). Um grande conjunto de evidências sustentam a afirmação de que o inseto indutor é capaz de manipular a planta hospedeira, induzindo a formação de um tecido nutricionalmente superior a outros tecidos sadios da planta, o tecido nutritivo (MANI, 1964; SHANNON; BREWER, 1980; ROHFRITSCH; SHORTHOUSE, 1992; BRONNER, 1992). As células desse tecido apresentam alta concentração de lipídios, glicose, aminoácidos, e uma alta atividade de enzimas estruturais e enzimáticas, incluindo fosfatases, proteases e aminopeptidases ricas em RNA ribossômico e RNA do nucléolo (BRONNER, 1992).

As células do parênquima nutritivo desempenham o papel de células de reserva ou estoque, caracterizando-se por apresentarem uma alta concentração de amido, baixa concentração de lipídios e glicose, e pouca atividade enzimática. À medida que a larva do inseto se alimenta das células do tecido nutritivo, há reposição destas pelas células do parênquima nutritivo circundante (BRONNER, 1992). Dessa forma, ocorre a formação de um gradiente que parece desempenhar papel fundamental na manutenção do suprimento de nutrientes para a larva do inseto em desenvolvimento (BRONNER, 1992). Além disso, o tecido nutritivo não apresenta compostos secundários defensivos (HARTLEY; LAWTON, 1992; HARTLEY, 1998; NYMAN; JULKUNEN-TIITTO, 2000). Estudo realizado em galhas induzidas por tentredinídeos em espécies de salgueiro (Salix) mostrou que as substâncias defensivas são comuns nos tecidos externos das galhas, sugerindo que o inseto pode se beneficiar de suas propriedades defensivas contra outros insetos (NYMAN; JULKUNEN-TIITTO, 2000). No Brasil, ainda existem poucos estudos dessa natureza, mas na espécie de Melastomataceae, Tibouchina pulchra, análises químicas de galhas induzidas por uma espécie de Lepidoptera revelaram que compostos defensivos foram menos abundantes nos tecidos nutritivos e mais frequentes nos tecidos externos da galha, enquanto carboidratos e lipídios foram mais abundantes nos tecidos da galha do que nos tecidos sadios da planta (MOTTA et al., 2005).

Entretanto, em algumas galhas não ocorre a formação de um tecido nutritivo, este é o caso de algumas galhas formadas por poucos representantes da família Cecidomyiidae (BRONNER, 1992). Dois tipos de galhas podem ser identificadas: as galhas rudimentares que apresentam uma morfologia simples e suas larvas se alimentam diretamente do conteúdo celular, ou então as galhas de ambrósia induzidas por cecidomiídeos pertencentes a três tribos: Asphondyliini, Alycaulini e Lasiopterini (MEYER, 1987; YUKAWA; ROHFRITSCH, 2005). As galhas são chamadas de ambrósia em referência às similaridades do hábito alimentar desses cecidomiídeos com os besouros-de-ambrósia (MEYER, 1987). Nessas galhas, o tecido nutritivo está geralmente ausente e as larvas se alimentam das hifas de fungo que revestem a câmara larval (BRONNER, 1992). As hifas de fungos são introduzidas nos tecidos da planta durante a oviposição nos Asphondyliini, ou então pelo primeiro ínstar larval nos Alycaulini e Lasiopterini (YUKAWA; ROHFRITSCH, 2005). Até o momento, foram registradas galhas-de-ambrósia nas espécies Baccharis concinna, B. dracunculifolia (ARDUIM; KRAUS, 2001) e Bauhinia brevipes (SÁ et al., 2007) no Brasil. Estas galhas não se diferem na morfologia externa das galhas nas quais não há associação com fungos.

Desenvolvimento da galha

O processo de desenvolvimento das galhas passa por quatro fases diferentes: iniciação, crescimento e diferenciação, maturação e deiscência (DREGER-JAUFFRET; SHOURTHOUSE, 1992; ARDUIM et al., 2005). A fase de iniciação é caracterizada por uma sucessão de eventos que definem o reconhecimento do sítio de oviposição (tecido, órgão e planta hospedeira) e o comportamento do inseto indutor. É uma fase crítica e os eventos durante a oviposição e/ou alimentação introduzem importantes modificações nos tecidos da planta hospedeira.

De maneira geral, os insetos indutores de galhas necessitam de um tecido reativo, o tecido meristemático para a formação da galha (MANI, 1964; WEIS et al., 1988; DREGER-JAUFFRET; SHOURTHOUSE, 1992). Poucos são os exemplos conhecidos de formação de galhas em tecidos não meristemáticos, por exemplo, as galhas-de-ambrósia em B. concinna e B. dracunculifolia (ARDUIM; KRAUS, 2001). Como a base molecular dos mecanismos de indução permanece desconhecida para as galhas induzidas por insetos há grande debate sobre o papel do inseto e da planta hospedeira no processo de formação da galha.

De maneira geral, os estímulos de indução da galha têm origem durante a atividade alimentar do primeiro ínstar larval e mais raramente durante a oviposição (fluidos corporais da fêmea ou do ovo). Em alguns grupos, o papel da alimentação larval pode ter maior ou menor participação durante o seu desenvolvimento. Por exemplo, em tentredinídeos, a indução da galha é iniciada pelos fluidos produzidos pelas glândulas acessórias do sistema reprodutor feminino, e que são injetados na planta durante a oviposição juntamente com os ovos (MEYER, 1987). Em cinipídeos, o processo de iniciação da galha pode ter sua origem nos fluidos da fêmea, do ovo ou da larva (BRONNER, 1973; ROHFRITSCH; SHORTHOUSE, 1982). Em Coleoptera, as galhas podem ser induzidas pelas larvas (p. ex., Buprestidae) ou durante a oviposição, quando os ovos são postos em uma cavidade preparada pela fêmea (KOROTYAEV et al., 2005). Em hemípteros galhadores, Psiloidea (BURCKHARDT, 2005) e Coccoidea (GULLAN et al., 2005) as galhas, em geral, são iniciadas pela atividade alimentar das ninfas de primeiro ínstar, embora o mecanismo exato ainda seja desconhecido. Há evidências de que a alimentação dos afídeos por meio do sistema vascular da planta modifica os hormônios, iniciando a formação da galha (WOOL, 2005). Em tisanópteros a formação da galha é o resultado da atividade alimentar do inseto. Por se alimentar do conteúdo de células vegetais, uma de cada vez, com a expansão foliar, a folha torna-se distorcida por causa da presença de células mortas em consequência da alimentação dos insetos (MOUND; MORRIS, 2005). No caso dos tisanópteros indutores de galhas, as células vizinhas (geralmente do mesófilo, ANANTHAKRISHNAN; RAMAN, 1989) das células mortas, por causa da alimentação dos insetos, são estimuladas por um mecanismo ainda desconhecido (MOUND; KRANZ, 1997) a se tornarem meristemáticas e a produzirem uma nova estrutura. Um terceiro organismo pode participar do processo de formação da galha, como no caso descrito para a galha-de-ambrósia ou então a morfologia da galha pode ser modificada por inquilinos e parasitoides, como acontece em cinipídeos (STONE et al., 2002).

A fase de crescimento e diferenciação da galha é o período no qual a biomassa da galha aumenta extraordinariamente em decorrência do aumento do número de células – hiperplasia celular (divisão celular) e/ou do aumento do tamanho celular – hipertrofia. O aumento é definido pela atividade alimentar da larva. Fluidos da saliva do inseto modificam a parede celular e dissolvem o conteúdo celular. A atividade larval define então a forma da câmara larval e possivelmente a forma externa da galha (ROHFRITISCH; SHORTHOUSE, 1982).

A fase de maturação da galha ocorre quando o inseto está no seu último ínstar larval, período no qual consome grande quantidade de alimento. Essa é a principal fase alimentar do inseto, ele ingere ativamente uma massa de tecido nutritivo, ricamente vascularizado, a qual divide a galhas em duas regiões: uma interna controlada pelo inseto indutor e uma outra externa ou o córtex da galha, que está mais sob a influência da planta (DREGER-JAUFFRET; SHOURTHOUSE, 1992). Finalmente, a fase de deiscência ou a abertura da galha ocorre no final do período de maturação, quando acontece a maior mudança fisiológica e química dos tecidos da galha. Durante essa fase, o fluxo de nutrientes e de água cessa para as galhas.

Classificações

As galhas podem ser classificadas como organoides ou histioides em relação ao grau de expressão das potencialidades de desenvolvimento manifestadas pelas células (MEYER, 1987; DREGER-JAUFFRET; SHORTHOUSE, 1992). As galhas do tipo organoides são as que pouco diferem estruturalmente do padrão de crescimento normal da planta e o órgão da planta, mesmo atacado, não perde sua identidade. As galhas organoides são representadas pelas intumescências, calos formados normalmente por insetos e fungos. As galhas do tipo histioides exibem grande variedade de fenômenos de crescimento anormal, onde os padrões de crescimento do órgão da planta hospedeira são alterados e ocorre o rearranjo e o aparecimento de novos tipos de tecidos. As galhas histioides podem ser divididas em cataplasmas ou prosoplasmas. As galhas do tipo cataplasmas são amorfas e variáveis em volume e extensão. São menos organizadas e diferenciadas do que o órgão hospedeiro e consistem principalmente de diferentes camadas de células de parênquima histologicamente indiferenciadas. Geralmente, as galhas induzidas por hemípteros são do tipo cataplasma. As galhas do tipo prosoplasmas são altamente organizadas, apresentando tamanho e forma definidos. Histologicamente, são mais complexas e formadas por tecidos diferenciados, embora o grau de diferenciação do tecido seja variável e dependente do inseto indutor. As galhas são induzidas principalmente por cecidomiídeos e cinipídeos. Os animais que causam esse tipo de galhas são usualmente sedentários e consequentemente o sítio de estimulação e controle da morfogênese é localizado.

Diferentes sistemas de classificação dos tipos morfológicos de galhas são adotados. Uma das primeiras classificações foi proposta por E. Kuster em 1903 (LAREW, 1982) baseada na posição do galhador e no tipo de desenvolvimento da galha. De acordo com essa classificação existem seis principais modelos de formação da galha (Figura 7):

Figura 7. Tipos morfológicos de galha tendo por base a posição do inseto galhador e o desenvolvimento da galha (LAREW, 1982): (A) Lâmina foliar sadia; (B) Galhas felpudas; (C) Galhas em ponto; (D) Galha discoide ou em vesícula; (E e F) Galhas em bolsa; (G) Galhas de enrolamento; (H e I) Galhas de dobramento; (J e K) Galhas de cobertura; (L) Ramo sadio; (M) Galha de cobertura; (N) Galhas típicas com várias câmaras; (O) Ramo terminal sadio; (P) Galha em roseta (com aumento do número de folhas); e (Q) Galha em botão (diminuição do número de folhas).

Fonte: Dreger-Jauffret e Shorthouse (1992).

Ilustração: Myrian M. Duarte

Galhas de cobertura (covering galls): nelas o inseto torna-se encapsulado dentro da galha, podendo apresentar uma abertura (ostíolo/opérculo) ou não.

Galhas felpudas (filz galls): são caracterizadas basicamente pela densa pilosidade nas suas paredes externas (usualmente em folhas) onde se abrigam os indutores.

Galhas de enrolamento ou dobramento (roll and fold galls): apresentam crescimento diferencial provocado pelo hábito alimentar do inseto, resultando no enrolamento, torção ou dobramento de folhas e ramos, que são frequentemente intumescidas.

Galhas em bolsa (pouch galls): nas quais ocorre crescimento de tecidos em uma área restrita em torno da larva, produzindo uma invaginação pelo crescimento diferencial em um dos lados da lâmina foliar. Seus tecidos podem ter diferentes graus de diferenciação, sendo o revestimento da câmara larval originado da epiderme do órgão.

Galhas típicas (mark galls): são as galhas nas quais os ovos do inseto indutor são depositados no exterior; as larvas de primeiro ínstar penetram no tecido que se prolifera em torno da larva e a envolve completamente.

Galhas em ponto (pit galls): são caracterizadas por uma leve depressão onde o inseto se alimenta, algumas vezes, circundando um halo protuberante. Algumas vezes, a epiderme forma uma vesícula (galha discoide ou em vesícula blister galls).

Galhas de gema e em roseta (bud and rosette galls): são as que causam o crescimento de botões ou, algumas vezes, a multiplicação e a miniaturização de novas folhas. Há marcante encurtamento dos entrenós. A Figura 8 ilustra alguns tipos de galhas encontradas em várias plantas hospedeiras no Brasil.

Figura 8. Diversos tipos morfologicamente distintos de galhas em várias plantas hospedeiras: (A) Galhas amorfas de trips em Myrtaceae de Cerrado; (B) Galhas discoides de Cecidomyiidae em Davilla rugosa no Cerrado; (C) Galhas discoides de Cecidomyiidae em Sacoglotis matogrossensis na Amazônia; (D) Galha de folha colabada de Cecidomyiidae em Vismia latifolia na Amazônia; (E) Galhas de inseto na planta hospedeira Trattinickia rhoifolia (Burseraceae) da Amazônia; (F) Galhas elípticas na borda foliar de Vismia latifolia da Amazônia; (G) Galhas elípticas em caule de Baccharis cf. trimera em Ouro Preto, MG; (H) Galhas de Cecidomyiidae em Anacardium occidentale na Amazônia; (I) Galhas em brotos de planta não identificada na Amazônia; (J) Galhas cilíndricas de Cecidomyiidae em planta não identificada no Cerrado; (K) Galhas de Parkiamyia paraensis Maia em Parkia pendula; (L) Galhas esferoides com pelos de Cecidomyiidae em Mimosa sp. na Amazônia; (M) Galhas em esféricas ou em forma de abacaxi em Chrysothmanus nauseosus no deserto de Sonora, EUA; (N) Galhas de Hymenoptera em Mimosa sp. na Amazônia; e (O) Galhas de Paradasineura admirabilis Maia em folhas de Erythroxylum suberosum (Erythroxylaceae) no Cerrado.

Fotos: G. Wilson Fernandes

Morfologia das galhas

As galhas podem ser formadas em todos os órgãos da planta hospedeira, entretanto a folha é o órgão da planta mais suscetível ao desenvolvimento da galha e, relativamente, poucas galhas ocorrem em ramos, botões vegetativos ou florais (DREGER-JAUFFRET; SHOURTHOUSE, 1992). Na Estação Ecológica de Pirapitinga, uma reserva natural de vegetação de Cerrado em Minas Gerais, em torno de 60% das galhas é formada nas folhas (GONÇALVES-ALVIM; FERNANDES, 2001 a,b). Em vegetação de Campo Rupestre, a porcentagem de galhas nas folhas também foi semelhante. Na Serra de São José, cerca de 70% das galhas foram induzidas nas folhas (MAIA; FERNANDES, 2004). Outros estudos realizados no Brasil mostram que galhas em ramos podem ser mais frequentes do que normalmente apontado pela literatura. Por exemplo, Baccharis concinna, B. pseudomyriocephala e B. dracunculifolia apresentam mais espécies de galhas caulinares do que foliares (FERNANDES et al., 1996; ARAÚJO et al., 2003).

Estudos morfológicos, bioquímicos e filogenéticos em afídeos (STERN, 1995), cinipídeos (STONE; COOK, 1998), vespas-de-serra (NYMAN et al., 2000) e em tisanópteros (CRESPI; WOROBEY, 1998) sustentam a afirmação de que a morfologia das galhas é definida pelo inseto indutor e não pela planta hospedeira. Dessa forma, a galha pode ser entendida como um fenótipo estendido (DAWKINS, 1982) do inseto indutor. Além da morfologia, o inseto indutor é capaz também de controlar as propriedades químicas das galhas (NYMAN; JULKUNEN-TIITTO, 2000). O desenvolvimento da galha é regulado pela atividade alimentar do inseto, indicando que a morfologia da galha depende do comportamento do inseto. Insetos que se alimentam deslocando-se em círculo produzem uma galha arredondada; insetos que se alimentam em uma das extremidades da galha (geralmente na base) produzem uma galha cônica, enquanto em galhas lenticulares, os insetos se alimentam nas margens laterais (ROHFRITISCH; SHORTHHOUSE, 1982). Dessa forma, é razoável supor que a galha tenha uma função ou um significado adaptativo para o inseto indutor.

A forma da galha parece ser independente da planta hospedeira. A galha é uma entidade fenotípica que representa a interação entre o genótipo do inseto, o genótipo da planta hospedeira e o meio ambiente (WEIS et al., 1988). Estudos recentes (STERN, 1995; CRESPI; WOROBEY, 1998; STONE; COOK, 1998; NYMAN et al., 2000; NYMAN; JULKUNEN-TIITTO, 2000) sustentam a afirmação de que a maioria dos aspectos morfológicos das galhas é controlada pelos insetos indutores de galhas. Diferentes aspectos da morfologia da galha podem influenciar a sobrevivência do inseto indutor. Se essa característica fornece uma sobrevivência diferencial e a população do inseto mostra uma variação hereditária na capacidade de definir essa característica, então a seleção pode atuar sobre ela. Um dos insetos mais bem estudados é a mosca Eurosta solidaginis Fitch (Tephritidae), que induz galhas em Solidago altissima (Solanaceae) e em poucas espécies relacionadas (ABRAHAMSON; WEIS, 1997). Para esse inseto, o tamanho da galha é importante para a sua sobrevivência, embora o genótipo da planta hospedeira tenha um papel importante sobre a determinação das características da galha. É o genótipo do inseto indutor que explica a maior parte da variação da morfologia da galha. Dessa forma, a morfologia da galha deve ser entendida como o fenótipo estendido do inseto e explicações adaptativas podem ser relacionadas ao fitness do inseto.

Significado adaptativo

O significado adaptativo do hábito de induzir galhas foi revisto (PRICE et al., 1986, 1987; STONE; SCHONROGGE, 2003). Poucos pesquisadores admitem a hipótese de a galha não ter valor adaptativo nem para o inseto indutor e nem para a planta (BEQUAERT, 1924). Outra hipótese é a de que a galha pode ter valor adaptativo apenas para a planta (MANI, 1964). Segundo essa hipótese, a galha limita o deslocamento do inseto localizando-o no espaço e no tempo. Dessa forma, a galha seria uma estrutura defensiva. A maior parte das evidências não sustenta essa hipótese uma vez que a galha atua como um dreno, “sugando” nutrientes de outras partes da planta e limitando o crescimento e a reprodução das plantas atacadas. Essas duas hipóteses apresentam poucos defensores hoje por que os estudos nas últimas décadas mostram que a galha provavelmente tem um significado adaptativo e é uma estrutura prejudicial à planta hospedeira. Várias evidências ilustram o impacto das galhas no fitness das plantas hospedeiras (FERNANDES, 1987; FERNANDES et al.,1993). Outras três hipóteses advogam que a galha seria uma estrutura com valor adaptativo para o inseto: nutricional, do espaço livre de inimigos e a do microambiente.

A hipótese nutricional é sustentada por vários estudos que evidenciam que o inseto indutor é capaz de manipular a planta hospedeira, induzindo a formação de um tecido nutricionalmente superior (ver item Morfologia interna e fisiologia) a outros tecidos sadios da planta hospedeira (SHANNON; BREWER, 1980; ROHFRITSCH; SHORTHOUSE, 1982; BRONNER, 1992) e livres de compostos secundários defensivos (LAREW, 1982; PRICE et al., 1986, 1987; NYMAN; JULKUNEN-TIITTO, 2000). Estudo realizado em galhas induzidas por tentredinídeos, em espécies de salgueiro (Salix) nos EUA, mostrou que as substâncias defensivas, principalmente compostos fenólicos, são comuns nos tecidos externos das galhas, sugerindo que o inseto pode se beneficiar de suas propriedades defensivas contra outros insetos (LAREW, 1982; CORNELL, 1983; TAPER; CASE, 1987). A galha atua como um dreno de nutrientes da planta hospedeira, que mobiliza nutrientes de outros tecidos (FAY et al., 1993; LARSON; WHITHAM, 1991).

A hipótese do espaço livre de inimigos afirma que insetos indutores de galhas são menos predados e/ou parasitados comparativamente com outros insetos filogeneticamente próximos, mas com outro hábito alimentar. Por exemplo, galhas de tendrenídeos são atacadas por menos espécies de parasitoides e apresentam baixa taxa de mortalidade do que tendrenídeos de vida livre (PRICE; PSCHORN-WALCHER, 1988).

As diferenças morfológicas encontradas nas galhas, principalmente características externas, fornecem evidências de que essas características atuam na redução das taxas de ataque por inimigos naturais. Por exemplo, o aumento do tamanho (STONE et al., 2002; WEIS et al., 1985; ROSSI et al.; 1992) ou da dureza (WEIS, 1982; STONE et al., 2002) da galha ou a presença de pelos externamente poderiam reduzir o ataque de parasitoides e de outros inimigos naturais. Um sistema que pode ajudar a entender essas diferentes estratégias e que vem sendo amplamente estudado nas últimas décadas na América do Norte é o tephritideo Eurosta solidaginis Fitch, que induz galhas caulinares em poucas espécies do gênero Solidago, mas principalmente S. altissima (ABRAHAMSON; WEIS, 1997). O sucesso de Eurytoma gigantea Walsh em parasitar o inseto galhador E. solidaginis depende da razão entre o tamanho do seu ovipositor e a espessura da galha. Quando a razão ultrapassa 0,95 (um parasitoide com um ovipositor de 10 mm de comprimento consegue ovipositar em uma galha com uma parede de no máximo 9,5 mm) o parasitoide não consegue fazer a oviposição com sucesso (WEIS et al., 1985). Ademais, galhas com maior diâmetro de Eurostoma têm maior chance de serem atacadas por pássaros, p. ex., o pica-pau da espécie Picoides pubescens, do que galhas menores (WEIS et al., 1992). Dessa forma, parasitoides e predadores agem como força seletiva (“direcional”) sobre o tamanho da galha em direções diferentes, o primeiro no sentido de aumentar o tamanho da galha e o segundo no sentido de diminuí-la. Assim, ocorre uma seleção estabilizadora favorecendo a sobrevivência e reprodução diferenciais das galhas de tamanho intermediário. Entretanto, outros trabalhos não sustentaram estatisticamente essa afirmação (para uma análise completa veja ABRAHAMSON; WEIS, 1997).

O besouro curculionídeo Collabismus clitelae Boheman, comumente encontrado no Cerrado de Minas Gerais, induz galhas com várias lojas em Solanum lycocarpum (Solanaceae) (SOUZA et al., 1998, 2001). Embora o coleóptero ataque preferencialmente plantas pequenas, o tamanho das suas galhas e o número de larvas por galha aumentam com o tamanho do ramo. Como no caso de E. solidaginis, as galhas maiores de C. clitelae são mais frequentemente predadas pelo pica-pau-do-cerrado Colaptes campestres.

A hipótese do microambiente afirma que insetos indutores de galhas, por serem sésseis e estarem protegidos pela estrutura das galhas, são menos suscetíveis às variações abióticas ambientais, principalmente temperatura e umidade (FERNANDES; MARTINS, 1985; PRICE et al., 1987). O estresse higrotérmico e nutricional, definido aqui como altas temperaturas e baixa umidade e baixa qualidade nutricional das plantas (FERNANDES; PRICE, 1988), pode ter sido fator ambiental seletivo importante na evolução de insetos galhadores. A análise dos danos causados por herbívoros em suas plantas hospedeiras e preservadas no registro fóssil mostraram que os danos causados por insetos galhadores alcançaram valores máximos no Eoceno Médio (período caracterizado por ter um clima subtropical, menos úmido, um período seco definido e frio), indicando uma alta diversidade de galhadores em ambientes xéricos (WILF et al., 2001). Trabalhos recentes sustentam a afirmação de que insetos indutores de galhas são mais ricos em espécies e mais abundantes em ambientes estressados nutricionalmente e higrotermicamente, com vegetação esclerófila em regiões tropicais e temperadas (PRICE et al., 1998).

Inicialmente proposta por Fernandes e Price (1988) a hipótese do estresse higrotérmico prevê que a riqueza em espécies e a abundância de insetos indutores de galhas é maior em habitats estressados higrotermicamente, ou seja, em habitats secos e ensolarados, geralmente cobertos por uma vegetação esclerófila, com folhas de alto conteúdo de compostos fenólicos e baixos teores de nutrientes (TURNER, 1994; FERNANDES; PRICE, 1991). A hipótese do estresse higrotérmico combina argumentos das três hipóteses sobre a natureza adaptativa do hábito de induzir galhas para explicar os padrões de distribuição de insetos indutores de galhas no tempo ecológico (FERNANDES et al., 2005).

Fernandes e Price (1991) observaram que a relação negativa entre a altitude e a riqueza de espécies de insetos galhadores era dependente do tipo de habitat. A riqueza de espécies de insetos é relacionada com a altitude em habitats xéricos, mas não em habitats mésicos nas mesmas altitudes, sugerindo que a relação entre altitude e riqueza de espécies é espúria, e que o estresse higrotérmico é o fator-chave determinante da riqueza de espécies de insetos indutores de galhas. Essa conclusão é corroborada pelo padrão latitudinal: a riqueza de espécies de insetos galhadores é maior nas latitudes intermediárias (25°–40° Norte ou Sul), coincidindo com habitats sobre estresse hídrico e nutricional com vegetação esclerófila (p.ex., Cerrado, Chaparral e vegetação do tipo mediterrânea (FERNANDES; PRICE, 1988, 1991; BLANCHE; WESTOBY, 1995; LARA; FERNANDES, 1996; WRIGHT; SAMWAYS, 1998; PRICE et al., 1998).

Alguns poucos mecanismos foram propostos: primeiro, a galha pode ser uma proteção efetiva contra variação climática (PRICE et al., 1987). Segundo, considerando que os nutrientes das plantas tornam-se tóxicos em altos níveis (NYMAN; KULKUNEN-TITTO, 2000) e que a galha atua como um dreno mobilizando nutrientes de outras partes da planta (NYMAN; KULKUNEN-TITTO, 2000), insetos indutores podem ter mais sucesso em habitats estressados onde plantas tendem a apresentar baixo estado nutricional (FERNANDES; PRICE, 1991), com baixa concentração de nutrientes e com excesso de compostos secundários (MULLER et al., 1987). Além disso, insetos indutores de galhas são hábeis para sobrepujar esses compostos defensivos, induzindo um tecido livre de compostos fenólicos e ricos em nutrientes (LAREW, 1982; NYMAN; KULKUNEN-TITTO, 2000). O terceiro fator que pode moldar o padrão de riqueza de espécies é a pressão seletiva diferencial infringida por inimigos naturais e pela resistência da planta entre habitats xéricos e mésicos sobre herbívoros galhadores (FERNANDES, 1990, 1998; FERNANDES; PRICE, 1988, 1992).

Em resumo, provavelmente, a galha tem um valor adaptativo para o inseto. A evolução do hábito de induzir galhas pode ser explicada pela ação de diferentes forças seletivas. O resultado final é a formação de um tecido rico em nutrientes (de acordo com o previsto pela hipótese nutricional) e o desenvolvimento de galhas com estruturas externas e tamanho variável em resposta às pressões ambientais (de acordo com o previsto pelas hipóteses do microambiente e do espaço livre de inimigos).

A reação de hipersensibilidade contra a indução das galhas

A reação de hipersensibilidade (HR) é uma importante defesa induzida contra patógenos, mas que tem sido raramente estudada como fonte de resistência contra insetos herbívoros (FERNANDES, 1990). HR é uma resistência localizada que pode ser observada na área imediatamente adjacente ao local de penetração tentada pelo invasor. Essa resposta do hospedeiro inclui mudanças morfológicas e histológicas que causam a morte do tecido atacado. Especificamente, conduz a um rompimento do suprimento de nutrientes ao organismo invasor, como também inicia a produção de metabólitos tóxicos que resulta na interrupção do crescimento do organismo. A provisão de água e de oxigênio também fica reduzida e diminui as probabilidades de estabelecimento e sucesso pelo organismo invasor. Além disso, substâncias antimicrobianas chamadas fitoalexinas (3-deoxyanthocyanidina flavonoides) são sintetizadas nas células epidérmicas atacadas (SNYDER; NICHOLSON, 1990). Consequentemente, o local invadido é destruído pela morte dos tecidos circunvizinhos. A resposta necrótica é o resultado de uma perturbação no equilíbrio entre os processos de oxirredução que conduzem a uma oxidação excessiva de compostos polifenólicos e um desarranjo das estruturas celulares e intracelulares (GOPALAN, et al., 1990; BAKER et al., 1997). A Figura 9 ilustra várias reações de plantas hospedeiras à indução de galhas de insetos.

Figura 9. Galhas e reações de hipersensibilidade (HR) contra insetos galhadores: (A) HR contra Cecidomyiidae em Pouteria torta; (B) HR contra Cecidomyiidae em Sacoglotis matogrossensis; (C) HR contra Cecidomyiidae em Davilla rugosa; D) HR contra Cecidomyiidae em Ouratea floribunda; (E) HR contra Cecidomyiidae em Terminalia brasiliensis; e (F) HR contra Schyzomia macrocapillata Maia (Diptera: Cecidomyiidae) em Bauhinia brevipes (Fabaceae).

Fotos: G. Wilson Fernandes

A HR foi postulada como o mecanismo de resistência de plantas mais comum contra alguns grandes grupos de insetos, isto é, aqueles que têm associação íntima com as plantas hospedeiras, como os insetos galhadores, besouros de casca e broqueadores de madeira (FERNANDES, 1990). Estudos recentes mostraram que a HR é muito comum (FERNANDES; NEGREIROS, 2001; SHUKLE JUNIOR et al., 1992; BENTUR; KALODE, 1996; FERNANDES et al., 2003) e que pode ter uma base genética (ANDERSON et al., 1989; FERNANDES, 1998; CORNELISSEN; FERNANDES, 1999).

Uma descrição preliminar, mas inédita, das mudanças morfológicas e anatômicas que acontecem nos tecidos de folha do legume tropical Bauhinia brevipes quando resiste ao ataque causado por Schizomyia brevipes Maia (Diptera: Cecidomyiidae) foi realizada por Fernandes et al. (2000). A HR dos tecidos da folha de B. brevipes contra a formação da galha é observada como um halo arredondado ao redor do local de indução da galha. Substâncias polifenólicas, de origem ainda desconhecida, de cor preta começam a se acumular ao redor das células atacadas depois da penetração pela larva. Depois, a área que cerca a larva invasora se torna marrom-escura. As células se tornam obliteradas e necróticas, resultando então no afinamento do tecido no local de HR. Uma reação peculiar acontece na proximidade da nervura central onde as células se dividem dando lugar a um tecido semelhante ao câmbio, que forma uma capa protetora ao redor dos tecidos condutivos. Esse fenômeno bloqueia o fluxo de seiva para o local da HR e então o isola completamente do tecido normal. Desse modo, a planta localiza e termina com a invasão da larva indutora da galha (FERNANDES et al., 2000).

A formação de tecidos danificados ao redor de insetos sugadores sedentários separa os tecidos afetados, negando à larva suprimento nutricional. Parece haver pouca dúvida de que a atividade oxidativa é uma parte natural desse fenômeno, mas ainda não sabemos como oxidases produzidas por insetos e por plantas interagem. Foi sugerido que quinonas, que são os primeiros produtos de oxidação de derivados fenólicos, sejam as causas principais da toxidez, por causa das reações não enzimáticas rápidas com proteínas (GALHATON et al., 1992; MILES; OERTLI; 1993).

A mortalidade induzida pelo hospedeiro é o fator mais importante na dinâmica da população dos herbívoros galhadores em B. brevipes (FERNANDES, 1998; FERNANDES et al., 2000; SANTOS et al., 2007). Em mais de 90% dos casos de tentativa para induzir tecidos, os tumores não iniciaram, indicando a grande eficácia dessa defesa induzida pela planta hospedeira. A indução da galha deve ser detida na fase inicial, para minimizar o dano causado à planta hospedeira, uma vez que as galhas fazem uma drenagem de nutrientes e fotossintetizados de outros tecidos sadios da planta. Assim sendo, uma planta hospedeira teria poucas horas para encontrar e eliminar as células tumorais por meio da HR, pois em apenas 24 horas toda a maquinaria genética da planta estaria sob o controle do inseto indutor (ROHFRITSCH; SHORTHOUSE, 1982).

Reações de hipersensibilidade podem ser dirigidas pelo genótipo do hospedeiro e pelas interações com o meio ambiente. Um número crescente de estudos tem mostrado que algumas defesas em plantas evoluem pelo processo de interação de gene-para-gene. Nesse tipo de interação, o gene da população do hospedeiro sofrerá uma mutação ou uma recombinação com genes próximos para reconhecer o patógeno e resistir a ele. A população de hospedeiros permanece resistente até que ocorra uma mutação no gene da população do patógeno que bloqueará ou superará a resistência da planta (STASKAWICZ et al., 1995; LAMB, 1996; SCOFIELD et al., 1996). Dadas as peculiaridades e semelhanças entre essa reação hipersensível para essas interações de planta–patógeno, é possível que essas reações também sejam relacionadas de gene-para-gene (FERNANDES, 1990). Não obstante, estudos detalhados são necessários para responder essa questão de central relevância acadêmica e aplicada. Ainda não são conhecidos os mecanismos que ativam a HR contra insetos galhadores, mas é possível que a planta hospedeira possa responder às mesmas substâncias químicas que normalmente induzem a formação da galha. Hipótese alternativa é o envolvimento de fragmentos pécticos da parede celular da planta durante a penetração e a excitação do tecido de planta pela larva (RYAN, 1990), ou o envolvimento de patógenos que mediaria a interação entre a planta hospedeira e os herbívoros galhadores (FERNANDES, 1990; FERNANDES et al., 2000, 2003 ).

A HR a insetos galhadores pode ser comparada com a hipersensibilidade de patógenos. A larva de insetos galhadores se alimenta sugando o conteúdo das células da planta, mas eles não induzem ferimentos difundidos ou necrose celular. Plantas sintetizam fitoalexinas e inibidores de proteinase contra microrganismos e insetos invasores (BOWLES, 1990; RYAN, 1990). Reações de defesa que envolvem fitoalexinas, barreiras estruturais e proteínas induzidas em resposta a sinais patógeno-relacionados são bem caracterizadas atualmente sob o aspecto bioquímico e molecular (COLLINGE; SLUSARENKO, 1987; HAMMERSCHMIDT, 1993). Os fatores que regulam a indução dessas reações, porém são menos conhecidos e parecem ser mais complexos, já que a regulação das reações de defesa difere com o material de planta escolhido para as investigações e os mecanismos de defesa estudados.

A morte do tecido invadido pode ter valor adaptativo para a planta. Se a destruição do tecido invadido é ruim para a planta, por sua vez, o perigo potencial que um inseto indutor de galhas oferece em geral à planta é, de longe, maior que o pequeno custo na perda de algumas células. As células que incluem uma galha madura são anormais em estrutura, morfologia e função (ROHFRITSCH; SHORTHOUSE, 1982) e, consequentemente, podem não servir à planta. Além disso, o dano continuado é tremendamente caro para a planta (FERNANDES, 1987). Em vários estudos, fotossintetizados importantes se deslocam de tecidos sadios do órgão atacado ou, até mesmo, de órgãos adjacentes para a galha (KIRST, 1974; KIRST; RAPP, 1974; LARSON; WHITHAM, 1991). A formação de galha e o estabelecimento de populações futuras de galhadores podem ser prejudiciais para o fitness da planta hospedeira, já que a galha intercepta, redireciona, prolonga e utiliza os nutrientes do hospedeiro para alimentar, crescer e amadurecer mais herbívoros galhadores. Consequentemente, o mecanismo de HR para incluir e matar o invasor pode ser uma adaptação poderosa (FERNANDES et al., 2000). De fato, se essas reações não são detectadas, estudos prévios em dinâmica de população e em análise de tabela de vida de insetos sésseis podem ter menosprezado o valor da defesa induzida do hospedeiro. Além disso, pode ter sido dada ênfase a outros fatores de mortalidade que influenciaram fortemente o modo como foram descritos e interpretados esses padrões naturais. As consequências negativas para o desenvolvimento da teoria do controle biológico e da dinâmica de populações são, assim, drásticas (FERNANDES et al., 2000).

Considerações finais

Nas últimas décadas houve grande avanço do número de estudos de história natural, ecologia e biogeografia de insetos indutores de galhas. Hoje, sabemos muito mais do que há uns poucos anos. No Brasil, a maioria das espécies de insetos galhadores ainda não foi descrita. Há necessidade de um pequeno exército de taxonomistas nos principais grupos de insetos indutores de galhas, como, por exemplo, os Cecidomyiidae. Precisamos avançar também os estudos sobre a História Natural, uma vez que, de poucas espécies, são conhecidos em detalhes os aspectos importantes, como por exemplo, suas plantas hospedeiras e seus inimigos naturais. A maior parte dos estudos com insetos indutores de galhas foi feito no domínio do Cerrado; são escassos os estudos de insetos galhadores realizados em outras formações vegetais como a Caatinga, a Floresta Amazônica e a Mata Atlântica. Estudos comparativos entre esses diferentes tipos de formação vegetal podem contribuir para o entendimento dos processos e mecanismos que determinam a distribuição de insetos galhadores e suas plantas hospedeiras. Por último, também precisamos entender as bases moleculares do processo de formação e de desenvolvimento das galhas. As galhas são tumores vegetais, seriam esses tumores determinados por processos moleculares semelhantes a outros tumores animais?

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Capítulo 16

Insetos detritívoros

Júlio N. C. Louzada

Introdução

Os ecossistemas naturais funcionam a partir de processos de transferência de energia e de matéria entre seus componentes bióticos e abióticos. A transferência contínua de energia através das teias tróficas é ponto fundamental para a manutenção da entalpia dos ecossistemas, enquanto a reciclagem dos nutrientes permite que estes sejam incorporados continuamente em estruturas variadas por processos de síntese (BEGON et al., 2006).

O caminho percorrido por cada elemento químico dentro dos ecossistemas é bastante complexo e influenciado por vários processos, entre eles, a fixação biológica do nutriente a partir do solo, do ar ou da água (SWIFT et al., 1979). A produtividade primária é o processo de transformação de elementos químicos simples obtidos a partir do meio abiótico, em moléculas complexas, por organismos autótrofos utilizando energia luminosa. A energia e os nutrientes contidos nas moléculas fixadas pelos autótrofos podem ser utilizados por uma série de organismos heterotróficos (herbívoros, predadores, parasitas, detritívoros e decompositores), em um processo denominado produtividade secundária. Essa mesma energia e matéria são disponibilizadas na forma de recurso alimentar quando um organismo, parte deste ou suas excretas, são depositados no ambiente na forma de cadáveres, serapilheira, fezes, pelos, etc. (SWIFT et al., 1979; BEGON et al., 2006).

Cerca de 1% a 5% da energia disponível na forma de luz que chega à Terra é transformada em tecidos vegetais pela fotossíntese (BEGON et al., 2006). A maior parte da energia é refletida, perdida na forma de calor ou durante a respiração celular. A cada nível trófico, menos energia se torna disponível para o seguinte, permitindo um número limitado de níveis tróficos na maioria das teias tróficas. As maiores teias tróficas conhecidas são formadas por organismos que têm como base alimentar os detritos. Muitos destes alimentam-se diretamente dos detritos (detritívoros) ou os decompõem e se alimentam dos produtos dessa decomposição (BEGON et al., 2006).

Alimentar-se de detritos envolve uma série de peculiaridades que tornam esse sistema único e com várias adaptações próprias para acessar a energia e a matéria contida. A disponibilidade de matéria orgânica em decomposição como recurso alimentar varia com a geologia, o clima, a pluviosidade e a temperatura do ambiente de produção (Tabela 1). Esses fatores afetam a qualidade da matéria orgânica como alimento e, principalmente, a velocidade com que os fatores abióticos e a microbiota do solo irão atuar sobre este (SWIFT et al., 1979; VITOUSEK, 1982).

Tabela 1. Quantidade de serapilheira (peso seco por dia) produzida em diferentes ecossistemas florestais do mundo.

Local | Latitude | Precipitação anual (mm/m2) | Fisionomia florestal | Serapilheira (mg/ha)
Costa do Marfim | 6o N | 1.280 | Floresta de galeria | 6,2
Nigéria | 7o N | 1.200 | Floresta seca mista | 5,6
Senegal | 14o N | 300 | Savana (somente árvores) | 1,2
Zaire | 1o N | 1.700 | Floresta mista | 12,4
Zaire | 11o S | 1.275 | Floresta seca sempre-verde | 9,1
Brasil | 3o S | 1.700 | Floresta de terra firme | 7,3
Colômbia | 4o N | 8.400 | Floresta de baixada | 8,5
Venezuela | 2o N | 3.500 | Savana intra-amazônica | 5,6
Costa Rica | 10o N | 1.500 | Floresta decídua seca | 7,8
Panamá | 9o N | 2.000 | Floresta tropical úmida | 11,4
Austrália | 17o S | 2.100 | Floresta tropical | 10,4
Malásia | 3o N | 2.000 | Floresta Dipterocarpacea | 8,9
Nova Guiné | 8o S | 1.600 | Floresta semidecídua úmida | 8,8

Fonte: Vitousek (1982).

Neste capítulo, são discutidos os pontos principais envolvidos na utilização de detritos como recursos alimentares pelos insetos, apresentando de maneira sucinta os mecanismos nutricionais e os aspectos ecológicos que afetam os insetos que utilizam esses recursos, bem como as consequências desses mecanismos para os serviços ambientais e o controle de insetos detritívoros que causam prejuízos.

Detritos como recursos alimentares

A definição de recurso é, muitas vezes, controversa na literatura ecológica. Entretanto, para o propósito deste capítulo, podemos considerar como recurso qualquer substância ou fator que pode levar ao aumento das taxas de crescimento populacional, quando sua disponibilidade no ambiente é aumentada, e que é consumido pelos indivíduos da espécie (TILMAN, 1982). Nessa concepção, para ser um recurso o fator precisa: a) ser consumido; b) ser limitante; e c) ter efeito direto na capacidade de sobreviver e de reproduzir (fitness).

Detritos são recursos alimentares e, eventualmente, abrigo para organismos de praticamente todos os reinos, entre eles, inúmeras espécies de insetos. Suas características como recurso alimentar estão diretamente ligadas à qualidade do recurso (energia disponível e nutrientes) e à previsibilidade espacial e temporal de fornecimento (ATINKSON; SHORROKS, 1981, HANSKI, 1987). Os detritos podem conter desde quantidades ínfimas de energia e de nutrientes disponíveis (troncos mortos, penas, acículas) até grandes concentrações de energia e de nutrientes essenciais (p. ex., carcaças e fezes). Existem recursos que têm disponibilidade temporal e espacial quase constante (folhas, ramos), até recursos que são completamente imprevisíveis espacialmente e efêmeros no tempo, cujos aspectos serão discutidos em detalhe mais adiante.

Sistema de recursos: uma visão integrada dos detritos como alimento

A utilização de recursos alimentares, tais como os detritos, envolvem uma série de etapas em que a matéria-prima para as interações ecológicas e os processos adaptativos são abundantes. A própria disponibilidade espacial e temporal dos detritos, os modos como eles são utilizados pelos detritívoros, como os indivíduos alocam a energia e a matéria adquiridas nas diferentes funções e as estruturas envolvidas no consumo oferecem oportunidades de seleção com consequências individuais e populacionais e reflexos na estrutura das comunidades.

A abordagem integrada apresentada na Figura 1 permite uma análise detalhada da utilização de detritos como recursos alimentares pelos insetos e suas consequências populacionais e comunitárias. Os detritos existem no ambiente em determinada quantidade e padrão de distribuição temporal e espacial. Nem todos os tipos de detritos estão disponíveis aos detritívoros a todo o momento, nem tampouco em todo lugar. Entretanto, vários fatores ligados ao ambiente, aos detritos e aos próprios detritívoros podem determinar a disponibilidade dos detritos como alimento à comunidade de detritívoros como um todo.

Figura 1. Passos da utilização de detritos como recurso alimentar formando um sistema interativo e de retroalimentação, com consequências populacionais e comunitárias.

Fonte: Wiens (1984).

O padrão de uso de um detrito como recurso alimentar por uma espécie de inseto é, em última análise, influenciada pelo seu padrão de forrageamento (WIENS, 1984). Depois de consumidos, os recursos adquiridos podem ser alocados por mecanismos fisiológicos em diversas atividades e estruturas distintas, como movimentação, crescimento, reprodução, interações competitivas, etc. Dependendo da quantidade de recursos que os indivíduos das espécies conseguem direcionar para atividades reprodutivas, vários padrões populacionais e comunitários podem ser alterados (WIENS, 1984).

Abundância de detritos

A abundância de recursos em um ambiente é o ponto-chave para o estudo das relações entre indivíduos e, por consequência, de populações dentro de uma comunidade. Como abundância de um recurso entende-se simplesmente a quantidade deste no ambiente, independentemente de haver a presença ou não de consumidores (JOHNSON, 1980).

Detritos são produzidos continuamente em todos os ecossistemas do planeta, entretanto as informações sobre a abundância de tipos particulares de detritos são bastante díspares. A produção de serapilheira, por exemplo, é relativamente bem conhecida para a maioria dos ecossistemas terrestres (Tabela 1) e, por consequência, o conhecimento sobre a abundância de seus componentes (folhas, ramos, flores, troncos, etc.). Contudo, a taxa de produção de detritos, tais como fezes, carcaças de vertebrados e de invertebrados, corpos de frutificação de fungos e frutos em decomposição, permanece uma incógnita para a maioria dos sistemas terrestres.

A abundância de detritos de origem animal está diretamente ligada à biomassa de produtores destes. A maior comunidade de mamíferos, por exemplo, está nas savanas africanas, o que, presumivelmente, nos leva a supor que esse sistema apresenta maior abundância de fezes e certamente de carcaças, para a comunidade de insetos copro/necrófagos no planeta. Cambefort (1984) estima que besouros detritívoros da subfamília Scarabaeinae incorporam em torno de 1.000 kg/ha de fezes de herbívoros, por ano, em áreas de savana do oeste da África.

Diante das dificuldades de ser avaliada a abundância de detritos em um determinado ecossistema, muitos autores têm lançado mão de maneiras indiretas de medição (BAILEY; PUTMAN, 2001; LAING, 2003) que associem a abundância de vertebrados, por exemplo, à taxa de produção temporal de fezes e carcaças. A abundância de populações de insetos carniceiros, por exemplo, pode ser utilizada como indicativo de maior ou menor abundância desse recurso no ambiente, em razão da dificuldade de se obter medidas diretas.

A abundância de detritos pode variar tanto espacialmente quanto temporalmente. Uma análise ampla desse tipo de recurso alimentar para insetos evidencia desde níveis de fornecimento contínuo em grande abundância (p. ex., folhas mortas em uma floresta) até níveis de fornecimento extremamente pontual, ou seja, efêmero (p. ex., carcaças e ovos em decomposição) (Figura 2). Quanto à abundância espacial, podemos observar níveis de distribuição homogênea no espaço físico até uma alta concentração espacial, como ocorre com depósitos de fezes de vertebrados. As variações espaciais e temporais na abundância de detritos podem afetar substancialmente as populações de insetos que os utilizam, e ter efeitos significativos no conjunto de adaptações que permitem a utilização deste como recurso alimentar.

Figura 2. Padrões de abundância/disponibilidade temporal de detritos como recursos alimentares para os insetos detritívoros.

Disponibilidade de detritos

A abundância de um tipo de detrito em um ambiente, em um período de tempo, pode ter ou não importância direta para os organismos que utilizam esse recurso. O que importa é a disponibilidade do detrito como recurso. Em outras palavras, o quanto o detrito pode, efetivamente, ser utilizado pelos detritívoros. Em geral, somente parte dos detritos produzidos e presentes em uma área é efetivamente disponível aos detritívoros. Nesse contexto, vários fatores atuam como “tradutores” (Figura 1) dos detritos produzidos em alimento disponível aos detritívoros.

Características do ambiente biótico, os detritos, por si próprios, e os detritívoros que estão usando os detritos podem contribuir para “traduzir” a abundância do detrito no ambiente em disponibilidade aos detritívoros. Nas seções a seguir serão tratados com mais detalhes esses aspectos, mas, para ilustrar, podemos perceber que a quantidade de celulose contida em matéria orgânica morta, em um ambiente, pode ser elevada sem que isso represente, necessariamente, disponibilidade elevada desse recurso alimentar aos organismos detritívoros (BERRIE, 1975). A existência de mutualistas intestinais que “traduzem” fibras de celulose em energia, a ação de detritívoros de maior porte que escavam túneis em troncos mortos e a própria natureza química da madeira podem, efetivamente, tornar esse recurso alimentar disponível ou não a insetos detritívoros celulolíticos (SMITH; DOUGLAS, 1987).

Fatores abióticos podem também ter grande importância na disponibilidade de um detrito à comunidade de detritívoros. A temperatura e a umidade do solo, por exemplo, podem alterar rapidamente os aspectos nutricionais de um detrito, a ponto de torná-lo inacessível à comunidade de detritívoros (SWIFT et al., 1979; JURGENSEN et al., 2004).

O padrão de abundância temporal de um detrito pode também afetar sua disponibilidade no tempo, havendo, nesse ponto, alto grau de sinergismo entre esses dois aspectos do sistema de recursos detritívoros. A abundância/disponibilidade de um detrito pode seguir vários padrões temporais (Figura 2) que afetam a sua utilização pelos insetos, como alimento, e o consequente desenvolvimento de estratégias para se adequar a esses padrões.

Carcaças de grandes animais são um bom exemplo de detritos que se tornam disponíveis rapidamente (poucas horas após a morte do animal) e, à medida que são utilizados, tornam-se cada vez menos disponíveis a vários grupos, em razão do acúmulo de substâncias tóxicas, do consumo da matéria em si e de interações competitivas que podem limitar a presença de alguns grupos de organismos (PAYNE, 1965).

Alguns detritos podem aumentar vagarosamente sua abundância/disponibilidade com o tempo. Troncos em decomposição, por exemplo, tornam-se disponíveis para os detritívoros, de maneira geral, quando a árvore cai no solo. Contudo, sua disponibilidade como recurso alimentar aos insetos depende de processos lentos de colonização por fungos, bactérias decompositoras e insetos que escavam galerias (p. ex., Passalidae) (JURGENSEN et al., 2004). Esse processo pode durar vários meses ou até anos.

Fezes de mamíferos, carcaças de pequenos animais, corpos de frutificação de fungos em decomposição, muitas vezes, estão disponíveis aos detritívoros somente por períodos muito curtos de tempo, sendo considerados como recursos efêmeros temporalmente (HANSKI, 1987). Nesse caso, os recursos se comportam como pulsos temporais, que exigem dos insetos uma série de adaptações para o seu uso. Esses recursos geralmente apresentam imprevisibilidade espacial e temporal de abundância e disponibilidade (HANSKI, 1981).

Vários detritos podem se comportar como pulsos de recursos, contudo com um diferencial significativo, que é a previsibilidade sazonal de sua abundância/disponibilidade. Um bom exemplo desse tipo de detrito são as frutas em decomposição que, geralmente, estão associadas a um padrão sazonal de frutificação e a um espaço territorial limitado ao tamanho da copa da árvore produtora (MULLER-LANDAU; HARDESTY, 2005). O mesmo pode ser dito para flores que, em alguns casos, representam também recursos alimentares importantes para alguns detritívoros.

As folhas e os ramos de árvores apresentam um padrão contínuo, eventualmente, sazonal, de fornecimento, o que faz da serapilheira florestal (Figura 3) um dos recursos mais previsíveis temporal/espacialmente à comunidade de detritívoros de um ambiente florestal (AERTS; CALUWE, 1997; GONZÁLES; SEASTEDT, 2001).

Figura 3. Inseto da família Passalidae em que são observados o desenvolvimento da morfologia corpórea e as mandíbulas adaptadas ao uso de troncos em decomposição como recurso alimentar.

Foto: Júlio N. C. Louzada

Utilização de detritos

Os organismos usam uma parte dos recursos disponíveis para atender suas demandas de energia para a reprodução, o uso do espaço, o crescimento, etc. Uma variedade grande de fatores atua como limitadores ao acesso aos recursos disponíveis (competição, padrões de forrageamento, necessidades específicas, qualidade do detrito como recurso alimentar, etc.). Esses aspectos podem alterar os padrões de preferência alimentar e levar a especializações extremas para o uso dos detritos disponíveis no ambiente.

Os insetos apresentam uma série de traçados morfológicos que podem ser considerados adaptações ao consumo dos mais variados tipos de detritos e, em sentido amplo, podem também limitar a capacidade de consumir parte dos recursos disponíveis no ambiente. Exemplo bastante ilustrativo são os coleópteros da família Passalidae (Figura 4) que apresentam tanto morfologia corpórea para viver no interior de galerias escavadas em troncos em decomposição quanto mandíbulas altamente adaptadas à maceração desse tipo de detrito.

Figura 4. Serapilheira florestal, detrito altamente previsível para a comunidade de insetos detritívoros.

Foto: Júlio N. C. Louzada

As relações de consumo de recursos estão diretamente ligadas às possibilidades de existência de interações competitivas intra e interespecíficas e, evolutivamente, é observado o desenvolvimento de uma série de adaptações ligadas ao uso de determinado recurso ou à tentativa de não se tornar um recurso para outro organismo. Do ponto de vista evolutivo, pode-se esperar que os insetos sejam capazes de selecionar seu alimento usando indicativos que se correlacionem com as propriedades dos detritos que contribuam tanto para a sobrevivência quanto para a reprodução dos indivíduos.

Valiela et al. (1979) e Valiela e Rietsima (1984) demonstraram que os detritívoros utilizam compostos fenólicos e de base proteica como propriedades químicas dos detritos que indicam sua palatabilidade e qualidade como alimento. Há muito tempo é conhecido que mudanças químicas no conteúdo de nitrogênio e de energia dos detritos também podem afetar a biomassa (TENORE, 1977, 1981), a taxa de crescimento e a densidade de alguns detritívoros (FINDLAY, 1982). Em outros estudos de biologia alimentar, os compostos fenólicos (LINCOLN et al., 1982) e o conteúdo de ATP (WARD; COMMINS, 1979) foram apontados como importantes para os invertebrados detritívoros, o que resulta em padrões de seleção de recursos que se expressam em adultos e em larvas de insetos.

Assim, espera-se que o uso de detritos como recurso alimentar não seja questão meramente de oportunidade, mas que processos de forrageamento ótimo estejam envolvidos ao menos em parte das relações detritívoro/detrito. Esses aspectos podem afetar a performance individual e, consequentemente, funcionar como agente seletivo em populações de insetos.

Alocação de recursos

Os recursos adquiridos pelos detritívoros são alocados em uma variedade de funções fisiológicas dentro do organismo, tais como o metabolismo, o crescimento, a movimentação, a reprodução, etc. Energia e nutrientes alocados para uma função estão intrinsecamente indisponíveis para outras funções. Se os demais componentes do sistema de recursos (Figura 1), onde o detritívoro está inserido, limitam a disponibilidade de recursos para os indivíduos ou restringem o seu uso, podem ocorrer diferenças nos padrões de alocação individual dos nutrientes e da energia adquirida pelo indivíduo, o que, em última análise, pode resultar em diferentes performances individuais, com implicações para a adaptabilidade do indivíduo (WIENS, 1984).

As funções fisiológicas que estão relacionadas à alocação de recursos têm efeitos de retroalimentação no padrão de uso de detritos e no comportamento de forrageamento dos indivíduos. Em razão de representar, em termos práticos, a demanda energética dos indivíduos, em cada etapa de sua vida, os padrões de alocação de recursos vão variar de acordo com as demandas biológicas intrínsecas à espécie (p. ex., fase reprodutiva e fase de crescimento são intrinsecamente distintas em termos de alocação e de demanda energética) e com as interações com o cenário ecológico onde o indivíduo está inserido (p. ex., cenários competitivos ou de escassez de recursos, ou de clima hostil, exigem também demandas distintas de alocação energética). Assim, padrões de forrageamento, especificidade alimentar, taxas reprodutivas e de dispersão de organismos detritívoros podem estar refletindo o balanço energético possível no ambiente, para atender ao mesmo tempo as demandas intrínsecas e ecológicas da espécie. Eventualmente, a não possibilidade de manter um balanço energético adequado pode inviabilizar a ocorrência da espécie em um local.

Consequências populacionais e comunitárias da utilização de detritos

A capacidade de indivíduos de sobreviver e de reproduzir pode afetar os padrões populacionais e comunitários, pois afetam a abundância de determinada espécie e a sua relação com as demais espécies presentes na comunidade. O acesso a determinado recurso pode contribuir para a maior capacidade de produzir novos indivíduos, rapidamente, ou para acumular energia a ser direcionada para eventos reprodutivos (BEGON et al., 2006).

A relação da comunidade de detritívoros com os detritos é dita não interativa (MONRO, 1967), isso por que a utilização dos detritos, por parte dos detritívoros, não afeta diretamente a taxa de produção desse recurso pelo sistema como um todo. Essa relação não interativa pode ser classificada como reativa, em que as alterações na taxa de fornecimento do detrito são acompanhadas de respostas populacionais por parte dos detritívoros, ou não reativa, em que as alterações na taxa de fornecimento dos detritos não afetam o status populacional do detritívoro (CAUGHLEY; LAWTON, 1981). São exemplos de sistemas reativos a interação entre moscas necrófagas e o fornecimento de carcaças, e de coleópteros consumidores de fungos em decomposição com o fornecimento de fungos em uma floresta. A taxa de produção sazonal de serapilheira afeta muito pouco a abundância de insetos consumidores de húmus (fração parcialmente decomposta desta) que vivem no solo imediatamente abaixo.

Populações que se comportam de maneira reativa ao fornecimento de detritos apresentam, comumente, ciclos populacionais caóticos e comunidades organizadas por dinâmicas lotéricas de coexistência de competidores (ATINKSON; SHORROCKS, 1981; HANSKI, 1981). Populações não reativas comportam-se de maneira bastante previsível em termos de flutuação populacional e são afetadas principalmente por fatores do ambiente físico.

Em comunidades onde as espécies se relacionam com os recursos alimentares de maneira não interativa, como no caso dos insetos detritívoros, a influência da competição como fator estruturador da comunidade e a estabilidade das populações vão ser afetadas, principalmente, pela qualidade do detrito que a espécie utiliza e pela sua imprevisibilidade espaço/temporal (Figura 5). Em populações que utilizam detritos de baixa qualidade nutricional (ou inacessíveis) e com grande previsibilidade, tanto espacial quanto temporal, existe a tendência de a competição ser fator pouco importante na estruturação da comunidade e atuar de maneira tênue como agente seletivo. Nesse caso, o contexto ecológico/evolutivo das espécies está muito mais voltado para o estabelecimento de estratégias para acessar a energia disponível no detrito (ou incrementar sua qualidade nutricional) por meio de parcerias mutualísticas, como é o caso de passalídeos (Figura 3). Essa é a situação em que se encontra também a maioria das espécies de cupins (SHELLMAN-REEVE, 1994), apesar de existirem exceções (KORB; LINSENMAIR, 2001).

Figura 5. Distribuição dos detritos conforme a qualidade nutricional e a imprevisibilidade espaço/temporal, e suas consequências ecológicas sobre a comunidade de detritívoros: (A) Carcaças de vertebrados; (B) Corpos de frutificação de fungos; (C) Fezes de herbívoros; (D) Fezes de mamíferos onívoros; (E) Frutos em decomposição; (F) Flores em decomposição; (G) Folhas em decomposição; (H) Troncos em decomposição; e (I) Lixo de formigueiro de Atta e de Acromyrmex.

Recursos que são efêmeros e espacialmente imprevisíveis e que ao mesmo tempo apresentam grande quantidade de energia disponível (Figura 3) sustentam, em sua maioria, comunidades de insetos detritívoros em que a competição é um dos principais fatores estruturadores. Nessas comunidades, muitas espécies se comportam de maneira reativa ao fornecimento do recurso e por causa disso apresentam picos populacionais frequentes. Várias espécies que utilizam recursos com essas características desenvolveram evolutivamente estratégias para a localização e a colonização rápida do recurso e sua posterior utilização como alimento ou substrato reprodutivo. Os dípteros detritívoros são bons exemplos de espécies com esses tipos de adaptação.

Em comunidades de detritívoros em que a competição é muito elevada, a coexistência de espécies competidoras pode ser mediada pela imprevisibilidade temporal e espacial do detrito (ATINKSON; SHORROCKS, 1981). Essa imprevisibilidade atuaria como limitador do tamanho populacional, impedindo a exclusão competitiva de espécies próximas.

Adaptações ao uso de detritos como alimento

Uma série de adaptações para o uso de detritos como alimento é observada nos insetos. Estas podem ser agrupadas em: a) adaptações desenvolvidas para acessar os nutrientes contidos em detritos de difícil digestão; e b) adaptações para utilizar detritos de alto valor nutricional imprevisíveis espaço-temporalmente.

Adaptações para acessar nutrientes em detritos de difícil digestão

Alguns detritos contêm energia e nutrientes em quantidade consideráveis, mas contidas em macromoléculas e em polímeros estruturais que os tornam inacessíveis sem que se adotem estratégias para a digestão e transformação destas em moléculas menores e de assimilação mais fácil por parte do inseto. Os exemplos mais contundentes de detritos com essas características são aqueles com grande quantidade de celulose e de lignina em sua composição. A serapilheira produzida nos ecossistemas terrestres é, em sua maioria, formada por restos vegetais com alto teor de celulose em sua estrutura. A celulose representa também grande parte da composição das fezes de herbívoros. Não obstante, observamos o surgimento e o desenvolvimento de várias estratégias adaptativas entre os insetos para utilizar esse tipo de composto estrutural como alimento.

Se considerarmos o número e a diversidade de insetos que utilizam as plantas como recurso alimentar, é impressionante como tão poucos são capazes de acessar a energia e a matéria contida na celulose. A celulose é, indubitavelmente, a maior fonte de carbono não fóssil presente na terra e grande parte da matéria orgânica vegetal morta praticamente se resume, após algumas semanas da morte da planta, a esse composto orgânico (MARTIN, 1991). Os troncos em decomposição são um bom exemplo de grande depósito concentrado de celulose.

A digestão da celulose é um processo complexo envolvendo uma série de enzimas com diferentes modos de ação (COUGHLAN; LJUNGDAHL, 1988). O desenvolvimento de um sistema enzimático celulolítico completo é comum somente em microrganismos (bactérias, fungos e protozoários), sendo relativamente incomum em animais. A digestão de celulose por animais é mais frequentemente mediada por microrganismos celulolíticos simbiontes. Assim, a discussão sobre o uso ou não da celulose como recurso alimentar pelos insetos requer que duas questões sejam abordadas sob o ponto de vista ecológico/evolutivo: a) por que a digestão de celulose é tão rara nos insetos; e b) por que a digestão de celulose dependente de microrganismo simbionte é mais comum do que a digestão de celulose independente de simbionte.

A digestão de celulose por insetos já foi reportada em, aproximadamente, 78 espécies de insetos de 20 famílias, representando 8 ordens (Tabela 2) (MARTIN, 1991). As ordens em que a capacidade celulolítica é relativamente alta são Thysanura (família Lepismatidae), Isoptera (térmitas) e três famílias de Coleoptera (Anobiidae, Buprestidae e Cerambycidae). A capacidade celulolítica é, provavelmente, comum também nos Blattidae e em besouros da família Scarabaeidae, nos dípteros da família Tipulidae e nos himenópteros da família Siricidae (MARTIN, 1991).

Tabela 2. Distribuição da capacidade de digerir celulose entre as diferentes ordens de insetos.

Ordem/família | Número de espécies capazes de digerir celulose
Thysanura |
Lepismatidae | 5
Orthoptera |
Gryllidae | 1
Cryptocericidae | 1
Blattidae | 1
Blaberidae | 1
Isoptera |
Mastotermitidae | 1
Kalotermitidae | 2
Hodotermitidae | 1
Rhinotermitidae | 6
Termitidae | 8
Plecoptera |
Pteronarcyidae | 1
Coleoptera |
Scarabaeidae | 2
Buprestidae | 6
Anobiidade | 5
Coccinellidae | 1
Cerambycidae | 29
Curculionidae | 1
Trichoptera |
Limnephilidae | 1
Diptera |
Tipulidae | 2
Hymenoptera |
Siricidae | 3

Fonte: Martin (1991).

Entre os insetos, os térmitas (cupins) são os mais eficientes digestores de celulose, com eficiências de assimilação chegando a até 99%. As larvas xilófagas de Siricidae e Anobiidae, e os coleópteros Buprestidade e Cerambycidae, são pouco menos eficientes, com eficiências de assimilação que variam entre 12% e 68%. A digestão de celulose também ocorre em espécies com dietas tipicamente onívoras, tais como traças-dos-livros (Lepismatidae) e baratas (Blattoidea), em que a eficiência de assimilação varia entre 40% e 90%. A digestão de celulose é relativamente rara em detritívoros de maneira geral, e a eficiência digestiva nesse grupo ecológico, usualmente baixa ou moderada, varia entre 11% e 50% (MARTIN, 1991).

Quatro mecanismos têm sido propostos como responsáveis pela digestão de celulose pelos insetos (MARTIN, 1991): a) a exploração da capacidade celulolítica de protozoários simbiontes vivendo no intestino posterior; b) a exploração da capacidade celulolítica de bactérias residindo no intestino posterior; c) o aproveitamento de enzimas celulases fúngicas, originadas no alimento e que permanecem ativas após a ingestão; e d) a secreção por parte do inseto de um completo sistema de enzimas celulases. A existência de mecanismos tão diferentes de digestão da celulose implica que, provavelmente, o aparecimento da capacidade celulolítica ocorreu várias vezes nos insetos e em diferentes grupos.

A exploração de protozoários simbiontes do tubo digestivo foi o primeiro mecanismo descrito. Desde 1924, a dependência de alguns grupos de cupins Rhinotermitidae e Kalotermitidae e de baratas-de-madeira (wood roach) Cryptocercidae é conhecida e documentada (CLEVELAND, 1924). Os simbiontes são protozoários anaeróbicos flagelados que são restritos ao canal alimentar das baratas-de-madeira e de térmitas.

O segundo mecanismo, a exploração da capacidade celulolítica de bactérias associadas ao tubo digestivo, tem sido proposto como estratégia comum nos térmitas da família Termitidae, apesar de existirem poucas evidências empíricas sobre essa suposição (BREZNAK, 1982; O’BRIEN; SLAYTOR, 1982). Essa associação bactéria-inseto detritívoro é comprovada na barata-doméstica (Periplaneta americana Linnaeus) (CRUDEN; MARKOVETZ, 1979) e em escarabeídeos do gênero Oryctes (BAYON, 1981).

A ingestão de enzimas celulases produzidas por microrganismos decompositores é o terceiro mecanismo possível de digestão de celulose pelos insetos. Esse mecanismo aparentemente é essencial para os térmitas cultivadores de fungos (ABO-KHATWA, 1978; MARTIN; MARTIN, 1978; ROULAND et al., 1988) e para as larvas de cerambicídeos consumidores de madeira (KUKOR; MARTIN, 1986; KUKOR et al., 1988). Também parece ser comum entre as larvas de vespas do gênero Sirex (Siricidae) comedoras de madeira (KUKOR; MARTIN, 1983).

O quarto mecanismo seria a produção, por parte do inseto, de enzimas celulases. Esse mecanismo está envolvido em uma série de controvérsias sobre sua existência ou não, isso porque apesar de sugerida para uma série de grupos distintos de insetos (cerambicídeos, tisanuros, térmitas e baratas) foi demonstrado, inequivocadamente, somente para algumas espécies de baratas e de térmitas (MARTIN, 1991; SCRIVENER et al., 1989). Nessas espécies, ocorre a produção de enzimas celulolíticas pelas células da parede intestinal do inseto, o que não implica a inexistência de interações mutualísticas entre insetos e microrganismos, mesmo nesses grupos.

Adaptações para utilizar detritos nutritivos e imprevisíveis espaço-temporalmente

Entre os insetos que utilizam recursos imprevisíveis espaço-temporalmente e com alta qualidade nutricional é comum existirem altas taxas de competição, tanto inter quanto intraespecífica. Muitas respostas adaptativas são documentadas como estratégias dos insetos para viverem nesse tipo de ambiente, entre elas estão: a) estratégias para localizar e colonizar o detrito rapidamente; b) estratégias para garantir o uso do recurso; e c) estratégias para excluir competidores (Tabela 3).

Tabela 3. Características ecológicas, comportamentais e fisiológicas que, possivelmente, evoluíram conforme o ambiente competitivo existente em detritos nutritivos e com alta imprevisibilidade espaço-temporal.

Característica | Mecanismo | Exemplo
Exclusão de competidores do depósito de detrito | Alocação de recursos para locais distantes do depósito, territorialidade, produção de cariomônios | Escarabeíneos e silfídeos subsociais
Colonização e utilização rápida dos detritos | Miíases, ovoviviparidade, horários de atividade, “endotermia” | Escarabeíneos de florestas tropicais, moscas Sarcophagidade
Boa capacidade competitiva durante o uso dos recursos | Taxa elevada de crescimento, alimentação em grupo, eliminação de competidores | Várias espécies de moscas
Sobrevivência pós-alimentação | Habilidade para pupar rapidamente | Calliphora erythrocephala Meigen

Fonte: Hanski (1987).

As moscas estão entre os insetos que exibem as estratégias mais sofisticadas para a localização e a colonização rápida dos detritos. A localização se dá basicamente por estímulos olfativos, que podem ser percebidos pelo inseto a dezenas de metros do depósito de alimento (CRAGG, 1956; SHUBECK, 1975). Muitas moscas e escarabeíneos exibem o comportamento de pousar sobre folhas e ramos da vegetação como forma de acessar mais rapidamente plumas de odor e, assim, colonizar o depósito de alimento antes de competidores (YOUNG, 1982).

A garantia do uso dos recursos pode se dar de diferentes maneiras. Uma das mais conspícuas é a alocação de parte do alimento para um local distante do depósito original, garantindo seu uso longe de competidores. Essa estratégia está presente em coleópteros das famílias Scarabaeidae e Silphidae. Nesses insetos, um indivíduo ou, eventualmente, um casal remove parte do alimento para o interior do solo (escarabeídeos e silfídeos) ou confecciona bolas de alimento que são roladas a distâncias que podem chegar a alguns metros da fonte original para, então, usá-las como alimento ou substrato reprodutivo (HALFFTER; EDMONS, 1982).

Vários insetos utilizam estratégias de exclusão de competidores, que vão desde a produção de substâncias repelentes (cariomônios) (BELLÉS; FAVILA, 1983) até a eliminação (morte) do competidor e suas diferentes fases (RIDSDILL-SMITH, 1993). Por exemplo, escarabeídeos podem matar com suas mandíbulas larvas de primeiro ínstar e ovos de moscas de fezes e carcaças (RIDSDILL-SMITH; HAYLES, 1987). Também os escarabeíneos Canton angustatus Harold e Canton cyanellus Le Conte produzem substâncias repelentes a moscas, que são impregnadas no alimento, limitando a competição com esse grupo (BELLÉS; FAVILA, 1983).

Mutualismo entre inseto e microrganismos: o papel da coprofagia

As fezes não são fundamentalmente diferentes da matéria orgânica vegetal em decomposição, se consideramos os aspectos puramente nutricionais (WEBB, 1976; CAMBEFORT, 1991) e também em termos evolutivos. Vários táxons têm alternado de um tipo de recurso para outro, com o tempo, por exemplo, Scarabaeinae (CAMBEFORT, 1991) e borboletas do gênero Telanepsia (COMMON; HORAK, 1994). Entretanto, as fezes têm diferenças importantes: a) geralmente apresentam um pH mais elevado do que o húmus (material vegetal decomposto); b) apresentam grande capacidade de reter umidade; c) têm elevada relação área-volume; e d) ocorrem em uma forma mais apropriada ao crescimento microbiano (McBRAIER, 1973).

Depósitos fecais são colonizados logo após a sua produção por uma sucessão de microrganismos que podem crescer numericamente em até 100 vezes o tamanho inicial (LODHA, 1974; ANDERSON; BIGNELL, 1980; BIGNELL, 1989). A fragmentação do depósito de fezes e a confecção de galerias pelos insetos é especialmente importante para o crescimento bacteriano, que é altamente confinado à superfície do depósito de fezes. Essa limitação não acontece com as hifas de fungos decompositores, que são capazes de penetrar a matéria orgânica.

A coprofagia oferece três categorias de benefícios nutricionais aos insetos coprófagos: a) depósitos fecais são uma fonte de fauna mutualística; b) de proteína microbiana; e c) de enzimas e metabólitos do produtor das fezes. Alguns desses mesmos benefícios ocorrem quando o inseto se alimenta diretamente do húmus. Entretanto, a coprofagia também intensifica o processo de aumento da participação de decompositores na dieta. A coprofagia intraespecífica também permite a transferência de metabólitos do produtor do depósito fecal para a sua fauna de microrganismos residentes ou para outros indivíduos do mesmo grupo (p. ex., em insetos sociais) (NALEPA et al., 2001).

A coprofagia intraespecífica está na raiz das interações mutualísticas entre insetos e microrganismos celulolíticos. Em Dictyoptera, por exemplo, o comportamento coprofágico provavelmente se desenvolveu por que os depósitos de fezes funcionam como fontes concentradas de comunidades microbianas funcionalmente similares àquelas que vivem na matéria vegetal ingerida. Eventualmente, micróbios ingeridos compatíveis com o ambiente do tubo digestivo das baratas se estabelecem neste e, posteriormente, passam a ser perdidas em uma taxa menor do que a da sua multiplicação no tubo digestivo ou, então, porque se aderem na parede do tubo digestivo. A coprofagia seria uma forma de os indivíduos recém-nascidos adquirirem um inóculo dos microrganismos apropriados à função digestiva.

Entretanto, alguns microrganismos poderiam ser transitórios no tubo digestivo dos insetos ou, então, mortos por enzimas digestivas pelo pH ou pela presença/ausência de oxigênio em algumas partes do tubo digestivo (SMITH; DOUGLAS; 1987, LECHINE, 1995). É claramente vantajoso para os insetos digerirem e assimilarem os nutrientes contidos nesses microrganismos. Assim, para muitos detritívoros, os microrganismos são a maior, senão a única, fonte de alimento proteico, sendo assimilados com alta eficiência (HARGRAVE, 1975; BIGNELL; EGGLETON, 2000; WHITE, 1993). Os microrganismos são também ricos em lipídios, carboidratos e micronutrientes (MARTIN; KUKOR, 1984).

Ainda não é bem conhecido se as baratas não Cryptocercidae, que se alimentam de material vegetal morto, digerem todo o substrato ou se elas removem os micróbios, usando-os como alimento, e deixam os detritos relativamente inalterados, como acontece com os milípedes (BIGNELL, 1989). Os dois processos não são mutuamente excludentes e a importância de cada componente pode ser relacionada às características do item alimentar e da condição nutricional do detritívoro (BERRIE, 1975).

Certamente, a coprofagia de insetos detritívoros desempenha funções bem maiores do que simplesmente fornecer alimento para vários grupos; é bem provável que várias interações mutualísticas tenham se originado da reincidência da ingestão de microrganismos presentes nas fezes.

Rúmen externo e interno em insetos detritívoros

A degradação do material vegetal morto ocorre bem antes de este ser ingerido pelos detritívoros, porque os microrganismos utilizam esse material como fonte alimentar, a partir da senescência, ainda na planta. Isso é conhecido como condicionamento microbiano e é acompanhado de desintoxicação de aleloquímicos, amolecimento dos detritos e progressiva imobilização de N e P na biomassa fúngica e bacteriana, à medida que esta se acumula. Essas comunidades microbianas interagem entre si em processos complexos de transferência de energia, que envolvem a síntese de componentes de vitaminas, fixação biológica de nutrientes, etc. Consequentemente, quando os detritívoros consomem o litter, após o processo de acondicionamento microbiano, eles interagem com a comunidade microbiana em um processo que pode se estender por vários ciclos se, como comumente acontece, a coprofagia estiver envolvida. Esse processo é conhecido como “rúmen externo” (LAVELLE et al., 1995; SHEAR; SELDEN, 2001).

A evolução de uma comunidade sofisticada de microrganismos intestinais, tais como a dos térmitas, pode ser vista como um processo de internalização do “rúmen externo”, sendo, assim, denominado “rúmen interno”. A diferença básica entre os térmitas e outros invertebrados detritívoros é que estes podem alimentar-se de materiais vegetais recentemente mortos, mesmo que eles não tenham sido colonizados de maneira significativa por microrganismos decompositores (WOOD, 1976).

Quando um artrópode depende primariamente do rúmen externo para digerir a serapilheira, a associação com o consórcio microbiano é temporária e baseada, largamente, fora do corpo, como ocorre em passalídeos e em térmitas cultivadores de fungos. A interatividade entre o inseto e a comunidade de microrganismos é basicamente a mesma quando o inseto se alimenta diretamente da matéria orgânica atacada pelos micróbios ou quando se alimenta secundariamente de pellets de fezes infectados por microrganismos. A coprofagia desempenha importante papel nesse caso, mas a natureza do comportamento muda com o progresso evolutivo em direção a uma maior interdependência detritívoro-micróbio. Em um estágio evolutivo inicial, a coprofagia é indiscriminadamente direcionada a pellets fecais de qualquer detritívoro (HASSALL; RUSHTON, 1985). O intestino posterior nesse estágio é relativamente indiferenciado e os micróbios de vida livre formam grande parte dos mutualistas intestinais facultativos. Os isópodas contemporâneos são um exemplo desse estágio evolutivo. Nesse caso, o tubo digestivo é reto e relativamente indiferenciado, possui função de condução do bolo alimentar e de absorção, mas não apresenta função específica de excreção do nitrogênio e regulação iônica e, embora ocorra proliferação microbiana, poucos microrganismos parecem estar associados à cutícula (INESON; ANDERSON, 1985).

A sequência de ambientes: substrato-pellet fecal-intestino posterior pode representar uma sequência de bom-ótimo-excelente ambientes para o crescimento microbiano. A umidade constante, o ambiente iônico tamponado e o fornecimento constante de alimento tornam o intestino posterior dos insetos favoráveis ao crescimento dos microrganismos se eles forem capazes de “driblar” o processo digestivo do inseto hospedeiro (STEVENSON; DINDAL, 1987). Assim, espera-se que, em insetos detritívoros, tenham surgido diversas oportunidades de estabelecimento de parcerias mutualísticas que, necessariamente, passaram pela existência de ganhos mútuos de acesso a nutrientes.

Funções ecológicas de insetos detritívoros

Aumento na taxa de quebra da serapilheira

Ao utilizar os detritos disponíveis sobre o solo dos ecossistemas terrestres como alimento, os detritívoros provocam uma alteração significativa em sua estrutura. A principal delas é a quebra mecânica de materiais de difícil colonização por parte dos microrganismos e, consequentemente, elevação da taxa de decomposição (HARMON et al., 1986; SPEIGHT, 1989). Algumas estruturas podem permanecer sob ataque microbiano por muitos anos, a não ser que algum agente mecânico exponha seus tecidos. Por exemplo, troncos de árvores mortas podem permanecer por dezenas de anos sobre o solo florestal e representar um microecossistema particular no ambiente florestal (FRANKLIN et al., 1987).

O material lenhoso em decomposição representa importante suprimento de nutrientes e de energia em um ecossistema florestal, e também funciona como habitat para organismos decompositores especializados (SPEIGHT, 1989; KEY, 1993; GROVES, 2000). Os detritívoros saproxílicos ajudam na fragmentação mecânica do material lenhoso morto, contribuindo para o incremento da reciclagem de nutrientes no ecossistema florestal (HARMON et al., 1986; SPEIGHT, 1989) e servem como importantes fontes de alimento para outros organismos (NIWA et al., 2001). Os principais grupos de artrópodes xaproxílicos são os insetos (NIWA et al., 2001), principalmente, os besouros e moscas (KEY, 1993).

A ação de insetos detritívoros pode elevar em dezenas de vezes a superfície de contato para o ataque microbiano, por meio da escavação de galerias no depósito de detrito ou, mesmo, do consumo parcial de parte deste, como ocorre com as folhas e os ramos mortos depositados na serapilheira (NIWA et al., 2001).

Remoção de detritos, pedoturbação e dispersão secundária de sementes

Estudos experimentais ligam a pedoturbação e a mobilização de nutrientes promovida pelos insetos detritívoros ao aumento da biomassa vegetal. Esses experimentos frequentemente contrastam a biomassa de plantas crescendo em solos com diferentes graus de atividade biológica de incorporação da matéria orgânica. Vários estudos têm reportado resultado significativo da atividade da entomofauna detritívora sobre a altura das plantas (GALBIATI et al., 1995; KABIR et al., 1985), o aumento da biomassa aérea (BANG et al. 2005), os ganhos significativos em produção de grãos (KABIR et al., 1985), os níveis de proteína (MAQUEEN; BEIRNE, 1975) e o conteúdo de nitrogênio (BANG et al., 2005).

Um dos grupos de insetos detritívoros com maior destaque nesse aspecto são os besouros da subfamília Scarabaeinae (Coleoptera), conhecidos como “rola-bostas” ou besouros-do-esterco (coprófagos). Espécies de escarabeídeos, que têm por hábito enterrar fezes de vertebrados e carcaças, também removem grande quantidade de terra para a superfície do solo ao escavarem seus túneis de alimentação ou de reprodução (MITTAL, 1993) (Figura 6). Apesar de existirem diferenças quanto aos objetivos e às morfologias dos túneis escavados por escarabeíneos, observa-se que eles podem ter dimensões de poucos centímetros a até metros de profundidade. A profundidade do túnel e a quantidade de solo removido estão correlacionados positivamente com o tamanho dos besouros (LINDQUIST, 1933; HALFFTER; EDMONDS, 1982; EDWARDS; ASCHENBORN, 1987). Essa atividade de escavação de túneis pode influenciar a biota do solo e a produtividade das plantas porque aumenta a aeração e a porosidade à água.

Figura 6. Ação de escarabeíneos nativos brasileiros sobre fezes de bovinos depositadas em solo altamente compactado. O solo abaixo do depósito de fezes foi removido para a superfície exclusivamente pela ação dos besouros e a matéria orgânica levada para o interior do solo como alimento de larvas e de adultos.

Foto: Júlio N. C. Louzada

Outro aspecto envolvido na biologia alimentar/reprodutiva dos escarabeídeos, que é de grande relevância ecológica, é a dispersão secundária de sementes. A dispersão de sementes por organismos frugívoros é um fenômeno comum em florestas tropicais e temperadas em todas as regiões do planeta (HOWE; SMALLWOOD, 1982; JORDANO, 1992; WEBB; PEART, 2001; WILLSON et al., 1990). Sob a perspectiva da semente, existe risco de insucesso no intervalo entre a deposição em um local, como parte das fezes do dispersor, e a germinação da plântula. Contribuem para aumentar esse risco o ataque por predadores, por patógenos e a exposição a fatores abióticos, que podem inviabilizar o recrutamento (FORGET et al., 2004). A dispersão secundária das sementes pelos insetos detritívoros (principalmente a exercida pelos escarabeídeos coprófagos), aparentemente, desempenha papel fundamental nesse cenário de risco para as sementes no período pós-dispersão primária (CHAMBERS; Mac MAHON, 1994). Quando os escarabeídeos levam as fezes para o interior do solo ou confeccionam bolas e as rolam para distante do depósito original, acabam por levar as sementes junto com as fezes, alterando profundamente as condições para a germinação e o estabelecimento das plântulas, pois: a) reduzem a predação das sementes e a mortalidade por predadores e patógenos (ANDRESEN, 1999; CHAMBERS; Mac MAHON, 1994; SHEPHERD; CHAPMAN, 1998; ANDRESEN; LEVEY, 2004); b) direcionam a dispersão para microambientes favoráveis à germinação e à emergência (ANDRESEN; LEVEY, 2004); e c) diminuem a agregação de plântulas (ANDRESEN, 1999, 2001).

Controle biológico de outros detritívoros e de parasitos

Entre os detritívoros que usam recursos efêmeros, a competição desempenha papel relevante na dinâmica das populações (Figura 5), o que abre uma série de possibilidades para controlar aqueles detritívoros que causam algum tipo de dano ao ser humano, por meio da manipulação das populações de seus competidores não nocivos ao homem. Os exemplos mais conhecidos nesse campo são os de uso de escarabeíneos (Coleoptera, Scarabaeidae) como controladores biológicos de moscas.

Escarabeídeos adultos alimentam-se do componente líquido (água + microrganismos + partículas pequenas) das fezes de mamíferos e constroem bolas de nidificação com as fezes. Em ambos os processos de alimentação e de reprodução, eles atuam como controladores de moscas hematófagas (com fase larval detritívora), moscas detritívoras vetoras de parasitas e ovos e cistos de parasitas intestinais (MILLER, 1954; BYFORD et al., 1992).

Bryan (1973) reporta uma diminuição significativa na emergência de larvas de Nematoda de fezes de bovinos que foram manipuladas pelo escarabeíneo Diginthotophagus gazella (Fab.). Em estudo posterior, o mesmo autor relata que nas fezes mantidas como controle (sem besouros detritívoros) houve a emergência de 50 vezes mais larvas de helmintos do que naquelas em que havia entre 10 e 30 pares de besouros (BRYAN, 1976). Vários autores, posteriormente, relataram os efeitos de besouros escarabeídeos detritívoros na redução da população dos vermes Ostertagia ostertagi (FINCHER, 1973), Dictyocaulus hadweni (BERGSTROM, 1983) e do fungo Pelobolus sporangia (GORMALLY, 1993).

Em laboratório, já foi provado que os escarabeídeos podem, significativamente, reduzir o número de ovos viáveis de helmintos e de cistos de protozoários, incluindo de Ascaris lumbricoides, Necator americanus, Trichuris trichiura, Entamoeba coli, Endolimax nana, Giardia lamblia (MILLER, 1961) e Cryptosporidium parvum (MATHISON; DITRICH, 1999).

A relação entre os besouros escarabeídeos e os parasitas humanos, no que diz respeito ao controle biológico, ainda é pouco estudada, mas pode ser de grande importância para comunidades pobres de áreas de floresta tropical. Por exemplo, desde a década de 1930 já é conhecido que os escarabeídeos são capazes de remover fezes dos arredores de habitações humanas, chegando à quantidade de 50 mil toneladas entre os meses de maio e junho em algumas comunidades da Índia (ARROW, 1931).

Assim como ocorre com os parasitas intestinais, observa-se também uma redução drástica nas populações de moscas por causa da competição com besouros escarabeídeos detritívoros e da destruição de seus ovos por estes. Muitos estudos relatam elevada mortalidade de moscas detritívoras na presença de besouros escarabeídeos, tanto em laboratório quanto em campo (RIDSDILL-SMITH, 1981, 1993; WALLACE; TYNDALE-BISCOE, 1983; RIDSDILL-SMITH; MATTIESSEN, 1984; RIDSDILL-SMITH et al., 1986; RIDSDILL-SMITH; HAYLES, 1990; BISHOP et al., 2005).

A mortalidade de moscas resultante da atividade dos besouros coprófagos é uma consequência combinada de: a) dano mecânico direto aos ovos e de larvas de primeiro ínstar provocados pela alimentação dos besouros adultos (RIDSDILL-SMITH; HAYLES, 1990; BISHOP et al., 2005); b) microclima desfavorável para os ovos e as larvas das moscas causado pelo distúrbio gerado pelos besouros (RIDSDILL-SMITH; HAYLES, 1987; Figura 6); e c) competição direta por alimento entre larvas de moscas e besouros (RIDSDILL-SMITH; MATTHIESSEN, 1984; RIDSDILL-SMITH; HAYLES, 1990).

Adicionalmente aos mecanismos de supressão de moscas descritos, algumas evidências preliminares sugerem que algumas espécies de besouros detritívoros podem produzir compostos químicos repelentes de moscas (BELLÉS; FAVILA, 1983) e assim afetarem a reprodução e a alimentação destas. O impacto desse comportamento sobre as populações de moscas ainda não é conhecido.

Detritívoros que causam prejuízos

Nesta seção é apresentada uma visão geral dos detritívoros que causam prejuízo ao homem. Não é intenção apresentar em detalhes todos os insetos por não ser objeto deste capítulo tratar de aspectos do controle e do manejo de pragas, mas dar uma visão geral de como insetos detritívoros podem interagir de maneira deletéria com o ser humano.

Vários grupos de detritívoros causam prejuízos para o ser humano em virtude, principalmente, de: a) funcionarem como vetores de patógenos, parasitas de animais e do próprio homem; b) utilizarem a madeira de estruturas, móveis e revestimentos como alimento, diminuindo sua resistência e a capacidade de isolamento; ou c) serem hematófagos em parte de seu ciclo de vida, provocando danos a rebanhos ou mesmo ao homem.

Entre os vetores de patógenos causadores de doenças (fungos, vermes, bactérias, etc.), as moscas são o grupo de maior relevância. Por exemplo, Musca domestica L. (Diptera: Muscidae) é a espécie de maior interesse sanitário humano, pois, por causa de sua grande sinantropia (associação a instalações humanas) e de sua capacidade de se desenvolver em vários tipos de detritos, apresenta grandes populações em ambientes urbanos. Além dessas características, a espécie veicula vários patógenos nocivos ao homem e aos animais, além de aumentar a capacidade de dispersão de bactérias, leveduras e fungos que diminuem a qualidade dos alimentos em geral (MARCHIORI et al., 2000).

Entre os detritívoros que geram maiores problemas para a indústria madeireira estão os térmitas e os coleópteros e himenópteros broqueadores de madeira, e alguns dípteros. A atividade de alimentação desses insetos implica a escavação de galerias no interior da madeira, o que provoca a perda de qualidade, resistência e, muitas vezes, permite a entrada de fungos decompositores. A perda de estruturas de madeira por causa do ataque de térmitas é um dos problemas mais graves envolvendo detritívoros em todo o mundo.

Entre os detritívoros que causam danos a rebanhos, e mesmo ao homem, por causa de seu hábito hematófago na fase adulta da fêmea, destacam-se novamente as moscas. Entre as principais estão a mosca-do-chifre (Haematobia irritans L.) (BIANCHIN et al., 1992) e a mosca-do-arbusto (Musca vetustissima Walker) (RIDSDILL-SMITH, 1981, 1993). Essas espécies podem gerar perdas consideráveis na pecuária bovina e ovina, tanto pelo estresse que causa aos animais, em decorrência da picada, o que diminui a atividade de alimentação, quanto pela perda sanguínea, que pode ser significativa em infestações grandes.

Considerações finais

Os insetos detritívoros são um grupo trófico fascinante dentro do reino animal. Sua interação com os recursos alimentares é complexa e envolve uma série de adaptações morfológicas, fisiológicas e comportamentais. A interação com detritos resultou em uma série de bons modelos de estudo de interações ecológicas de mutualismo e de competição.

O conhecimento da interação entre os insetos detritívoros e o seu alimento é ainda incipiente em vários grupos, e este capítulo tem a intenção de ser uma contribuição para aqueles entomólogos que pretendem se dedicar ao estudo da bioecologia e da nutrição (ecologia nutricional) de insetos detritívoros. Nesse campo específico, compreender a relação do inseto com o seu alimento é, talvez, o primeiro e mais importante passo na compreensão de aspectos aplicados e teóricos que envolvem o tema.

Vários insetos detritívoros são conhecidos no campo entomológico tradicional por causa dos prejuízos que causam ao homem. Este capítulo procurou, assim, ampliar a base de conhecimento desse grupo ecológico e fornecer informações sobre as possibilidades de serviços ambientais e os benefícios associados à detritivoria por insetos.

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Capítulo 17

Insetos-praga de grãos armazenados

Sonia M. N. Lazzari

Flavio A. Lazzari

Introdução

A composição química e a qualidade nutricional dos grãos e das sementes não mudam substancialmente durante o armazenamento, de forma que os insetos de grãos armazenados têm um alimento estável, sem grandes alterações em sua composição nutricional ao longo do tempo. Apesar de os requisitos nutricionais dos insetos de produtos armazenados serem semelhantes aos de outras espécies fitófagas, eles manifestam habilidade, quase que exclusiva, de crescerem e se reproduzirem em alimentos relativamente secos. Estudos mais antigos indicavam que esses insetos utilizavam água metabólica para o seu desenvolvimento nesse ambiente seco (BABCOCK, 1912, citado por BAKER; LOSCHIAVO, 1987; FRAENKEL; BLEWETT, 1944). Estudos posteriores, porém, mostram que a difusão passiva de vapor de água é também fonte importante de água para insetos de produtos armazenados (ARLIAN, 1979; ARLIAN; VESELICA, 1979). A grande disponibilidade de alimento combinada com as condições abióticas de temperatura e de umidade relativa favorecem a distribuição e o crescimento populacional desses insetos. As respostas fisiológicas e comportamentais das espécies ao alimento e às condições prevalentes bem como as mudanças no ambiente de armazenamento constituem a bioecologia e a nutrição (ecologia nutricional) dos insetos, tratadas neste capítulo, enfocando, principalmente, nas espécies que se alimentam de grãos e de seus subprodutos.

Aproximadamente, 130 espécies de insetos são registradas em produtos armazenados na América do Norte (SINHA, 1995; LOSCHIAVO; OKAMURA, 1979; BARAK; HAREIN, 1981). No Brasil, não há levantamento preciso, mas, como a maioria das espécies de insetos de produtos armazenados é cosmopolita em razão do transporte internacional de grãos e do ambiente favorável do armazenamento, considera-se que estejam igualmente presentes nos armazéns do País. As principais pragas de produtos armazenados pertencem às ordens Coleoptera e Lepidoptera, porém, algumas espécies de Psocoptera, Hymenoptera, Hemiptera e Diptera e de ácaros (Acarina) também aparecem associadas ao ambiente de armazenamento.

Os insetos apresentam, qualitativamente, os mesmos requisitos nutricionais que os demais animais, por isso competem, ao longo de toda a cadeia produtiva, com o alimento que é produzido pelo homem. Durante o armazenamento, em razão da grande disponibilidade de alimento e da proteção conferida pelo ambiente, os insetos podem elevar consideravelmente suas populações e causar prejuízos consideráveis. Para promover seu controle, é indispensável conhecer sua biologia e seu comportamento, bem como os fatores que favorecem ou suprimem o desenvolvimento de suas populações. No contexto deste livro, salienta-se a importância de conhecer o comportamento alimentar, a fisiologia e as estratégias de sobrevivência adotadas pelas espécies de insetos presentes no ambiente de armazenamento.

A importância do armazenamento de grãos

Com a população do planeta alcançando 8,3 bilhões de pessoas em 2030 (FAO, 2007), a dependência de grãos e sementes de cereais, e de oleaginosas será cada vez maior, não somente para o consumo humano, mas também para a ração animal e como fonte alternativa de energia na produção de etanol e de biodiesel.

O armazenamento da produção agrícola tem como objetivo manter a qualidade e a quantidade de sementes e/ou grãos até o momento de seu uso e/ou consumo, e também equilibrar as flutuações dos estoques entre as colheitas, evitando, assim, a escassez de alimentos ou de sementes. Entretanto, perdas qualitativas e quantitativas podem ocorrer. A magnitude das perdas quantitativas é muito variável e, em casos mais graves, 100% dos grãos ou das sementes podem ser perdidos. As perdas qualitativas são mais difíceis de avaliar e consistem na redução do vigor e da germinação, alterações na aparência física (descolorações, manchas), perdas nutricionais, presença de insetos, ácaros e seus fragmentos, infecção por fungos e contaminação por micotoxinas, outras impurezas e matérias estranhas (LAZZARI, 1997).

As perdas na pós-colheita são expressas como perda de massa seca e nutricional. Em regiões tropicais, a perda de peso e a deterioração de produtos são maiores e mais graves do que em regiões temperadas, especialmente para a agricultura de subsistência. É difícil obter um valor preciso das perdas no armazenamento atribuídas somente aos insetos, mas estima-se que a perda total (insetos, roedores, quebra técnica e outras causas) seja da ordem de 3% a 10% do volume armazenado.

Silva et al. (2003) modelaram as perdas causadas por Sitophilus zeamais Motschulsky (Coleoptera: Curculionidae) e Rhyzopertha dominica (F.) (Coleoptera: Bostrichidae) e determinaram que são necessários 180 kg-1 adultos de S. zeamais para causar 1,5% de grãos danificados (acima desse valor o lote de grãos é considerado abaixo do padrão), umedecer o grão em 0,13%, reduzir o peso hectolítrico em 0,4 kg hL-1 e causar uma perda de matéria seca de 0,7%. R. dominica é, comparativamente, mais prejudicial, pois a presença de 64 insetos kg-1 resulta em 1,5% de grãos danificados, umedecimento de 0,07%, redução de 0,5 kg hL-1 no peso hectolítrico e 0,5% de perda de matéria seca. O nível do dano econômico para insetos de produtos armazenados é difícil de ser estabelecido, mas foi estimado, para o trigo, em 0,18 insetos por kg-1 de grão, considerando a redução da massa dos grãos, do peso hectolítrico e do valor de mercado do trigo.

Dessa forma, faz-se necessário o estudo dos fatores que causam as perdas no setor de armazenagem, entre os quais se destacam os insetos, os ácaros e os fungos. À medida que as populações de insetos aumentam, a qualidade do grão diminui por causa do aumento da acidez do óleo, bem como são reduzidas a viabilidade e a germinação das sementes (SINHA, 1983). Infestações pesadas de insetos podem reduzir o teor de proteína (GIRISH et al., 1975) e de aminoácidos (RAJAN et al., 1975, citados por BAKER; LOSCHIAVO, 1987), além de afetar a palatabilidade do grão (KHARE et al., 1974). A presença de insetos, fragmentos e excretas nos produtos industrializados resulta na perda de qualidade e em rejeição do produto. Ladisch et al. (1968) relacionaram a presença de quinonas secretadas por espécies de Tribolium (Coleoptera: Tenebrionidae), ligadas a proteínas da farinha, com carcinomas em ratos. Estudos recentes mostraram que os insetos de grãos podem abrigar bactérias enterocócicas resistentes a antibióticos, que são potencialmente virulentas quando presentes nos grãos e em seus subprodutos (LAKSHMIKANTHA et al., 2006).

O ambiente de armazenamento

É importante considerar o ambiente de armazenagem como um sistema ecológico completo e complexo, onde diversos organismos presentes – basicamente o grão, insetos, fungos e ácaros – estabelecem interações estreitas entre si e o ambiente. Há grande disponibilidade de alimentos tanto no aspecto quantitativo quanto no qualitativo para o desenvolvimento desses organismos. Além disso, os fatores abióticos e a ausência de agentes reguladores são, geralmente, favoráveis para que insetos, fungos e ácaros expressem todo seu potencial biótico.

Os elementos que compõem o ecossistema de armazenagem de grãos são: a estrutura de armazenamento, principalmente o tamanho e o tipo da construção, silo ou armazém graneleiro; as condições ambientais, sobretudo, a temperatura e a umidade relativa; a condição do grão: teor de umidade ou conteúdo de água, safra nova ou velha, quantidade de impurezas e matérias estranhas, grãos quebrados; organismos presentes na massa de grãos: insetos, fungos, ácaros, inimigos naturais; e o tipo de manejo e as medidas de controle adotadas (SINHA, 1995).

O tipo de estrutura do armazenamento tem grande influência nos aspectos ecológicos da massa de grãos e, principalmente, nas práticas de manejo que podem ser implementadas visando alterar algum aspecto favorável ao desenvolvimento de insetos e fungos e, indiretamente, manter a qualidade do produto armazenado por longos períodos. Dos fatores ambientais, a umidade relativa do ar e a temperatura são os mais relevantes, já que a massa de grãos terá uma umidade de equilíbrio que será o resultado da temperatura e da umidade relativa do ambiente externo. O teor de umidade da massa de grãos deve ser mantido a um nível baixo e seguro o suficiente para evitar o desenvolvimento de fungos e de insetos. Esses organismos requerem uma umidade relativa mínima para seus processos metabólicos, pois as enzimas são inibidas e até destruídas quando o conteúdo disponível de água nos grãos está abaixo de 10% (base úmida). A umidade do grão ou da semente, chamado de teor de umidade (TU%), é expressa em base úmida (bu) e medida em amostras consideradas representativas, retiradas da massa de grãos ou de sementes. Segundo Baker e Loschiavo (1987), o teor de umidade dos produtos armazenados depende da temperatura, do tipo de grão ou do produto e, principalmente, da umidade relativa de equilíbrio (UR). Para o grão de trigo inteiro e a farinha de trigo, o teor de umidade de 12% a 18% é obtido em equilíbrio com uma UR de 40% a 80%. Grãos de cereais com teor de umidade abaixo de 12% são considerados secos; já os teores de umidade acima de 15% favorecem o crescimento de microrganismos.

A remoção da água livre presente no grão é feita por meio de secadores, e cada tipo de grão de cereal ou de oleaginosa tem uma umidade ideal de armazenamento. Quando a umidade do grão é mantida abaixo de uma faixa considerada segura, é possível conservá-lo estocado por longos períodos de tempo, sem o desenvolvimento das populações de insetos e de fungos de armazenamento, como exemplificado para o caso do milho na Tabela 1.

Tabela 1. Teor máximo de umidade (TU%) para milho em grão, conforme o período de armazenagem, a 75% de umidade relativa do ar e 25 °C de temperatura ambiente.

Tempo | TU (%)
Até 6 meses | 14,0
De 6 a 12 meses | 13,0
Mais de 12 meses | 12,5

Fonte: Lazzari (1997); Lazzari e Lazzari (2002).

Os insetos de armazenamento são adaptados para viver em condições de baixa umidade, contudo, uma faixa de umidade acima daquela considerada segura para o armazenamento do grão favorece seu desenvolvimento. Os insetos morrem quando perdem cerca de 60% da água do corpo ou 30% do peso total do corpo (EBELING, 1971). Dessa forma, algumas medidas físicas de controle, como o calor e a aplicação de terra de diatomácea, resultam na morte do inseto por desidratação. Os fungos também são bastante diversificados e especializados em relação aos teores de umidade necessários para seu desenvolvimento e reprodução, e podem crescer numa faixa bastante ampla de umidade e de temperatura. Cada espécie tem um nível específico de umidade e de temperatura no grão necessário para sua sobrevivência. Eliminando os fungos, elimina-se em grande parte o problema com os insetos, especialmente as espécies micófagas. Independentemente da diversidade e da adaptabilidade dos fungos, seu crescimento pode ser reduzido se a umidade relativa da massa de grãos estiver ao redor de 75% ou se a temperatura estiver perto de 15 °C.

A temperatura ótima para o desenvolvimento da maioria das espécies de insetos em grãos armazenados situa-se entre 24 °C e 32 °C (Tabela 2). Contudo, essa faixa pode variar para as diferentes espécies de insetos e também para os diferentes estágios dentro da mesma espécie. Abaixo ou acima das faixas subótimas, a morte do inseto dependerá do tempo de exposição. A aclimatação também pode ocorrer se o inseto for submetido a variações gradativas de temperatura, ampliando as faixas de sobrevivência nas temperaturas extremas indicadas na Tabela 2. Essas considerações são fundamentais para a adoção de medidas de controle usando o frio ou o calor para desinfestações em silos e moinhos (BURKS et al., 2000).

Tabela 2. Resposta de insetos de produtos armazenados a várias temperaturas e aplicação em tratamentos com frio e calor.

Condição de desenvolvimento | Faixa de temperatura (°C) | Resposta dos insetos à temperatura | Aplicação
Letal | Acima de 60 | Morte em segundos | Desinfestação de grãos com calor
| 50 a 60 | Morte em minutos | Tratamento estrutural
| 43 a 46 | Morte em horas | Quarentena de perecíveis
Ótima | 25 a 33 | Desenvolvimento máximo |
Subótima | 18 a 21 | Desenvolvimento reduzido |
| 5 a 15 | Desenvolvimento interrompido | Proteção de grãos e commodities duráveis
| -1 a 3 | Morte em horas ou dias | Quarentena de alguns produtos
Letal | -16 a -22 | Morte rápida, congelamento dos tecidos | Rápida desinfestação de commodities duráveis

Fonte: Fields (1992).

Howe (1965) categorizou algumas espécies de acordo com seu desenvolvimento relativo à temperatura: aquelas que se desenvolvem melhor em altas temperaturas (ótima de 30 °C a 34 °C), entre as quais Trogoderma granarium Everts (Coleoptera: Dermestidae), Oryzaephilus surinamensis (L.) (Coleoptera: Silvanidae) e Tribolium castaneum (Herbst) (Coleoptera: Tenebrionidae); e aquelas que têm uma temperatura ótima moderada (24 °C a 27 °C) como, por exemplo, Anagasta kuehniella (Zeller) (Lepidoptera: Pyralidae), Sitotroga cerealella (Olivier) (Lepidoptera: Gelechiidae) e Sitophilus granarius (L.) (Coleoptera: Curculionidae).

Os insetos de armazenamento são pouco tolerantes ao dano por congelamento, isto é, quando os fluidos do corpo cristalizam-se como gelo, danificando as membranas e afetando a osmolaridade dos tecidos. Porém, algumas espécies podem manter seus fluidos em um estado de super-cooling (-10 °C ou menos) sem congelar, por períodos de tempo variáveis (BURKS; HAGSTRUM, 1999). Já o calor pode matar mais rapidamente do que o frio, interrompendo o balanço iônico, por meio das membranas celulares, e promovendo a desnaturação do DNA e das enzimas. Em altas temperaturas, o inseto também perde água mais rapidamente por causa da alteração de fase dos lipídios cuticulares (EDNEY, 1977), destacando-se que os nervos e os músculos são os tecidos mais suscetíveis aos efeitos deletérios tanto do frio como do calor.

As pragas internas não têm seu desenvolvimento afetado pela condição física do grão, pois são capazes de romper a película do grão íntegro com suas mandíbulas. O desenvolvimento das populações de pragas externas, ao contrário, é favorecido quando a quantidade de grãos quebrados ou danificados por pragas primárias ou de impurezas é elevada na massa de grãos. Nessas condições, há também aumento da temperatura e da umidade, favorecendo o desenvolvimento fúngico que, por sua vez, propiciará o desenvolvimento das infestações de espécies micófagas. Características físicas ou químicas, inerentes ao grão ou à variedade, como dureza da película ou do endosperma e presença de inibidores de enzimas digestivas do inseto, afetam a alimentação e o desenvolvimento das populações nos grãos ou sementes armazenados.

Diversas espécies de insetos, incluindo as pragas, predadores, parasitoides, ácaros, fungos e outros microrganismos, ocorrem no ambiente de armazenamento, interagindo em diferentes níveis. Os danos diretos causados pelos insetos são a redução do peso dos grãos, do valor nutricional e da germinação; já os danos indiretos se refletem na contaminação com seus fragmentos e dejetos, alterações no odor e no sabor, e favorecimento do crescimento fúngico que pode resultar na biodeterioração (aquecimento) de porções da massa do grão, tornando-o inadequado para processamento e consumo. Mais recentemente, tem aumentado a preocupação com a segurança alimentar de pessoas e de animais domésticos em razão da presença de bactérias, como a Salmonella, que pode ser transportada pelos insetos.

As medidas de controle devem ser adotadas, preferencialmente, de forma preventiva, começando com a avaliação da qualidade do produto no recebimento, pois não é possível melhorar a qualidade de um produto durante o armazenamento, mas é possível manter sua qualidade (LAZZARI, 1997). A manutenção da qualidade dos grãos armazenados começa com medidas simples, como a higienização da estrutura: varrer ou aspirar pisos e paredes, eliminar sacarias e resíduos de grãos e evitar misturas de lotes novos com lotes velhos, eliminando, assim, os focos de infestação.

Em razão do elevado potencial biótico das espécies de insetos que infestam grãos armazenados e das condições favoráveis para seu desenvolvimento, outras medidas preventivas e curativas são geralmente necessárias, tais como o expurgo, a aplicação de terra de diatomácea, a aeração, o resfriamento e a transilagem da massa de grãos e os inseticidas químicos, quando necessários (SUBRAMANYAM; HAGSTRUM, 2000, LORINI, 2003).

Principais pragas de grãos armazenados, seus hábitos alimentares e os danos

Hábitos alimentares e origem das pragas

Os insetos de grãos armazenados apresentam diversidade de hábitos alimentares, incluindo espécies mastigadoras granívoras ou espermófagas que se alimentam do endosperma e/ou do embrião dos grãos e das sementes; espécies micófagas que se alimentam de fungos; predadores e parasitoides que consomem ovos ou os demais estágios das pragas. Muitas espécies de insetos, especialmente as pragas primárias de grãos, mostram preferência pelo germe por causa do seu alto valor nutritivo.

As principais espécies de insetos-praga de grãos armazenados pertencem às ordens Coleoptera (besouros, carunchos e gorgulhos) e Lepidoptera (traças-de-grãos). Há ainda poucas espécies de Psocoptera (psocópteros ou piolhos-de-grãos) que infestam grãos e outros produtos armazenados. No ambiente de armazenamento ocorrem parasitoides da ordem Hymenoptera (vespinhas) e predadores das ordens Hemiptera e Diptera, que atuam como agentes de controle biológico das pragas.

De acordo com o hábito alimentar e o padrão de alimentação, os insetos que infestam grãos armazenados podem ser classificados como pragas primárias ou secundárias, ressaltando que muitos autores usam apenas a indicação de pragas internas ou externas.

Pragas primárias ou pragas internas são aquelas que rompem a película do grão íntegro e sadio e nele penetram para completar seu desenvolvimento, alimentando-se do endosperma e/ou do germe (embrião). Além de provocarem danos diretos elevados, favorecem a entrada e a instalação de outros insetos e microrganismos que causam a deterioração do grão. Exemplos dessas pragas são as espécies de gorgulhos Sitophilus oryzae (L.) e Sitophilus zeamais Motschulsky (Coleoptera: Curculionidae); besourinho-dos-cereais Rhyzopertha dominica (F.) (Bostrichidae) e diversas espécies de Bruchinae (carunchos); e a traça-dos-cereais Sitotroga cerealella (Olivier) (Lepidoptera: Gelechiidae).

Pragas secundárias ou pragas externas são aquelas que não conseguem romper a película do grão íntegro e requerem que o grão esteja danificado ou quebrado para dele se alimentar. Essas pragas ocorrem na massa de grãos quando estes estão trincados, quebrados ou mesmo danificados por pragas primárias ou danos mecânicos; multiplicam-se rapidamente e causam prejuízos elevados. Como exemplos, citam-se as espécies de Coleoptera ou besourinhos Cryptolestes ferrugineus (Stephens) (Cucujidae) e Oryzaephilus surinamensis (L.) e Oryzaephilus mercator (Fauvel) (Silvanidae); e os besourinhos-das-farinhas Tribolium castaneum (Herbst) e Tribolium confusum Jaquelin du Val (Tenebrionidae). A larva da traça-dos-cereais Plodia interpunctella (Hübner) (Lepidoptera: Pyralidae) pode danificar parcialmente a casca do grão e, posteriormente, alimentar-se da parte interna sem, no entanto, se desenvolver no interior do grão; além de outras espécies de Pyralidae dos gêneros Ephestia, Cadra e Corcyra. Pragas associadas não atacam o grão propriamente, mas estão presentes no ambiente de armazenamento, resultando na contaminação dos produtos, como, por exemplo, os psocópteros (Psocoptera).

A Tabela 3 apresenta uma lista das principais espécies de insetos que infestam produtos armazenados, de acordo com seu hábito alimentar (LEVINSON; LEVINSON, 1978; BAKER; LOSCHIAVO, 1987). Com exceção das espécies que atacam os grãos intactos, ou seja, as pragas primárias, as demais têm hábito mais diversificado. Por exemplo, o besourinho-do-fumo Lasioderma serricorne (F.) (Coleoptera: Anobiidae) pode alimentar-se de mais de 50 produtos vegetais e animais, incluindo a pimenta e a páprica (HOWE, 1957; Le CATO, 1978). Le Cato e Mc Gray (1973) observaram que as populações de O. surinamensis, O. mercator, T. castaneum e T. confusum podem alimentar-se de 15 tipos diferentes de dietas. Os grãos de soja são os menos atacados durante o armazenamento, mas, mesmo assim, Cox e Simms (1978) registraram 12 espécies de insetos, potencialmente pragas, em farinha de soja, dependendo da temperatura e da umidade. Muitas espécies de insetos alimentam-se de fungos associados com a umidade elevada dos grãos e de farinhas, especialmente, as espécies secundárias, como C. ferrugineus, O mercator, T. castaneum e T. confusum (SINHA, 1965, 1966, 1968; LOSCHIAVO; SINHA, 1966; DOLINSKI; LOSCHIAVO, 1973).

Tabela 3. Hábito alimentar de algumas espécies de insetos de produtos armazenados.

Tipo de Alimento | Espécie | Estágio(1)
Grão intacto (cereal ou oleaginosa) | Acanthoscelides obtectus | Larva, adulto
| Corcyra cephalonica | Larva
| Rhyzopertha dominica | Larva, adulto
| Sitophilus granarius | Larva, adulto
| Sitophilus oryzae | Larva, adulto
| Sitophilus zeamais | Larva, adulto
| Sitotroga cerealella | Larva
| Trogoderma granarium | Larva
| Zabrotes subfasciatus | Larva, adulto
Grão quebrado, partido ou danificado, ração | Cryptolestes ferrugineus | Larva, adulto
| Cryptolestes pusillus | Larva, adulto
| Oryzaephilus surinamensis | Larva, adulto
| Plodia interpunctella | Larva
| Tribolium castaneum | Larva, adulto
| Trogoderma spp. | Larva
Farinha e alimento processado, ração | Anagasta kuehniella | Larva
| Tribolium confusum | Larva, adulto
| Tenebrio molitor | Larva
Grão ou farinha mofados | Ahasverus advena | Larva, adulto
| Pyralis farinalis | Larva
| Typhaea stercorea | Larva, adulto
Fruta seca | Cadra cautella | Larva
| Ephestia elutella | Larva
Noz, cereal e produto oleaginoso | Oryzaephilus mercator | Larva, adulto
Temperos diversos | Lasioderma serricorne | Larva
| Stegobium paniceum | Larva

(1) Estágio de desenvolvimento responsável por dano significativo de alimentação.

Fonte: Levinson e Levinson (1978).

Hill (1990) apresenta outro sistema de classificação para o hábito alimentar das pragas de armazenamento, pois, além dos insetos de grãos e de produtos vegetais, inclui espécies que atacam produtos de origem animal, agrupados em seis categorias: a) pragas primárias que penetram e se desenvolvem nos grãos, consumindo o endosperma e/ou o germe; b) pragas secundárias que se alimentam de grãos quebrados e/ou farinhas; c) detritívoros que inclui um grupo diverso de espécies (baratas, grilos, traças), geralmente polífagas e onívoras, consumindo restos de produtos de origem animal e/ou vegetal; d) fitófagos especializados em sementes de oleaginosas (diversos bruquíneos), fumo, chocolate e frutas secas que contêm grande quantidade de açúcar e atraem espécies de Carpophilus (Nitidulidae); e) material de origem animal, espécies que utilizam proteína (moscas podem infestar carnes, geralmente secas; ácaros que se alimentam em queijos, presuntos e bacon) e queratina (peles, lãs, pelos, couros, chifres), incluindo traças-de-roupa, dermestídeos, psocópteros que se alimentam de insetos de coleções; e f) predadores e parasitoides das pragas de armazenamento, principalmente himenópteros e alguns hemípteros e ácaros.

As espécies de produtos armazenados podem ter sido originadas em diversas regiões do mundo, mas são transportadas de um país ou continente para outro, juntamente com as mercadorias, ao longo dos séculos, tornando-se cosmopolitas. É de se esperar que muitas dessas espécies ocorram em populações, subespécies geográficas ou raças com diferenças na preferência alimentar, nos requisitos climáticos e na suscetibilidade a pesticidas (HILL, 1990).

Quanto à origem e à evolução das pragas de armazenamento, considera-se que grãos e sementes secos não são as melhores dietas para os insetos, pois a maioria das espécies prefere esse alimento quando ainda macio e suculento. Contudo, no curso da evolução, muitas espécies que se alimentavam de sementes, no campo, adaptaram-se para utilizar sementes mais velhas, duras e secas, pelas quais há menor competição. À medida que o homem passou a coletar e estocar cereais, esses ambientes passaram a ser um nicho para muitas das espécies já adaptadas ao longo do tempo; assim, o ambiente de armazenagem passou a ser um habitat com alimento abundante e permanente que assegura infestações cruzadas (do campo) e reinfestações de pragas continuamente. Um exemplo são os Bruchinae, que se alimentam de sementes de leguminosas no campo e podem continuar as infestações no armazém. Os detritívoros têm a capacidade de se adaptar facilmente a resíduos diversos e a materiais em decomposição, tanto fora como dentro da estrutura de armazenagem.

As espécies micófagas e outras pragas secundárias, originalmente, alimentavam-se de micélios de fungos e alguma celulose sob cascas de árvores, mas adaptaram-se a condições mais secas de armazém, onde existe algum crescimento fúngico, passando a consumir, também ou exclusivamente, resíduos de grãos, como muitas espécies de coleópteros e psocópteros. Frutas secas e maduras ocorrem na natureza, o que facilitou a adaptação de muitas espécies de Nitidulidae e Pyralidae a um alimento semelhante, porém, armazenado, e, provavelmente, no curso da evolução, em virtude da longa associação com cereais armazenados, algumas dessas espécies incluíram os grãos em sua dieta. Algumas espécies que atacam produtos armazenados não têm origem conhecida na natureza, a não ser na periferia de armazéns, como é o caso de Tribolium spp. e L. serricorne (HILL, 1990).

O besourinho-dos-grãos R. dominica é uma das pragas mais destrutivas em grãos armazenados, especialmente os do trigo. Além da longevidade considerável, apresenta capacidade de voo e tem sido capturada na periferia das estruturas de armazenamento e em áreas de mata, longe de armazéns, sugerindo seu hábito primitivo de se desenvolver na madeira de árvores, que serviriam como nicho temporário, fonte alternativa de alimento ou sítio de hibernação na ausência do alimento preferido.

Cada inseto contém em seus tecidos ou no trato digestivo uma combinação e quantidade de elementos químicos característicos de suas dietas e/ou do ambiente, e essas características podem indicar diferentes origens geográficas das subpopulações (BOWDEN et al., 1984). Estudos usando métodos de análise de traços de elementos (isótopos) foram desenvolvidos para rastrear a origem, o movimento e a história alimentar de R. dominica (MAHROOF; PHILIPS, 2006). Adultos dessa espécie foram capturados em armazéns e em matas e analisados para os traços de diversos elementos; outros foram criados em trigo, sementes de carvalho (Quercus sp.) e milho na espiga, triturados. Tanto os insetos quanto as dietas/hospedeiros foram analisados com os isótopos d13C e d15N. Os valores dos isótopos de carbono nos tecidos dos insetos foram similares aos das dietas, indicando que são marcadores mais confiáveis que os isótopos de nitrogênio para rastrear o alimento da dieta para os tecidos. A análise dos isótopos de carbono revelou que os insetos provenientes do campo e dos armazéns não apresentam diferenças significativas nos valores de d13C. Entre os elementos-traço, o Zn foi o que se mostrou mais promissor como marcador; os insetos coletados na periferia do armazém apresentavam concentração de Zn semelhante aos de dentro do armazém, mas diferiram dos capturados na mata, os quais estariam se alimentando de materiais do carvalho, recurso predominante nesse ambiente. Essas informações podem ser utilizadas em programas de monitoramento para detectar o movimento das pragas para dentro e para fora do armazém, e no emprego de medidas de exclusão (telas), limpeza e remoção de árvores e plantas da periferia da estrutura.

Danos

Os danos diretos de insetos nos grãos armazenados resultam, basicamente, da atividade de alimentação das larvas e/ou adultos, que podem consumir o endosperma e/ou o embrião (germe) de grãos íntegros ou quebrados ou, ainda, de seus subprodutos, como as farinhas, resultando em perdas qualitativa (nutricional) e quantitativa de matéria seca. Quando se alimentam da semente, podem provocar perda de germinação e/ou vigor. Os danos indiretos são a contaminação com insetos vivos ou mortos, as exúvias, as fezes, as teias, os fragmentos e outros resíduos que podem resultar em perda de qualidade e em redução do padrão comercial. Além disso, podem, em decorrência de sua atividade biológica, gerar calor e aumentar a umidade, formando “bolsões de calor” que favorecem o aumento das infestações por outros insetos e o desenvolvimento de fungos e outros microrganismos, causando deterioração do grão e aumentando o risco de combustão espontânea.

A espécie R. dominica é considerada a praga mais séria em cereais armazenados no Brasil, especialmente o trigo. A exemplo do que ocorre na Argentina, R. dominica também vem causando prejuízos nos estoques de milho e de arroz no Brasil (Figura 1). É uma espécie muito voraz e sua presença é caracterizada pela grande quantidade de pó farináceo que deixa no processo de alimentação, misturado com material fecal e com cheiro adocicado.

Figura 1. Danos causados por Rhyzopertha dominica em diferentes grãos de cereais: (A) Arroz; (B) Trigo; e (C) Cevada.

Fotos: Fabiane Cristina Ceruti

Os gorgulhos S. oryzae (gorgulho-do-arroz) e S. zeamais (gorgulho-do-milho) são pragas-chave em grãos de cereais armazenados. Apresentam elevado potencial biótico e atacam indistintamente os grãos e as sementes de milho, arroz, trigo, sorgo, centeio, cevada, aveia, milheto e outros cereais e produtos. Consomem tanto o endosperma como o embrião, causando danos qualitativos e quantitativos que resultam em prejuízos consideráveis (Figura 2). As larvas do gorgulho-dos-grãos S. granarius desenvolvem-se dentro do grão e consomem aproximadamente 64% do seu conteúdo, alimentando-se especialmente do germe (CAMPBELL; SINHA, 1976). Além do consumo de matéria seca, os gorgulhos produzem resíduos e, pela sua atividade, elevam a temperatura e o teor de umidade do grão, o que favorece a invasão pelas pragas secundárias, ácaros, bactérias e fungos.

Figura 2. Danos causados por Sitophilus spp. em diferentes grãos de cereais: (A) S. oryzae em cevada; (B) S. zeamais em milheto; e (C e D) S. zeamais em milho.

Fotos: Fabiane Cristina Ceruti

Os carunchos-do-feijão Acanthoscelides obtectus (Say) e Zabrotes subfasciatus Boheman (Coleoptera: Chrysomelidae: Bruchinae) depositam os ovos sobre o grão; uma ou mais larvas penetram no grão consumindo o endosperma e o embrião. A larva, ao completar o seu desenvolvimento, antes de passar para o estágio de pupa, perfura o grão sem, entretanto, danificar a cutícula, formando uma “janela” que pode ser facilmente observada nos feijões claros. Ao emergir, o adulto empurra a “janela” para sair do grão, deixando um orifício característico de forma circular (Figura 3). Quando mais de uma larva ataca o grão, inúmeras perfurações são observadas e o grão assim danificado é considerado carunchado, afetando sua classificação e deixando um odor característico no produto.

Figura 3. Danos causados pelos carunchos-do-feijão: (A) Acanthoscelides obtectus; e (B) Zabrotes subfasciatus.

Fotos: Fabiane Cristina Ceruti

Os besouros-das-farinhas T. castaneum e Gnathocerus cornutus (F.) (Coleoptera: Tenebrionidae) têm preferência por farinhas e farelos, mas podem atacar grande variedade de grãos de cereais e rações animais, especialmente quando esses produtos apresentam elevado conteúdo de umidade e/ou quando deterioram pela presença de fungos. Como o aparelho mastigador não lhes permite romper os grãos inteiros e secos, atacam apenas o germe e os grãos já perfurados ou danificados pelos insetos primários. No trigo com elevado percentual de umidade, após atacarem o germe, consomem o endosperma.

Entre os lepidópteros, a traça-dos-cereais S. cerealella é uma praga primária que ataca o cereal ainda no campo. Nos silos e nos armazéns, em virtude de sua constituição frágil, limita sua ação à superfície da massa de grãos, no máximo de 30 cm a 40 cm. Ataca, indistintamente, milho, trigo, arroz em casca, cevada, sorgo e outros cereais (Figura 4A). A larva tece um casulo sedoso unindo vários grãos, no interior do qual completam o seu ciclo. Outras espécies de lepidópteros, como a P. interpunctella e as espécies de Ephestia e Cadra, infestam, além dos grãos (milho, trigo, arroz em casca, soja e amendoim), grande variedade de produtos farináceos, frutas secas, nozes, chocolates e rações para animais. Nos armazéns graneleiros, como ocorre com os demais lepidópteros, ficam apenas na superfície, iniciando o ataque do grão, de preferência pelo germe, pois não conseguem romper a cutícula em outra região. A mariposa não se alimenta dos produtos atacados e vive poucos dias. A traça-da-farinha A. kuehniella [= Ephestia kuehniella (Zeller)] é uma espécie voraz e, à medida que se alimenta, vai tecendo fios de seda que podem formar massas compactas, obstruindo, por vezes, maquinários e tubulações dos moinhos de trigo. Nos armazéns graneleiros, apesar de seu ataque superficial, tece uma manta sobre a massa de grãos, que serve de refúgio para outros insetos, dificultando o manejo da unidade armazenadora (Figura 4B).

Figura 4A. Sitotroga cerealella em milho, mostrando o orifício característico por onde emerge o adulto.

Foto: Fabiane Cristina Ceruti

Figura 4B. Anagasta kuehniella em produto armazenado.

Foto: Fabiane Cristina Ceruti

A presença de espécies de Liposcelis (Psocoptera) associadas aos grãos armazenados indica condições deficientes de armazenamento, danos ocasionados por outros insetos, excesso de umidade, desenvolvimento de fungos e elevado conteúdo de impurezas. Embora esses insetos sejam frequentemente ignorados e considerados de menor importância econômica, em razão de seu tamanho pequeno, infestações de psocópteros têm sido registradas frequentemente, causando danos significativos em trigo e em arroz moídos. Também causam danos econômicos em indústrias processadoras de alimentos e podem estar envolvidas com a transferência de microrganismos e com a contaminação dos alimentos por fezes e exoesqueletos. Segundo Faroni (FARONI, L., comunicação pessoal), grandes infestações que vêm sendo registradas em muitas unidades armazenadoras podem ser resultado da lavagem dos silos, acumulando água sob os pisos perfurados, elevando grandemente a umidade do ambiente e favorecendo o desenvolvimento das populações de psocópteros.

Aparelho bucal, sistemas digestório e excretor

As larvas e os adultos dos coleópteros apresentam hábitos alimentares semelhantes, com aparelho bucal do tipo mastigador e o tubo digestivo adaptado para ingerir e triturar alimento sólido. Como ocorre com a maioria dos insetos dessa ordem, o papo é reduzido ou ausente e os cecos desaparecem, e a digestão é realizada na parte anterior do intestino médio. A distribuição das enzimas nas regiões do tubo digestivo dos adultos de Tenebrionidae é semelhante à das suas larvas, confirmando que o padrão geral de digestão nas larvas e nos adultos é similar, apesar de as larvas não possuírem papo. A digestão final, especialmente de proteínas, é realizada na superfície das células do intestino médio de Tenebrionidae e Curculionidae. Nos Dermestidae, todo o processo de digestão das larvas ocorre no espaço endoperitrófico. Diversas famílias, como Curculionidae, Tenebrionidae e Chrysomelidae (Bruchinae), têm cisteína-proteinases em adição ou no lugar de serina-proteinases, como enzimas digestivas, sugerindo que seus ancestrais eram insetos adaptados para se alimentar em sementes ricas em inibidores de serina-proteinase (TERRA, 2003).

Os lepidópteros adultos apresentam, na maioria das espécies de armazenamento, o aparelho bucal sugador atrofiado, enquanto as larvas apresentam aparelho bucal mastigador. O tubo digestivo das larvas não apresenta cecos no intestino médio e todas as enzimas digestivas (exceto aquelas da digestão inicial) distribuem-se na superfície das células do intestino médio; ocorre a presença de células goblets, algumas com um “pescoço” alongado e outras pedunculadas, respectivamente, nas regiões anterior e posterior do intestino médio. Essas células excretam íons K+, que são ingeridos com o alimento e também estariam envolvidas com a absorção de água (as anteriores) e com a secreção de água (as posteriores). Apesar de haver um padrão de digestão generalizado nas larvas dos lepidópteros, aqueles que têm dieta mais especializada apresentam algumas adaptações, como é o caso das traças-da-lã (Tineidae), cujo intestino médio precisa romper as pontes dissulfídicas da queratina para facilitar a hidrólise proteolítica dessa proteína (TERRA, 2003).

Como a excreção é um dos processos fisiológicos que requer maior quantidade de água para o funcionamento, é necessária não só a disponibilidade de água para processar a urina, mas também a recuperação dessa água, antes da eliminação da urina, juntamente com as fezes. Em razão do baixo teor de umidade do grão e da baixa umidade relativa do ambiente, a absorção de água no intestino posterior é incrementada pelo sistema criptonefridial, que consiste da associação dos túbulos de Malpighi e das papilas retais. A reabsorção de água depende do bombeamento do sal nos espaços das dobras basolaterais das células absortivas, criando uma pressão osmótica que movimenta a água para esses espaços. A pressão hidrostática resultante movimenta a água para a hemolinfa, e os sais são absorvidos da água durante o processo (TERRA, 2003).

Características do alimento e da nutrição

No ambiente de armazenamento, o desenvolvimento das populações de insetos não é limitado pela qualidade ou quantidade de alimento, já que este é abundante, e tanto grãos de cereais quanto de oleaginosas apresentam composição que atende aos requisitos nutricionais dos insetos. O principal fator limitante é o baixo teor de umidade dos grãos e a baixa umidade relativa do ar.

De acordo com Hill (1990), a taxa de desenvolvimento das pragas de armazenamento é mediada pelo efeito da temperatura, da umidade relativa e/ou do teor de água do alimento e do valor nutritivo da dieta. As preferências de dieta nem sempre são facilmente estabelecidas, pois muitas espécies podem sobreviver em uma variedade de alimentos, mas apresentar desempenho melhor e reproduzir somente em poucos alimentos. Em alimentos menos adequados, a reprodução pode ocorrer, mas o tempo de desenvolvimento das formas imaturas será mais longo e com mortalidade elevada. Sob qualquer condição, sempre haverá mortalidade natural de ovos, larvas, pupas e adultos, mas sob condições ótimas a mortalidade natural é baixa, de 1% a 2%. Em condições subótimas ou mais extremas de temperatura, com umidade extremamente baixa ou dieta qualitativa ou quantitativamente inadequada, as taxas de mortalidade podem atingir de 50% a 70% em cada ínstar. Assim, a distribuição das espécies-praga é, geralmente, o resultado da combinação das condições ambientais ou do microclima, da disponibilidade e da qualidade do alimento, e da competição natural em diversos níveis, de forma que determinada espécie pode ser abundante em condições que não sejam totalmente ótimas.

Grãos diferentes e diferentes partes do grão ou semente variam quanto à composição e à qualidade nutricional. Por exemplo, o grão do milho é dividido em três porções: película ou casca (3% a 10% de amido, 1% de óleo e 3,5% de proteína), endosperma (86% a 89% de amido, 0,8% de óleo e 8% de proteína de baixo valor biológico) e germe ou embrião (5% a 10% de amido, 31% a 35% de óleo e 17% a 19% de proteína de alto valor biológico) (LAZZARI; LAZZARI, 2002). No caso do trigo, o endosperma é constituído por 70% de amido, 8% a 13% de proteína e uma pequena quantidade de vitaminas. O germe, porém, é nutricionalmente mais rico, com 25% de proteína, 20% de açúcares, e rico em vitaminas e proteínas. Outros nutrientes e traços de elementos podem variar com o tipo de grão e de tecido (WALDBAUER; FRIEDMAN, 1991).

Cada espécie de inseto tem capacidade de consumo de alimento específica, conforme demonstrado por Demianyk e Sinha (1988), que calcularam essa taxa para dez espécies de insetos de produtos armazenados e converteram o consumo diretamente em porcentagem de perda de peso do produto (Tabela 4). O consumo total é a soma da perda de peso causada por uma larva e pelo adulto durante sua vida, mas, como os lepidópteros adultos não se alimentam, o dano é resultante apenas da alimentação da larva para completar seu desenvolvimento (Tabela 4). No caso dos besouros, o dano do adulto é mais elevado porque possuem longevidade acentuadamente maior do que a das larvas. A equivalência é a perda de peso, causada por cada uma das espécies, comparada ao dano (1.00) de Cynaeus angustus (Le Conte) (Coleoptera: Tenebrionidae). Segundo Hagstrum e Subramanyam (2000), 32 adultos de C. ferrugineus, 16 de S. oryzae e três de R. dominica consomem a mesma quantidade de alimento que dois adultos de Prostephanus truncatus (Horn) (Coleoptera: Bostrichidae). Contudo, é importante levar em consideração o hábito alimentar específico das espécies. Por exemplo, C. ferrugineus alimenta-se do embrião e reduz o peso do grão, enquanto as larvas e os adultos de T. castaneum e de O. surinamensis não reduzem o peso total do grão e, provavelmente, não precisariam ser incluídas no cálculo do nível de ação baseado na perda de peso do grão por múltiplas espécies.

Tabela 4. Taxa de consumo relativo para diferentes espécies de insetos de produtos armazenados e o valor da equivalência.

Espécie | Dieta | Consumo (mg) | Equivalência
Larva | Adulto | Total
Cynaeus angustus | Milho | 32 | 453 | 485 | 1.00
Tribolium castaneum | Farinha de trigo | 13 | 315 | 328 | 0.68
Prostephanus truncatus | Milho | 13 | 223 | 236 | 0.49
Rhyzopertha dominica | Grão de trigo | 5 | 149 | 154 | 0.32
Sitophilus granarius | Grão de trigo | 19 |  67 | 86 | 0.18
Cadra cautella | Grão de trigo | 36 | - | 36 | 0.07
Oryzaephilus surinamensis | Aveia | 2 | 33 | 35 | 0.07
Plodia interpuntella | Milho | 34 | - | 34 | 0.07
Sitophilus oryzae | Grão de trigo | 7 |  25 | 32 | 0.07
Cryptolestes ferrugineus | Grão de trigo | 1 |  14 | 15 | 0.03

Fonte: Demianyk e Sinha (1988).

Bull e Solomon (1958), citados por House (1974a), determinaram que 0,214 g (peso úmido) do adulto de L. serricorne pode ser criado, desde o ovo, por grama de trigo como alimento. O rendimento dessa espécie por grama de perda de peso do alimento foi 0,46 g (peso úmido), que é comparável a 0,40 g para T. confusum e 0,43 g para A. kuehniella (Fraenkel & Blewett), mas, aproximadamente, três vezes tanto quanto S. granarius (RICHARDS, 1947).

Sabe-se que o tipo de alimento, o conteúdo e a quantidade dos nutrientes (qualidade e quantidade nutricional), bem como as condições ambientais afetam o tempo de desenvolvimento e outros parâmetros biológico-reprodutivos dos insetos de armazenamento (SUBRAMANYAM; HAGSTRUM, 1991). O desenvolvimento de S. zeamais em grãos de tamanho significativamente diferente resulta em uma progênie com tamanho corporal diferente. Adultos dessa espécie, alimentados desde os primeiros dias da emergência com grãos de milho a 25 °C e 65% de UR, produziram uma progênie cujos adultos tinham tamanho significativamente maior do que aqueles criados em milheto, nas mesmas condições. No milho, os adultos mediram 2,78 mm ± 0,18 mm de comprimento x 0,97 mm ± 0,14 mm de largura, e no milheto 0,98 mm ± 0,15 mm x 0,45 mm ± 0,08 mm. Porém, ao contrário do que se esperava, não houve diferença significativa na fertilidade das fêmeas criadas em milho e em milheto (CERUTTI; LAZZARI, dados não publicados).

Segundo Waldbauer e Friedman (1991), a alimentação seletiva (self-selection) é uma regulação contínua da ingestão do alimento, que envolve mudanças frequentes de alimentos. Essa seleção, porém, não ocorre ao acaso, mas permite que o inseto se beneficie da escolha. No caso de insetos de grãos armazenados, quando dois ou mais alimentos estão presentes, como uma mistura homogênea de partículas pequenas e secas, a taxa de ingestão da alimentação seletiva pode ser comparada com a taxa desses alimentos em mistura. O besouro-das-farinhas T. confusum pode escolher entre se alimentar das diferentes partes de um mesmo grão, ou de grãos quebrados, ou das farinhas. A alimentação seletiva obviamente beneficia a sobrevivência, o ganho de peso, a taxa de desenvolvimento e a fecundidade, pois o alimento ingerido seletivamente é utilizado com mais eficiência para o crescimento e o metabolismo do que outro modelo de ingestão. Do ponto de vista estritamente fisiológico, o aumento da eficiência, por si só, oferece pouca vantagem porque o inseto tem a alternativa de simplesmente consumir mais em vez de aumentar a eficiência. Sob o ponto de vista ecológico, contudo, não há dúvidas de que o aumento da eficiência tenha valor vital para o inseto.

A primeira demonstração da alimentação seletiva para um artrópodo foi para a larva de T. confusum que, ao ser alimentada com uma mistura 1:1:1 de pequenas partículas de três frações do grão de trigo – o germe, o farelo e o endosperma – não se alimentou ao acaso, mas selecionou uma mistura de 81% do germe, 17% do endosperma e 2% do farelo. A seleção da mistura proporciona crescimento melhor do que qualquer uma das porções separadamente, ou da farinha de trigo moída muito fina, que não permite que a larva se alimente seletivamente. Diferentemente de uma fração separada ou da farinha de trigo integral, a mistura oferecida fornece uma taxa de proteína:carboidrato de 57:43, próxima da taxa ótima de 50:50. Se forem oferecidas mais dessas porções, individualizadas, a larva vai preferir aumentar a ingestão de germe, possivelmente, além do que ela poderia ingerir, se o alimento não fosse fracionado, e que teria uma taxa germe:endosperma:farelo de somente 3:82:15. Demonstrou-se que as larvas de T. confusum, quando alimentadas com o grão inteiro de trigo com um dano na área do germe, consomem todo o germe, porém só uma pequena porção ao redor do endosperma (FRAENKEL; BLEWETT, 1943; WALDEBAUER; BHATTACHARYA, 1973).

Para a criação de espécies de lepidópteros de produtos armazenados usadas como substrato para a criação de parasitoides de ovos e de larvas para fins de controle biológico de pragas na agricultura, exige-se que se conheçam os hábitos e os requisitos alimentares daqueles insetos para a elaboração das dietas artificiais. A espécie A. kuehniella tem sido utilizada para esse fim em escala comercial (PARRA et al., 1989). Lima Filho et al. (2001) testaram diversos ingredientes para a dieta dessa espécie, a fim de baratear o custo e simplificar o preparo, baseando-se na avaliação de diversos parâmetros da biologia do inseto comparados com a dieta-padrão.

Condições ambientais, dietas e protocolos para a criação de diversas pragas de produtos armazenados e seus parasitoides são apresentadas, de forma bastante detalhada, por P. Flinn na página http://ars.usda.gov/Research/docs.htm?docid=12885.

Procura do alimento e sua utilização

Estímulos para a oviposição

A alimentação das larvas depende, em grande parte, da escolha do sítio de oviposição pelos adultos. As fêmeas de Cadra cautella (Walker) (Lepidoptera: Pyralidae) são atraídas por voláteis do trigo e ovipositam próximo à fonte do odor (BARRER; JAY, 1980). Segundo Gomez et al. (1983b), a resistência de genótipos de milho a S. oryzae pode ser explicada parcialmente por diferentes níveis de estimulantes da oviposição no grão. Estudos com S. granarius mostram que os danos de alimentação por essa espécie ocorrem, mais frequentemente, próximos ao germe, porém cerca de 70% das cavidades de oviposição situam-se na extremidade oposta, evitando que a larva de primeiro ínstar entre em contato com o tecido do embrião ou germe que teria efeito tóxico sobre elas (GOMEZ et al., 1982). Levinson e Kanaujia (1982), citados por Baker e Loschiavo (1987), observaram que as fêmeas de S. granarius fazem cavidades para os ovos em alimento peletizado contendo extrato de trigo, contudo, não ovipositam neles, indicando que determinados estímulos são necessários para a oviposição. As fêmeas dessa espécie depositam uma substância que reduz a probabilidade de mais de um ovo ser colocado em um mesmo grão de trigo.

Os adultos de T. molitor alimentam-se normalmente na superfície do produto, porém penetram no meio do alimento para ovipositar. De acordo com Gerber e Sabourin (1984), as fêmeas tendem a evitar alimento de baixa qualidade e depositam menos ovos quando o meio está empobrecido. Também penetram mais profundamente quando a densidade populacional é elevada ou quando há muitos ovos e larvas num determinado ponto do alimento. Assim, mesmo havendo abundância de alimento, o comportamento de oviposição requer uma série de estímulos químicos e físicos para uma resposta ótima.

Atrativos alimentares e estímulos gustativos

Cereais moídos com alto teor de germe são bastante atrativos para os insetos de armazenamento. O grão de trigo contém de 2% a 4% de lipídios (peso seco), enquanto o germe contém pelo menos 15% de lipídios e destes, 55% a 60% são triglicerídio que elicita resposta de agregação em diversas espécies de insetos. Baker e Loschiavo (1987) apresentam uma revisão da resposta de diversos insetos a diferentes compostos e alimentos (Tabela 5). Observa-se que o óleo do germe de trigo e outros voláteis de cereais agem como atrativos (Tabela 5). Já os ácidos graxos podem evitar ou induzir a agregação e respostas gustatórias positivas em determinadas espécies, conforme Levinson e Levinson (1978), que revisaram o comportamento alimentar dos insetos em resposta aos ácidos graxos. Outros nutrientes, como sacarose, frutose, glucose e maltose, bem como ácidos graxos combinados com certos teores de sucrose, estimulam a alimentação das larvas de P. interpunctella (BAKER; MABIE, 1973). Loschiavo (1975) demonstrou que a maltose é um potente fagoestimulante para T. confusum.

Tabela 5. Atrativos alimentares, agregantes e fagoestimulantes para espécies de insetos de produtos armazenados.

Espécie | Estágio | Alimento ou extrato | Atividade
P. interpunctella | L1(1) | Extrato de trigo, milho e amendoim | Agregante
P. interpunctella | L4 | Ácido graxo + sucrose | Fagoestimulante sinergística
S. cerealella | L | Lipídio e triglicerídio de germe de trigo | Fagoestimulante, agregante
C. ferrugineus | A(2) | Voláteis de trigo | Atrativa
O. mercator e O. surinamensis | A | Voláteis de aveia prensada e fermento | Atrativa
R. dominica | A | Voláteis de trigo | Atrativa
S. granarius | A | Triglicerídio de trigo | Agregante
S. granarius | A | Extrato aquoso de trigo | Arrastante e fagoestimulante
S. granarius | A | Sesquiterpeno | Deterrente
S. oryzae | A | Extrato etanólico de milho suscetível | Atrativa
S. oryzae | A | Extrato clorofórmico de milho | Agregante
S. oryzae | A | Amilopectina | Fagoestimulante
S. zeamais | A | Voláteis de trigo, milho e arroz | Atrativa
S. zeamais | A | Voláteis de milho; ácido hexanoico | Atrativa
T. castaneum | A | Ácidos graxos C5-C11 | Repelente
T. castaneum | A | Ácidos graxos C13, C15, C18 | Agregante
T. castaneum | A | Voláteis de trigo | Atrativa
T. confusum | A | Ácido palmítico, maltose | Agregante fagoestimulante
T. confusum | A | Triglicerídio de germe de trigo; Triglicerídio de fungos | Agregante
T. granarium | A | Ácidos graxos C5-C8 | Repelente
T. granarium | A | Ácidos graxos C12-C16 | Agregante

(1) A = adulto; (2) L = larva com a indicação do ínstar, se for o caso.

Fonte: Baker e Loschiavo (1987).

Balanço de nutrientes e de microrganismos

Apesar de ocorrer algum crescimento com diferentes níveis de nutrientes, é necessário, para o crescimento ótimo, que os níveis dos diferentes nutrientes estejam adequadamente equilibrados. Esses níveis podem variar também com o estágio de desenvolvimento do inseto, sendo que, muitas vezes, os requisitos necessários para o desenvolvimento larval não são os mesmos para a reprodução.

A nutrição pode afetar o desenvolvimento, o tamanho, a coloração, a reprodução e outras características biológicas dos insetos. Se a dieta é qualitativamente adequada, mas só está disponível em quantidade limitada, resulta em adultos de tamanho menor. A. kuehniella, por exemplo, necessita de aproximadamente 0,13 g de farinha integral para o desenvolvimento normal; em quantidades menores, como 0,04 g, as mariposas emergem normalmente, mas são bem menores e podem ter a proporção entre as asas e o corpo alterada (NORRIS, 1933). Em diversas espécies de Ephestia a quantidade de ovos produzida está diretamente relacionada com a quantidade de alimento (farinha) ingerida. Quantidades diferentes dos diversos nutrientes podem ser armazenadas no tecido adiposo de larvas e de adultos, o que é especialmente importante no caso dos lepidópteros, que não se alimentam quando adultos.

Os requisitos nutricionais tanto qualitativos quanto quantitativos variam entre espécies e também dentro da mesma espécie, de acordo com o estágio de desenvolvimento. A seguir, são apresentados os diversos nutrientes e o seu papel na nutrição de algumas espécies de insetos de produtos armazenados, estudados por diversos autores.

a) Carboidratos. Servem como fonte de energia e podem ser convertidos em gorduras estocadas ou contribuírem para a produção de aminoácidos; representam parte essencial das dietas e podem ser necessários em grandes quantidades. No caso de Tenebrio spp., o desenvolvimento é ótimo com 70% de carboidratos, porém o crescimento é interrompido quando a dieta contém menos de 40% de carboidratos. A utilização dos diferentes carboidratos depende da habilidade para hidrolisar os polissacarídios, da velocidade com que as diferentes substâncias são absorvidas e dos diferentes sistemas enzimáticos capazes de introduzir essas substâncias nos processos metabólicos (CHAPMAN, 1998). Insetos de produtos armazenados são capazes de utilizar grande variedade de carboidratos. Tenebrio, por exemplo, usa amido, manitol, o trissacarídio rafinose, os dissacarídios sucrose, maltose e celobiose e os monossacarídios manose e glucose, entre outros. Em muitos casos, os carboidratos podem ser substituídos por proteínas e gorduras, dependendo da habilidade de o inseto converter esses compostos em produtos intermediários que possam ser usados nos ciclos de transformação de energia e na velocidade em que essas reações ocorrem (DADD, 1960).

b) Lipídios. As gorduras são as principais formas de estocagem de energia, mas exceto por alguns itens específicos e em pequenas quantidades, estas não são geralmente essenciais nas dietas. Para Ephestia, a presença do ácido linoleico é essencial na dieta para que a muda transcorra normalmente. Se a quantidade for subótima, as asas ficam destituídas de escamas, pois estas não se separam da cutícula pupal, e se houver ausência total do ácido linoleico na dieta da larva, o inseto não emerge da pupa. Em O. surinamensis, os ácidos oleicos e palmíticos são mais eficientes para promover crescimento e desenvolvimento normais do que o ácido linoleico (DAVIS, 1967, citado por HOUSE, 1974a). Em T. granarium, o ácido araquidônico acelera o crescimento larval (PANT; PANT, 1961, citados por HOUSE, 1974a). Fatores lipogênicos e esteróis são necessários nas dietas de todos os insetos. O colesterol, por exemplo, pode ser armazenado em larvas mais velhas de Tenebrio, reduzindo a necessidade de maiores quantidades na dieta. Os valores nutricionais de esteróis de algumas espécies de coleópteros de produtos armazenados constam na Tabela 6.

Tabela 6. Valor nutritivo de esteróis de coleópteros de armazenamento.

Esterol | Dermestes maculatus | Lasioderma serricorne | Oryzaephilus surinamensis | Pitinus fectus | Stegobium panicum | Tenebrio molitor | Tribolium confusum
Calciferol | – |  |  |  |  | – |
Colesterol | + | + | + | + | + | + | +
7-Dehidrocolesterol | + | + | + | + | + |  | +
7-Dehidrocolesteril-monobenzoato | + |  |  |  | – |  | ±
Dihidrocolesterol | – | ± | + | ± | ± |  | ±
Ergosterol | – | + | + | + | + | + | +
7-Hidroxicolesterol | – |  |  |  | – |  | ±
7-Hidroxicolesterol-dibenzoato | – |  |  |  | – |  | ±
β-Sitosterol | – | + | + | + | + | + | +
Zimosterol | – | ± | + | ± | – |  | ±

+ bem utilizado; – não utilizado; ± parcialmente utilizado; não demonstrado (sem indicação).

Fonte: House (1974a).

c) Vitaminas. São componentes estruturais das coenzimas e necessárias em pequenas quantidades nas dietas, pois não podem ser sintetizadas. As tiamino-vitaminas B, riboflavina, ácido nicotínico, piridoxina e ácido pantotênico são essenciais para a maioria dos insetos; também a biotina e o ácido fólico são necessários para muitos insetos. Outras vitaminas, porém, são mais específicas para determinados insetos, como é o caso de Tenebrio sp., que precisa de uma fonte de carnitina, porém outras espécies, como Dermestes sp. (Coleoptera: Dermestidae), pode sintetizá-la. No caso de Stegobium sp. (Coleoptera: Anobiidae), somente tiamina e piridoxina são necessárias na dieta, pois riboflavina, ácido nicotínico, ácido pantotênico, ácido fólico, biotina e colina são sintetizadas por simbiontes intracelulares. B-caroteno (pró-vitamina A) é, provavelmente, essencial na dieta de todos os insetos porque é um componente do pigmento visual e deve ter outras funções, especialmente, relacionadas com a muda e o desenvolvimento. Há evidências de que o alfa-tocoferol (vitamina E) é requerido por muitos insetos e estaria envolvido na fecundidade das fêmeas de P. interpunctella (DADD, 1973).

O requisito de vitaminas pelos imaturos dos coleópteros O. surinamensis e T. confusum que infestam grãos e farinhas e Attagenus sp. (Dermestidae), que ataca fibras naturais e carpetes, apresenta pequenas variações, conforme demonstrado por House, (1974a) (Tabela 7).

Tabela 7. Vitaminas requeridas para o desenvolvimento de formas imaturas de coleópteros de produtos armazenados.

Vitamina | Attagenus sp. | Oryzaephilus surinamensis | Tribolium confusum
Ácido ascórbico (C) |  | _ |
Biotina | ± | ± | +
Carnitina (BT) |  | ± | +
Colina | + | + | +
Ácido fólico | ± | ± | +
Inositol | _ | _ | _
p-Ácido aminobenzoico | _ | _ | _
Ácido nicotínico | + | + | +
Ácido pantotênico | + | + | +
Pirodoxina | + | ? | +
Riboflavina | + | + | +
Tiamina | + | _ | +

+ essencial; – não necessário; ± promove alguma atividade no crescimento; ? evidências contraditórias ou dúbias; não demonstrado (sem indicação).

Fonte: House (1974a).

Como as vitaminas agem como constituintes dos sistemas enzimáticos essenciais nas atividades metabólicas, sua carência pode afetar diversas estruturas e atividades do organismo do inseto. Por exemplo, em Corcyra cephalonica (Staiton) (Lepidoptera: Pyralidae), a falta de tiamina causa alterações degenerativas celulares, especialmente nos tecidos muscular, adiposo e no epitélio do intestino médio (SWAMY; STREENIVASAYA, 1942, citados por HOUSE, 1974a). Em T. confusum, a deficiência de tiamina resulta em tecido adiposo com células pequenas (FRÖBRICH, 1939, citado por HOUSE, 1974a). De acordo com Fraenkel e Chang (1954), citados por House (1974a), a falta de carnitina em T. molitor afeta o sistema que controla a perda de água, com efeitos histopatológicos severos nos oenócitos, túbulos de Malpighi, hemolinfa e tecido adiposo, porém não nos sistemas nervoso e muscular. Outro efeito deletério da falta de carnitina é a ocorrência de ácido úrico ou seus sais no intestino.

d) Aminoácidos. São requeridos para a produção de proteínas e de enzimas estruturais. Estão geralmente presentes na dieta como proteínas e dependem da habilidade do inseto para digeri-la. A ausência de qualquer um dos aminoácidos essenciais impede o seu crescimento. Mesmo alguns dos aminoácidos não essenciais são necessários na dieta para o crescimento ótimo, pois sua síntese a partir dos essenciais consome mais energia e produz catabólitos que precisam ser rapidamente eliminados (DADD, 1973). Em O. surinamensis, a alanina, por exemplo, é necessária somente na ausência de ácidos nucleicos (DAVIS, 1967b, citado por HOUSE, 1974a). Os requisitos de aminoácidos para outras espécies de insetos de grãos e de farinhas são apresentados na Tabela 8. Em C. cephalonica, alguns iodos-aminoácido e iodoproteínas, apesar de não serem essenciais, têm efeito benéfico no crescimento e no desenvolvimento desse lepidóptero de armazenamento (MOUDGAL et al., 1958, citados por HOUSE, 1974a). Em geral, o D-isômero de muitos dos aminoácidos nutricionalmente importantes é tóxico para diversas espécies de insetos, porém em larvas de T. confusum alguns desses D-isômeros podem ser utilizados (FRAENKEL; PRINTY, 1954, citados por HOUSE, 1974a).

Tabela 8. Requisito de aminoácidos de algumas formas imaturas de coleópteros de grãos ou farinhas.

Aminoácido(1) | Oryzaephilus surinamensis | Tribolium confusum | Trogoderma granarium
Arginina, histidina, isoleucina, leucina, lisina, metionina, fenilalanina, treonina, triptofano, valina | + | + | +
Alanina | ± | _ | _
Ácido aspártico |  | ± | _
Cisteína | + | _ | _
Ácido glutâmico | _ | ± | _
Glicina | + | _ | _
Hidroxiprolina |  | _ | _
Prolina | _ | _ | _
Serina |  | _ | _
Tirosina | + | _ | _

+ essencial; – não necessário; ± promove alguma atividade no crescimento; não demonstrado (sem indicação).

(1) Os primeiros dez aminoácidos são essenciais em ratos.

Fonte: House (1974a).

e) Ácidos nucleicos. Podem ser sintetizados pelo inseto, porém quando presentes na dieta melhoram o crescimento das larvas de coleópteros. O RNA é geralmente sintetizado no tecido adiposo de T. molitor. Para O. surinamensis, contudo, o RNA é um requisito essencial na dieta reduzindo a mortalidade da espécie e, em determinados níveis dietéticos, pode ser substituído pela guanina (purina) e citosina (pirimidina) (DAVIS, 1966, citado por HOUSE, 1974a).

f) Sais inorgânicos. São essenciais para o equilíbrio iônico para atividades celulares e como cofatores ou parte integral de algumas enzimas, porém estão geralmente presentes em traços, como impurezas, em vários componentes das dietas (CHAPMAN, 1998). Os minerais são requeridos em insetos adultos para atividades reprodutivas das fêmeas, especialmente na vitelogênese. T. molitor requer magnésio, cálcio e zinco (FRAENKEL, 1958, citado por HOUSE, 1974a), enquanto em C. cephalonica altos níveis de zinco são tóxicos porque reduzem a atividade da catalase nos tecidos. T. confusum, que se alimenta primariamente em farinhas, requer ferro, magnésio, manganês, fósforo, potássio e zinco (MEDICI; TAYLOR, 1966, citados por HOUSE, 1974a).

g) Água. A absorção de água está relacionada com o movimento ativo de íons nos espaços intercelulares do epitélio do intestino médio e das papilas retais, resultando no aumento da pressão osmótica nesses espaços e na passagem da água passivamente do lúmen intestinal. O influxo de água cria uma pressão hidrostática positiva nos espaços intercelulares e a água e os íons passam para a hemolinfa. Para os processos de digestão, absorção e excreção, a água é absorvida em várias partes do intestino médio e em túbulos de Malpighi, porém, em razão da necessidade de conservação de água pelos insetos de produtos armazenados, esta é reabsorvida da urina pelas papilas retais (CHAPMAN, 1998).

Diversas espécies de insetos de armazenamento ingerem microrganismos juntamente com o alimento, enquanto outras têm uma associação constante com estes, presentes no tubo digestivo, ou intracelularmente, em vários tecidos. A presença de microrganismos permite a utilização de dietas que, do contrário, seriam inadequadas. Diversos microrganismos presentes no tubo digestivo podem suprir os insetos com vitaminas essenciais ou outros suplementos alimentares. As associações constantes são particularmente importantes para insetos com uma dieta restrita e deficiente de certos nutrientes essenciais, como grãos de cereais secos, peles, penas, lãs, madeira e outros produtos armazenados. Em Stegobium, as leveduras presentes no tubo digestivo produzem vitaminas B e esteróis que podem ser secretados no lúmen intestinal ou liberados pela digestão desses microrganismos. O efeito da perda dos microrganismos varia com a espécie e também depende da dieta disponível. No caso de R. dominica, aparentemente não há qualquer consequência negativa por causa da ausência dos microrganismos (CHAPMAN, 1998).

Enzimas digestivas

Os insetos geralmente possuem amplo espectro de proteinases digestivas que se expressam espacial e temporalmente no intestino médio. O conhecimento da composição relativa, do arranjo e do funcionamento das proteinases é essencial para a definição de estratégias de controle baseadas em inibidores de proteinases e de toxinas de B. thuringiensis, por exemplo (TERRA; FERREIRA, 1994; OPPERT, 1999).

O pH do intestino médio de T. molitor aumenta de 5,2–5,6 para 7,8–8,2 da porção anterior para a posterior, e reflete o pH ótimo para a atividade proteolítica total: 5,2 na anterior, em que ocorrem 64% da atividade, e 9,0 na posterior, com 36% de atividade. Dois terços da atividade proteolítica na porção anterior do intestino médio são devidos às cisteínas-proteinases e o restante às serinas-proteinases. Em contraste, 76% da atividade na porção posterior é decorrente das serinas-proteinases; proteinases semelhantes às quimotripsinas também são abundantes nessa região. A atividade enzimática diversificada indica que o sistema de digestão de proteínas em T. molitor é bastante complexo, e a correlação da atividade de proteinase e o pH indica um mecanismo fisiológico de regulação enzimática no intestino (VINOKUROV et al., 2006).

As cisteínas-proteinases são enzimas importantes para a digestão dos coleópteros, enquanto os vertebrados geralmente usam proteinases de outras classes para a digestão. Além dessas cisteínas-proteinases, um padrão complexo de atividades de proteinases ocorre no intestino médio dos coleópteros. O gorgulho-do-arroz S. oryzae digere o alimento usando uma combinação das classes da cisteína e da serina-proteinases. Da mesma forma, a combinação desses inibidores na dieta de larvas de T. castaneum exerce ação sinergística na redução do crescimento do inseto. Contudo, alguns insetos apresentam plasticidade fenotípica adaptativa para compensar os inibidores ingeridos, aumentando a produção de proteinases insensitivas. Dessa forma, uma explicação para o sinergismo dos inibidores da cisteína e da serina-proteinases, observado em T. castaneum, é que a combinação desses inibidores diminui a resposta adaptativa do inseto (OPPERT et al., 2000).

As taxas amilase/proteinase do intestino médio de quatro espécies de coleópteros granívoros (S. oryzae, S. granarius, T. molitor e T. castaneum) que se alimentam primariamente em grãos de cereais e subprodutos são mais altas do que as de outras espécies que se alimentam e desenvolvem em dietas de produtos de origem animal ou alimento com elevado conteúdo proteico (BAKER, 1986). Neste último caso, a atividade de proteinase geral (atividade caseinolítica), de aminopeptidase e, especialmente, as taxas de proteinase/amilase foram muito mais altas do que as dos insetos granívoros. As larvas de A. kuehniella e P. interpunctella apresentaram níveis mais baixos de amilase e mais alto de proteinase do que as quatro espécies de coleópteros citadas. Isso acontece porque essas larvas de lepidópteros, apesar de se alimentarem de cereais e subprodutos, têm hábito alimentar mais variado do que os coleópteros estudados. O autor constatou, ainda, que a enzimologia dos estágios iniciais da digestão de grandes polímeros do alimento reflete a adaptação bioquímica dessas espécies de insetos de produtos armazenados aos seus alimentos preferenciais.

Diversas carbohidrases diferem em sua concentração relativa no tubo digestivo de T. castaneum: amilase > invertase > β-glucosidade > α-galactosidase > β-galactosidase (KRISHNA; SAXENA, 1962, citados por HOUSE, 1974b). Na Tabela 9 encontram-se as principais carboidrases demonstradas para algumas espécies de Coleoptera de grãos ou farinhas. Nas larvas de T. molitor, com a redução relativa da atividade proteolítica durante o desenvolvimento larval, há aumento relativamente estável na atividade amilolítica, até que ambas as atividades atinjam um nível constante nos últimos ínstares (BIRK et al., 1962, citados por HOUSE, 1974b).

Tabela 9. Carboidrases digestivas no intestino de algumas espécies de insetos de produtos armazenados.

Espécie | Glucosidase |  | Galactosidase |  |
α | β |  | α | β | β-h-fructosidase | Amilase
Tenebrio molitor (larva) | + | + |  | + | + | + | +
Tribolium castaneum (larva) | + | + |  | + | + |  | +
Tribolium castaneum (adulto) | + | + |  | + | + |  | +
Trogoderma sp. | + | _ |  | + | + | + | +

+ presença; – ausência; não demonstrado (sem indicação).

Fonte: House (1974b).

Estudos de Cinco-Moroyoqui et al. (2006) indicam que atividades mais elevadas de amilase foram detectadas em populações de R. dominica criadas em grãos de trigo em baixas populações comparadas a altas populações. À medida que aumenta a ingestão de proteína aumenta o sucesso reprodutivo. Contudo, o consumo da proteína do trigo foi inversamente correlacionado com os níveis de atividade da amilase. A atividade da amilase em homogeneizados de R. dominica mostrou um nível variável de inibição pelos extratos de proteínas preparados com as diferentes variedades de trigo, sendo que as que apresentavam as atividades mais baixas foram mais inibidas pelos extratos de trigo do que aquelas que tinham atividades mais elevadas de amilase. Os resultados sugerem que os níveis de atividade da α-amilase e a composição das isoamilases nas populações de R. dominica são moduladas pela dieta e que a atividade inibitória da α-amilase dos grãos de trigo de variedades resistentes e suscetíveis influencia essas variações.

A atividade enzimática aumenta com a temperatura, e a maior taxa ocorre a 45 °C–50 °C, porém somente por curtos períodos, pois acima de 40 °C as enzimas são desnaturadas. Assim, para a atividade enzimática ótima, em longo prazo, deve haver um equilíbrio entre a atividade mais alta e a desnaturação mais rápida em temperaturas mais elevadas. Nas larvas de Tenebrio ocorrem mudanças na atividade das proteinases para compensar as mudanças de temperatura. Se a larva é transferida de 23 °C para 13 °C, primeiro a atividade da proteinase cai e, então, aumenta de maneira que após 10 dias a atividade é duas vezes mais alta que a inicial. Ao retornar para 23 °C, a atividade da proteinase retorna ao seu nível original. A atividade da amilase não apresenta esse tipo de mudança compensatória (APPLEBAUM et al., 1964).

As mudanças na atividade enzimática indicam que tanto a síntese quanto a secreção são reguladas fisiologicamente, podendo ser induzidas pelo alimento ou seus produtos, estimulando diretamente as células do intestino médio para a secreção – esse mecanismo é chamado secretogogue (CHAPMAN, 1998). A secreção das enzimas digestivas pode ser também estimulada por mecanismos nervosos, ou seja, no ato da alimentação a presença do alimento estimula um nervo reflexo que, por sua vez, estimula a atividade das células secretoras do epitélio intestinal. O estímulo pode ser, ainda, hormonal, ou seja, a alimentação resulta na produção de um hormônio que chega ao trato digestivo via hemolinfa. Em T. molitor, a secreção de proteinase tem uma indução endógena, porém no momento da muda e da emergência, em razão da ausência de alimento, não há secretogogues, indicando que a secreção é uma parte integral dos eventos da metamorfose regulados hormonalmente. A atividade de proteinase no intestino médio de T. molitor geralmente não ocorre em adultos decapitados um dia antes da emergência, mas funciona se a decapitação ocorrer após a emergência, indicando que as células neurossecretoras do cérebro são a fonte dos hormônios que controlam tais secreções (DADD, 1961).

Taxas de crescimento relativo

De acordo com Slansky Junior e Scriber (1985), a eficiência da assimilação pelos insetos de produtos armazenados é geralmente mais elevada do que a das espécies fitófagas filófagas. Baker e Loschiavo (1987) calcularam a eficiência de crescimento e as taxas de crescimento relativo de diversas espécies de inseto de produtos armazenados, baseando-se em resultados apresentados por diversos autores (Tabela 10). Observa-se que os valores variam com a espécie e que, geralmente, refletem a qualidade do alimento consumido. Shellenberger (1971) demostrou que o milho apresenta o mais baixo teor de aminoácidos essenciais comparado com diversos outros grãos de cereais, o que explica por que a eficiência de crescimento e a taxa de crescimento relativo de S. oryzae são mais baixas quando esse inseto alimenta-se em milho comparado com o trigo.

Tabela 10. Taxa de crescimento relativo e índices de utilização do alimento de algumas espécies de insetos de produtos armazenados em uma variedade de alimentos ou dietas. Valores baseados no balanço de massa (BM) ou no balanço energético (BE).

Espécie | Alimento ou dieta | Estágio(1) | TCR | DA | ECI | ECD
C. cephalonica | Sorgo | L (20 dias) | _ | 87 BM | 11,4 | 13,1
| Milho |  | _ | 81 | 6,9 | 8,5
| Trigo |  | _ | 80 | 5,0 | 6,2
| Amendoim |  | _ | 86 | 9,0 | 10,8
C. cautella | Sorgo | L (20 dias) | _ | 87 BM | 5,9 | 6,7
| Milho |  | _ | 87 | 3,3 | 3,8
| Trigo |  | _ | 81 | 0,6 | 0,8
C. ferrugineus | Grão de trigo cortado | O - P | 0,13 | 66-79 BE | 1-15 | 3-23
O. surinamensis | Aveia ralada | O - P | 0,20 | 89 BE | 34,1 | 34,8
R. dominica | Grão de trigo cortado | O - P | 0,17 | _ | _ | 15-38
S. granarius | Dieta artificial | L1 - P | 0,20 | 88 BM | 12,4 | 14,2
S. granarius | Grão de trigo | O - P | 0,21 | 76 BE | 10,5 | 14,1
S. oryzae | Dieta artificial | L1 - P | 0,27 | 96 BM | 24,1 | 24,9
S. oryzae | Milho Op2 melhorado | O - P | 0,15 | 76 BM | 3,2 | 4,2
| Milho Op2 normal |  | 0,14 | 78 | 3,6 | 5,1
| Milho waxy melhorado |  | 0,15 | 82 | 4,4 | 5,4
| Milho waxy normal |  | 0,13 | 80 | 3,9 | 5,0
S. oryzae | Milho – grão intacto | O - P | 0,14 | 78 BM | 4,5 | 3,4
| Milho – grão peletizado |  | 0,19 | 65 | 11,6 | 9,6
| Milho – pellets de germinados |  | 0,15 | 51 | 7,5 | 4,8
S. oryzae | Grão de trigo | O - P | 0,18 | 79 BE | 13,4 | 16,9
T. castaneum | Farinha de trigo + fermento |  |  |  |  |
|  | Linhagem-controle(2) | 0,14 | 66 BM | 12,3 | 18,8
|  | Linhagem selecionada(2) | 0,18 | 69 | 16,6 | 24,1
T. confusum | Farelo de trigo | L1 - P | 0,13 | 55 BM | 6,5 | 11,7
| Endosperma de trigo |  | 0,11 | 66 | 4,7 | 6,5
| Germe de trigo |  | 0,21 | 65 | 9,7 | 14,9
| Mistura (1:1:1) |  | 0,22 | 67 | 10,9 | 16,3

TCR – taxa de crescimento relativo (mg peso seco ganho/mg peso seco/dia); DA – digestibilidade aproximada ou eficiência de assimilação; ECI – eficiência de conversão do alimento ingerido em biomassa do inseto ou eficiência de crescimento bruto; ECD – eficiência de conversão do alimento digerido em biomassa do inseto ou eficiência de crescimento líquido.

(1) Estágios de desenvolvimento: O – ovo; L – larva e ínstar; P – pupa.

(2) Medrano e Gall (1976) – de 12 a 14 dias de idade larval de uma linhagem-controle e linhagem selecionada baseada no peso pupal aos 21 dias.

Fonte: Baker e Loschiavo (1987).

Na Tabela 10 estão resumidos os resultados dos testes realizados por Gomez et al. (1982, 1983a), que estudaram a resposta de S. oryzae a diferentes genótipos de milho, concluindo que o desenvolvimento larval é mais rápido no milho opaco Op2 do que o correspondente normal, ainda que a eficiência de conversão do alimento ingerido (ECI) e do digerido (ECD) seja mais baixa no primeiro, provavelmente em virtude da maior concentração de lisina e de endosperma mais macio, que torna o milho opaco mais suscetível ao ataque pelo inseto. O tempo de desenvolvimento de S. oryzae é mais rápido e a ECI mais alta na linhagem de milho waxy do que no correspondente normal, pois a taxa de amilopectina-amilase é mais elevada naquele, aumentando a eficiência da utilização.

Observa-se que a mistura de componentes da dieta (milho moído peletizado) oferecida para as larvas de S. oryzae resulta em aumento na eficiência de crescimento comparada com a dieta de grãos intactos (GOMEZ et al., 1983b; Tabela 10). Também os valores da ECI e ECD são mais elevados quando essa espécie é alimentada com dieta artificial, possivelmente, em razão de a dieta ser mais homogênea (BAKER, 1974). Os testes com T. confusum realizados por Waldbauer e Bhattacharya (1973) mostram que a eficiência de crescimento e os demais valores são mais altos quando o inseto é alimentado com o germe de trigo. Esses autores observaram que quando era oferecida a mistura moída com partes iguais de farelo, endosperma e germe de trigo para as larvas, estas ingeriam preferencialmente o germe rico em lipídios. O experimento realizado com T. castaneum, por Medrano e Gall (1976), demonstra que a eficiência de utilização do alimento é afetada não somente pela qualidade nutricional e a distribuição do nutriente no alimento, mas que mecanismos bioquímicos geneticamente controlados regulam a conversão do alimento, de maneira que as taxas de crescimento foram mais rápidas e os valores das taxas de consumo e de ECI mais elevados na linhagem selecionada de elevado peso pupal se comparada com a linhagem-controle.

Quanto ao valor nutritivo dos alimentos, estudos demonstram que o maior teor de lisina em diferentes cultivares de cevada não é o único fator responsável pelo aumento da taxa de desenvolvimento dos insetos. Lamb e Loschiavo (1981) estabeleceram que a taxa de desenvolvimento larval de T. confusum apresenta alta correlação com o teor de lisina presente em diferentes cultivares de cevada. Contudo, há forte influência da temperatura, demonstrada pela equação logística y = K/(1 + e exp (a – bx)), em que y equivale ao percentual de desenvolvimento diário, K é a taxa máxima de desenvolvimento, a e b são constantes determinadas pela regressão múltipla curvilinear e x é a temperatura de criação. Quando os valores de K para uma determinada cultivar de cevada é plotado contra o conteúdo de lisina da mesma cultivar, obtém-se uma correlação linear significativa, comprovando a interação entre a dieta e as condições do meio ambiente, no caso, a temperatura.

Adaptações fisiológicas e comportamentais

Efeito da temperatura na utilização do alimento

Segundo White e Sinha (1981), o aumento da temperatura de 25 °C para 35 °C acelera o desenvolvimento de O. surinamensis e aumenta a taxa de consumo de alimento, contudo, há uma redução nos valores de ECI e de ECD. No caso de S. granarius (CAMPBELL et al., 1976), apesar de o desenvolvimento ser mais rápido e o consumo de alimento maior a 30 °C, comparado com 20 °C, não há redução das eficiências de energia ingerida e consumida, demonstrando que essa espécie é mais eficiente na utilização do alimento do que O. surinamensis, independentemente da temperatura.

Utilização da energia e da capacidade intrínseca de crescimento

Os adultos de diversas espécies de coleópteros de produtos armazenados consomem significativamente mais alimento do que seus estágios de desenvolvimento. Campbell e Sinha (1978, 1990) estimaram a eficiência de utilização da energia do alimento para fins de oviposição, contra a capacidade de aumento populacional para coleópteros de armazenamento, e obtiveram uma correlação positiva elevada. Dessa forma, os adultos das espécies que têm elevada capacidade de aumento são mais eficientes na utilização do alimento para a obtenção de energia para a oviposição do que aqueles com baixa capacidade de aumento.

Adaptações fisiológicas para a alimentação

As respostas comportamentais e fisiológicas afetam a capacidade de aumento populacional e a eficiência de utilização do alimento, mesmo em espécies do mesmo gênero. Baker (1974, 1986) e Baker e Woo (1985) observaram que S. oryzae é mais eficiente na utilização do alimento (grãos de trigo) do que S. granarius e S. zeamais, pois S. oryzae apresenta maior taxa amilase/proteinase, com um nível de α-amilase três a oito vezes maior do que as duas outras espécies, respectivamente. Uma vez que o endosperma do trigo é constituído de aproximadamente 55% de amido e contém inibidores de a-amilase, os níveis mais elevados dessa enzima em S. oryzae atuariam no mecanismo de desintoxicação, pois forneceriam substrato em grande quantidade tanto para o inibidor quanto para permitir o mecanismo digestivo normal.

Respostas dos insetos às mudanças das condições bióticas e abióticas

Apesar de muitas espécies de insetos de armazenamento poderem se desenvolver em condições de baixa umidade ambiental e do alimento, o aumento no teor de umidade acelera o desenvolvimento e favorece o aumento populacional. Segundo Baker e Loschiavo (1987), os insetos respondem às mudanças de umidade do ambiente e do teor de umidade do alimento, por meio de adaptações comportamentais, fisiológicas e populacionais.

Adaptações comportamentais

O padrão de dispersão dos adultos de C. ferrugineus na massa de grãos de trigo mostra que essa espécie responde a gradientes de umidade do grão (LOSCHIAVO, 1983). Cerca de 90% da população de adultos agrega-se nas regiões de maior umidade do grão, no caso do experimento, em pontos em que a umidade do grão era de 16% contra áreas com 13,4%. Isso se deve ao fato de C. ferrugineus responder positivamente aos fungos que colonizam os grãos armazenados com alta umidade, o que favoreceria o desenvolvimento das populações do inseto e do fungo.

No caso de O. surinamensis, os adultos evitam áreas de umidade relativa elevada (100% de UR), mas respondem positivamente a gradientes entre 20% e 60% e mesmo 10% e 50% de UR. Contudo, em situações de inanição e dessecação extremas, o inseto pode responder positivamente a áreas com 100% de UR ou até agregar-se em pequenas porções de água livre ou em pontos com grão com 18% de umidade (ARBOGAST; CARTHON, 1972a, b; STUBBS; GRIFFIN, 1983).

Adaptações fisiológicas

Os insetos de armazenamento obtêm água do alimento ingerido, do ar, por absorção, e da água do metabolismo. A água pode ser perdida pela transpiração, respiração, excreção e pelas atividades de alimentação e de reprodução. Devine (1978) registrou que um adulto de S. granarius contém 1,6 mg de água no corpo, e sua demanda diária é de 12%, dos quais 17% provêm do alimento, 39% é água metabólica e 44% é obtida do ar por difusão. Um adulto de O. surinamensis contém 0,26 mg de água com uma demanda diária de 34%, da qual 10% provêm do alimento, 15% do metabolismo e 75% do ambiente.

Arlian (1979) estudou o efeito da água proveniente do alimento, grãos de trigo, com diferentes teores de umidade em adultos de S. oryzae. Em condições de baixa umidade relativa (22,5%), a perda de água por transpiração excede a da água obtida por todos os mecanismos, resultando numa redução da taxa de alimentação. Porém, na faixa entre 65% e 85% de UR, a água obtida do alimento ingerido excede a perda pela transpiração, além da absorvida do ambiente. Contudo, quando exposto a 99% de UR, há redução no consumo de alimento, mas a água absorvida passivamente compensa a redução da água do alimento. A taxa metabólica independentemente da umidade relativa e a produção de água metabólica são insignificantes para as trocas em qualquer umidade. O autor concluiu que S. oryzae ajusta sua fisiologia reduzindo o consumo de alimento em condições de umidade muito baixa ou muito elevada, de maneira que o balanço hídrico e o potencial para o ganho de água seria um fator que motivaria a alimentação.

O efeito da falta de nutrientes na função do sistema imune de T. molitor foi estudado por Siva-Jothy e Thompson (2002), que concluíram que a função desse sistema é reduzida durante um período curto de inanição, porém é rapidamente ativada para os níveis normais assim que os insetos são alimentados. Essa resposta imune pode manifestar-se, na forma de uma resposta celular, com a produção da enzima fenoloxidase, que controla a melanização para isolar patógenos presentes no organismo, produzindo, ainda, substâncias citotóxicas que matam o organismo invasor. A falta de alimento causa redução na atividade da feniloxidase na hemolinfa tanto dos machos quanto das fêmeas, independentemente da presença de reservas no tecido adiposo. Esse resultado sugere que altos níveis de atividade dessa enzima devem ter um custo energético relativamente elevado, de forma que é reduzido durante a inanição, mas retorna rapidamente com o suprimento do alimento, pois tem função importante na defesa do organismo. Assim, essa rápida modulação da função imune não é afetada apenas pelos genes, mas também pelo estado nutricional do inseto. Essa constatação tem importantes implicações na medição e na interpretação de experimentos envolvendo respostas imunes dos insetos.

Adaptações populacionais

O aumento populacional é favorecido pelas respostas compensatórias bem-sucedidas às mudanças no conteúdo de água do alimento e da umidade relativa do ambiente. Arbogast (1976) observou que a mortalidade larval e o tempo de desenvolvimento de O. surinamensis e O. mercator são reduzidos com o aumento da umidade relativa de 12% para 74%; também a taxa líquida de reprodução e o aumento do tamanho da população são significativamente maiores a 74% de UR para as duas espécies.

Evans (1982) observou que o tempo de desenvolvimento, a sobrevivência de larvas e de adultos e a taxa líquida de reprodução de S. oryzae, criado em trigo, foram positivos e mais favoráveis para o aumento populacional a 14% de umidade do grão do que a 11,2%, independentemente da temperatura.

Apesar de os insetos de armazenamento estarem protegidos de condições ambientais extremas, algumas espécies podem entrar em diapausa. Entre estas estão as espécies de Phycitinae, comumente presentes no ambiente de armazenamento, que entram em diapausa induzida por temperaturas baixas, fotoperíodo curto, superpopulação e dieta (COX et al., 1984). Uma condição semelhante à diapausa foi observada por Burges (1960) para T. granarium, caracterizada por alimentação descontínua, respiração reduzida e aumento no conteúdo de lipídio e glicogênio nas larvas. Como resultado do maior peso corpóreo, os adultos compensam o desenvolvimento lento das larvas, depositando mais ovos, o que contribui para o aumento populacional.

Os psocópteros podem ocorrer em grandes populações no ambiente de armazenagem de grãos e nos armazéns de estocagem de produtos empacotados (macarrão, arroz, fubá, chás, frutas secas, etc.). Algumas espécies alimentam-se de farinhas e do germe de grãos, sementes, fungos e bactérias, mas podem alimentar-se, quando no ambiente externo, de insetos mortos, fungos ascomicetos, matéria orgânica, madeira da casca de árvores e pólen. As altas infestações por Liposcelidae em certos produtos indicam aumento da umidade e presença de microflora. Em testes de laboratório, verificou-se que Liposcelis bostrichophila Badonnel, que é uma das espécies mais comuns nos armazéns de grãos, preferiram trigo mourisco e milheto triturados impregnados com glucose e frutose, entre várias outras dietas oferecidas (GÜNTHER, 1974, citado por KALINOVIK et al., 2006).

O exame do tubo digestivo e das fezes de diversas espécies de psocópteros de armazenamento indica que estes consomem diversas espécies de fungos e de bactérias. As fezes daqueles alimentados com fungo apresentam esporangiosporos e conídios que voltam a formar colônias nas placas de criação. Já os espécimens alimentados com bactérias de flora intestinal absorvem completamente as formas vegetativas e os microrganismos celulósicos, pela ação da celulase, eliminando apenas os esporos nas fezes, que são mais resistentes à atividade fermentativa do sistema digestório dos psocópteros (KALINOVIK et al., 2006). Assim, essas espécies têm capacidade de serem vetores de microrganismos nos alimentos, além de conter alergênicos que afetam a saúde humana.

Aplicabilidade e perspectivas para o manejo de pragas de armazenamento

O desenvolvimento acentuado das populações dos insetos de produtos armazenados resulta, basicamente, do seu potencial biótico, que leva em consideração a capacidade reprodutiva da espécie e a resistência do ambiente. Como em silos e armazéns a resistência do ambiente é praticamente nula em razão da grande disponibilidade de alimento, da ausência de pressão constante de parasitoides e de predadores e de fatores abióticos favoráveis, as espécies de insetos de grãos armazenados tendem a expressar seu potencial biótico em sua quase totalidade.

Com base na diferença relativa no consumo de alimentos pelas diferentes espécies de insetos, conforme determinado por Demianyk e Sinha (1988) (Tabela 4), pode-se usar o dano-equivalente do conjunto de espécies presentes numa massa de grãos para determinar o nível econômico de ação para o manejo integrado de pragas de armazenamento. Essa informação tem grande valor, pois grãos e outros produtos armazenados são, frequentemente, infestados por diversas espécies de insetos simultânea ou sucessivamente.

Considerando os requisitos nutricionais dos insetos, suas estratégias adaptativas para superar a baixa disponibilidade de água e as fortes interações presentes no ecossistema em questão, podem-se definir as medidas de controle mais eficientes e com o maior custo-benefício, conforme discutido a seguir.

Sanitização das estruturas de armazenamento e de processamento

A aplicação de informações da biologia nutricional dos insetos de armazenamento começa com a estratégia mais simples e básica: a sanitização ou limpeza e manutenção das estruturas de armazenamento, para eliminar fontes de alimento e abrigo para os insetos que servem de focos de infestação. Isso implica: eliminar grãos derramados, sacarias e entulhos; varrer ou aspirar resíduos e poeira das estruturas internas (paredes, assoalho, canaletas de aeração, dutos, túnel, fita de carga e descarga) e externas (telhado, “chapéu”, paredes, juntas de dilatação); limpar completamente todo o silo antes do enchimento; evitar misturas de lotes novos e velhos; consertar rachaduras e vazamentos; colocar telas de exclusão; limpar áreas externas; eliminar plantas invasoras e árvores frutíferas próximas do local, além de outras medidas previstas nas boas práticas de armazenamento.

Daglish (2006) determinou a tolerância de alguns coleópteros à falta de alimento e concluiu que o número de progênie produzido é um melhor indicador para o impacto da inanição do que a sobrevivência. A espécie mais tolerante foi T. castaneum, que requer até 35 dias para deixar de produzir progênie, enquanto R. dominica e S. oryzae já deixaram de se reproduzir aos 8 dias de inanição. Os resultados sugerem que a sanitização do ambiente (limpeza de grãos derramados) tem um impacto maior sobre essas duas espécies, que dependem exclusivamente de grãos inteiros, do que T. castaneum, que sobrevive nas farinhas.

Tem sido observado que diferentes espécies de insetos-praga de produtos armazenados exploram alimentos derramados nos pisos de moinhos de forma diferenciada. No caso de T. castaneum, por exemplo, as fêmeas são mais ativas e passam mais tempo sobre porções de alimento derramado nos pisos, enquanto os machos têm períodos mais longos de inatividade, ficando, principalmente, nos cantos dos moinhos, por onde caminham e mostram tendência de infestar alimento derramado (CAMPBELL; HAGSTRUM, 2002). Esse estudo demonstra que uma melhor compreensão da influência da paisagem no comportamento das pragas, bem como sua distribuição espacial e dinâmica populacional são necessárias para desenvolver programas de MIP mais efetivos.

Amostras de resíduos retirados do pé do elevador e de túneis contêm uma densidade de pragas maior do que em outras áreas da estrutura de armazenamento, e servem como fonte para novas infestações, bem como depósito de grãos de safra nova sobre grãos estocados há mais tempo (ARTHUR et al., 2006). Mapas de risco (Figura 5), obtidos a partir dos dados de captura com armadilhas tipo gaiola com isca alimentar em uma unidade armazenadora de grãos, no Paraná, e analisados com programas de distribuição espacial, mostram as áreas críticas onde ocorrem mais insetos e que servem de foco de infestação (CERUTI, 2007). Esses mapas auxiliam no direcionamento das medidas de sanitização, especialmente a limpeza de restos de grãos, que servem de fonte de alimento para os insetos. Usando armadilhas tipo calador para amostrar insetos dentro de um silo de grãos, Ceruti (2007) constatou que no centro dos silos se concentram mais insetos (Figura 6). Isso se deve ao acúmulo de finos e grãos quebrados que favorece o aumento populacional dos insetos, portanto, deve-se retirar esse cone central e nivelar a massa de grãos para reduzir as infestações.

Figura 5. Mapa de risco de infestação baseado no número de insetos capturados em armadilhas tipo gaiolas com isca alimentar de grãos moídos e germe de trigo (■), colocadas na área externa dos silos com milho. As áreas em vermelho são as que necessitam de medidas de sanitização mais constantes, por causa do maior movimento de grãos e do acúmulo de resíduos. Os círculos representam dois silos e a área no canto superior esquerdo fica próxima da entrada de um graneleiro.

Fonte: Ceruti (2007).

Figura 6. Distribuição dos insetos em um silo com trigo misto, mostrando a concentração de insetos nas armadilhas caladores instaladas no centro da massa de grãos, na superfície, num período de 8 meses. O símbolo ● indica a posição das armadilhas caladores; o círculo tracejado representa o silo.

Fonte: Ceruti (2007).

Monitoramento e utilização de iscas alimentares

A bioecologia e a nutrição dos insetos de armazenamento fornecem informações fundamentais para o monitoramento das pragas, particularmente no caso da utilização de atrativos alimentares, fagoestimulantes e voláteis de plantas e outros compostos que podem ser usados como iscas numa variedade de armadilhas, associados ou não com feromônios e cairomônios.

Considerações sobre o comportamento dos insetos e seus requisitos nutricionais são fundamentais para o desenvolvimento de armadilhas e tipos de iscas para insetos de armazenamento (BARAK et al., 1990). Alimentos específicos, grãos moídos, óleos vegetais e compostos voláteis derivados de alimentos têm sido usados como iscas em armadilhas, aumentando a atratividade de diversas espécies de insetos, possibilitando monitoramento precoce das infestações, especialmente em moinhos e fábricas de alimentos e rações, e em supermercados. Essas armadilhas geralmente possuem uma malha que envolve a isca alimentar, permitindo o acesso dos insetos e sua manutenção por um tempo determinado sobre o alimento, retirando a isca periodicamente para evitar que se torne foco de infestação. Essas ferramentas são úteis para monitorar diferentes espécies simultaneamente, e de ambos os sexos, e em toda a estrutura de armazenamento, e os resultados podem ser usados para determinar as áreas de maior risco para fins de manejo das infestações (THRONE; CLINE, 1989, 1994).

Diversas pesquisas têm sido desenvolvidas combinando o resultado da captura nas armadilhas com iscas alimentares, distribuídas fora dos silos, na estrutura do armazenamento, com os dados de outros tipos de armadilhas na massa de grãos, fornecendo informações mais completas e precisas para a adoção de medidas de controle (PINNIGER, 1990; PEREIRA, 1994; PEREIRA et al., 2000; CANEPPELE et al., 2003a; CERUTI, 2003, 2007). Armadilhas tipo calador, inseridas na massa de grãos, podem ser usadas sem qualquer atrativo ou conter isca alimentar e/ou feromônios para amostrar insetos que se movimentam ativamente (Figura 7A). Trematerra et al. (2004) usaram armadilhas com iscas alimentares para avaliar a presença e a distribuição espacial de insetos em unidades armazenadoras de arroz. A isca consistia de uma mistura de grãos de cereais moídos, incluindo arroz e germe de trigo (Figura 7B).

Figura 7A. Armadilhas caladores utilizadas para o monitoramento de insetos na massa de grãos; elas podem ser usadas sem qualquer atrativo ou com iscas alimentares e/ou feromônios.

Foto: Maria Cristina Zborowski de Paula

Figura 7B. Armadilhas tipo gaiola com isca alimentar composta por grãos de cereais moídos e germe de trigo.

Foto: Maria Cristina Zborowski de Paula

Misturas de óleos de grãos atrativos para besouros de armazenamento estão disponíveis comercialmente para uso em armadilhas pitfall. Para algumas espécies, esses óleos podem atuar como sinergistas para feromônios sintéticos. Mahroof e Phillips (2007) testaram diversos alimentos e outros compostos, como grãos, nozes e condimentos moídos, óleos vegetais e extratos de plantas para o monitoramento do besourinho-do-fumo L. serricorne. As armadilhas com o feromônio serricornin combinado com iscas de páprica ou de pimenta-vermelha (chili) moídas, ou extratos hexânicos desses condimentos, apresentaram efeito sinérgico e capturaram um número significativamente maior de machos e de fêmeas, quando comparadas com outras iscas testadas. Contudo, apesar de estudos químicos extensivos, ainda não se tem uma isca com voláteis de grãos e alimentos Formulados de tal modo que esses odores sejam liberados lentamente quando usados nas armadilhas.

Arbogast et al. (2000) sugerem que os dados de capturas com armadilhas com iscas alimentares e/ou feromônios sejam submetidos à análise espacial para a elaboração de mapas das infestações de insetos, conforme mostrados nas Figuras 5 e 6, para fins de monitoramento e manejo. Usando dados de armadilhas com óleo de aveia + feromônios para besouros em armadilhas pitfall, em locais estratégicos, os autores elaboraram mapas da distribuição espacial e temporal dos insetos na estrutura e puderam avaliar também a eficiência dos tratamentos e proceder à documentação das infestações e das estratégias de manejo adotadas. Atrativos e repelentes alimentares podem ser usados também para manter os insetos fora de indústrias e armazéns, e longe de produtos a serem protegidos, colocando as iscas em armadilhas com um dispositivo para eliminar os insetos capturados (inseticida) fora das instalações.

Medidas físicas de controle

Secagem e pré-limpeza do grão

A simples secagem do grão, reduzindo seu teor de umidade para níveis seguros (12% de UR), seguida da sua pré-limpeza por meio de peneiras, é fundamental para garantir sua qualidade no armazenamento e retardar ou evitar as infestações por insetos. A pré-limpeza do grão visa remover os grãos pequenos, partidos, quebrados, fragmentos, impurezas e matérias estranhas, para deixar o grão em condições para ser processado ou armazenado por longos períodos de tempo. A presença de resíduos afeta a qualidade e a armazenabilidade de grãos quanto aos seguintes aspectos: reduz seu valor comercial; aumenta os riscos de proliferação de insetos e de infecção fúngica (é importante considerar a associação existente entre insetos e fungos e seu impacto na qualidade final do grão e de seus subprodutos); interfere com a aeração e o resfriamento artificial da massa de grãos; aumenta os riscos de explosão de poeira; aumenta a exposição do operador a contaminantes e os custos de supressão do pó no grão e no ambiente.

Manejo da temperatura

Os tratamentos de grãos e de outros produtos armazenados, com frio ou calor, bem como das estruturas com temperaturas elevadas representam estratégias que afetam o desempenho alimentar e reprodutivo dos insetos e controlam efetivamente as infestações.

A temperatura alta ou o tratamento de calor é alternativa viável para o controle de insetos em moinhos de trigo, fábricas de rações, indústrias de moagem de milho, fábricas de massas, cereais matinais, supermercados e depósitos onde não se tolera a presença de inseticidas residuais. É uma tecnologia antiga, mas que vem ganhando importância cada vez maior como medida de controle alternativa para a fumigação com o brometo de metila, para o controle de insetos em moinhos e indústrias, uma vez que o brometo de metila encontra-se em processo de ser banido por afetar a camada de ozônio. Durante o tratamento com calor, todas as partes internas da indústria são aquecidas a 50 °C–60 °C e essa temperatura mantida por 24 h a 36 h para matar todas as formas de insetos presentes na estrutura e/ou nos equipamentos. A eficiência depende da habilidade em se manter a temperatura alta e uniforme em todas as partes da estrutura. Aquecimento em excesso pode danificar equipamentos, e a falta de calor em certos pontos, especialmente nas partes mais baixas e nos equipamentos, pode resultar na sobrevivência de insetos que irão reinfestar o local.

É importante que o nível de temperatura e o tempo de exposição sejam suficientes para provocar a mortalidade dos ovos, larvas de todos os ínstares, das pupas e dos adultos, pois a suscetibilidade ao calor, até o nível subletal de temperatura (item A importância do armazenamento de grãos), varia com a espécie, em que um estágio pode ser mais suscetível ou resistente do que outro. Armadilhas com insetos vivos em diversos pontos da estrutura são importantes para avaliar a mortalidade e garantir o resultado do tratamento.

Larvas de primeiro ínstar de T. castaneum mostram-se mais tolerantes às temperaturas elevadas durante o tratamento de estruturas com calor em razão da presença de proteínas que conferem termotolerância (heat shock proteins – HSPs), conforme demonstrado pela análise de Western Blot, usando anticorpos HSP 70 (MAHROOF et al., 2005). Nessas larvas, a expressão do HSP 70 aumentou 33% quando expostas a 40 °C por 1 hora, enquanto nos demais estágios a expressão de HSP 70 não variou significativamente e, no caso dos ovos, chegou a ser reduzida significativamente a 40 °C. A expressão HSP 70 mostrou que o aumento da termotolerância das larvas depende da temperatura e do tempo de exposição, durando 8 horas a 40 °C ou 30 minutos a 46 °C (Figura 8).

Figura 8. Análise de Western Blot da proteína termotolerante HSP 70 em diversos estágios de Tribolium castaneum expostos a três temperaturas por 1 hora. MM – padrão da massa molecular; HSP – amostras positivas para HSP 70. As linhas contêm quantidades iguais de proteína (80 µg) de homogeneizados de ovos (A); larvas jovens (B); larvas mais velhas (C); pupas (D); e adultos (E).

Fonte: Mahroof et al. (2005).

O uso de temperaturas baixas é uma das melhores medidas de manejo para a conservação de grãos e sementes, pois mantém o vigor e a germinação e inibe o aumento populacional dos insetos. Conforme discutido no item A importância do armazenamento de grãos e apresentado na Tabela 2, o impacto de temperaturas baixas sobre os insetos pode resultar na redução dos movimentos e na interrupção da alimentação e da reprodução, e até em morte. Na faixa de 12 °C a 18 °C o desenvolvimento torna-se mais lento e pode até ser interrompido à medida que a temperatura é reduzida. Essa faixa é a de melhor resposta em termos econômicos para se operar os equipamentos de resfriamento artificial (Figura 9). Abaixo de 12 °C o custo aumenta muito e o benefício é marginal. Em termos práticos, isso significa que se a massa de grãos for armazenada com poucos insetos é possível manter ou até reduzir esse número somente com a utilização do resfriamento artificial (LAZZARI et al., 2006) e da aeração com ar ambiente, ou com a combinação de ambos, onde o clima permitir. Por exemplo, reduzindo a temperatura da massa de milho armazenado para a faixa de 15 °C a 18 °C é possivel reduzir a multiplicação de insetos e interromper o desenvolvimento fúngico. Pode-se complementar o resfriamento com a aeração com ar natural (em algumas regiões do Brasil onde as temperaturas noturnas são baixas), reduzindo a temperatura dos grãos para 10 °C–12 °C. Porém, isso só é possível quando a temperatura do ar ambiente externo estiver pelo menos 5 °C abaixo da temperatura da massa de grãos armazenada.

Figura 9. Esquema de resfriamento artificial de grãos com insuflação de ar frio pelo sistema de aeração.

Ilustração: Sonia M. N. Lazzari

É condição primordial para o resfriamento artificial que a massa de grãos esteja muito limpa (sem impurezas, matérias estranhas, quireras e finos, que são as porções em que se concentram os insetos, particularmente as espécies externas e as micófagas) e com umidade na faixa de 13% a 15%. No caso do milho, se os grãos forem limpos (passados em peneira de 7 mm a 8 mm de diâmetro), pode-se tolerar um teor de umidade de 1 a 2 pontos percentuais acima de 13%. A aplicação de pós-inertes pode ser associada a essa técnica para controlar os insetos que migram de fora para dentro.

Antes de concluir o enchimento de um silo, deve-se nivelar a camada superior e remover o cone central. Recomenda-se aplicar, na última porção, 1 kg de terra de diatomácea/t de grão. Dessa forma, a massa estará envelopada e pronta para receber o resfriamento. Concluir o resfriamento mantendo a temperatura na faixa de 14 °C a 16 °C. No esvaziamento parcial do silo, se existir grande infestação de insetos rente ao chapéu do silo, em que as temperaturas chegam a 40 °C–55 °C, os insetos podem infestar a massa e toda a estrutura de transporte e de movimentação. Por isso, o tratamento da camada superior com terra de diatomácea é importante para o sucesso do resfriamento e para evitar que focos de infestação se espalhem. Temperaturas altas resultam em alta mobilidade dos insetos e as partículas do pó inerte irão aderir mais rapidamente ao corpo destes.

Pós-inertes

A utilização da terra de diatomácea tem sido amplamente estudada e aplicada para o controle de insetos de grãos armazenados (PINTO JUNIOR, 1994). Esse produto é constituído por carapaças de algas diatomáceas que, depositadas ao longo do tempo, formam sedimentos que podem ser moídos e destinados a diversos usos, desde base para cremes dentais e outros produtos de higiene, filtros para bebidas, inseticida orgânico e outros. As partículas de terra de diatomácea em contato com o inseto ficam adsorvidas na camada de cera da epicutícula e, como resultado da abrasão causada pelo movimento dos insetos na massa de grãos, a cera é removida, expondo o inseto à dessecação (Figuras 10 e 11). As partículas ficam também aderidas nas peças bucais, antenas, espiráculos e podem ser eventualmente ingeridas pelos insetos.

Figura 10. Carapaças de terra de diatomácea usadas para o controle de insetos de produtos armazenados.

Fonte: Lazzari (2005).

Foto: Fernanda Lazzari

Figura 11. Eletromicrografias de Sitophilus zeamais; A e C, respectivamente, corpo inteiro e antena sem tratamento com terra de diatomácea; B e D, respectivamente, corpo inteiro e antena com partículas de terra de diatomácea a 750 g/t de grão.

Fonte: Ceruti (2007).

Fotos: Fabiane Cristina Ceruti

Uma das técnicas de aplicação da terra de diatomácea é o envelopamento da massa de grãos que forma uma barreira que impede reinfestações. Mesmo que a ação seja mais lenta do que a de um inseticida líquido, a ação residual da terra de diatomácea é muito mais prolongada e sem as demais desvantagens dos inseticidas. Conforme descrito por Lazzari (2005), para o feijão tratado com terra de diatomácea para o controle dos carunchos não há alteração do sabor e o resíduo ou a poeira aderido ao grão também pode ser facilmente removido mediante lavagem, antes do processamento ou da preparação do alimento.

Resistência de plantas e compostos bioativos

A resistência de plantas é uma das estratégias mais importantes no manejo integrado de pragas de campo (MIP), podendo ser expressa também no grão ou na semente colhidos e armazenados. Contudo, os mecanismos de resistência de grãos são complexos e dependem de suas propriedades físico-químicas e bioquímicas e das adaptações dos insetos a essas características. Ao contrário dos tecidos das plantas em desenvolvimento, os grãos apresentam composição química estável e não possuem compostos de defesa, como alcaloides, saponinas, aminoácidos não proteicos, terpenoides ou fenois (NAWROT et al., 2006).

Diversos mecanismos podem estar implicados na resistência de grãos e sementes aos insetos-praga de armazenamento: os de natureza química – ausência de nutrientes vitais; presença de compostos que afetam negativamente o seu desenvolvimento, como inibidores de enzimas digestivas ou, ainda, em virtude de voláteis repelentes ou deterrentes que afetam o comportamento alimentar e, como resultado, reduz o desenvolvimento das populações; os de natureza física – representados pela resistência da película do grão e dureza do endosperma, entre outras características.

O índice de suscetibilidade do grão, que inclui o número de progênie produzido e o tempo de desenvolvimento, é uma boa medida para comparar a qualidade nutritiva de diferentes variedades de grãos, sendo que a dureza do grão é uma propriedade que limita a utilização do alimento (DOBIE, 1974). Nawrot et al. (1985) verificaram que albuminas, globulinas e gliadinas presentes em grãos de trigo afetam negativamente o desenvolvimento larval, a longevidade e a fecundidade de algumas espécies de insetos de armazenamento.

Composição do grão

Caneppele et al. (2003b) e Marsaro et al. (2005b) testaram diversos híbridos de milho, avaliando sua composição química, para selecionar aqueles que apresentam maior resistência ao ataque de S. zeamais, e constataram que os teores de lipídios no grão correlacionaram-se positivamente com a resistência dos materiais ao ataque de S. zeamais. Nawrot et al. (2006) observaram que certa variedade de trigo duro, apesar de possuir atividades biológicas favoráveis para S. granarius, isto é, com alta atividade amiolítica e baixa antiamiolítica, pode ser resistente por causa dos elevados teores de proteína, da dureza e do alto conteúdo de fibra.

Inibidores enzimáticos

A presença de inibidores de enzimas digestivas em determinadas plantas e materiais genéticos é uma característica desejável para inibir o desenvolvimento das populações de insetos em grãos armazenados.

As cisteínas-proteinases são enzimas importantes para a digestão dos coleópteros, enquanto os vertebrados geralmente usam proteinases de outras classes para a digestão. Por essa razão, a incorporação de genes que codificam os inibidores das sisteínas-proteinases em grãos transgênicos tem sido proposta como método para prevenir danos de coleópteros de armazenamento, sem causar problemas para os vertebrados. Inibidores enzimáticos têm sido estudados para T. castaneum usando inibidores da batata para a cisteína-proteinase (OPPERT et al., 2003). Para L. serricorne (OPPERT et al., 2002), o inibidor mais potente da atividade caseinolítica no lúmen intestinal foi o da soja, com alguma inibição também para a tripsina-quimotripsina e tripsina, quimoestatina e N-tosil-L-fenilalanina clorometil cetona. Esses inibidores da soja afetaram moderadamente a atividade caseinolítica das proteinases; a leupeptina demonstrou leve inibição, enquanto a fenilmetilsulfonil fluoride foi inibitória somente em altas concentrações (mM). A ausência de cisteína, aspártica e metalo-proteinase na digestão de L. serricorne pode ser evidenciada pela falta de ativação pelos reagentes tiol, pH alcalino ótimo e os resultados de inibidores de classes específicas de proteinases (Figura 12).

Figura 12. Inibição das proteinases do lúmen de Lasioderma serricorne por inibidores selecionados, como uma porcentagem da atividade não inibida (controle): – Inibidor da soja de tripsina-quimotripsina (Bowman Birk); – Inibidor da soja de tripsina (Kunitz); – Quimoestatina; – N-tosil-L-fenilalanina clorometil cetona; – Leupeptina; e – Fenilmetilsulfonil fluoride.

Fonte: Oppert et al. (2002).

Têm sido detectados, também, inibidores que impedem a digestão de α-amilases e proteinases no tubo digestivo dos insetos, enzimas que desempenham papel importante na digestão, respectivamente, do amido e da proteína ingeridos (FRANCO et al., 2002). Marsaro et al. (2005a) avaliaram a presença de inibidores de α-amilase em genótipos de milho como fator de resistência para o desenvolvimento de S. zeamais. Os inibidores de amilase correlacionaram-se negativamente com o índice de suscetibilidade dos híbridos de milho testados, demonstrando que esses inibidores contribuem para a resistência de alguns destes ao ataque de S. zeamais. O aumento de α-amilase pode ser obtido por meio de cruzamentos, usando materiais naturalmente dotados dessa característica, ou por meio de transgenia.

A arcelina é uma proteína que substitui a faseolina (proteína normal armazenada nas sementes de feijão) em algumas variedades selvagens de feijão, e a arcelina-1 e a arcelina-5 são as mais ativas na resistência, por antibiose, contra o caruncho-mexicano-do-feijão Z. subfasciatus. O desenvolvimento fica mais lento e o número e peso dos adultos é mais baixo em variedades ricas desse composto, indicando que essas não são nutricionalmente adequadas para o desenvolvimento das larvas. Como os bruquíneos não se alimentam quando adultos, o efeito da arcelina nesse estágio seria de antixenose, resultando na não preferência por oviposição e não por alimentação (LARA, 1997; GUZZO et al., 2006).

Compostos bioativos

a) Avidina. Um material biológico que vem sendo testado para o controle de diversas espécies de insetos de produtos armazenados é a avidina, que é uma glicoproteína presente na clara do ovo, que impede a absorção da biotina alimentar por ligar-se fortemente à esta (Kd = 10-15 M). A biotina é um cofator necessário para diversos tipos de reações de carboxilase, essencial para todos os organismos (MORGAN et al., 1993). Os insetos não têm uma rota biossintética para a biotina e devem obtê-la de fontes externas. O gene da avidina tem sido incorporado em plantas de milho e de arroz, tornando os grãos resistentes ao ataque dos insetos, especialmente quando os grãos de milho com avidina são moídos e pulverizados na massa de grãos e consumidos pelos insetos.

Quando a avidina está presente no grão de milho transgênico, a um nível de 100 ppm ou mais, impede o desenvolvimento de diversas espécies, incluindo S. zeamais, R. dominica, S. cerealella, O. surinamensis, T. castaneum, T. confusum, P. interpunctella e A. kuehniella (KRAMER et al., 2000). Porém, apenas 50% dos grãos colhidos do milho com avidina contêm níveis de avidina recombinante, pois essas plantas transgênicas são machos estéreis. Contudo, nas farinhas e no pó, derivados desse milho, há distribuição mais homogênea da avidina, tornando-os mais tóxicos do que os lotes comerciais de milho avidina. Segundo Wright (1987), uma concentração de aproximadamente 2,5 ppm de avidina liga-se a aproximadamente 38 ppb de biotina, que é cerca da metade da concentração da biotina do grão de milho (70 ppb).

Flinn et al. (2006) observaram que o pó de milho avidina, aplicado em grãos de milho infestado com três espécies de insetos, simultaneamente, apresentou eficiência de 85% na mortalidade de T. castaneum, comparado com a testemunha (apenas grãos de milho sem o pó de avidina). Contudo, sua efetividade foi mais reduzida para C. ferrugineus (40%), que também é uma praga externa, mas que tende a penetrar no grão danificado por espécies primárias; uma vez dentro do grão, alimenta-se do germe e das partes que já foram previamente danificadas, reduzindo, assim, seu contato com o pó de avidina. Já no caso de S. zeamais, o pó de avidina tem uma ação reduzida (10%) porque o inseto alimenta-se dentro do grão, evitando o contato.

b) Proteína de ervilha. Outro composto testado que afeta diretamente o processo digestório dos insetos de armazenamento é a proteína da ervilha (Pisum sativum L., Fabaceae). As sementes de leguminosas contêm aleloquímicos tóxicos e deterrentes que afetam os insetos (BELL, 1977). A farinha de ervilha, rica em proteína, é um antifeedant e repelente tóxico para S. oryzae. Resultados demonstraram que esse produto tem ação de ingestão e contato, podendo penetrar pelo tegumento do inseto (HOU et al., 2006). O TL50 para os gorgulhos adultos alimentados com farinha de ervilha foi de 3 dias (IC 95%, 2.8 dias–3.2 dias), comparado com os insetos em inanição total (TL50 de 4 dias; IC 95%, 3.7 dias–4.3 dias) e com aqueles alimentados com outros alimentos. O volume de bolhas no intestino médio dos insetos alimentados com a farinha de ervilha, rica em proteína, aumentou rapidamente (Figura13B) se comparado com o daqueles alimentados com grão de trigo (Figura 13A) e outras dietas, mas assemelha-se ao estado do inseto sem alimento. É possível que as bolhas sejam produzidas pela ação de bactérias simbiontes sobre a farinha de ervilha (NARDON; GRENIER, 1989) e, como resultado da pressão dos gases, o intestino médio fica dilatado e ativa os receptores de saciedade, resultando na inibição da alimentação (BERNAYS; SIMPSON, 1982). Tanto a farinha de ervilha enriquecida com proteína quanto o extrato da farinha e os peptídeos da ervilha danificaram e causaram a morte dos tecidos do intestino médio (Figura 13C, D), ao mesmo tempo em que os insetos começaram a morrer. Os autores atribuem o efeito tóxico da farinha de ervilha também à ação direta sobre a membrana peritrófica ou nas células do epitélio do intestino médio, como é o caso da ação no nim (Azadirachta indica Adr. Juss., Meliaceae) (NOGUEIRA et al., 1997) e em Celastrus angulatus Maxim. (Celastraceae) (LIU et al., 1998, citados por HOU et al., 2006).

Figura 13. Intestino médio de adultos de Sitophilus oryzae. Insetos alimentados com grão de trigo (A, C) ou farinha de ervilha rica em proteína (B, D). Observam-se bolhas de gás formadas no intestino médio (indicado pela flecha) somente nos insetos alimentados com a farinha de ervilha (B). Tecidos do intestino médio corados com os corantes fluorescentes calceína AM e propídio iodado, sob microscópio de fluorescência (C, D); o tecido morto fluoresce em vermelho – com aspecto leitoso brilhante na figura (D) e o vivo em verde – tecidos mais brilhantes em C.

Fonte: Hou et al. (2006).

Fotos: Xingue Hou

A farinha de ervilha rica em proteína contém albumina do tipo PA1b com peptídeos de 37 aminoácidos ricos em enxofre (TAYLOR et al., 2004b). Tem sido demonstrado que os peptídeos PA1b se ligam em sítios da membrana celular (GRESSENT et al., 2003), afetando o funcionamento dos canais iônicos. Esses peptídeos de ação inseticida têm massa molecular de aproximadamente 3.800 Da, ou seja, muito menores do que as proteínas tóxicas do Bacillus thuringiensis (SLANEY et al., 1992) e podem penetrar a matriz peritrófica. Verificou-se que os extratos dessa farinha contêm várias saponinas de soja e lisolecitinas (TAYLOR et al., 2004a) que, em razão das suas propriedades ativas de superfície, aumentam a absorção dos peptídeos tóxicos por meio da membrana celular. As saponinas da soja foram previamente consideradas como possíveis fatores anti-insetos nas sementes de leguminosas (APPLEBAUM; BIRK, 1979). Assim, o composto integral é mais efetivo no controle de S. oryzae do que apenas os peptídeos da ervilha sem as saponinas.

Hou et al. (2004) testaram a ação tóxica e repelente da farinha de ervilha, rica em proteína, para três importantes pragas de grãos armazenados: S. oryzae, T. castaneum e C. ferrugineus e para seus parasitoides, e verificaram que não é tóxica e nem reduz a progênie de Anisopteromalus calandrae (Howard) (Hymenoptera: Pteromalidae), que é um parasitoide de S. oryzae, nem de Cephalonomia waterstoni (Gahan) (Hymenoptera: Bethylidae), parasitoide de C. ferrugineus. A liberação simultânea dos dois parasitoides reduziu a população de S. oryzae em 46% e a de C. ferrugineus em 49%. Quando o trigo foi tratado com 0,04% e 0,1% de farinha de soja, rica em proteína, a população de S. oryzae foi reduzida em 26% e 79% e a de C. ferrugineus em 27% e 43%, respectivamente. Contudo, combinando a ação dos parasitoides com a farinha de ervilha, nas mesmas concentrações, a população de S. oryzae foi reduzida em 76% e 98% e de C. ferrugineus em 42% e 75%, respectivamente. A qualidade do grão, ao final dos experimentos, foi significativamente melhor neste último tratamento, se comparado com a testemunha sem tratamento.

Uma limitação do uso desse produto em unidades de armazenamento é que R. dominica, que é uma das espécies mais destrutivas de grão, não é controlada com a concentração de 0,1% de farinha de ervilha rica em proteína (BODNARYK et al., 1997). Contudo, como A. calandrae é um parasitoide generalista de coleópteros e lepidópteros de armazenamento, e não é afetado pelo produto, a combinação da proteína de ervilha com os parasitoides pode ajudar a suprimir as populações mistas de insetos, incluindo R. dominica.

c) Extratos de plantas e óleos essenciais. Extratos e óleos essenciais de plantas têm sido testados e utilizados como protetores de grãos contra pragas de armazenamento, sendo sua extração e maceração feitas com diferentes substâncias. Esses compostos desempenham diversas funções nas interações inseto-planta (repelentes e atraentes para a alimentação e a oviposição, fagoestimulantes, ovicidas, antibióticos, atrativos para parasitoides e polinizadores, etc.), nas respostas de defesa ao ataque de herbívoros e também nas interações entre plantas (alelopatia).

Hill (1990) registrou aproximadamente 2.000 espécies de plantas que produzem substâncias com ação inseticida sobre insetos de armazenamento, entre as quais a pimenta-do-reino (Piper nigrum), a menta (Mentha piperita), o basilicão (Ocimum basilicum) e Eucalyptus spp. Alguns óleos essenciais têm ação fumigante, caso do óleo da mostarda Brassica rapa L. Há muitos trabalhos testando esses compostos ou identificando sua natureza química, mas há poucas referências sobre seu modo de ação e implicações nos processos alimentares. Como discutido no item Monitoramento e utilização de iscas alimentares, muitos desses compostos, particularmente aqueles atrativos e fagoestimulantes, podem ser utilizados como iscas alimentares em armadilhas, caso dos grãos triturados de trigo para a captura de S. zeamais (CERUTI et al., 2006).

Há tendência de se usar resistência de plantas apenas na etapa de produção, esquecendo-se que o grão processado é o produto que será comercializado para a indústria alimentícia, a ração animal, o biodiesel ou outras finalidades. Assim, o melhoramento de plantas não deveria se preocupar somente com o desempenho em campo, mas também com o desenvolvimento de materiais que apresentem um grão resistente ao ataque de pragas durante o armazenamento, para garantir qualidade ao processamento e ao consumo. Propriedades bioquímicas e tecnológicas que conferem resistência ao ataque dos insetos de armazenamento podem ser obtidas por cruzamento genético convencional ou pela inserção de genes, como o milho com o gene de Bacillus thuringiensis (milho Bt) ou o milho transgênico com avidina, por exemplo.

Controle biológico

Agentes de controle biológico, como parasitoides, parasitas e alguns microrganismos, têm sido testados e utilizados, particularmente no MIP, como medidas alternativas para os inseticidas convencionalmente usados para o controle de insetos de armazenamento.

O sucesso do controle biológico depende do conhecimento e da seleção das espécies que têm maior potencial para ser liberadas no ambiente de armazenamento, bem como das interações entre este e as espécies de pragas, e outras associadas, e sua compatibilidade com outras medidas de manejo adotadas. Uma das vantagens de liberar parasitoides e predadores em grãos armazenados é que os predadores se integram facilmente nos protocolos de MIP, incluindo a sanitização e a aeração (FLINN, 1998) e também com certos produtos usados como protetores de grãos (BAKER; THRONE, 1995). Contudo, há certa preocupação com a presença desses insetos e seus fragmentos como contaminantes nos grãos e em farinhas, e também com a especificidade dos parasitoides a determinadas espécies de pragas, principalmente as primárias, requerendo a suplementação com outras medidas para incrementar a ação desses agentes de controle biológico. Tem-se adotado o uso de peneiras para a exclusão dos parasitoides, antes da moagem do trigo, para reduzir seus fragmentos nas farinhas (FLINN, 1998).

Parasitoides

A maioria dos parasitoides que ataca os besouros-praga primários pertence às famílias Pteromalidae e Bethylidae, que podem ocorrer naturalmente no ambiente de armazenamento ou serem liberados e aumentados para um controle mais efetivo (HAGSTRUM; FLINN, 1992). Esses himenópteros não se alimentam dos grãos e nem penetram nele, de maneira que os adultos podem ser facilmente removidos por peneiramento. Algumas espécies de himenópteros, nas famílias Ichneumonidae, Braconidae e Trichogrammatidae, também podem ocorrer no ambiente de armazenamento, parasitando essencialmente larvas ou ovos de lepidópteros (ATHIÉ; PAULA, 2002).

Uma das espécies de parasitoide mais eficiente é Theocolax elegans (Westwood) (Hymenoptera: Pteromalidae), que ataca as pragas primárias, cujas larvas se desenvolvem dentro do grão, como Sitophilus spp., R. dominica, S. paniceum, Callosobruchus spp. e S. cerealella (BURKS, 1979; FLINN et al., 1996; FLINN, 1998; FLINN; HAGSTRUM, 2001). Uma única fêmea de T. elegans pode parasitar até seis larvas de R. dominica por dia (FLINN; HAGSTRUM, 2001). Contudo, essa espécie de parasitoide não ataca as pragas secundárias, cujos estágios imaturos se desenvolvem fora dos grãos, como Tribolium spp. e C. ferrugineus. A temperatura pode afetar a resposta funcional desse parasitoide no controle de R. dominica, e a maior taxa de parasitismo ocorre a 30 °C (20 presas por dia) e a menor a 20 °C (duas presas por dia). Já temperaturas acima de 32,5 °C causam elevada mortalidade de T. elegans (FLINN; HAGSTRUM, 2002).

A. calandrae é um dos parasitoides mais importantes de S. oryzae e S. granarius e deve ser liberado em número suficiente no início do período de armazenamento para um controle mais efetivo. A fêmea detecta a larva do gorgulho dentro do grão e deposita geralmente um único ovo; a larva eclodida irá se alimentar dos tecidos da larva do hospedeiro (ATHIÉ; PAULA, 2002).

Outras espécies, como Cephalonomia waterstoni (Gahan) e Cephalonomia tarsalis (Ashmead) (Hymenoptera: Bethylidae), parasitam, respectivamente, as espécies de coleópteros que se desenvolvem fora do grão de C. ferrugineus e O. surinamensis. A espécie de neogregarina Mattesia oryzaephili pode infectar esses dois besouros e pode, eventualmente, infectar os parasitoides (LORD, 2006). O ácaro Acarophenax lacunatus (Cross & Krantz) (Prostigmata: Acarophenacidae) parasita, preferencialmente, ovos de T. castaneum, C. ferrugineus e R. dominica, quando são mantidos nesses hospedeiros por gerações sucessivas (OLIVEIRA et al., 2006).

A combinação de duas espécies de parasitoides pode resultar em controle mais efetivo de pragas de armazenamento, como é o caso da liberação do parasitoide de ovos de Trichogramma deion (Riley) (Hymenoptera: Trichogrammatidae) e do parasitoide de larva Bracon hebetor (Say) (Hymenoptera: Braconidae), na prevenção e no controle de P. interpunctella em farinha de milho (GRIESHOP et al., 2006). Os autores compararam a eficiência de busca e parasitismo dos parasitoides no produto empacotado em sacos plásticos e fora destes, para simular embalagens íntegras e rompidas (produto derramado em prateleiras de supermercados e armazéns), concluindo que B. hebetor foi eficiente em ambos os casos. Já T. deion foi mais eficiente no parasitismo das larvas do lepidóptero nos pacotes, porém a combinação de ambos reduziu a população de P. interpunctella em quase 100%.

Outra combinação possível é a liberação do parasitoide T. elegans juntamente com a pulverização de avidina do milho. O resultado é superior a outros tratamentos aplicados para o controle de populações mistas, pois S. zeamais desenvolve-se dentro do grão e é controlado pelo parasitoide, enquanto T. castaneum e C. ferrugineus, que se alimentam e desenvolvem externamente e não são parasitados por T. elegans, ficam sujeitos à ação do pó do milho avidina. A avidina não exerceu efeito negativo sobre o parasitoide, uma vez que este não se alimenta dos grãos e das farinhas (FLINN et al., 2006).

Também a farinha de ervilha enriquecida com proteína pode suplementar a ação dos parasitoides, pois não apresenta efeito negativo sobre os parasitoides. Hou et al. (2004) testaram o efeito da farinha de ervilha a 0,1% combinada com os parasitoides A. calandrae e C. waterstoni, resultando na redução das populações de S. oryzae e C. ferrugineus em 98% e 75%, respectivamente.

Predadores

Diversas espécies de Xylocoris (Anthocoridae) se alimentam especialmente de psocópteros e de ovos e larvas de lepidópteros e coleópteros. Estão adaptados a temperaturas mais elevadas do ambiente de armazenamento (MOUND, 1989) e algumas dessas espécies apresentam hábitos de canibalismo (ARBOGAST, 1979). Tem-se observado, por um lado, que farinhas finamente moídas impedem a penetração do predador para atacar a presa e, por outro, facilitam a fuga desta, reduzindo o impacto dos predadores nesse substrato.

Patógenos e organismos geneticamente modificados

Pesticidas microbianos, como Bacillus thuringiensis (Bt), Beauveria bassiana, o vírus de granulose de P. interpunctella e as neogregarinas, podem ser aplicados, conservados e manipulados para suprimir as populações de pragas de armazenamento, particularmente quando os hospedeiros estão em altas densidades. Contudo, há algumas limitações, principalmente, com relação aos custos para aplicação em commodities de baixo valor ou para casos em que é preciso ação rápida com poucos escapes.

a) Bactérias. O Bacillus thuringiensis é um dos entomopatógenos mais utilizados e já está Formulado e aprovado como protetor de diversos grãos armazenados, podendo ser usado para o tratamento das estruturas em silos vazios, antes do enchimento, ou aplicado na superfície da massa de grãos para prevenir ou controlar infestações das espécies de lepidópteros. No caso do milho Bt, os grãos podem expressar sua proteína Cry 1Ab e Cry 1F, exercendo impacto negativo na emergência, no desenvolvimento e na fecundidade de P. interpunctella (SEDLACEK et al., 2001). Contudo, já tem sido constatada a resistência de populações de P. interpunctella ao Bt (Dipel) às proteínas de grãos geneticamente modificados, em laboratório, porém esta decorre do aumento na atividade de proteinases (OPPERT et al., 1997).

Candas et al. (2003) consideram que o aumento do metabolismo oxidativo pode ser uma resposta adaptativa do inseto, que tem sua sobrevivência ameaçada, e que tanto a detoxificação quanto níveis mais elevados de mutações generalizadas e localizadas aumentariam sua resistência e forneceriam vantagem adaptativa.

b) Fungos. Entre os fungos, somente Metarhizium anisopliae e Beauveria bassiana apresentam eficácia satisfatória e capacidade de infectar uma variedade de hospedeiros para serem considerados agentes de controle biológico de insetos de armazenamento. Contudo, sua eficácia não é suficiente para competir com os inseticidas químicos e, além disso, em doses elevadas, podem afetar negativamente os parasitoides. A produção de conídios requer umidade atmosférica próxima da saturação, porém para a germinação dos conídios e o início do processo infeccioso no inseto não apresenta grandes requisitos, podendo germinar facilmente no ambiente de armazenamento. Podem ser associados com terra de diatomácea, pois, em razão dos danos desse produto na cutícula dos insetos, a adesão e a germinação dos conídios são favorecidas (AKBAR et al., 2004). O. surinamensis é mais suscetível à infecção por B. bassiana do que S. granarius e T. confusum, na mesma concentração, em decorrência, principalmente, da aderência e da germinação dos conídios na cutícula do inseto (WAKEFIELD, 2006). Esse autor menciona que a produção de quinona pelas espécies de Tribolium pode inibir a germinação dos conídios de B. bassiana, bem como o crescimento de leveduras e de bactérias. Há muitos estudos sobre a aderência dos conídios, inclusive a associação com terra de diatomácea para favorecer esse processo, mas pouca informação sobre seu mecanismo de infecção e como ele afeta o comportamento alimentar e causa a morte do inseto.

c) Vírus. Os baculovírus são os únicos vírus que mostram potencial de uso como inseticidas comercialmente viáveis. São específicos para uma espécie ou para espécies próximas, especialmente para P. interpunctella em frutas secas e nozes, sendo facilmente transmitidos das fêmeas infectadas para sua progênie.

d) Protozoários. A neogregarina Mattesia oryzaephili (Neogregarinorida: Lipotrophidae) é patogênica para diversas espécies de insetos de armazenamento, incluindo O. surinamensis e C. ferrugineus, e também para os parasitoides da família Bethylidae. Contudo, os parasitoides têm capacidade de inocular e de dispersar as neogregarinas no ato de ovipositar no hospedeiro. A infecção por esse organismo reduz o fitness do inseto-alvo e, como consequência, há redução da população da praga (LORD, 2007).

e) Nematoides entomopatogênicos. Esses organismos não têm sido normalmente utilizados para o controle de insetos de armazenamento em silos, armazéns e indústrias de alimento, mas testes mostram que são efetivos em localizar e infestar seus hospedeiros em nichos escondidos. Steinernema riobrave (Rhabditida: Steinernematidae) reduz significativamente a sobrevivência de larvas, pupas e adultos de T. castaneum e de P. interpunctella, podendo ser usado em combinação com outras medidas de manejo (RAMOS-RODRIGUEZ et al., 2007). As formas infectivas dos nematoides podem penetrar o corpo dos insetos pelo tegumento, dos espiráculos, da boca e do ânus, e, nestes dois últimos casos, a infestação é mais efetiva. Como atinge os cecos gástricos, túbulos de Malpighi ou os espaços entre a membrana peritrófica e o epitélio do tubo digestivo, sua expulsão pelas fezes torna-se mais difícil. Um problema geral que ocorre, quando a penetração se dá via trato digestivo, é a ação das enzimas digestivas que podem matar até 40% dos nematoides invasores não adaptados, principalmente para atravessar a membrana peritrófica (LEWIS et al., 2006).

f) Espinosa. É um produto da fermentação da bactéria actinomiceto de solo Saccharopolyspora spinosa Mertz & Yao que se tem mostrado efetivo como protetor de trigo a granel contra o ataque de diversas espécies de insetos de armazenamento, porém ainda não está registrado para esse fim, só para pragas de campo, apresentando largo espectro para a supressão de insetos (SUBRAMANYAM et al., 2002). A espinosa é uma mistura de espinosinas A e D, que são tóxicas por ingestão e contato, agindo sobre o sistema nervoso do inseto nos receptores da acetilcolina nicotínica e ácido gama aminobutírico (Gaba). Os insetos intoxicados apresentam contração muscular involuntária, seguida por hiperexcitação e paralisia, o que impede a continuidade da alimentação e resulta na morte do inseto (SALGADO, 1997, 1998).

A espinosa mostrou-se particularmente efetiva no controle de R. dominica e P. interpunctella, variando em eficiência de acordo com a espécie, o tipo, ou variedade de grão testado, o tempo de exposição e a temperatura. Lorini et al. (2006) testaram o efeito de espinosa, reguladores de crescimento e inseticidas sobre duas espécies de insetos em grão de trigo e constataram 100% de mortalidade de R. dominica, já no primeiro dia, com a dosagem mais baixa. S. zeamais apresentou-se mais resistente ao tratamento com espinosa. Toews e Subramanyam (2003) e Flinn et al. (2004) constataram que a espinosa é mais efetiva quando aplicada em grãos inteiros, porém mais reduzida contra as espécies secundárias em grão quebrado, como T. castaneum e O. surinamensis. O tempo letal também varia de acordo com a espécie e o estágio/ínstar do inseto, mas para as diversas espécies testadas, além de reduzir a taxa reprodutiva, a espinosa, mesmo em baixa concentração de 1 mg/kg de grão, reduz significativamente o número de grãos danificados (FANG et al., 2002).

Reguladores de crescimento (RC)

Os reguladores de crescimento são inseticidas mímicos dos hormônios que regulam os processos de desenvolvimento dos insetos, como ecdise, por exemplo. Adicionados à dieta de larvas de lepidópteros, em laboratório, impedem que estas cheguem ao estágio adulto (MONDAL; PARWEEN, 2001). O metopreno pode ser aplicado sobre os grãos a granel exercendo um controle efetivo de R. dominica; na forma de aerossol controla T. castaneum em armazéns e moinhos. A aplicação de hidropreno nas superfícies e na estrutura do armazenamento também controla P. interpunctella (ARTHUR, 2006). Essa tecnologia pode ser associada à terra de diatomácea e outras medidas de controle, mas é limitada pelo fato de só ser efetiva contra insetos imaturos.

Considerações finais

Diversas estratégias baseadas no paradigma da ecologia nutricional (ou bioecologia e nutrição) proposto por Slansky Junior (1982) e Slansky Junior e Rodriguez (1987) podem ser empregadas no manejo integrado das pragas de produtos armazenados, conforme discutido no item Aplicabilidade e perspectivas para o manejo de pragas de armazenamento deste capítulo. A aplicação de medidas físicas de controle e a utilização de compostos bioativos de agentes de controle biológico e de grãos e sementes resistentes representam os componentes mais importantes do manejo integrado dessas pragas. Assim sendo, estudos para determinar o modo de ação dos diversos produtos e os mecanismos de resistência, bem como as respostas comportamentais e fisiológicas compensatórias dos insetos são fundamentais para a incorporação dessas medidas dentro do manejo integrado de pragas, visando à qualidade e à segurança dos alimentos.

Pelo fato de os insetos de grãos armazenados estarem confinados a um ambiente protegido e, geralmente, com um suprimento de alimento ilimitado, eles podem ser usados para a modelagem do crescimento populacional de diversos organismos (BAKER; LOSCHIAVO, 1987). Algumas espécies são facilmente criadas e podem ser submetidas a diversas condições de alimento, temperatura, umidade e outros fatores, permitindo a construção de modelos para predizer o efeito das interações de fatores bióticos e abióticos sobre o desenvolvimento das infestações. Em razão do número reduzido de ingredientes ativos recomendados para o controle de insetos de produtos armazenados, da atual restrição e futura proibição do uso do brometo de metila como fumigante, torna-se indispensável o conhecimento dessas informações para a adoção das medidas de manejo discutidas.

Referências

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Capítulo 18

Moscas-das-frutas (Diptera)

Carla Cresoni-Pereira

Fernando S. Zucoloto

Introdução

Os indivíduos da família Tephritidae, as verdadeiras moscas-das-frutas, são insetos de reconhecida importância econômica por terem seu ciclo de vida, em especial, a fase larval, intimamente relacionada ao desenvolvimento de seus frutos hospedeiros. Além disso, são organismos biologicamente interessantes, que ocorrem em diversos habitats, explorando os mais diversos recursos alimentares e desempenhando uma série de comportamentos bastante variáveis.

As moscas-das-frutas pertencem à ordem Diptera, subordem Brachycera, família Tephritidae. Os gêneros com espécies de importância econômica pertencem à subfamília Trypetinae. O reconhecimento correto da família é o primeiro passo para a identificação das moscas-das-frutas-verdadeiras, nome exclusivo para os representantes da família Tephritidae. As moscas frugívoras de outras famílias não devem ser denominadas moscas-das-frutas (ZUCCHI, 2000).

Apesar de muitos trabalhos terem sido realizados em tefritídeos, não há uma classificação satisfatória para essa família (SILVA, 2000). Essa situação pode ser consequência do tamanho considerável do grupo (cerca de 4.200 espécies descritas), da natureza regional da maioria dos trabalhos taxonômicos e da intergradação de caracteres taxonômicos entre vários táxons superiores (MALACRIDA et al., 1996).

Usualmente, identificam-se dois grandes grupos de tefritídeos, considerando as diferenças fisiológicas, ecológicas e comportamentais (SELIVON, 2000). O número de gerações anuais, a exploração de recursos e o comportamento de cópula são características, muitas vezes, utilizadas para se fazer agrupamentos.

Bateman (1972) sugeriu que as moscas-das-frutas fossem inicialmente divididas de acordo com o número de gerações anuais em espécies multivoltinas, com mais de uma geração por ano, geralmente, sem diapausa, como as espécies tropicais e subtropicais, como, por exemplo, as espécies de Anastrepha, e univoltinas, com uma só geração por ano, com diapausa de inverno, de ocorrência em regiões de clima temperado, como as espécies de Rhagoletis.

Outra distinção comum refere-se aos tipos de hospedeiros utilizados pelas moscas. Fletcher (1987) considera três principais estratégias na utilização do hospedeiro pelo estágio larval das moscas-das-frutas: espécies monófagas, que exploram uma única espécie vegetal, por exemplo, Bactrocera oleae (Gmelin); espécies oligófagas (como Anastrepha striata Schiner), que utilizam poucas espécies relacionadas (mesmo gênero ou mesma família); e polífagas (como algumas espécies de Anastrepha e Ceratitis), que utilizam uma ampla gama de hospedeiros. A maioria das espécies que causa danos à fruticultura está incluída nessas duas últimas categorias.

As espécies oligófagas/polífagas, multivoltinas, de regiões tropicais e subtropicais não apresentam o ciclo de vida intimamente ligado à fenologia de um único hospedeiro. Nesse caso, as fêmeas devem selecionar um sítio para a oviposição de acordo com a disponibilidade de frutos hospedeiros. Assim, no regime polifágico, há diversificação na exploração dos recursos (SELIVON, 2000).

Os tefritídeos também apresentam diferenças quanto ao comportamento sexual e são reconhecidos essencialmente dois padrões relacionados ao sítio de corte e sítio de cópula. Esse pode ser o próprio fruto hospedeiro, onde o macho estabelece um território e força a cópula com fêmeas que procuram o fruto para oviposição. Nesse caso, as fêmeas não têm prerrogativa de escolha dos machos. Esse é o tipo de sistema de cópula baseado em recurso: a cópula só ocorre no hospedeiro, pois é na ocasião de postura que as fêmeas são forçadas a copular. Existem espécies cujos machos formam leks na folhagem, que pode ser ou não aquela da planta hospedeira. Uma vez agregados, os machos apresentam comportamento elaborado, exibindo vibração de asas, quando ocorre a emissão de sons e a liberação de feromônios. As fêmeas, atraídas para esses agregados, aparentemente, selecionam o parceiro para a cópula de acordo com o seu tamanho, dando preferência aos maiores (ALUJA et al., 2000), embora algumas vezes essa seleção aparentemente não esteja baseada somente em aspectos visuais, como o tamanho do macho (MANGAN, 2003). Alguns estudos demonstram que outros fatores como a quantidade e a constituição do feromônio, que são influenciados pelo status nutricional, também são importantes. Fêmeas selvagens de Ceratitis capitata (Wiedeman) ativamente selecionam e discriminam em favor de machos, liberando feromônios com composição adequada (HEAT et al., 1994) e realizando adequadamente comportamentos de corte, sonoros, visuais e táteis (EBERHARD, 2000).

Morgante et al. (1993) e Selivon e Morgante (1997) estudaram o comportamento de cópula de A. striata e A. bistrigata Bezzi e verificaram que a primeira apresenta o comportamento típico de uma espécie generalista, com os machos se agrupando em leks, atraindo a fêmea por emissão de feromônio e produção de sons, enquanto A. bistrigata apresenta comportamento típico de espécies monófagas de regiões temperadas, a exemplo de Rhagoletis: o macho escolhe o fruto como território, defendendo-o da presença de outros machos. As fêmeas procuram o fruto para a oviposição e o macho força a cópula enquanto a fêmea está sobre o fruto.

Analisando-se, conjuntamente, esses parâmetros, podem ser estabelecidas algumas relações entre eles, com o reconhecimento de dois grandes grupos de moscas-das-frutas: o das espécies que ocorrem em regiões temperadas, com populações estáveis, cujas gerações sucessivas permanecem na mesma área e no mesmo hospedeiro. Nesse caso, ocorre uma sincronização dos períodos de alta densidade populacional com os recursos disponíveis, sendo o próprio fruto hospedeiro utilizado como sítio de cópula. Alternativamente, as espécies das regiões tropicais e subtropicais, multivoltinas, polífagas são transitórias e se estabelecem em regiões onde encontram frutos em processo de amadurecimento. A exploração desses recursos leva a um aumento da densidade populacional que declina à medida que diminui a quantidade de frutos disponíveis. Portanto, ao contrário das espécies de regiões temperadas que permanecem no mesmo local por várias gerações e são univoltinas, as moscas-das-frutas de regiões tropicais e subtropicais dispersam-se e fundam novas populações onde existam condições favoráveis. Além disso, as gerações podem se sobrepor em um mesmo hospedeiro, com várias gerações por período de frutificação (BATEMAN, 1972).

Os alimentos das moscas-das-frutas

Os tephritídeos formam a guilda dos insetos frugívoros. Cabe aqui salientar o ciclo de vida desses insetos e seu modo particular de alimentação. Embora a família seja considerada frugívora, essa classificação está, primariamente, relacionada ao hábito alimentar dos imaturos. Os adultos se alimentam de grande variedade de itens. Desde porções exudadas dos frutos hospedeiros até fezes de pássaros, matéria orgânica em decomposição, néctares, pólens e outros (CHRISTENSON; FOOTE, 1960). A alimentação exclusiva no fruto se dá apenas no estágio larval, embora seja possível que as larvas se alimentem dentro do fruto de seus próprios exoesqueletos (ZUCOLOTO, 1993b), de outros pequenos animais (larvas, vermes e outros invertebrados) e de larvas coespecíficas menores.

As fêmeas sexualmente maduras procuram seus hospedeiros e ali depositam seus ovos, na casca do fruto. As larvas eclodem diretamente para o interior dos frutos, onde se alimentarão continuamente e completarão os ínstares larvais. Nesse ponto, o fruto, já bastante maduro, terá caído da árvore. A larva de último ínstar sai então do fruto e penetra no solo, onde pupará até a emergência do adulto (CHRISTENSON; FOOTE, 1960).

Nutricionalmente, tanto adultos quanto imaturos necessitam de carboidratos, proteínas, lipídios, sais minerais e vitaminas para se desenvolver. Esses grupos de nutrientes são chamados de substâncias ou compostos primários e estão presentes nos itens alimentares (HSIAO, 1985) ou podem ser adquiridos por meio de simbioses e serão discutidos adiante.

Outro grupo de substâncias presente nos itens alimentares são as secundárias, ou aleloquímicos, que ocorrem geralmente nas plantas (90% dos casos), não fazem parte do metabolismo destas e, a princípio, não são utilizados diretamente pelos animais que ingerem ou ovipositam nessas plantas (HSIAO, 1985). As funções desses aleloquímicos para as plantas são bastante discutidas, mas a teoria mais amplamente difundida seria a de que esses compostos estariam relacionados à defesa dos vegetais contra a predação e, algumas vezes, à competição com outras plantas, já que, dada a sua imobilidade, as plantas não poderiam “fugir” dessas pressões ambientais (HSIAO, 1985).

Muitos insetos, mediante processos de coevolução, desenvolveram mecanismos fisiológicos para utilizar itens alimentares que apresentam aleloquímicos em sua composição, utilizando-os também como sinalizadores. Embora esse tipo de relação seja mais comum entre espécies monófagas, pode ocorrer com espécies polífagas. Crisci e Zucoloto (2001), trabalhando com C. capitata, demonstraram que um composto secundário na dieta pode ser bem tolerado por algumas gerações, o que seria importante para a utilização de hospedeiros alternativos e a expansão do nicho alimentar. Cresoni-Pereira e Zucoloto (2006a) mostraram que fêmeas de A. obliqua são capazes de utilizar um composto secundário que comumente não faz parte de seu “cardápio” como sinalizador da presença de proteína na dieta, possivelmente por processos de aprendizagem. Entretanto, efeitos deletérios da ingestão de aleloquímicos por espécies não adaptadas são mais comuns de serem observados. Entre eles podemos citar a não utilização normal dos nutrientes, a formação de complexos indisponíveis com nutrientes essenciais, inibição de enzimas digestórias ou fagoinibição (BERNAYS, 1985).

Alguns insetos podem também utilizar esses aleloquímicos como precursores de feromônios. Em moscas-das-frutas, são os machos que produzem os feromônios, ao contrário da grande maioria dos insetos (VILELA; KOVALESKI, 2000). A única exceção entre os tefritídeos é B. oleae, cujas fêmeas produzem o feromônio (LIMA, 2001). As fêmeas direcionam mais energia para a reprodução do que para o acasalamento, comparativamente com os machos. Sinalizar com feromônio tem um custo energético menor do que procurar pelo parceiro sexual, observando-se menor exposição aos predadores e às condições ambientais desfavoráveis, envolvendo relativamente pouco gasto de energia e poucos riscos (VILELA; KOVALESKI, 2000).

Machos de várias espécies de Bactrocera são fortemente atraídos para metil-eugenol, um constituinte menor do óleo de citronela que pode estar presente nas fontes alimentares dessas espécies. Isso provavelmente ocorre porque esse composto serve como precursor para o feromônio dessa espécie e também pode agir como um alomônio, que inibe a predação (TAN; NISHIDA, 1998). O sucesso de cópula de machos de B. dorsalis (Coquillet) não foi aumentado quando metil-eugenol foi adicionado à dieta larval, mas sim à de machos adultos que foram criados em dietas larvais sem metil-eugenol (SHELLY; NISHIDA, 2004). O metil-eugenol e a grande atração exercida por ele sobre machos do gênero Bactrocera são a base dos programas de controle que utilizam a técnica da aniquilação de machos (MALAVASI, 2000).

Todos os animais necessitam consumir alimentos e utilizá-los de forma adequada para que possam crescer, desenvolver e reproduzir (SLANSKY JUNIOR; SCRIBER, 1985). Quando nos referimos ao comportamento alimentar de uma espécie, seja ela qual for, estamos tratando das preferências alimentares dessa espécie, de quais itens alimentares disponíveis ela utiliza, que estratégias são utilizadas para adquirir e ingerir esse item. Quando se trata da nutrição de uma determinada espécie, o objeto são os elementos constituintes desse item alimentar, suas proporções, quais são essenciais ou não, como eles são utilizados pelos animais.

Nutrição

As necessidades nutricionais dos insetos são qualitativamente semelhantes às dos demais animais. Elas variam de acordo com a fase da vida (crescimento, reprodução, dispersão) e com fatores abióticos como temperatura, umidade, luminosidade e outros.

Quando as necessidades nutricionais dos insetos não são satisfeitas pelo alimento utilizado, eles sofrerão danos na sua performance, como aumento do tempo de desenvolvimento, fecundidade e fertilidade reduzidas, tamanho do adulto reduzido, o que pode interferir na capacidade para cópula e dispersão, entre outros fatores. Além de afetar o desempenho dos insetos, aspectos nutricionais são os determinantes do comportamento de busca e seleção do alimento, dispersão, escolha e aceitação de parceiros sexuais (CHAPMAN, 1998).

Na fase imatura, a quantidade e a qualidade dos nutrientes consumidos afetam o peso, o tempo de desenvolvimento, a sobrevivência, a composição química do corpo, o tamanho do adulto e a produção de óvulos, em alguns casos. Na fase adulta, a nutrição é importante para a produção de ovos, habilidade para cópula, sobrevivência, capacidade de dispersão e a renovação cuticular, entre outros fatores (SLANSKY JUNIOR; SCRIBER, 1985).

Uma das maiores dificuldades nos estudos sobre a nutrição e o comportamento alimentar de moscas-das-frutas está na fase imatura. Como as larvas misturam-se ao seu próprio alimento, algumas medidas são difíceis de serem obtidas, como é o caso da ingestão. A medida de ingestão é um dado de extrema importância para os estudos de nutrição e comportamento. Os índices alimentares comumente utilizados para outros insetos (SLANSKY JUNIOR; SCRIBER, 1985) não podem ser aplicados a esse grupo particular de insetos, tendo em vista que nos adultos a coleta de fezes é inviável e nos imaturos tanto a coleta de fezes quanto a medida da ingestão também o são. A dieta larval é de extrema importância para o desenvolvimento adequado da larva e para a performance dos adultos, tendo em vista que o potencial reprodutivo dos adultos reflete a eficiência da dieta larval. Apesar de sua relativa imobilidade, as larvas de moscas-das-frutas são capazes de selecionar o alimento, ou sua porção, mais adequado para o seu desenvolvimento. Fernandes-da-Silva e Zucoloto (1993) trabalhando com larvas de C. capitata demonstraram que estas preferem as porções mais maduras dos frutos e que, quando criadas exclusivamente nessas porções, apresentam desenvolvimento melhor do que quando criadas em outras porções do fruto. A seleção de porções mais adequadas de alimentos ou de alimentos diferentes, em laboratório, já foi demonstrada também por Zucoloto (1988, 1993a) e Canato e Zucoloto (1993). Dukas et al. (2001), também trabalhando com C. capitata, sugerem que a explicação mais provável para os diferentes tamanhos larvais encontrados para larvas de mesma idade, em frutos de kumquat, seria a variação nutricional dentro do fruto e o fato de as larvas selecionarem essas porções, uma vez que a competição seria um argumento fraco considerando a densidade larval por fruto e o tamanho relativamente pequeno das larvas em vista do tamanho do fruto.

Conhecidamente, o alimento larval natural é bastante pobre em proteínas ou compostos nitrogenados, de modo que em estudos de laboratório foi demonstrado para várias espécies que as larvas preferem dietas contendo uma fonte proteica em detrimento de outras mais ricas em açúcar. Larvas de C. capitata (CRISCI, 1998) e A. obliqua (MESSAGE; ZUCOLOTO, 1980) não sobrevivem em dietas constituídas unicamente de carboidratos, mas são capazes de completar o desenvolvimento se alimentadas em dietas exclusivamente proteicas, embora com performance reduzida. Canato e Zucoloto (1993) demonstraram que em concentrações que variaram de 6,5 g de lêvedo até 25 g de lêvedo/100 mL de dieta, as larvas de C. capitata não apresentaram diferenças na performance, o que pode demonstrar que as larvas não regularam sua ingestão pela quantidade de açúcares na dieta, que foi constante, e toleraram com sucesso dietas basicamente proteicas. Entretanto, na concentração de 30 g de lêvedo/100 mL de dieta a performance foi levemente reduzida (CANATO; ZUCOLOTO, 1993).

A qualidade e a quantidade do alimento larval vão interferir no tamanho do adulto e no seu potencial reprodutivo de formas adversas. Embora vários estudos tenham relacionado o tamanho do adulto ao sucesso reprodutivo (obtenção de cópulas para os machos e produção de ovos para as fêmeas) (LIEDO et al., 1992; TAYLOR; YUVAL, 1999), nem sempre essa relação existe como previsto. Machos de C. capitata de diferentes tamanhos diferiram no número de cópulas obtidas com machos maiores obtendo mais cópulas, mas não diferiram no sucesso reprodutivo em relação à fecundação (BLAY; YUVAL, 1999). Fêmeas maiores de C. capitata não tiveram potencial reprodutivo maior que fêmeas menores (BLAY; YUVAL, 1999). É necessário observar que em estudos realizados com indivíduos provenientes de criações em laboratório, as diferenças genéticas entre os indivíduos podem ser mais significativas para o sucesso reprodutivo do que a diferença no tamanho. Uma vez que a larva atingiu o peso crítico, isto é, o peso mínimo no qual a alimentação e o crescimento não são mais necessários para o curso normal de pupação e metamorfose (DAVIDOWITZ et al., 2003), a performance do adulto dependerá mais da qualidade genética do que do seu tamanho. Por causa do afunilamento genético propiciado pela criação de laboratório, a variabilidade foi reduzida a ponto de nenhuma diferença ser observada no sucesso de cópula em experimentos com B. tryoni (Froggatt) (MEATS et al., 2004), independentemente do tamanho dos indivíduos. Esse é um efeito característico dos regimes de criação em massa e que podem interferir nos estudos comportamentais que utilizam organismos provenientes desses regimes. Como sugerido por Cayol (2000), características comportamentais e feromonais podem ser perdidas nos processos de criação e podem ser a chave para a explicação de alguns resultados encontrados até mesmo em estudos de campo com indivíduos criados em larga escala.

Os recursos essenciais para a alimentação do adulto, a oviposição e o desenvolvimento larval estão disponíveis irregularmente em qualidade e em quantidade nas diferentes épocas do ano e o comportamento dos tefritídeos deve ser adequado para forragear, de modo que atenda a todas as suas necessidades. As necessidades nutricionais dos insetos não são constantes: elas variam de acordo com fatores bióticos (fase de desenvolvimento, fase reprodutiva ou de dispersão) e abióticos (temperatura, umidade, etc.). Os insetos devem satisfazer suas necessidades nutricionais mínimas para que não sofram prejuízos na performance (SIMPSON; SIMPSON, 1990). A literatura é vasta no que diz respeito à descrição dos efeitos da nutrição em vários aspectos do comportamento e da performance dos tefritídeos.

Aluja et al. (2001a) compararam machos de A. ludens (Loew), A. serpentina (Wiedeman), A. striata e A. obliqua (Macquart) em diferentes idades e estados nutricionais. Os resultados mostraram que o potencial reprodutivo do macho pode ser fortemente afetado pela qualidade da dieta, mas esse efeito é altamente variável entre espécies estritamente relacionadas com diferentes demandas ecológicas e entre diferentes classes de idades dentro de uma mesma espécie. Por exemplo, o número total de cópulas foi significativamente influenciado pela dieta do adulto em A. serpentina e A. striata e também em machos de A. obliqua de 20 dias de idade, mas não em machos de 12 dias (ALUJA et al., 2001a). Nesses casos, foi detectado que a adição de hidrolisado de proteína à dieta foi o fator que conferiu aos machos vantagem competitiva.

Carey et al. (1998), em um estudo com C. capitata, e Jacome et al. (1999), trabalhando com A. serpentina, demonstraram que fêmeas podem viver mais tempo e se reproduzir tardiamente quando sujeitas à privação de alimento, especialmente, a falta de proteínas. De acordo com Carey et al. (1998), a mortalidade aumenta em fêmeas que se reproduzem pelo fato de a reprodução desviar recursos da manutenção somática, especialmente se a dieta é pobre ou ausente de proteínas.

A maturação ovariana e a carga de ovos são influenciadas pela alimentação, especialmente pela alimentação proteica. Embora vários estudos tenham enfatizado a presença do fruto hospedeiro ou de seu odor como um fator de estimulação da maturação ovariana (FLETCHER; KAPATOS, 1983; KOVEOS; TZANAKAKIS, 1990; ALONSO-PIMENTEL et al., 1998), faltaram evidências de que o aumento da carga de ovos tenha se dado exclusivamente pelos estímulos do fruto (sensoriais e/ou olfativos). Não pode ser descartada a possibilidade de o estímulo de o hospedeiro ter desencadeado uma resposta alimentar que tenha favorecido a maturação ovariana (PAPAJ, 2000). A presença de machos de A. obliqua promoveu uma mudança na utilização do alimento ingerido pelas fêmeas que favoreceu a produção de ovos (CRESONI-PEREIRA; ZUCOLOTO, 2006b), além de influenciar outros aspectos da seleção de alimentos (CRESONI-PEREIRA; ZUCOLOTO, 2005, 2006b). A dieta de machos adultos de C. capitata parece não influenciar o sucesso de cópula ou a sobrevivência em linhagens de laboratório, enquanto em linhagens selvagens os machos alimentados com proteínas copularam significativamente mais do que os privados ou os criados em laboratório em qualquer regime dietário (SHELLY; McINNIS, 2003).

De maneira geral, a adição de proteína à dieta de adultos de C. capitata aumenta o sucesso de cópula em casos que envolvem a competição por parceiras entre machos selvagens (KASPI et al., 2000; SHELLY et al., 2002; SHELLY; KENNELLY, 2002), somente alguns casos envolvendo competição entre machos criados em laboratório (KASPI et al., 2000; SHELLY; KENELLY, 2002) e nenhum caso com machos criados em laboratório competindo com machos selvagens (SHELLY; KENNELLY, 2002; SHELLY; McINNIS, 2003).

Proteínas

A unidade estrutural das proteínas são os aminoácidos. Para os insetos em geral, as funções básicas das proteínas são a construção e manutenção dos tecidos, a formação de enzimas, nucleotídeos e quitina, a manutenção do equilíbrio ácido-base e, secundariamente, na ausência de fontes primárias, como fonte de energia. Embora o fagoestimulante clássico seja o carboidrato, proteínas também podem agir como fagoestimulantes. Fêmeas de A. obliqua aumentam a ingestão em dietas artificiais conforme cresce a concentração de lêvedo de cerveja, que é uma fonte de proteínas (CRESONI-PEREIRA; ZUCOLOTO, 2001a; MEDEIROS; ZUCOLOTO, 2006).

As larvas se alimentam basicamente da polpa do fruto, embora não esteja excluída a possibilidade de que se alimentem também, dentro do fruto, de seus próprios exoesqueletos, outros invertebrados e larvas coespecíficas mortas ou menores. Zucoloto (1993b) demonstrou que as larvas de C. capitata podem se desenvolver em dietas à base de farinha de carne e de larvas mortas da mesma espécie, embora a performance seja reduzida nas primeiras gerações nesse tratamento. Mas essa premissa mostra que a prática de canibalismo não está descartada nessa espécie, assim como em outras consideradas fitófagas, quando a ocasião favorece esse tipo de comportamento (competição intraespecífica, baixo teor de nutriente, etc.). Lemos et al. (1992) mostraram que larvas alimentadas em farinha de carne liberam mais tripsina e menos aminopeptidases no trato digestório do que larvas alimentadas em lêvedo. Essa é uma adaptação de base genética (LEMOS et al., 1992), podendo, assim, se manifestar nas larvas selvagens, expostas aos mais variados ambientes nutricionais e, eventualmente, alimentando-se de coespecíficos, exoesqueletos e outros invertebrados menores.

As larvas, comumente, se desenvolvem em dietas artificiais que contenham somente proteínas, embora com performance menor do que aquelas supridas com dietas que contenham também carboidratos. Aparentemente, as larvas são capazes de desaminar os aminoácidos de modo eficiente para utilizá-los como fonte de energia. As necessidades de proteínas de C. capitata na fase imatura são similares tanto para machos quanto para fêmeas, assim como o limiar de discriminação na fase imatura (PLÁCIDO-SILVA et al., 2005). Para as moscas-das-frutas na fase adulta, as principais fontes de proteínas são pólen, fezes de pássaros, honeydew (BATEMAN, 1972) e até mesmo carcaças de outros insetos mortos, incluindo coespecíficos (CRESONI-PEREIRA, observação pessoal).

Em relação à utilização e necessidade de proteínas, as fêmeas de moscas-das-frutas são comumente divididas em dois grupos: aquelas que necessitam de uma fonte proteica exógena, na fase adulta, para reprodução (anautógenas) e aquelas que não necessitam (autógenas). Alguns autores registram C. capitata como moscas-das-frutas autógenas, no entanto, esses trabalhos, em sua maioria, são feitos com moscas criadas em laboratório. No caso das moscas consideradas autógenas, algumas espécies têm sua produção de ovos aumentada quando supridas de uma fonte proteica na fase adulta. Moscas do gênero Anastrepha são anautógenas.

A nutrição proteica é importante também para os processos de acasalamento. Fêmeas nutridas de proteínas parecem sinalizar seu estado nutricional, que remete ao seu potencial reprodutivo. Fêmeas de C. capitata, não privadas de proteínas na fase adulta, foram mais receptivas à cópula do que fêmeas que não receberam proteínas (CANGUSSU; ZUCOLOTO, 1997). Segundo Trujillo (1998, citado por ALUJA et al., 2000), em estudos com A. obliqua e A. ludens, 96% das fêmeas de A. obliqua copularam ao menos uma vez, independentemente da dieta. No caso de A. ludens, 91% das fêmeas alimentadas com proteína e açúcar copularam com machos alimentados com a mesma dieta, enquanto somente 50% das fêmeas alimentadas com apenas açúcar copularam com machos também alimentados com açúcar. Fêmeas de A. ludens alimentadas com proteína e açúcar mantidas com machos alimentados com a mesma dieta apresentaram mais ovos maduros do que fêmeas alimentadas apenas com açúcar, mantidas com machos também alimentados somente com açúcar (MANGAN, 2003).

A ligação entre proteína e maturação ovariana é uma função do hormônio juvenil e da produção de ecdisterona, mas as interações desses hormônios são complexas e pobremente entendidas (WHEELER, 1996). É comum a vitelogênese ser iniciada em todos os oócitos, mas ser completada somente em alguns: esse número é proporcional à taxa de ingestão de proteína (CHAPMAN, 1998). O pico de alimentação em fêmeas de B. tryoni, alimentadas com proteína ad libitum, coincidiu com o período em que deveriam ocorrer as cópulas (MEATS; LEIGHTON, 2004). subsequentemente, há dramática redução da demanda proteica quando as moscas permanecem não copuladas. Há variação no número de ovos produzidos ao longo da vida de B. tryoni quando as fêmeas são submetidas a diferentes regimes de fornecimento de proteína (MEATS; LEIGHTON, 2004).

Moscas de B. tryoni esterilizadas por radiação gama no estágio pupal não tiveram vitelogênese, mas apresentaram padrão de consumo de proteína similar ao de fêmeas normais copuladas aos 7 dias de vida (MEATS; LEIGHTON, 2004). Essa aparente falta de efeito na taxa de alimentação é contraditória aos dados que foram encontrados para outras espécies como C. capitata (GALUN et al., 1985).

A ingestão de proteínas é importante para os machos das moscas-das-frutas. Shelly e Kennelly (2002), utilizando C. capitata, demonstraram que machos não privados de proteína obtiveram significativamente mais cópulas do que machos privados de proteínas, independentemente de serem selvagens ou criados em laboratório. Drew (1987) observou que machos de B. tryoni não necessitam de uma fonte proteica para produzir esperma, mas sim para manter a produção ao longo da vida.

A formação da glândula salivar, responsável pela produção de feromônios, é altamente influenciada pela ingestão de proteína durante a fase larvária (FERRO; ZUCOLOTO, 1989). Machos cuja nutrição na fase imatura tenha sido precária em proteínas podem ter produção e, consequentemente, emissão de feromônio prejudicada. Machos de A. obliqua mantidos em dieta de sacarose tiveram longevidade reduzida quando comparados com aqueles alimentados em sacarose e proteína (CRESONI-PEREIRA; ZUCOLOTO 2006b). Machos e fêmeas de C. capitata (CHANG et al., 2001; MANRAKHAN; LUX; 2006), C. cosyra (Walker) e C. fasciventris (Bezzi) (MANRAKHAN; LUX, 2006) também mostraram baixas taxas de sobrevivência quando mantidos somente em dietas de sacarose.

Carboidratos

Comumente, os carboidratos são de origem vegetal e são, ao lado dos lipídios, a principal fonte energética. Entre suas principais funções estão: fonte energética, fagoestimulação e regulação da quantidade de ingestão. Stoffolano Junior (1995) argumenta que o grande sucesso do grupo dos insetos deve-se ao acesso fácil aos carboidratos, por serem estes abundantes na natureza, e que a maioria dos comportamentos e das estruturas bucais dos insetos está adaptada para explorar esses recursos. Os carboidratos melhor utilizados pelos insetos são aqueles presentes em maior proporção na natureza: glicose, frutose e sacarose são os mais utilizados, seguidos pela maltose, galactose, trealose, rafinose e amido.

A utilização e o comportamento alimentar das moscas-das-frutas no que diz respeito aos carboidratos estão relacionados com a abundância e a distribuição destes na natureza, ocorrência que se repete com a maioria dos insetos (HSIAO, 1985). Deve haver pouca pressão seletiva sobre os insetos em geral com relação a mecanismos elaborados de aquisição e utilização de carboidratos, uma vez que estes são abundantes na natureza, o mesmo não ocorrendo para as proteínas, que são nutrientes limitantes. De modo geral, os imaturos de moscas-das-frutas são capazes de sobreviver em dietas artificiais sem carboidratos ou com a adição de lipídios como fonte energética. Embora as larvas de moscas-das-frutas sejam capazes de se desenvolver em dietas sem carboidrato, essa privação reduz a performance larval e se reflete na performance e no comportamento dos adultos, que podem desenvolver mecanismos de compensação, por exemplo (CANATO; ZUCOLOTO, 1998). Já os adultos são incapazes de sobreviver por mais de 3 dias sem uma fonte de carboidrato na dieta (FONTELLAS; ZUCOLOTO, 1999; MANRAKHAN; LUX, 2006).

A qualidade dos carboidratos e a sua concentração ideal variam de acordo com a espécie. Zucoloto (1992) demonstrou que fêmeas de C. capitata, alimentadas durante o período de pré-oviposição com diferentes carboidratos em diferentes concentrações, apresentaram melhor performance quando alimentadas com glicose, sacarose e frutose (12 g/100 mL de dieta). Já o amido, não propiciou a produção de óvulos nesse mesmo estudo. Fontellas e Zucoloto (1999), trabalhando com A. obliqua, encontraram resultados similares. Landolt e Sivinski (1992) demonstraram que a presença de carboidratos na alimentação de machos de Anastrepha suspensa é fundamental para a ocorrência de chamado sexual. Jacome et al. (1999) registraram que fêmeas de A. serpentina preferiram carboidrato em detrimento de proteína ou de fruto aberto quando em situação de escolha. Esse tipo de comportamento foi chamado de junk food. Quando as moscas estão diante de um alimento de qualidade “duvidosa”, mas altamente energético, elas podem preferi-lo em detrimento de outro alimento de mais alto valor nutritivo para elas. A ingestão desse item altamente energético pode levar à saciação e bloquear a ingestão de outros itens. Esse tipo de comportamento indica que a compensação nutricional, a autosseleção alimentar e outros mecanismos de seleção de alimento não são uma regra e os insetos podem cometer alguns erros metabolicamente caros (JACOME et al., 1999).

Lipídios

Segundo Dadd (1985), as principais funções dos lipídios para os insetos são: fonte energética, componente estrutural, impermeabilizante, fonte de ácidos graxos essenciais e fonte de esteróis. Vários estudos com moscas-das-frutas mostraram que nos primeiros dias após a emergência ou na ausência de alimentação adequada (carboidratos e proteínas) ou privação de carboidratos os níveis de lipídios caem drasticamente, voltando a se restabelecer nos dias subsequentes, desde que haja alimentação adequada e que a privação de lipídios na alimentação não traga danos à sua performance (CANGUSSU; ZUCOLOTO, 1992; JACOME et al., 1995; MORENO et al., 1997; WARBURG; YUVAL, 1997).

Os estudos feitos com lipídios em moscas-das-frutas mostram que esses insetos conseguem transformar outros nutrientes (carboidratos e proteínas) em lipídios, de modo que talvez não seja necessário, ao menos na alimentação do adulto, o fornecimento de lipídios, exceto em casos especiais em que a dieta natural da mosca seja rica nesse nutriente, como é o caso de B. oleae (MANOUKAS, 1977).

Vitaminas e sais minerais

Há poucas informações na literatura sobre a influência das vitaminas na nutrição dos insetos. O estudo da composição dos alimentos naturais das espécies pode nos dar informações qualitativas dos micronutrientes necessários, mas não quantitativas, e estas são praticamente impossíveis de serem obtidas com o uso de dietas artificiais. Os estudos nutricionais só podem ser realizados em laboratório, e os componentes das dietas artificiais dificilmente são isentos de vitaminas, o mesmo ocorrendo para os sais minerais (ZUCOLOTO, 2000).

Os estudos nutricionais correntes em laboratório utilizam o sistema de deleção: um nutriente é tirado de cada vez da dieta do inseto. No entanto, como já mencionado, a dieta pode estar contaminada com algum traço do nutriente-teste. Além disso, como as necessidades de micronutrientes costumam ser bastante pequenas, a deleção pode não apresentar nenhum efeito imediato ou pode ocorrer a passagem desses nutrientes de uma geração para outra por meio do ovo. Se o teste é feito em uma única geração, a necessidade pode não aparecer (ZUCOLOTO, 2000). Também podem ser testadas várias proporções de um mesmo nutriente na dieta, como é feito com carboidratos, proteínas e lipídios, mas no caso dos micronutrientes, isso é praticamente inviável, justamente por causa das quantidades muito pequenas de que necessitam.

Canato et al. (1994), trabalhando com C. capitata, observaram que a retirada de vitaminas da dieta das fêmeas não alterou a fecundidade, enquanto Moreno et al. (1997) demonstraram que a adição de vitaminas na dieta artificial de adultas melhorou a performance de A. obliqua. Em ambos os casos, pode ter ocorrido a passagem de vitaminas de uma geração para outra. Segundo Dadd (1985), todos os sais minerais importantes para os demais seres vivos o são também para os insetos. Potássio, magnésio e fosfato foram comprovadamente importantes para o crescimento em algumas espécies. Em trabalhos em que os simbiontes do trato digestório foram eliminados experimentalmente, foi verificada a necessidade de ferro, magnésio e zinco (DADD, 1985).

Simbiontes

O papel das bactérias na nutrição e na sobrevivência de larvas e de adultos tefritídeos é melhor conhecido em Bactrocera e Rhagoletis (FLETCHER, 1987). Os indivíduos têm adaptações anatômicas para alojar microrganismos, como o ceco gástrico na larva e o divertículo esofágico (bulbo) nos adultos. As bactérias comumente encontradas no tubo digestório das moscas-das-frutas são chamadas bactérias tipo moscas-das-frutas (Enterobacteriaceae) (FLETCHER, 1987). Esse autor, ao interpretar o comportamento de regurgitação de Bactrocera e Anastrepha, sugeriu que as moscas inoculam a superfície do fruto e utilizam as colônias de bactérias resultantes como fontes de proteínas. Os simbiontes bacterianos podem também desempenhar importante papel na síntese de aminoácidos essenciais, na quebra e na digestão de tecidos do fruto, na desintoxicação de substâncias secundárias e na supressão de microrganismos patogênicos. Drew et al. (1983) mostraram que bactérias derivadas da superfície das plantas provêm de algumas espécies de Bactrocera, incluindo B. tryoni, com uma dieta que capacita moscas imaturas a alcançar a maturidade sexual e a reprodução. Esses autores assinalam que as bactérias são digeridas uma vez que um grande número delas é encontrado no papo das moscas, mas praticamente nenhuma alcança o trato digestório inferior ou é encontrada nas fezes.

Drew e Lloyd (1987) demonstraram que adultos de B. tryoni (Hardy) e Bactrocera neohumeralis inoculam a superfície dos frutos enquanto forrageiam e assim atraem moscas imaturas que consomem este alimento bacteriano e então atingem maturidade sexual. Machos de A. ludens (Loew) não mostraram efeito da dieta do adulto na performance sexual, enquanto três outras espécies comparadas no mesmo estudo mostraram tal relação (A. serpentina, A. striata e A. obliqua) (Aluja et al., 2001a). Os autores do estudo atribuíram, como uma das possíveis explicações, a presença de bactérias simbiontes no trato digestório dessas moscas como responsáveis pela nutrição adequada dos indivíduos, visto que essa espécie parece ter se desenvolvido em ambiente de baixa qualidade nutricional, de modo que seu sucesso estaria envolvido com a presença dessas bactérias.

Fatores abióticos

A série de ambientes aos quais as moscas-das-frutas estão expostas é extremamente ampla e variada, e não há um componente único que seja determinante da abundância ou do sucesso desses organismos. Os principais componentes que devem ser avaliados são a alimentação, os fatores bióticos (predação, competição, presença de coespecíficos) e abióticos. Entre estes últimos, podem ser citados a umidade, a temperatura e a luz (BATEMAN, 1972). A luz e a temperatura são especialmente importantes para a alimentação, por dispararem ou inibirem as atividades diárias, entre elas os turnos alimentares.

Fatores bióticos e abióticos interagem para regular a fisiologia e o comportamento das fêmeas tefritídeas de vários modos. Por exemplo, temperatura, intensidade luminosa e qualidade do alimento podem modular a hora do dia em que a fêmea oviposita (ALUJA et al., 1997) e podem influenciar o comportamento de cópula (ALUJA et al., 2000). O comportamento de oviposição de A. obliqua, no campo, parece ser fortemente influenciado por características do microhabitat, especialmente luminosidade, umidade, temperatura e fatores bióticos, como a presença de hospedeiros (ALUJA; BIRKE, 1993).

Alimentação

Os tipos de alimentos que os insetos holometábolos podem ingerir dependem basicamente da estrutura de suas peças bucais e de seus mecanismos de alimentação. As moscas-das-frutas usam modificações específicas do labelo juntamente com a posição labelar e o modo de alimentação em fluidos para ingerir substâncias específicas (VIJAYSEGARAN et al., 1997). O modo de ingestão, assim como os tipos de alimentos que podem ser ingeridos são influenciados por uma combinação de três componentes estruturais e funcionais separados, mas estritamente associados: 1) estrutura das peças bucais; 2) flexão do labelo durante a alimentação; e 3) o modo de alimentação centrado em fluidos pela regurgitação e a reingestão de conteúdos do papo (VIJAYSEGARAN et al., 1997).

As peças bucais das moscas-das-frutas têm modificações estruturais específicas cujas funções não tinham sido previamente estudadas (VIJAYSEGARAN et al., 1997). No estudo de quatro espécies de Bactrocera, observou-se que a pseudotraqueia tem anéis ao longo da linha mediana, com numerosos microdentes, e espaços entre eles que resultam em muitos microporos que levam ao lúmen da pseudotraqueia. Os anéis pseudotraqueais de Anastrepha são similares aos de Bactrocera (ELZINGA; BROCE, 1986). Os anéis pseudotraqueais próximos da abertura oral não têm microdentes, mas são modificados em estruturas onduladas, semelhantes a pelos e que são chamados espinhos prestomais (VIJAYSEGARAN et al., 1997). Os lobos orais opostos próximos ao esclerito discal são flexionados para formar a cavidade labelar e o sulco prestomal durante todos os modos de alimentação. Sem essa flexão labelar, o alimento seria bebido diretamente pela abertura oral e a filtração por meio dos microporos da pseudotraqueia não seria possível. Essa flexão dos lobos orais é fundamental para o modo de alimentação dos tefritídeos, protegendo a abertura oral e prevenindo que o alimento passe direto para o canal alimentar (VIJAYSEGARAN et al., 1997).

Embora, de modo geral, as moscas bebam líquidos diluídos, elas também se alimentam de itens sólidos, secos, por meio da regurgitação do conteúdo do papo, liquefazendo o alimento e então reingerindo a porção liquefeita. As peças bucais estão adaptadas para expelir e ingerir grandes quantidades de líquido. A ingestão e a expulsão de líquidos via pseudotraqueias e de numerosos microporos que cobrem a superfície labelar são similares à ação de uma esponja e é um método mais efetivo do que a ingestão de fluidos ou liquefação de alimentos por meio de uma única abertura maior, que é a abertura oral (VIJAYSEGARAN et al., 1997).

Para ingerir o alimento, a mosca deve primariamente estender a probóscide, e isto ocorre após a fagoestimulação de receptores nas peças bucais e pelos quimiorreceptores tarsais (BERNAYS, 1985). Se o input sensorial durante a ingestão declina abaixo de certo nível limiar, ou se um feedback negativo leva ao término da refeição, a probóscide lentamente se retrai; a retração será mais lenta quando deterrentes alimentares forem encontrados (BERNAYS, 1985). A continuidade da alimentação depende da fagoestimulação contínua. Isso indica que o padrão de alimentação não é contínuo até a saciedade; ele requer feedback positivo contínuo, o que é fornecido em grande parte pelo feedback químico do alimento (BERNAYS, 1985).

Segundo Bernays (1985), quatro pontos são notadamente marcantes em relação ao início e decorrer da alimentação. Primeiro, a alimentação contínua requer fagoestimulação contínua. Segundo, a quantidade de alimento ingerido em uma refeição depende de fatores volumétricos. Terceiro, a regulação dos períodos entre as refeições depende da composição da hemolinfa. E, finalmente, há variações endógenas no sistema nervoso central que afetam todo o processo da alimentação.

O comportamento alimentar de moscas do gênero Anastrepha envolve várias modalidades que são idênticas àquelas observadas para outras espécies de tefritídeos, como R. pomonella (Walsh.) (HENDRICHS et al., 1992; 1993) e C. capitata (HENDRICHS et al., 1991): pastagem (grazing), sucção, bubbling e regurgitação (ALUJA et al., 1993). A pastagem consiste em um repetido movimento de extensão e retração da probóscide para tocar a superfície de alimentação. Esse comportamento foi primeiro descrito por Hendrichs et al. (1992) e seria uma forma de a mosca encontrar e experimentar porções de nutrientes da superfície explorada. Quando isso ocorre nas folhas das plantas, é importante para aquisição de proteínas e de carboidratos que podem ser exudados das folhas. A sucção é a ação de extensão da probóscide para absorver líquidos, provenientes do fruto ou não, gotas de água, fezes frescas de pássaros ou outro alimento, líquido ou liquefeito pela saliva da mosca. As moscas adultas podem ingerir alimentos secos desde que passíveis de serem liquefeitos pela ação da saliva. Foi demonstrado que a performance é reduzida quando as moscas têm que se alimentar de itens sólidos, já que grande parte da energia é dispendida na fabricação de saliva para a preparação do alimento para posterior sucção (HENDRICHS et al., 1993).

Bubbling é a formação de gotas líquidas, de tamanho variado, na ponta da probóscide, enquanto a mosca está em repouso sobre a folha. A regurgitação é a deposição dessas gotas regurgitadas sobre a folha ou fruto ou qualquer outra superfície em que a mosca se encontre, e a posterior reingestão dessas gotas em intervalos variáveis. Segundo Aluja et al. (2000), a quantidade e composição dos drops variam com o tipo de alimento ingerido. A reingestão das gotas também está relacionada à ingestão de bactérias simbiontes, que podem ser passadas de uma mosca para outra ou podem se proliferar no material regurgitado e, então, serem ingeridas pelas moscas (HENDRICHS et al., 1992). As bactérias podem ser importantes na digestão e no fornecimento de nutrientes não sintetizados ou adquiridos pelas moscas adultas.

Drew e Lloyd (1987) propuseram que as moscas regurgitam para inocular a superfície do fruto hospedeiro com suas bactérias intestinais. Já Hendrichs et al. (1992), ao descreverem o bubbling em R. pomonella, encontraram que as moscas podem regurgitar o alimento ingerido para eliminar o excesso de água por evaporação e concentrar os nutrientes suspensos na solução. Uma função alternativa para o bubbling, proposta por Vijaysegaran et al. (1997), seria que as moscas regurgitam para reverter o fluxo de fluido no labelo, limpando os microporos de partículas que, provavelmente, se acumulam durante a alimentação.

O apetite das moscas por nutrientes específicos depende de uma série de fatores, como a concentração de cada nutriente na dieta, o intervalo entre as refeições e a quantidade ingerida em cada refeição. O padrão de alimentação é bastante variável, dependendo da espécie e das condições ambientais. Observações feitas com adultos de A. suspensa (Loew) mostraram que essas moscas preferem o período da manhã para alimentação, embora tenham sido observadas alimentando-se durante todo o dia (LANDOLT; DAVIS-HERNANDEZ, 1993). Já A. obliqua, em pomares com temperaturas muito elevadas (45° em áreas não sombreadas), preferiram alimentar-se num padrão bimodal, com a maior parte da atividade ocorrendo nos períodos mais frios (ALUJA; BIRKE, 1993). Porém, quando as temperaturas foram mais amenas, o pico de atividade alimentar ocorreu entre 10 h e 15 h. Fêmeas de A. obliqua individualizadas se alimentaram significativamente mais, tanto de sacarose quanto de lêvedo de cerveja, do que fêmeas mantidas em grupo (CRESONI-PEREIRA; ZUCOLOTO, informação pessoal). Quando mantidas em grupo, é possível que algumas fêmeas não tenham acesso constante ao alimento ou que todas tenham acesso restrito. Aluja et al. (2001b) observaram que fêmeas individuais de A. serpentina não se alimentam todos os dias, mesmo quando uma fonte de açúcar e uma de proteína estejam disponíveis ad libitum. Aluja et al. (2000) ressaltaram a importância de se quantificar e descrever todos os componentes ambientais quando se quer descrever o comportamento alimentar, e cabe aqui ressaltar que o contexto social, a idade do indivíduo e a disponibilidade de recurso também são de máxima importância para a descrição do comportamento. Privação de alimento, diluição de nutrientes na dieta, presença de coespecíficos são fatores que afetam o comportamento.

Outro comportamento já descrito para moscas-das-frutas é a trofalaxia. É o fenômeno de transferência, pelos machos, de uma substância oral para as fêmeas e que é por elas consumida. O único caso descrito e conhecido ocorre em A. striata, cujas fêmeas costumam circular diante da corte dos machos e, eventualmente, tocam seu labelo com o labelo dos machos, de modo que a substância oferecida pelos machos seja bebida pela fêmea (ALUJA et al., 1993). Acredita-se que essa substância possa conter nutrientes ou simbiontes. O único outro caso registrado em que algum material do macho é transferido para a fêmea ocorre em A. suspensa, no entanto, não ficou evidente que a inseminação tenha aumentado a longevidade da fêmea ou que a cópula com machos maiores aumente a sua fecundidade (SIVINSKI, 1993).

Comportamento

Todos os organismos exibem uma série de comportamentos que formam uma ponte entre as necessidades fisiológicas do organismo, uma variedade de limites filogenéticos e o ambiente no qual o organismo vive (YUVAL; HENDRICHS, 2000). Esses comportamentos são padrões altamente adaptados que otimizam o sucesso reprodutivo do indivíduo que os desempenha (YUVAL; HENDRICHS, 2000).

Os mecanismos comportamentais e fisiológicos que controlam a seleção do alimento em insetos ainda não são bem conhecidos. A hipótese mais aceita atualmente é que a informação sobre a qualidade nutricional de um alimento é originária da atividade de uma variedade de receptores sensoriais. Tais receptores estariam integrados com informações sobre o estado nutricional fornecidas pelo teor de nutrientes presentes na hemolinfa (SIMPSON et al., 1995). De acordo com Waldbauer e Friedman (1991), o comportamento de autosseleção alimentar é uma regulação contínua do alimento ingerido que envolve mudanças frequentes de alimento para alcançar um balanço favorável de nutrientes por meio de escolhas não casuais, com consequente benefício para o indivíduo. Trabalhos realizados com C. capitata (CANGUSSU; ZUCOLOTO, 1995) e A. obliqua (CRESONI-PEREIRA; ZUCOLOTO 2001b; MEDEIROS; ZUCOLOTO, 2006) já demonstraram que essas moscas-das-frutas são capazes de selecionar proporções de nutrientes que lhes forneçam uma dieta adequadamente balanceada, quando essa possibilidade lhes é oferecida. No entanto, os resultados desses trabalhos diferem em um ponto fundamental (Figuras 1 e 2). A performance de fêmeas de C. capitata foi melhor quando a alimentação ocorreu em um único bloco de dieta de sacarose e de lêvedo do que quando as fêmeas puderam ingerir seletivamente entre dietas de sacarose e dietas de lêvedo em blocos separados (CANGUSSU; ZUCOLOTO, 1995). Já para as fêmeas de A. obliqua, a ingestão total foi menor e a performance foi melhor quando os mesmos nutrientes foram oferecidos separadamente do que quando foram oferecidos em um único bloco (CRESONI-PEREIRA; ZUCOLOTO, 2001b), como o foi para C. capitata (CANGUSSU; ZUCOLOTO, 1995). A explicação para essa diferença está provavelmente na origem dos indivíduos e seu histórico alimentar. As fêmeas de C. capitata utilizadas por Cangussu e Zucoloto (1995) eram provenientes de uma criação de laboratório, em que o alimento utilizado para a manutenção da criação consistia exatamente dos nutrientes em um mesmo bloco de dieta, durante várias gerações, o que pode ter levado essa população a utilizar de forma mais eficiente os nutrientes em conjunto.

Figura 1. Eficiência da dieta e número de óvulos produzidos por Ceratitis capitata e Anastrepha obliqua alimentadas em um só bloco de dieta com as seguintes proporções de lêvedo e sacarose, respectivamente: dieta I = 5 g:6,5 g; dieta II = 11 g:6,5; dieta III = 19,5 g:6,5 g; dieta IV = 27 g:6,5 g; e dieta V = 35 g:6,5 g. A dieta VI representa os resultados encontrados para as fêmeas alimentadas com 11 g de sacarose e 6,5 g de lêvedo separadamente.

Fonte: Cangussu e Zucoloto (1995); Cresoni-Pereira e Zucoloto (2001b).

Figura 2. Ingestão (mg/fêmea/dia) de dieta de sacarose (11 g) e dieta de lêvedo de cerveja (6,5 g) por fêmeas de Ceratitis capitata e Anastrepha obliqua do dia da emergência ao 60o dia de vida adulta.

Fonte: Cangussu e Zucoloto (1995); Cresoni-Pereira e Zucoloto (2001b).

As fêmeas de A. obliqua utilizadas por Cresoni-Pereira e Zucoloto (2001b) eram selvagens, e, na natureza, os nutrientes não são encontrados em um único bloco; eles estão dispersos no ambiente e a mosca necessita procurá-los e selecioná-los adequadamente. Esse resultado está de acordo com Simpson e Simpson (1990), que diz que para um inseto compensar um desbalanço nutricional por alimentação seletiva, o balanço e as quantidades ingeridas em diferentes fontes alimentares devem satisfazer às necessidades do inseto de modo mais eficiente do que o balanço obtido pela alimentação em uma única fonte alimentar.

Mesmo em seu ambiente natural, as moscas-das-frutas podem selecionar os nutrientes de acordo com seu histórico alimentar. Tendo os adultos uma alimentação extremamente variada, as moscas podem selecionar, entre os itens de seu cardápio, os mais adequados para o momento, levando em consideração, aqui, outros fatores como a presença de predadores e competidores, a disponibilidade do alimento e os fatores abióticos. Cabe aqui ressaltar as diferenças encontradas nos estudos de laboratório e nos estudos em campo. É possível que, em campo, o tempo despendido na alimentação seja bem maior do que em laboratório (LANDOLT; DAVIS-HERNANDEZ, 1993), uma vez que os recursos estão mais dispersos, nem sempre têm alta qualidade nutricional e nem sempre estão acessíveis. De maneira geral, sabe-se que os adultos comumente se alimentam durante todo o dia, com turnos de alimentação concentrados em alguns horários do dia, o que varia de espécie para espécie.

Quando os insetos não são capazes de balancear sua dieta, como os casos em que os nutrientes essenciais são oferecidos em um só bloco de dieta, existem mecanismos para eliminar os excessos (LEMOS et al., 1992; ZANOTTO et al., 1996, 1997), embora, algumas vezes, esses mecanismos de eliminação possam causar danos à sua performance ou o desbalanço nutricional é muito grande e pode ocasionar a morte do inseto (CRESONI-PEREIRA; ZUCOLOTO, 2001a).

Embora a carga de ovos em A. obliqua, uma espécie cujos frutos hospedeiros são altamente efêmeros, seja mais influenciada pelo acesso ao recurso hospedeiro do que em A. ludens, que, por infestar frutos menos efêmeros, têm sua carga de ovos mais influenciada pela densidade de fêmeas coespecíficas e pela idade (ALUJA et al., 2001b), a dieta do adulto é determinante na produção total de ovos. Por exemplo, fêmeas bem alimentadas de ambas as espécies mostraram claro padrão de aumento da carga de ovos com a idade, o que não ocorre com fêmeas privadas de proteínas. Da mesma forma, a densidade de coespecíficos só teve seus efeitos claramente observáveis nos grupos de fêmeas bem alimentadas (ALUJA et al., 2001b).

São raros os trabalhos que estudam a relação do macho e seu estado nutricional sobre a fisiologia e o comportamento das fêmeas, no entanto, essa relação parece ter importante papel ecológico para a biologia das espécies tefritídeas. Até o trabalho de Aluja et al. (2001b), nenhum efeito do feromônio do macho sobre o desenvolvimento ovariano havia sido demonstrado. Talvez esse fenômeno tenha um mecanismo de ação diferente do efeito da cópula, que envolve transferência de proteína. É mais provável que a ação do feromônio ocorra como um “disparador” da ingestão de proteína pelas fêmeas. Cresoni-Pereira e Zucoloto (2005) demonstraram que o limiar de discriminação de fêmeas de A. obliqua para uma fonte proteica foi alterado pela presença e o estado nutricional do macho. Também em A. obliqua foram encontradas diferenças na eficiência de utilização da dieta em relação à produção de óvulos na ausência de machos e quando machos privados ou não de proteínas estavam presentes (CRESONI-PEREIRA; ZUCOLOTO, 2006b).

Fontellas-Brandalha e Zucoloto (2004) não encontraram nenhum efeito da presença do macho sobre a postura e a escolha de diferentes substratos para a oviposição por fêmeas de A. obliqua. O estado nutricional da fêmea foi mais importante para a determinação do número de ovos e não teve efeito sobre a escolha de substrato, cujo conteúdo nutritivo parece ser o determinante da escolha. Aparentemente, a influência do macho parece agir sobre a ingestão de proteína e sobre mecanismos fisiológicos de aproveitamento do alimento, como defendido por Cresoni-Pereira e Zucoloto (2006b).

A contagem de oócitos em experimentos com A. ludens e A. obliqua foi alta quando as fêmeas foram submetidas à presença de voláteis de frutos e feromônios de machos simultaneamente; a contagem foi baixa quando nenhum estímulo químico estava presente e foi intermediária quando só um tipo de estímulo estava presente (ALUJA et al., 2001b). Uma interpretação consistente com esses resultados, especialmente para A. obliqua, é que voláteis de frutos e feromônios dos machos, independentemente, facilitam a produção de ovos e que seus efeitos facilitadores podem ser aditivos ou sinergísticos na natureza. Mangan (2003), trabalhando com A. ludens, registrou que a cópula com machos bem alimentados garantiu maior produção de ovos do que quando as cópulas ocorreram com machos mal alimentados. O mesmo autor constatou que a presença de machos (alimentados em qualquer dieta) diminuiu a maturação ovariana quando comparado com fêmeas não expostas aos machos.

Fêmeas de A. ludens, alimentadas com proteína e açúcar e mantidas com machos alimentados com a mesma dieta, apresentaram mais ovos maduros do que fêmeas alimentadas só com açúcar e mantidas com machos alimentados também com apenas açúcar (MANGAN, 2003). Combinações de dietas diferentes entre os pares sexuais foram realizadas nesse experimento (MANGAN, 2003). O mesmo trabalho mostrou que fêmeas mantidas sem machos durante o período de maturação tiveram a maturação de ovos muito superior às fêmeas mantidas com machos, mesmo aquelas mantidas com machos alimentados em açúcar e proteína.

As moscas-das-frutas dispõem de mecanismos para a seleção de alimentos altamente refinados. O limiar de discriminação representa a menor quantidade de um determinado nutriente que pode ser percebido por um inseto em certo volume de dieta. Fêmeas de C. capitata mostraram limiares muito mais baixos para proteínas (CANGUSSU; ZUCOLOTO, 1995) do que fêmeas de A. obliqua (CRESONI-PEREIRA; ZUCOLOTO, 2001b). Esses dados são interessantes porque mostram a variação de um mecanismo fisiológico extremamente importante para a seleção de alimento que reflete a história alimentar desses insetos. C. capitata utilizadas por Cangussu e Zucoloto (1995) eram provenientes de uma criação de laboratório mantida em uma dieta riquíssima em proteína (lêvedo de cerveja). Essas fêmeas não precisam de fonte proteica exógena para efetuar posturas já que trazem reserva larval. Assim, o limiar apresentado por essas fêmeas foi baixo (Tabela 1). Já as fêmeas de A. obliqua utilizadas por Cresoni-Pereira e Zucoloto (2001b), por serem selvagens, necessitam de uma fonte exógena de proteínas, em uma concentração adequada, para que possam produzir ovos. Seria esperado que apresentassem limiar inferior ao encontrado por C. capitata, mas não foi o que ocorreu (Tabela 1). Uma possível explicação seria o fato de que existe uma concentração mínima de cada nutriente necessária para proporcionar performance adequada a cada inseto. Não vindo de uma dieta larval rica, as fêmeas de A. obliqua necessitam de quantidade de proteína maior que C. capitata. Embora existam muitos mecanismos de compensação para a diluição de nutrientes na dieta, a compensação apresenta limitações, como a limitação volumétrica do abdome. Não seria “vantajoso” para A. obliqua perceber quantidades muito pequenas de proteínas na dieta que não fossem possíveis de ser compensadas pelo aumento da ingestão. Outros trabalhos também demonstraram o limiar de discriminação para sacarose tanto em adultos (FONTELLAS-BRANDALHA; ZUCOLOTO, 2003) quanto em imaturos (ZUCOLOTO, 1993c).

Tabela 1. Limiar de discriminação de fêmeas selvagens de Anastrepha obliqua e fêmeas criadas em laboratório de Ceratitis capitata, mantidas em diferentes estados de privação de uma fonte proteica.

Estado nutricional | A. obliqua | C. capitata
Quantidade de lêvedo percebida (g)/100 mL de dieta
Recém-emergida | 0,7 | -
Privada | 0,8 | 0,2
Não privada | 1,6 | 0,6

Fonte: Cangussu e Zucoloto (1995); Cresoni-Pereira e Zucoloto (2001b).

Joachim-Bravo e Zucoloto (1997) trabalhando com C. capitata demonstraram que as escolhas das fêmeas por hospedeiros para oviposição não está relacionada positivamente à performance da prole. Essa característica se repete em muitos gêneros e reflete tendência à exploração de novos recursos, comportamento típico das espécies generalistas. Parece que o comportamento de seleção visa à nutrição do próprio indivíduo, quando se trata de adultos, embora esse comportamento seja refletido, posteriormente, na produção de ovos e demais comportamentos reprodutivos.

Muitos autores defendem que a aprendizagem é a base para os efeitos da experiência sobre o comportamento (BERNAYS, 1995; WHITE et al., 2002; CARSTEN; PAPAJ, 2005). Embora essas mudanças comportamentais muitas vezes reflitam aprendizagem ou imprinting, a experiência pode também mudar o comportamento pela alteração do estado fisiológico (incluindo o reprodutivo) do animal (CARSTEN; PAPAJ, 2005). Na mosca-das-frutas do Caribe, a experiência de cópula eleva o nível de hormônio juvenil nos machos, levando-os a liberar feromônios em taxas mais altas, resultando em maior sucesso de cópula (TEAL et al., 2000). Os mecanismos básicos dos efeitos da experiência sobre o comportamento de cópula podem ser difíceis de ser distinguidos, especialmente em sistemas em que a experiência media mudanças fisiológicas (CARSTEN; PAPAJ, 2005). Landolt (1994) mostrou que fêmeas da mosca-de-papaia aumentaram sua frequência de recópula na presença de fruto hospedeiro; entretanto, não está claro se essa mudança é mediada pela aprendizagem ou por algum efeito direto no estado fisiológico.

Em relação à seleção de alimentos, é comum entre os insetos a utilização de aleloquímicos como sinalizadores de itens alimentares de qualidade (BERNAYS, 1985), o que resultaria em menos tempo de busca por alimento e menor exposição a predadores durante o comportamento de pastagem (grazing). Esse processo ocorre por aprendizagem associativa positiva. Cresoni-Pereira e Zucoloto (2006a) demonstraram que fêmeas de A. obliqua foram capazes de associar a presença de sulfato de quinino, que é uma substância incomum no cardápio alimentar dessa espécie, à presença de lêvedo de cerveja na dieta, mas não faz tal associação em relação à sacarose (CRESONI-PEREIRA; ZUCOLOTO, dados não publicados). Essa resposta positiva para o lêvedo pode ocorrer por causa da necessidade dessa espécie de uma fonte proteica exógena para reprodução e por serem as proteínas um nutriente frequentemente menos abundante do que os carboidratos. Sendo estes últimos de fácil acesso na natureza, não seria adaptativo o desenvolvimento de mecanismos de aprendizagem para um nutriente que não fosse limitante. Fêmeas de C. capitata também foram capazes de fazer tal associação em relação ao lêvedo (LEAL et al., informação pessoal).

Aplicabilidade e conclusões

A maioria dos tefritídeos de importância econômica que ocorre no Brasil pertence a quatro gêneros: Anastrepha, com 94 espécies encontradas em nosso território; Ceratitis e Bactrocera, com ocorrência de apenas uma espécie; e Rhagoletis (ZUCCHI, 2000). Em todo o mundo, de aproximadamente 500 espécies de Bactrocera, 30 a 40 são conhecidas como pragas em potencial. Cerca de 50 espécies de Rhagoletis já foram descritas e muitas são amplamente distribuídas. O gênero Anastrepha inclui de 150 a 200 espécies nativas da Região Neotropical. O gênero Ceratitis é um dos mais notórios em todo o mundo, especialmente por causa de uma única espécie, C. capitata (LIMA, 2001).

Os danos causados pelas moscas-das-frutas podem ser diretos ou indiretos. Diretos quando causados pela oviposição e subsequente desenvolvimento larval nos frutos, e indiretos, quando permitem a invasão dos tecidos vegetais por outros microrganismos patogênicos (CHRISTENSON; FOOTE, 1960). A característica dominante nas pesquisas com moscas-das-frutas tem sido a grande preocupação com a supressão ou erradicação da sua população, utilizando vários métodos de controle. A fase adulta é a única suscetível aos métodos de controle, de modo que as pesquisas têm sido concentradas nos adultos (LIMA, 2001).

O monitoramento populacional de moscas-das-frutas caracteriza a população de tefritídeos do ponto de vista qualitativo e quantitativo e é pré-requisito fundamental para o reconhecimento do momento adequado para o início das medidas de controle das populações (NASCIMENTO et al., 2000). As finalidades básicas do monitoramento são a pesquisa científica, a identificação e distribuição de espécies, a certificação de uma região ou país quanto à ausência de uma determinada espécie-praga (área livre), o programa de erradicação de uma espécie-praga e de manejo integrado (NASCIMENTO et al., 2000).

A eficiência do monitoramento de adultos de moscas-das-frutas depende da qualidade do atrativo (sexual ou alimentar), do tipo de armadilha e de sua localização no campo (NASCIMENTO et al., 2000). Alternativas para substituir a proteína hidrolisada (atrativo alimentar mais utilizado), armadilhas coloridas e identificação do feromônio sexual são algumas das linhas de pesquisas que visam ao desenvolvimento de armadilhas para o monitoramento de moscas-das-frutas (LIMA, 2001). Além dos estímulos visuais e alimentares, vários semioquímicos de plantas têm sido investigados como atrativos (ALUJA, 1994) e seu efeito sinergístico com outros odores também (ALUJA et al., 2001b).

O uso de armadilhas à base exclusivamente de feromônio sexual para o monitoramento e controle de moscas-das-frutas ainda não é possível. O sistema de feromônios dos tefritídeos depende de outros aspectos olfatórios, como os voláteis de plantas e os odores dos alimentos (LIMA, 2001). Armadilhas com combinações de odores de frutos hospedeiros e feromônios podem capturar mais moscas em razão do efeito complementar dos odores (ROBACKER et al., 1991). Informações de como o estado fisiológico afeta o olfato e o comportamento são extremamente úteis no entendimento de como as moscas-das-frutas utilizam os semioquímicos (LIMA, 2001).

Os programas de manejo integrado de pragas em fruticultura têm incentivado o uso de vários métodos de controle, principalmente, o controle biológico, que deve ser usado no intuito de reduzir a densidade populacional das moscas-das-frutas e favorecer o aumento da população de seus inimigos naturais (CARVALHO et al., 2000). Entre os organismos que atuam no controle biológico das moscas-das-frutas, como vírus, bactérias, nematoides, fungos e predadores, os parasitoides têm se destacado como os mais efetivos (CARVALHO et al., 2000). O ciclo de vida dos parasitoides, de modo geral, está estritamente relacionado com o ciclo de vida das moscas, de modo que, para a criação de grandes quantidades de parasitoides para liberação, é necessária a criação eficiente das moscas. A metodologia utilizada para criação do parasitoide Diachasmimorpha longicaudata (Ashmead) utiliza larvas de terceiro ínstar de C. capitata como hospedeiro, criadas em dieta artificial (CARVALHO et al., 2000). A Figura 3 ilustra algumas técnicas usadas para a alimentação, a coleta de posturas e a manutenção de indivíduos de A. obliqua em laboratório.

Figura 3. Algumas técnicas e materiais utilizados em laboratório para manutenção de Anastrepha obliqua: (A) Placa de dieta com larvas em caixa de areia para pupação; (B) Caixa com areia e pupas; (C) Alfinetes entomológicos presos a rolhas de cortiça, que são utilizados para oferecer a dieta nas caixas experimentais; (D) Caixa experimental mostrando a disposição dos alfinetes com a dieta, bebedouros (tubos de ensaio) e substrato artificial de oviposição à base de ágar; (E) Macho e fêmea sobre substrato artificial de oviposição à base de ágar e lêvedo; e (F) Moscas sobre a dieta oferecida no alfinete e sobre o substrato de oviposição.

Uma das técnicas amplamente usadas como método de controle é a técnica do macho estéril (ALUJA, 1994). Como um grande número de machos deve ser produzido e liberado, os estudos que maximizem esse processo são de grande utilidade. Por exemplo, sabe-se que a adição de proteínas na dieta dos adultos os tornariam mais competitivos contra os machos selvagens que, supostamente, vivem à base de uma dieta com menor disponibilidade de recursos proteicos, no caso de espécies que comprovadamente tiveram sua performance sexual afetada pela dieta do adulto (ALUJA et al., 2001a).

Programas de erradicação de insetos que usam a técnica do inseto estéril como ferramenta de controle necessitam de um sistema de criação em massa que produza a quantidade de insetos estéreis requerida pelo programa. Entretanto, dada a natureza artificial das condições de criação em massa, os insetos tendem a sofrer uma série de mudanças em sua história de vida e estratégias comportamentais que, eventualmente, reduzem seu potencial para alcançar os objetivos do programa de liberação de insetos estéreis, ou seja, a produção de machos que possam competir com sucesso com machos selvagens pela cópula com fêmeas selvagens (MEZA et al., 2005).

Atualmente, o manejo integrado de pragas (MIP) tem sido a alternativa mais indicada para controlar populações de insetos-praga, evitando o uso indiscriminado de inseticidas sintéticos. A prática do MIP foi descrita por Geir (1966, citado por NASCIMENTO; CARVALHO, 2000) e está baseada em três pontos: 1) como se deve modificar o sistema de vida de uma praga para reduzir sua população a níveis toleráveis; 2) aplicação do conhecimento biológico e da tecnologia disponível para obter a modificação desejada (ecologia aplicada); e 3) uso de táticas de controle de praga adequadas à tecnologia existente e compatíveis com os aspectos qualitativos, econômicos e ambientais. Considerando a complexidade dos tefritídeos, o manejo integrado de moscas-das-frutas requer atenção especial no que diz respeito aos aspectos biológicos, à ecologia aplicada e ao uso da tecnologia disponível (NASCIMENTO; CARVALHO, 2000).

A utilização de qualquer técnica de controle populacional das moscas-das-frutas inevitavelmente esbarra no profundo conhecimento de sua biologia, fisiologia, comportamento e a necessidade de criação em laboratório. Como a alimentação e a nutrição são os fatores determinantes de todos os outros componentes do ciclo de vida dos tefritídeos, os estudos nessas áreas devem ser exaustivos e as comparações entre as populações, tanto naturais quanto em laboratório, devem ser uma constante. Redução no tempo de duração em muitos estágios da metamorfose e do desenvolvimento sincrônico está entre as modificações da história de vida desses insetos (CAYOL, 2000). Além disso, como a dieta de criação oferece uma quantidade enorme de substâncias nutritivas, as larvas criadas artificialmente amadurecem mais cedo do que as selvagens, o que acelera a sucessão das gerações. Essas mudanças detectadas durante o estágio larval interferem nas estratégias dos adultos, que emergem com altas reservas nutritivas, atingindo a maturidade sexual mais cedo (CAYOL, 2000).

Essa modificação, associada a outras alterações comportamentais induzidas pela superpopulação a que são submetidas as moscas em criação, durante seu período reprodutivo, pode resultar em redução na compatibilidade sexual entre insetos criados e insetos selvagens (McINNIS et al., 1996; CAYOL, 2000). Vários procedimentos são adotados para minimizar o impacto da criação em massa e da esterilização na qualidade do inseto criado em larga escala (MIYATAKE, 1998; TAYLOR; YUVAL, 1999). A Figura 4 ilustra a direção e o tipo de modificações nos traços de vida que ocorreram em Bactrocera cucurbitae (MIYATAKE, 1998). Joachim-Bravo e Zucoloto (1998) compararam a performance de populações selvagens e criadas em laboratório de C. capitata e verificaram algumas diferenças. A performance da população selvagem foi superior quando as moscas alimentaram-se em papaia (alimento natural para essa espécie), enquanto a performance da população de laboratório foi similar tanto em papaia quanto em dieta artificial de lêvedo e sacarose. A população selvagem mostrou forte preferência por papaia, enquanto a população de laboratório não mostrou preferência. As fêmeas selvagens ovipositaram somente em papaia com casca, enquanto as fêmeas da população de laboratório ovipositaram indiscriminadamente. Esses dados fornecem uma visão das modificações acarretadas pela criação massiva em relação à alimentação e ao comportamento de oviposição. Zucoloto (1993b) estudou populações de C. capitata criadas em dietas à base de lêvedo de cerveja, que é a dieta tradicional para a criação em laboratório, e em dietas à base de farinha de carne, que representa uma dieta incomum para essa espécie. As moscas criadas em farinha de carne tiveram sua performance aumentada ao longo das gerações, tendo sido muito inferior, na primeira geração, à performance de moscas criadas em dieta de lêvedo. Os dados sugerem que há uma seleção direcional, que só é possível em populações com variabilidade genética, o que é considerado incomum em populações de laboratório. No entanto, os dados apresentados por Zucoloto (1993b) sugerem que ao menos em relação à utilização da dieta existe variabilidade em populações de laboratório de C. capitata. À época dos experimentos, a criação contava com 12 anos (ZUCOLOTO, 1993b).

Figura 4. Relações genéticas entre a história de vida e os traços comportamentais da mosca-do-melão Bactrocera cucurbitae. Setas azuis mostram a direção da seleção artificial decorrente do método de criação em massa. Setas pretas indicam correlação genética entre dois traços. Setas vermelhas mostram a direção da seleção “inadvertente”.

Fonte: Miyatake (1998).

Baseado na diversidade e na complexidade comportamental descrita para o gênero Anastrepha, Aluja et al. (2000) ressaltaram que qualquer tentativa de criação em massa desse gênero necessita de testes de controle de qualidade altamente sensíveis. Esses testes precisam ser orientados no sentido de detectar a consistência de traços particulares do comportamento e da fisiologia. Essa observação é pertinente para todos os gêneros de moscas-das-frutas, incluindo aqueles que hoje talvez não representem um grupo de risco econômico. A habilidade de esses organismos utilizarem recursos nunca antes explorados e sua alta flexibilidade fisiológica e comportamental os tornam extremamente adaptáveis a condições adversas e os transformam em preocupações constantes para a fruticultura em larga escala.

É importante ressaltar nesse contexto que a definição de inseto-praga refere-se a insetos cujas atividades entram em conflito com os interesses humanos, não só na produção de alimentos mas também na área da saúde, construção, etc. Os mecanismos pelos quais os insetos exploram os recursos e sua dinâmica populacional obedecem às regras da ecologia de populações e trófica, como qualquer população animal. No que diz respeito à produção de alimentos, um inseto se torna praga quando sua população cresce demasiadamente em decorrência da grande oferta de alimento imposta pela implantação das monoculturas. O combate a esses insetos ao longo das últimas décadas acarretou incontáveis prejuízos ao meio ambiente e à saúde da humanidade. Embora as tecnologias para o combate e controle dos insetos-praga sejam altamente interessantes e desenvolvidas, talvez este seja o momento para repensar a agricultura mundial e os caminhos adotados para a produção de alimento. Persistir em um modelo que já acusou e acusa inúmeros inconvenientes ambientais e econômicos parece ser um retrocesso. A espécie humana tem uma capacidade surpreendente de criar soluções para os problemas criados por ela mesma. Mas os insetos, dada a sua plasticidade genotípica e fenotípica, já sinalizaram que podem ser a cada dia mais surpreendentes. Talvez este seja o momento de a espécie humana modificar os modelos agrícolas vigentes para que a batalha não seja perdida.

Referências

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Capítulo 19

Sugadores de seiva (Aphidoidea)

Sonia M. N. Lazzari

Regina C. Zonta-de-Carvalho

Introdução

A relação entre os insetos sugadores da seiva do floema e as plantas representa uma interação biótica altamente especializada, e esses insetos são capazes de sobreviver em uma dieta nutricionalmente não balanceada e de minimizar as respostas de defesa de suas plantas hospedeiras. Os afídeos, psilídeos, moscas-brancas e outros Sternorrhyncha são exemplos de insetos especializados na sucção da seiva do floema. Os sugadores de floema danificam as plantas reduzindo os fotoassimilados, afetando o crescimento e a distribuição de nutrientes e, em alguns casos, injetando toxinas nos tecidos, além de serem os principais vetores de vírus de plantas (THOMPSON; GOGGIN, 2006).

Os afídeos (Hemiptera: Aphidoidea), pelo fato de serem sugadores de seiva e vetores de vírus de plantas, são pragas importantes de diversas culturas em todo o mundo. Esses insetos também são considerados organismos-modelo para estudos de especiação em animais e dos mecanismos envolvendo a utilização de plantas por herbívoros. As interações entre afídeos e plantas compreendem a seleção da planta hospedeira, a penetração dos tecidos vegetais e a sucção da seiva, além da reação das plantas ao ataque do inseto. As atividades dos afídeos podem afetar diretamente o desenvolvimento da planta, causando lesões localizadas ou sistêmicas, enquanto a resposta da planta afeta os processos alimentares e reprodutivos do inseto, podendo, ainda, atrair agentes de controle biológico. A função de transmissão de vírus pelos afídeos também resulta dessa interação especializada inseto–planta.

Segundo Dixon (1987a), a partenogênese e a alimentação na seiva do floema, desenvolvidas inicialmente na evolução dos afídeos, são os principais fatores que moldaram a ecologia do grupo, resultando na especificidade, dependência e adaptações de seus ciclos de vida ao hospedeiro. A alternância de hospedeiros permite que muitas espécies possam explorar novos recursos alimentares para continuar a se desenvolver e reproduzir em condições de baixa qualidade da seiva, o que levou, também, a uma futura especiação de espécies secundariamente monoécias no hospedeiro secundário ou no primário. A polifagia, apesar de rara nos afídeos, é mais comum nos trópicos do que em regiões temperadas em razão da maior diversidade florística e da dificuldade de localização do hospedeiro naquelas regiões.

Excelentes trabalhos de revisão e estudos extensos sobre a alimentação e a nutrição dos afídeos são apresentados por Auclair (1963, 1969), abordando aspectos fisiológicos e bioquímicos, e a nutrição de algumas espécies em dietas quimicamente definidas. Miles (1972) trata da saliva dos insetos sugadores de seiva e, em trabalho posterior (MILES, 1987), do efeito do processo alimentar de Aphidoidea na planta hospedeira; Risebrow e Dixon (1987) tratam da ecologia nutricional dos insetos sugadores do floema; Srivastava (1987), da fisiologia nutricional; Klingauf (1987) refere-se aos mecanismos de adaptações para a alimentação e a excreção; Pickett et al. (1992) revisam a ecologia química dos afídeos; Powell et al. (2006), o comportamento, a evolução e a perspectiva de aplicação da seleção de plantas hospedeiras pelos afídeos; além de outras revisões gerais sobre nutrição de insetos, que fazem referência aos Aphidoidea por causa de suas peculiaridades alimentares e da importância do grupo.

A compreensão da bioecologia e da nutrição, e das interações dos afídeos com suas plantas hospedeiras permite que se aprimorem as estratégias de manejo das espécies-praga. Muitas informações apresentadas para os afídeos são válidas para outros insetos Sternorrhyncha que se alimentam de floema, como Coccidae, Psyllidae e Aleyrodidae. Assim, neste capítulo são enfocados diversos aspectos da bioecologia e da nutrição de Aphidoidea e sua aplicação, iniciando com alguns aspectos evolutivos e distribuição dos afídeos; a estrutura do aparelho bucal e do trato digestivo; a fisiologia nutricional, incluindo a interação do inseto com sua planta hospedeira, a constituição do alimento, os requisitos nutricionais do inseto, as taxas de alimentação, os fatores que afetam a nutrição e as estratégias alimentares; segue-se uma breve discussão sobre as dietas artificiais dos afídeos; o estudo do comportamento alimentar pela técnica de monitoramento eletrônico e conclui-se com a aplicação das informações disponíveis sobre alimentação e nutrição dos insetos para o manejo integrado dos afídeos.

Aspectos evolutivos e distribuição geográfica dos afídeos

A afidofauna mundial consiste em 4.700 espécies, classificadas em cerca de 600 gêneros (REMAUDIÈRE; REMAUDIÈRE, 1997). São membros da linhagem basal da Subordem Sternorrhyncha, da Ordem Hemiptera, tendo como grupo-irmão os Coccoidea (CAMPBELL et al., 1995; Von DOHLEN; MORAN, 1995).

A evolução da partenogênese e da viviparidade, em associação com a alternância de hospedeiros, proporcionou o aparecimento de um extenso polimorfismo que possibilitou a esse grupo de insetos sincronizar o crescimento e a reprodução com períodos favoráveis da fenologia do hospedeiro, gerando ampla variação nos ciclos de vida, entre e dentro das espécies.

A ocorrência de fenótipos múltiplos discretos ou formas individuais geneticamente idênticas é mais comum em afídeos, do que, provavelmente, em qualquer outro grupo de insetos, e tem sido o foco central na evolução dos ciclos de vida desses insetos. Dentro de uma linhagem partenogenética, fêmeas podem exibir muitos fenótipos que diferem em vários atributos, incluindo a morfologia, a fisiologia, o tamanho da progênie, o tempo de desenvolvimento e longevidade e a utilização de hospedeiros alternativos e preferenciais (HILLE RIS LAMBERS, 1966; HEIE, 1987). Desse modo, um fenótipo ótimo depende de um conjunto particular de condições, como: habilidade de voo, tolerância a limitações nutricionais e estresse de temperatura, habilidade na localização do hospedeiro, potencial de fecundidade, os quais são selecionados com diferentes intensidades em diferentes ambientes (MORAN, 1992; HALES et al., 1997).

Durante a primavera ocorre o desenvolvimento e a reprodução das fundatrizes que mostram atributos que lhes conferem alta fecundidade sob condições favoráveis, a expensas de atributos que possam aumentar a sobrevivência sob condições adversas (HILLE RIS LAMBERS, 1966). As fundatrizes são ápteras em quase todos os grupos, têm o abdome volumoso, pernas e antenas curtas, com poucos sensórios, sifúnculos reduzidos e produzem mais ovaríolos e embriões do que as fêmeas de gerações subsequentes (HILLE RIS LAMBERS, 1966; MIYAZAKI, 1987; MORAN, 1992).

As fêmeas de verão se reproduzem partenogeneticamente durante gerações, entre a fundatriz e a fase sexual, e podem compreender de uma a várias formas com diferentes atributos. Nos ciclos com alternância de hospedeiro, sempre incluem migrantes do hospedeiro primário para o secundário, conhecidos como emigrantes. Fêmeas que vivem nos hospedeiros secundários são denominadas alienícolas e fêmeas que migram de volta aos hospedeiros primários são chamadas imigrantes, incluindo as ginóparas e as sexúparas (BLACKMAN; EASTOP, 1984, 1994; MIYAZAKI, 1987; MORAN, 1992).

Formas sexuais são representadas pelos machos e por fêmeas sexuais chamadas de ovíparas. As ovíparas são sempre diferentes das formas partenogenéticas e, como na maioria das fundatrizes e, na maioria dos grupos, são ápteras. Essas formas exibem atributos morfológicos e comportamentais associados com a oogênese, a cópula e a oviposição. Normalmente, as ovíparas são menos fecundas e apresentam um período de reprodução mais curto do que as fêmeas partenogenéticas. Em alguns casos, chegam ao extremo de não se alimentarem e produzirem somente um ovo, como, por exemplo, em alguns Pemphiginae. Os machos, que apresentam expressão fenotípica bem distinta, podem ser alados ou ápteros, de tamanho reduzido ou não (MIYAZAKI, 1987).

Os maiores eventos na evolução do ciclo de vida dos afídeos são consequência da adição e da deleção de formas alternativas, ou da transferência de uma característica particular de uma forma para outra. A seleção natural tem moldado a identidade e o limiar dos fatores ambientais que governam a produção de diferentes formas (MORAN, 1992). Em muitos Aphidinae, a densidade da colônia, a temperatura e o estado nutricional do hospedeiro são importantes estímulos que desencadeiam a produção de indivíduos alados. O fotoperíodo em combinação com temperatura, o estado nutricional do hospedeiro, além de fatores intrínsecos, induzem a fase sexual de outono, com perfeito sincronismo na maturidade sexual de macho e fêmea, para que a produção de ovos resistentes ao frio ocorra antes do inverno (KAWADA, 1987).

Os grupos que são primitivamente autoécios em angiospermas, incluindo os Drepanosiphinae, Periphylinae, Chaetophorinae, Pterocomminae e Greenidinae, provavelmente, mudaram muito pouco desde o final do Terciário (MORAN, 1992; Von DOHNLEN; MORAN, 2000). Nas espécies heteroécias, as formas sexuais, os ovos e as fundatrizes ocorrem em hospedeiros chamados primários e as gerações de fêmeas partenogenéticas vivem em plantas não relacionadas taxonomicamente, chamadas de hospedeiros secundários. Essa transferência sazonal entre hospedeiros é realizada por migrantes alados que se desenvolvem em um hospedeiro, mas buscam o hospedeiro alternativo após se transformarem em adulto, antes de iniciarem a reprodução (BLACKMAN; EASTOP, 1984, 1994).

Várias hipóteses são propostas para explicar o porquê do desenvolvimento de alternância de hospedeiros dos afídeos. Basicamente, elas são divididas em duas categorias: aquela que propõe uma vantagem seletiva dos ciclos, com alternância sobre os sem-alternância de hospedeiros, baseada na hipótese da complementaridade nutricional obtida pela alternância entre hospedeiro primário e secundário (DIXON, 1971) e, a hipótese que adota uma perspectiva histórica, segundo a qual, admite que seleção natural e adaptação sejam as forças envolvidas na origem dos ciclos com alternância de hospedeiros (MORAN, 1988, 1990). Como suporte à primeira hipótese, tem-se que dentro de Aphidinae, a maioria das espécies heteroécias utiliza plantas lenhosas como hospedeiros primários e plantas herbáceas como hospedeiros secundários (MORAN, 1992). Como diversas evidências indicam, as plantas lenhosas são altamente nutritivas na primavera, quando as folhas novas começam a ser produzidas, e menos nutritivas no verão; isso explicaria a migração para hospedeiros secundários herbáceos como uma resposta alternativa para a complementação de nutrientes (DIXON, 1985a). Em contraste, a segunda hipótese está focada na especialização da fundatriz. Segundo essa hipótese, a fundatriz está mais estreitamente adaptada ao hospedeiro primário do que as outras formas, sendo, portanto, menos apta para adquirir novos hospedeiros. De acordo com essa hipótese, a aquisição de hospedeiros secundários é dirigida pela seleção natural, favorecendo a utilização de plantas mais favoráveis, mas retendo características especializadas do hospedeiro ancestral, que evitam a mudança para uma planta alternativa. Essa hipótese não especifica a natureza do hospedeiro secundário; diz apenas que a sua aquisição resulta em um tempo maior de fitness. O fato de que os hospedeiros secundários são frequentemente herbáceos e, geralmente de maiores valores nutricionais para insetos, indicam compatibilidade com essa hipótese (MORAN, 1992).

Ao contrário de muitos outros grupos de insetos, os afídeos são mais diversos nas regiões temperadas, refletindo a grande habilidade de esses insetos sobreviverem nas condições climáticas que prevalecem nessas regiões (EASTOP, 1978; DIXON et al., 1987; HEIE, 1994). Entretanto, também existem espécies holocíclicas e anocíclicas endêmicas bem adaptadas às condições climáticas nas regiões tropicais e subtropicais. Dos 80 grupos de plantas vasculares no mundo, 72 (97%) são hospedeiros de afídeos (EASTOP, 1978).

A partenogênese contínua é a forma mais comum de reprodução dos afídeos nos trópicos e subtrópicos do que nas regiões temperadas. Entretanto, formas sexuais são descritas para muitas espécies endêmicas nas regiões tropicais, como, por exemplo, na Índia, onde formas sexuais são conhecidas em 20% das espécies de afídeos (DIXON et al., 1987). Embora essas evidências indiquem a capacidade dos afídeos de se diversificarem como grupo nas ricas floras tropicais e subtropicais, o número de espécies de afídeos é inversamente proporcional ao número de espécies de plantas em diferentes partes do mundo. Segundo Eastop (1973), nas regiões temperadas existem mais espécies de afídeos a cada mil espécies de plantas do que nas regiões tropicais e subtropicais. Dixon (1987b) também evidenciou essa relação inversa entre o número de espécies de afídeos e o de plantas em países cuja fauna de afídeos e a flora são bem conhecidas. Dixon et al. (1987) demonstraram, matematicamente, relação similar, levando em conta que a maioria dos afídeos tem hospedeiros específicos e que a localização do hospedeiro é aleatória. Segundo esses autores, onde a diversidade da vegetação é alta, poucas espécies de plantas são abundantes o suficiente para sustentar uma espécie de afídeo. Nesse contexto, nota-se que, proporcionalmente, mais espécies de afídeos são polífagas nos trópicos do que nas regiões temperadas (HOLMAN, 1971; EASTOP, 1973). Ao contrário, nas regiões temperadas, existem menos espécies de plantas do que nos trópicos; no entanto, as espécies abundantes são suficientes para sustentar uma ou mais espécie de afídeo, resultando no maior número de espécies de afídeos nessas regiões. Ademais, a procura aleatória do hospedeiro é, provavelmente, consequência do pequeno tamanho dos afídeos, resultante do pouco controle que estes têm sobre a direção do voo (DIXON et al., 1987). Assim, a especificidade do hospedeiro, a localização ao acaso da planta hospedeira e o pouco tempo que os afídeos sobrevivem sem alimento (DIXON, 1985b) têm limitado os afídeos às espécies comuns de plantas, especialmente nas regiões temperadas, onde a diversidade de plantas é baixa (DIXON, 1987b).

Estrutura das peças bucais e do trato digestivo dos afídeos

Estrutura e inserção das peças bucais

As peças bucais dos sugadores de floema são especializadas para perfurar e penetrar no tecido vegetal e sugar a seiva dos elementos do floema. Apresentam quatro estiletes quitinosos, longos e flexíveis; um par de maxilas e um par de mandíbulas, os quais se alojam em uma ranhura do lábio segmentado, que forma uma bainha de proteção, mas não penetra nos tecidos no momento da alimentação, porém se dobra expondo os estiletes. O labro forma uma peça curta que mantém os estiletes alojados no lábio, enquanto estão em repouso (Figura 1).

Figura 1. (A) Rostro de afídeo formando uma bainha que contém os estiletes; (B) Corte transversal esquemático dos estiletes; Ca – canal alimentar; Cx – coxa; Cs – canal salivar; Dd – dendrito; Md – mandíbula; Mx – maxila.

Fonte: Miyazaki (1987).

Ilustração: Mírian Nunes Morales

As maxilas são o par de estiletes internos, que apresentam ranhuras que se encaixam formando, aparentemente, uma peça única, com dois canais finos, um representa o canal alimentar (1 µm–2 µm de diâmetro), usado para ingerir a seiva, e o outro, o canal salivar (0,2 µm–0,4 µm) para injetar a saliva (KLINGAUF, 1987). As mandíbulas não se encaixam como as maxilas, ficando livres para o movimento de penetração nos tecidos; podem apresentar o ápice serrilhado para facilitar a penetração e para ancorar os estiletes no tecido vegetal. As mandíbulas possuem um canal interno por onde correm fibras nervosas, cuja função não está completamente esclarecida.

O diâmetro médio do conjunto dos estiletes é de 3,5 µm ao longo de seu comprimento, estreitando abruptamente para 2,5 µm no ápice (MILES, 1987). O comprimento dos estiletes varia com a espécie, o ínstar e a forma do inseto, não sendo, necessariamente, mais curto nas formas jovens. O comprimento dos estiletes limita a utilização de determinadas partes ou espécies/variedades de plantas hospedeiras, selecionando o calibre das nervuras que apresentam os vasos mais acessíveis. As espécies que se alimentam em ramos e troncos ou em plantas arbóreas tendem a ter estiletes mais longos em razão da maior profundidade do floema, mas isto também depende da parte da planta que colonizam (MILES, 1987; RISEBROW; DIXON, 1987). As ninfas têm estiletes desproporcionalmente longos com relação ao comprimento do corpo, pois, geralmente, se alimentam no mesmo sítio que os adultos (KLINGAUF, 1987).

A penetração dos estiletes no tecido vegetal ocorre por um mecanismo de protração e retração. Os dois pares de estiletes são retirados da ranhura do lábio, o qual se dobra sem penetrar nos tecidos; as mandíbulas movem-se alternadamente, enquanto as maxilas deslizam juntas, levemente adiante das mandíbulas, até atingirem os vasos do floema. No ápice do lábio estão presentes oito pares de sensilas mecanorreceptoras para registrar a posição das peças bucais. A retirada dos estiletes pode ser rápida, o que é especialmente importante na resposta a predadores ou parasitoides, bem como para procurar novos sítios de alimentação ou durante a muda.

Os estiletes podem ser inseridos diretamente nas células da epiderme, intercelularmente ou por meio de um estômato. O mais provável é que o inseto tenha certo controle sobre a penetração dos estiletes, procurando um trajeto que apresente a menor resistência, pelas lamelas médias entre células adjacentes e, provavelmente, depende de enzimas salivares durante o encaminhamento (MILES, 1987).

Estrutura do trato digestivo

Descrições detalhadas da estrutura, da histologia, da inervação e da musculatura do sistema digestivo de Aphidoidea são apresentadas por Ponsen (1987), resumidas a seguir. O sistema digestivo dos afídeos é representado por um tubo alongado, que possui aproximadamente três vezes o comprimento do corpo, diferenciado em alguns compartimentos mais ou menos delimitados e com grupos de células especializadas para as funções de cada parte. O trato digestivo inicia-se em um fino canal alimentar que se forma entre os estiletes maxilares; continua na faringe, onde forma uma bomba faringeal; passa para o intestino anterior, representado pelo esôfago fino e alongado; daí para o intestino médio subdividido em estômago, mais dilatado, e intestino tubular; finalmente passa para o intestino posterior, representado pelo reto, e termina no ânus. Em alguns grupos de Aphidoidea, como é o caso de Drepanosiphinae, Lachininae e em alguns gêneros de Aphidinae, o sistema digestivo apresenta uma câmara-filtro, que pode ter uma estrutura complexa, encapsulando parte do intestino médio, de modo que o intestino anterior liga-se quase que diretamente ao posterior. Os afídeos não apresentam túbulos de Malpighi, sendo a função excretora realizada, parcial ou totalmente, pelas glândulas salivares. A Figura 2 apresenta um esquema do sistema digestivo de Aphidoidea.

Figura 2. Representação semi-esquemática do sistema digestivo de Cryptomyzus ribis (A) e Myzus persicae (B). al int – alça intestinal; an – ânus; cm fil – câmara-filtro; est – estômago; int fil – intestino filtro; int pt – intestino posterior; rt – reto; vv eso – valva esofageana.

Fonte: Ponsen (1987).

Ilustração: Mírian Nunes Morales

Os canais alimentar e salivar são formados entre os dois estiletes maxilares, como resultado do encaixe das duas peças que se juntam, aparentemente, numa peça única, contendo esses dois canais extremamente finos que correm paralelos até a base das peças bucais. A partir desse ponto, o canal alimentar, que se posiciona dorsalmente ao salivar, abre-se no ducto faringeal, enquanto o salivar termina na bomba salivar.

A faringe consiste em três partes: o ducto, a valva e a bomba faringeal. A epifaringe é uma placa esclerotizada que forma a parede dorsal do ducto, onde estão presentes uma ou mais fileiras de poros que se comunicam com o órgão gustativo epifaringeal. O ducto é separado da bomba faringeal pela valva faringeal, controlada por pares de músculos. A bomba faringeal ou bomba de sucção, que se segue, fica na região mediana da cabeça e passa por dentro dos conectivos nervosos esofageanos, para se abrir no intestino anterior. Esse órgão, cuja função é bombear o alimento líquido para dentro do esôfago, possui a parede dorsal flexível, controlada por numerosos feixes musculares ligados às paredes do clípeo, do clípeo-labro e da placa epicranial; na parte ventral os músculos ligam-se aos braços do tentório e ao pistão da bomba salivar.

O intestino anterior (esôfago) é um tubo fino e uniforme que corre após o tentório, entre os dois conjuntos de glândulas salivares, dorsal ao sistema nervoso e ventral aos micetomas. Em geral, o esôfago termina no estômago ou no filtro intestinal, pela valva esofageal, que não possui músculos e cuja função parece ser evitar o refluxo do alimento do intestino médio para o anterior. O esôfago é formado por uma camada simples de células epiteliais que secretam a íntima quitinosa para dentro do lume.

O intestino médio, revestido por uma epiderme com uma borda estriada com microvilosidades e dobras profundas, é a parte mais longa do trato digestivo, composto por um estômago tubular, enrolado ou não, ou dilatado, e por um intestino descendente; em alguns casos, a transição do estômago para o intestino é marcada por uma alça bem definida.

O intestino posterior é uma estrutura saculiforme, revestida por músculos circulares e por feixes longitudinais mais externos, e apresenta um reto diferenciado. Há dois tipos histológicos de intestino posterior: um formado por uma camada celular escamosa, através da qual passam gotículas de cera excretadas por células do tecido adiposo, as quais se misturam ao honeydew a ser excretado; o segundo tipo é de origem endodermal e representa uma extensão do intestino médio (intestino descendente). O reto consiste em duas regiões distintas: a anterior é formada por células cuboidais ou colunares e revestida por uma íntima delicada; a posterior apresenta invaginações da epiderme, revestida por uma íntima semelhante à do intestino anterior. A abertura anal situa-se ventralmente sob a cauda, exceto em Adelgidae, em que se abre acima da cauda, e em Phylloxeridae, em que não existe abertura anal.

O sistema-filtro está presente em alguns Aphidoidea. Em Drepanosiphinae há dois tipos diferentes: no primeiro, o estômago é encapsulado pela parte posterior do intestino posterior ectodermal, ou câmara-filtro, formando um sistema concêntrico de filtros, destacando-se que o intestino posterior começa como um tubo fechado, sem comunicação com a câmara-filtro; no segundo, a região anterior do intestino ascendente, que corre paralelo e se funde com a porção posterior do intestino descendente endodermal. Em algumas espécies de afídeos, ocorre um sistema-filtro concêntrico, no qual a região anterior tubular do intestino médio está encapsulada pela região anterior do intestino posterior ectodermal ou câmara-filtro. A região tubular, ou filtro intestinal, pode assumir diversas formas em diferentes espécies: curvada, reta, levemente dilatada, enrolada ou como um V invertido. A câmara-filtro é revestida com uma camada interna de epitélio endodermal e a externa é ectodermal. Em geral, parece que todos os gêneros de afídeos que possuem sistema-filtro têm o intestino posterior ectodermal; porém, existem gêneros que possuem intestino posterior ectodermal, mas não têm câmara-filtro (ver aspectos da digestão no capítulo 4).

Fisiologia nutricional

A fisiologia nutricional dos afídeos inclui os mecanismos de obtenção da seiva, sua composição química, os requisitos nutricionais, os processos químicos e fisiológicos necessários para transformar o alimento ingerido em energia nos tecidos, e o papel da nutrição nas funções metabólicas para o crescimento, a reprodução e o polimorfismo (SRIVASTAVA, 1987).

A alimentação no floema

Os Aphididae, em contraste com outras famílias de Aphidoidea, alimentam-se de seiva do floema, pois, mesmo provando alguns tecidos com os estiletes, terminam sua trajetória nos vasos floemáticos, onde mantêm sucção contínua (van EMDEN et al., 1969; POLLARD, 1973). Também, a taxa de produção e a composição do honeydew excretado pelos Aphididae confirmam que a seiva do floema é sua fonte alimentar básica; porém alguns autores discutem o fato de se generalizar que todos os Aphididae se alimentam no floema. Segundo Lowe (1967), Aphis fabae Scopoli, geralmente, se alimenta no floema das principais nervuras das folhas de Vicia faba (Fabaceae), mas observou que as ninfas de primeiro ínstar de Myzus persicae (Sulzer) e as formas de Myzus ornatus Laing alimentam-se no mesófilo das folhas. Saxena e Chada (1971), estudando a trajetória dos estiletes de dois biótipos de Schizaphis graminum (Rondani), observaram que o biótipo emergente B, que era capaz de se alimentar na cultivar de sorgo resistente ao biótipo A, fez mais penetrações intracelulares no mesófilo, causando mais injúrias na planta do que o A que se alimentava basicamente no floema. Os danos do biótipo B incluíam degeneração dos protoplastos pela ação da saliva toxicogênica. Campbell et al.(1982) observaram que os diferentes biótipos de S. graminum geralmente alimentavam-se no mesófilo nas cultivares mais resistentes de sorgo.

Apesar de a seiva do floema ser rica em carboidratos e pobre em aminoácidos, a vantagem da alimentação no floema é que todos os nutrientes estão em uma forma solúvel e prontamente assimilável e renovável (RISEBROW; DIXON, 1987). Assim, mesmo que haja mais nitrogênio no tecido foliar, a ingestão da seiva pelos insetos que se alimentam no floema pode ser mais rápida e exceder a ingestão feita pelos insetos mastigadores das folhas (MITTLER, 1957). Além disso, a relação assimilação–consumo e produção–assimilação tendem a ser mais elevadas nos sugadores da seiva elaborada (LLEWELLYN, 1982, citado por RISEBROW; DIXON, 1987). Como resultado, grandes quantidades de carboidratos solúveis, especialmente sacarose, são ingeridas em excesso pelo inseto, porém grande parte é excretada no honeydew. Um dos maiores problemas na alimentação dos afídeos no floema é evitar a desidratação por causa da elevada pressão osmótica, exigindo adaptações estruturais, fisiológicas e comportamentais altamente especializadas.

Os afídeos apresentam um tamanho específico em resposta à estrutura e à fisiologia dos elementos do floema, associação íntima com simbiontes, fisiologia digestiva especializada para a química da seiva do floema e ciclos de vida complexos em resposta ao desenvolvimento sazonal das plantas (Figura 3). Por causa da dificuldade para otimizar seus ciclos de vida em diversas espécies de plantas, é de se esperar que esses insetos apresentem alto grau de especificidade em relação ao hospedeiro. A exploração de um ou poucos hospedeiros primários também é importante para a localização dos parceiros reprodutivos nas gerações sexuadas, atividade que seria dificultada nas espécies holocíclicas polífagas (DIXON, 1987a).

Figura 3. Esquema de características das plantas e dos afídeos que levaram à evolução da especificidade pelo hospedeiro.

Fonte: Dixon (1987b).

Mesmo que a monofagia represente um modo de vida bem-sucedido para os afídeos, é importante considerar que algumas espécies verdadeiramente polífagas, como é o caso de A. fabae e M. persicae, representam modelos de sucesso. A polifagia para os afídeos refere-se, basicamente, às gerações de verão das espécies que alternam de hospedeiros, associadas a plantas herbáceas. Essas plantas apresentam mudanças constantes no seu desenvolvimento e abundância, conforme as variações climáticas e de um lugar para outro, de forma que os afídeos monófagos que as exploram ficam sujeitos à falta de hospedeiro e/ou à sua baixa qualidade em determinadas situações, o que pode levar à extinção da população. Além disso, as espécies polífagas são capazes de explorar diversas espécies de plantas concomitantemente, possibilitando, também, escolher as partes mais nutritivas e evitar outras partes ou estágios que contêm altas concentrações de compostos secundários, bem como a competição com espécies monófagas que, eventualmente, exploram o recurso, conforme discutido por Dixon (1987a).

Localização e aceitação do hospedeiro

Características visuais e táteis da superfície da planta podem servir como referência para o reconhecimento do hospedeiro, percebidas pelos olhos, pelas antenas e pelas estruturas mecanorreceptoras do lábio. Para localizar os vasos floemáticos, os insetos podem valer-se do pH e de gradientes osmóticos, ou seguir as bordas das paredes celulares, com os estiletes, até atingir os elementos do floema; contudo, essa atividade ainda não é bem compreendida. A Figura 4 apresenta um esquema do processo de seleção do hospedeiro e dos estímulos envolvidos, desde a localização até atingir o floema.

Figura 4. Processo de seleção do hospedeiro pelo afídeo.

Fonte: Prado (1997).

Diversas características da planta podem influenciar o comportamento dos sugadores floemáticos em qualquer etapa do processo de localização, seleção e aceitação da planta hospedeira. Durante o voo, antes de pousar, os afídeos parecem ser capazes de fazer apenas uma seleção grosseira do hospedeiro, provavelmente atraídos por comprimentos de onda luminosa mais ou menos característicos da planta ou de seu estado fisiológico. Nos trópicos, muitas espécies de afídeos, a maioria exóticas, são polífagas por causa da dificuldade de localizar seu hospedeiro preferencial em regiões de grande diversidade florística. Essas espécies procuram, então, colonizar as brotações de diversas espécies de plantas, por serem nutricionalmente adequadas (HOLMAN, 1971; EASTOP, 1973).

Há grande variação na estrutura da planta, bem como no tamanho e na localização dos elementos do floema nos diferentes tecidos e órgãos vegetais; além disso, os afídeos, por causa de seu pequeno tamanho (1 mm a 5 mm) e de outras adaptações, conseguem explorar esse recurso. Se os afídeos fossem maiores, sua taxa de alimentação excederia o limite para lidar com a resposta da planta ao dano da alimentação e para selar os elementos do floema no processo (DIXON, 1987b). Os afídeos estão adaptados para se alimentar nas folhas, ramos ou tronco de suas plantas hospedeiras; as espécies ou formas pequenas, geralmente, alimentam-se nas nervuras mais finas e as maiores nas mais grossas (DIXON, 1985a).

A atividade alimentar dos afídeos começa, tipicamente, após o inseto pousar na planta, com testes de provas mais ou menos superficiais, com os estiletes não penetrando além da epiderme, cuja aceitabilidade da planta hospedeira pode ser bastante rápida. Dependendo do input sensorial, o inseto pode optar por: interromper suas tentativas de se alimentar, continuar as provas, ou aprofundar as provas para, finalmente, iniciar a alimentação (MILES, 1987). Assim que o afídeo pousa na planta, começa a coletar informações sobre a adequação dela, baseando-se em estímulos físicos e químicos. Antes de inserir os estiletes nos tecidos, secreta uma gotícula de saliva na superfície da planta, aparentemente para testar algum material, usando mecanorreceptores no ápice do lábio (SRIVASTAVA, 1987).

A natureza dos inputs sensoriais recebidos durante a prova ainda é controvertida, apesar de fundamental para a compreensão do processo de alimentação. Existem pelos no ápice do lábio para o contato com a superfície; nas mandíbulas há dendritos que são contínuos com a hemolinfa, porém, não há indícios de eles serem quimiorreceptores, mas mecanorreceptores ligados com as atividades motoras do ápice dos estiletes. A função gustatória é atribuída ao órgão epifaringeal, que prova o substrato e os compostos presentes ao longo da trajetória e no sítio de alimentação à medida que as soluções são ingeridas e passam pela faringe (AUCLAIR, 1963; MILES, 1987).

Em decorrência de a penetração e a localização do floema serem relativamente demoradas em plantas herbáceas (30 a 60 minutos, respectivamente, para A. fabae e M. persicae, conforme POLLARD, 1973), e, ainda, mais longas para afídeos de árvores (12 horas para Cinara atlantica (Wilson) em Pinus taeda (Pinaceae), segundo PENTEADO, 2007), a habilidade para aceitar a planta com rapidez apresenta considerável vantagem seletiva. Alguns aminoácidos e também certas concentrações de sacarose e/ou a combinação desses compostos exercem efeito fagoestimulante; enquanto outros são deterrentes, destacando-se que o equilíbrio relativo dessas duas classes de aminoácidos desempenha papel importante na aceitação da planta pelo afídeo (SRIVASTAVA et al., 1983).

Risebrow e Dixon (1987) mencionam que a resistência diferencial de certas variedades de plantas à infestação por afídeos pode ser atribuída a diferenças nutricionais da seiva do floema. Esses autores citam que a suscetibilidade do tomate cultivado ao afídeo Macrosiphum euphorbiae (Thomas) está associada com a alta concentração de sacarose, de aminoácidos livres totais e também de alanina e tirosina, em contraste com as variedades selvagens.

Os sugadores floemáticos são afetados também por compostos secundários, os quais influenciam seu estabelecimento e as diversas etapas do comportamento alimentar. Contudo, com relação à aceitação do hospedeiro, os afídeos que são espécie-específicos respondem a sinais químicos, qualitativos e quantitativos, mais precisos, e também a compostos secundários para selecionar sua planta hospedeira e as partes mais adequadas para a alimentação, conforme discutido por Risebrow e Dixon (1987). Esses autores mencionam diversas pesquisas as quais mostram que a ausência desses compostos secundários dificulta a criação de afídeos monófagos em dietas artificiais que contêm somente os nutrientes primários.

Em estudos com Brevicoryne brassicae (L.) e M. persicae, constatou-se que o primeiro alimenta-se prontamente em dietas artificiais e plantas não hospedeiras onde é introduzido o composto sinigrin, que é um glicosídio do óleo de mostarda (alilisotiocianato), característico das Brassicaceae hospedeiras do pulgão-da-couve. Ademais, M. persicae já não responde tão prontamente a esse composto secundário, apesar de o desempenho de ambas as espécies estar positivamente correlacionado com a concentração de nitrogênio e negativamente com a de alguns aminoácidos. Observou-se que alguns aminoácidos em Brassicaceae são nutricionalmente mais adequados ao desenvolvimento de B. brassicae do que de M. persicae, e que o conteúdo desses compostos correlaciona-se diretamente com o de sinigrin, mostrando por que B. brassicae responde positivamente ao óleo de mostarda, ao contrário de M. persicae que responde negativamente ao sinigrin pelo fato deste não estar correlacionado com a concentração dos grupos de aminoácidos mais favoráveis ao seu desenvolvimento (van EMDEN, 1972). Assim, mesmo que M. persicae se alimente em Brassicaceae, colonizará as folhas mais velhas, onde há baixa concentração de sinigrin, com níveis aceitáveis de nutrientes, enquanto as colônias de B. brassicae formam-se nas brotações jovens, nutricionalmente ricas e com altas concentrações de glucosídios do óleo de mostarda. Com base nesses estudos, van Emden (1978) concluiu que não é tanto o valor nutritivo potencial, mas sim a quantidade de nutrientes que é efetivamente ingerida, por unidade de tempo, o aspecto mais relevante na nutrição dos afídeos. É provável que a elevada capacidade de aumento populacional de B. brassicae, em Brassicaceae, seja resultante de sua habilidade para desintoxicar os glucosídios do óleo de mostarda, usando glucosinolases, que têm sido detectadas nas espécies de afídeos especializadas nessa família de plantas (MAcGIBBON; BEUZENBERG, 1978, citados por RISEBROW; DIXON, 1987).

As poucas espécies verdadeiramente polífagas selecionam o hospedeiro de acordo com sua qualidade nutricional elevada em combinação com a baixa toxicidade, reduzindo, assim, a quantidade de compostos tóxicos ingeridos e o custo de desintoxicar as toxinas presentes. Contudo, mesmo sendo uma espécie altamente polífaga, alguns biótipos de M. persicae são capazes de selecionar genótipos ou variedades de plantas com fatores de resistência menos ativos, onde se desenvolvem formando extensas populações, conforme discutido por Weber (1982), citado por Risebrow e Dixon (1987).

Mecanismos de ingestão do alimento e composição da saliva

A ingestão da seiva nos afídeos ocorre por capilaridade, sendo que a redução da tensão superficial da seiva resulta de propriedades da saliva, da pressão de turgor do líquido da planta e da sucção ativa com a bomba faringeal. Considera-se que a pressão normal da seiva do floema é, provavelmente, suficiente para a ingestão do alimento; também que o inseto exerce controle sobre a sucção e pode interromper o processo em razão de muda, dispersão e perturbações externas, como presença de inimigos naturais. Contudo, os afídeos podem alimentar-se em ausência de pressão, como ocorre em dietas artificiais, usando membranas de parafilme e mesmo em plantas murchas, apesar de a aceitabilidade e, consequentemente, de o desenvolvimento das colônias serem reduzidos nessas condições (KLINGAUF, 1987).

Além dos solutos, os afídeos conseguem ingerir pequenas partículas (máximo 1 µm de diâmetro, segundo MILES et al., 1964), mas se há algum bloqueio no canal alimentar, movem os estiletes e regurgitam, cujo fluxo é direcionado nos dois sentidos pela bomba faringeal. Esse comportamento de regurgitação tem implicações na transmissão de vírus pelos afídeos (HARRIS; BATH, 1973).

A agregação de afídeos pode afetar a alimentação e a nutrição porque, agrupados, causam o efeito de ralo para a obtenção de um fluxo contínuo e estável da seiva, sem estender muito o dano. No caso de A. fabae, por exemplo, a reprodução é mais rápida em colônias com uma média de oito indivíduos, do que em colônias menores (2- indivíduos) ou maiores (16–32), pois o efeito de ralo aumenta com o tamanho da colônia até um limite, a partir do qual começa a competição intraespecífica, que inibe o crescimento e reprodução (WAY, 1967, citado por KLINGAUF, 1987).

Apesar de os componentes da saliva estarem relacionados basicamente com a alimentação e a nutrição, a presença de aminoácidos e fitormônios (substâncias que regulam as atividades de crescimento das plantas) na saliva estão envolvidos com a formação de galhas e malformações nas plantas (KLINGAUF, 1987).

Dois tipos de saliva são secretados pelas glândulas salivares (Figura 5) e injetados na planta pelos afídeos: a saliva aquosa, que contém pectinases e celulases para romper as paredes celulares, e a saliva gelatinosa, que forma uma bainha tubular em torno dos estiletes (MILES et al., 1964). Além de conferir rigidez e proteção aos estiletes e sua proteção, a saliva gelatinosa serve para minimizar os danos às células no trajeto dos estiletes e selar a puntura nas células, evitando a resposta ao dano imposto pela ruptura de células. A presença de fenolases na saliva desses insetos pode estar envolvida em mecanismo de detoxificação de compostos de defesa da planta (MILES, 1969).

Figura 5. Aspecto geral das glândulas salivares de Myzus persicae. gl sal ac – glândula salivar acessória; gl sal pp – glândula salivar principal; dt sal cm – ducto salivar comum Fonte: Ponsen (1987).

Ilustração: Mírian Nunes Morales

Do mesmo modo que ocorre com os Heteroptera fitófagos, os Sternorrhyncha secretam uma saliva aquosa durante a penetração dos estiletes nos tecidos vegetais. Essa saliva é levemente alcalina (pH 8–9) (MILES, 1972) e, além de enzimas, é constituída por diversos aminoácidos e amidas. Os aminoácidos presentes na saliva foram estudados para diversas espécies de Aphidoidea, induzidas a realizar provas em papel de filtro umedecido, capturados e submetendo os solutos às análises correspondentes, conforme mostra a Tabela 1, extraída de Miles (1987). Foram detectados, além de diversos aminoácidos, compostos fenólicos e, em algumas espécies, indole-3 ácido acético, que é uma das substâncias responsáveis pelo crescimento da planta. Polifenol oxidases e peroxidases também têm sido detectadas na saliva de Sternorrhyncha e/ou Heteroptera fitófagos (MILES, 1964). Uma possível função das fenolases e de outros sistemas enzimáticos oxidantes, na saliva, pode ser a detoxificação de substâncias deterrentes ou tóxicas da planta para o inseto; as polifenoloxidases também teriam a função de promover as ligações químicas na formação da saliva gelatinosa (MILES, 1965).

Tabela 1. Alguns metabólitos detectados na saliva de algumas espécies de afídeos.

Metabólito | Viteus vitifoliae | Eriosoma lanigerum | Aphis pomi | Sappaphis mali | Myzus cerasi | Hyalopterus pruni | Cryptomyzus ribis | Aphis sambuci | Myzus ascalonicus | Megoura viciae
Aminoácido |  |  |  |  |  |  |  |  |  |
Serina | ++ | ++ | + | ± | +++ | ++ | + | ++ | ++ | ±
Alanina | ++ | + | +++ | + | + | + | ++ | + | + | ±
Ácido aspártico | ++ | + | + | + | ++ | ± | + | + | ++ | ±
Ácido glutâmico | + | ± | +++ | + | ± | ? | + | ± | ++ | ±
Glicina | + | + | ? | ± | ++ | ± | ± | + | ++ | +
Leucina | + | ± | ? | ± | ± | ± | + |  |  |
Valina | ± | ± | + | ± | ± | ± | ± |  |  |
Asparagina | +++ |  |  |  |  |  |  | ? |  |
Glutamina | ++ |  |  |  |  |  |  |  |  |
Arginina | ± |  | ? | + |  |  |  |  |  |
Lisina | ± |  |  |  | ± |  |  | ? |  |
Histidina | ± |  | ? |  |  |  |  | ± |  |
Cisteína |  |  |  |  | ++ | ± |  |  |  |
Tirosina | ± |  |  |  |  |  |  | ± |  |
Treonina | ± |  |  |  |  |  | ? |  |  |
Metionina |  |  |  |  |  |  |  |  |  | ±
Fenólico |  |  |  |  |  |  |  |  |  |
Naringenina | + | ± | + | ± | ? | + | ? |  | ± | +
Quercitrina | ± | ± | + | ± | ± |  |  |  | ++ | ±
Ácido indol acético | ++ | +++ | + | ++ |  | ++ |  | + |  |
Proteinase | + | ? |  | ? |  |  |  |  |  |

+ força da reação; ± traço; sem reação; ? resultado incerto. Os resultados para V. vitifoliae representam a combinação de sete biótipos.

Fonte: Miles (1987).

A presença de enzimas hidrolizantes na saliva aquosa de Aphidoidea pode ser constatada em experimentos nos quais os insetos provam um meio contendo os substratos específicos, e observando-se a hidrólise destes. Foi demonstrada a presença de amilases (STANILAND, 1924, citado por MILES, 1987); pectinases para a penetração intercelular dos estiletes (ADAMS; McALLAN, 1958); e celulases para a penetração nas paredes celulares, sendo que os afídeos hidrolisaram carboximetil celulose para oligossacarídios e glucose (ADAMS; McALLAN, 1956).

Outras enzimas têm sido mencionadas, obtidas a partir do esmagamento das glândulas salivares, mas, nesses casos, fica difícil determinar se estas são efetivamente secretadas ou são endoenzimas. Adams e McAllan (1958) também determinaram que a saliva de muitos Aphidoidea possui poligalacturonase, que hidrolisa a pectina, a qual determina a capacidade do inseto de realizar a penetração intercelular. A manipulação desse mecanismo pode servir para o desenvolvimento de plantas resistentes ao ataque dos afídeos.

A presença de celulases na saliva facilitaria a habilidade de o inseto inserir os estiletes na parede celular, porém nem a celulase nem a pectinase são essenciais para a penetração na parede celular, já que existem espécies ou formas que não possuem nenhuma dessas enzimas na saliva. Não têm sido detectadas muitas outras enzimas hidrolizantes, pois o processamento de muitas das substâncias ingeridas pode ser feito no tubo digestivo (MILES, 1987). Para as espécies de Aphidoidea que se alimentam no mesófilo e nos tecidos corticais, não se tem informações sobre enzimas hidrolizantes na saliva. Anders (1961), citado por Miles (1987), refere-se à presença de proteases na saliva de Viteus vitifoliae (Fitch) [= Daktulosphaira vitifoliae (Fitch)] (Phylloxeridae); enquanto Zotov (1976), citado por Miles (1987), menciona, além de enzimas proteolíticas, a presença de RNA-ase, DNA-ase, amilase, triptofano e até substâncias de crescimento da planta, nessa mesma espécie de Phylloxeridae. Sabe-se que V. vitifoliae é capaz de remover muitas substâncias da planta, até mesmo grãos de amido que se acumulam nas galhas que esses insetos induzem nas folhas e nas raízes da videira; contudo, não se tem confirmação se a quebra das substâncias de reserva seria realizada diretamente pela saliva.

Há indícios de que os constituintes da saliva são produtos da dieta não utilizados, que são absorvidos para dentro da hemolinfa e daí para as glândulas salivares, através das quais são excretados. Assim, o excesso de água e de aminoácidos absorvido da dieta, corantes e muitos metabólitos radioativos injetados na hemolinfa podem ser recuperados na saliva, indicando a função excretora das glândulas salivares. Como V. vitifoliae não possui ânus, as glândulas salivares exercem totalmente a função excretora (ANDERS, 1958; SCHÄLLER, 1968, citado por MILES, 1987).

A bainha gelatinosa, formada ao redor dos estiletes, é secretada pelas glândulas salivares secundárias e é composta por lipoproteínas e, possivelmente, por 10% de fosfolipídios, com pH em torno de 6,0 (MILES, 1965). A secreção geleifica imediatamente após ser eliminada do canal salivar, provavelmente pela oxidação de grupos sulfídricos para formar pontes dissulfídicas e de hidrogênio. Alguma secreção é eliminada antes da inserção dos estiletes e continua formando uma bainha à medida que estes vão penetrando nos tecidos. Uma discussão mais detalhada sobre as funções da bainha gelatinosa é apresentada por Miles (1987), referindo-se às análises desenvolvidas por Pollard (1969, 1971). Destaca-se a função de selar as punturas e as injúrias causadas nas células durante a penetração dos estiletes, o que pode desencadear a liberação de compostos que ativam processos hormonais que resultam na ativação de genes responsáveis pela produção de inibidores de proteinases e de fitoalexinas.

Constituintes do alimento e enzimas digestivas

A dieta natural dos afídeos – a seiva do floema – apesar de aparentemente pobre, é um líquido rico em aminoácidos e carboidratos e, geralmente, contém todos os demais nutrientes essenciais, como vitaminas, esteróis e minerais, além da água, necessários para o crescimento e reprodução normais. Ao localizar e começar a se alimentar em um sítio adequado, o afídeo tem acesso a uma fonte de nutrientes contínua e com uma pressão osmótica elevada (15 atm a 30 atm, segundo DIXON, 1975a), desde que a infestação não seja muito elevada e a planta não esteja murcha. A pressão de turgor no floema força a seiva pelo fino canal alimentar dos afídeos, mas não garante a disponibilidade dos nutrientes para o inseto (SRIVASTAVA, 1987).

A seiva do floema contém uma concentração de solutos, especialmente de sucrose, elevada e variável, cuja pressão osmótica é mais elevada que a da hemolinfa dos afídeos. Apesar de os afídeos não possuírem túbulos de Malpighi e, na maioria das espécies, não haver também câmara-filtro, esses insetos não desidratam e também não absorvem quantidades excessivas de sacarose (PONSEN, 1979, citado por PONSEN, 1987). Em virtude de a pressão osmótica do honeydew excretado ser comparável à da hemolinfa, os afídeos são capazes de reduzir a pressão osmótica da seiva e, assim, reduzir a perda osmótica de água.

A qualidade do alimento no floema da planta hospedeira pode variar dependendo da disponibilidade de água, da temperatura, do fotoperíodo, da idade e da fenologia da planta. Miles et al (1982) mencionam que a concentração da seiva do floema pode diferir com o período do dia, sendo mais baixa à noite; também, a deficiência hídrica resulta em aumento de aminoácidos livres nas folhas e seiva do floema. Da mesma forma, a concentração de prolina e de carboidratos é incrementada na seiva das plantas em condições de estresse hídrico.

Nem todas as plantas ou partes delas apresentam-se nutricionalmente adequadas para a alimentação dos insetos sugadores de seiva elaborada. A concentração de nitrogênio solúvel, na forma de aminoácidos livres, pode variar com a espécie da planta, a sua variedade, a parte dela e com outros fatores, como as condições nutricionais e edáficas, conforme mencionado por Risebrow e Dixon (1987). Assim, os afídeos e outros Sternorryncha tendem a se alimentar nas brotações jovens e, eventualmente, em folhas senescentes, onde a concentração de aminoácidos livres é maior. Uma das estratégias que os afídeos que colonizam as folhas de hospedeiros arbóreos adotam é alternar para plantas herbáceas durante o verão, pois as árvores geralmente estão com todas as folhas maduras nesse período, enquanto as anuais apresentam-se em idade e estado fisiológico mais variado e adequado para a alimentação (RISEBROW; DIXON, 1987).

Nas metodologias para avaliar a composição da ingestão estão incluídas: a análise da seiva retirada da planta e a estilectomia por radiofrequência ou com raio laser, selando ou não o canal alimentar, enquanto o inseto está se alimentando.

Compostos nitrogenados

A relação entre nitrogênio e carbono (C:N) pode limitar o desenvolvimento populacional dos insetos fitófagos, tanto no que se refere à quantidade quanto à composição (qualidade) dos compostos ingeridos. Segundo Morris (1991), os compostos nitrogenados mais importantes são os nove aminoácidos essenciais que os animais não conseguem fazer a síntese de novo da histidina, isoleucina, leucina, lisina, metionina, fenilalanina, treonina, triptofano e valina. Se a concentração de um único desses aminoácidos é inadequada, o inseto não se desenvolve, mesmo que a quantidade total de nitrogênio nutricional seja ingerida. Apesar da composição variada de aminoácidos na seiva do floema, a qualidade do nitrogênio é geralmente baixa, isto é, as concentrações dos aminoácidos essenciais são muito baixas (DOUGLAS, 1993).

Mittler (1958a) estudou a composição da seiva ingerida por Tuberolachnus salignus (Gmelin) alimentando-se em Salix acutifolia (Salicicaceae), analisando amostras da seiva retida nos estiletes. Constatou que as quantidades de proteínas ou peptídios, amônia ou ácido úrico eram mínimas, mas recuperou 12 aminoácidos livres, cujas concentrações variaram de 0,2% a 0,03%. A quantidade variou com a estação do ano e com o estágio da planta, sendo mais alta no início da brotação e a mais baixa na maturidade, com valores intermediários nas folhas jovens e nas senescentes. A composição de aminoácidos livres no honeydew excretado pela espécie alimentando-se no ramo era exatamente a mesma da seiva coletada no mesmo ramo.

Auclair (1963) detectou 17 aminoácidos e amidas, mas nenhuma proteína na seiva do estilete de afídeos que se alimentavam em diferentes espécies de plantas herbáceas. Já Barlow e Randolph (1978) registraram 18 aminoácidos livres, nove como proteínas, na seiva do estilete de Acyrthosiphon pisum (Harris) alimentando-se em Pisum sativum (Fabaceae), e que o total de aminoácidos representava 4,51% da seiva, e destes 4,46% eram aminoácidos livres, ou seja, 98,9% (Tabela 2). Esses valores elevados podem ser resultantes do estágio inicial de desenvolvimento das plantas.

Tabela 2. Aminoácido livre e ligado na seiva do floema de planta de ervilha, Pisum sativum (L.) var. Alaska, de cinco dias.

| Livres | Ligados
Aminoácido | Média nmoles/mg peso fresco de seiva | % média peso fresco de seiva | nmoles/mg peso fresco de seiva | % peso fresco de seiva
Alanina | 12,54 | 0,11 | – | –
Arginina | 19,86 | 0,35 | – | –
Ácido Aspártico | 7,38 | 0,098 | 0,70 | 0,0093
Cisteína | 0,13 | 0,0029 | – | –
Ácido Glutâmico | 80,44 | 1,18 | 0,29 | 0,0034
Glicina | 1,84 | 0,014 | 1,00 | 0,0075
Histidina | 6,86 | 0,11 | – | –
Isoleucina | 8,82 | 0,12 | 0,06 | 0,00079
Leucina | 6,10 | 0,080 | – | –
Lisina | 17,22 | 0,25 | 0,06 | 0,0088
Metionina | 1,60 | 0,024 | – | –
Metionina Sulfona | 5,48 | 0,099 | – | –
Fenilalanina | 12,70 | 0,21 | 0,19 | 0,0031
Prolina | 19,72 | 0,23 | – | –
Serina | 35,52 | 0,37 | 0,75 | 0,0079
Treonina | 79,28 | 0,94 | 0,23 | 0,0027
Tirosina | 1,16 | 0,021 | – | –
Valina | 21,50 | 0,25 | 0,61 | 0,0072
Total% peso fresco de seiva | – | 4,46 | – | 0,051

Fonte: Srivastava (1987), baseado em dados de Barlow e Randolph (1978).

Carboidratos

Sacarose foi o único açúcar detectado na seiva do estilete de T. salignus alimentando-se em S. acutifolia, em concentração variando entre 5% e 10% (MITTLER, 1958a), apesar de outros açúcares terem sido recuperados, em baixas concentrações, na seiva de estiletes de afídeos e dos vasos do floema. Há, porém, relatos de concentrações bastante altas de sacarose (20%–30%), 0,5%–2% de rafinose e estaquiose e traços de mio-inositol nos exudados do floema de S. acutifolia (ZIMMERMANN; ZIEGLER, 1975, citados por SRIVASTAVA, 1987). Com base no exsudato do floema, Srivastava (1987) separou as plantas em três grupos: 1) plantas em que a sacarose é o açúcar predominante, como, por exemplo, as Fabaceae, ocasionalmente com traços de oligossacarídios do tipo rafinose; 2) plantas com quantidades de oligossacarídios do tipo rafinose semelhantes à de sacarose, como as Myrtaceae e Tiliaceae; e 3) plantas com quantidades consideráveis de álcool de açúcares, como D-manitol, sorbitol e dulcitol, além dos mencionados anteriormente.

Lipídios, vitaminas e outros compostos

Colesterol e outros lipídios têm sido detectados na seiva do floema de plantas, de acordo com Eschrich (1970), citado por Srivastava (1987). Fitoesteróis e colesterol foram detectados na seiva de Brassicaceae e no honeydew de M. persicae alimentando-se nas mesmas plântulas, indicando que esses compostos são translocados pelo floema e ingeridos pelo inseto. Colesterol e sitosterol também são translocados no floema de sorgo e ingeridos por S. graminum (CAMPBELL; NES, 1982, citados por SRIVASTAVA, 1987).

Vitaminas hidrossolúveis, como tiamina, niacina, ácido pantotênico e piridoxina têm sido amostradas na seiva de algumas árvores, em quantidades variáveis, além de ácido ascórbico e mio-inositol em altas concentrações. Ácidos orgânicos, como cítrico, tartárico, málico, fumárico, succínico e pirúvico têm sido obtidos na seiva de estiletes de afídeos e/ou em exsudatos do floema de algumas plantas, em quantidades mínimas. Substâncias de crescimento, como ácido indolacético, giberilinas, auxinas e citoquininas foram detectados na seiva do floema de muitas plantas (ZIEGLER, 1975, citado por SRIVASTAVA, 1987). Também ácidos nucleicos e ATP, este em elevadas concentrações, foram recuperados, respectivamente, da seiva do floema e do estilete de espécies de afídeos em Salix (GARDNER; PEEL, 1972, citados por SRIVASTAVA, 1987). Hussain et al. (1974) demonstraram que os compostos fenólicos são translocados no floema, ao recuperar 15 substâncias no honeydew de M. persicae e cinco na seiva das plântulas de rabanete, onde se alimentavam, e as substâncias excedentes resultaram da quebra das que foram ingeridas.

Diversos cátions e ânions inorgânicos, bem como metais pesados, têm sido constatados nos exsudatos do floema de diversas plantas, os quais podem ser translocados no floema, exceto os íons de Ca, que são, geralmente, imóveis no floema, mas estão presentes no honeydew de muitos afídeos (DIXON, 1975a).

Enzimas digestivas

A produção de enzimas digestivas depende, basicamente, do tipo de alimento consumido pelo inseto; assim, em razão de os nutrientes presentes na seiva do floema estarem em um estado mais simplificado, as enzimas do sistema digestivo dos sugadores desse recurso alimentar são basicamente polissacaridases, invertases e algumas proteases e/ou peptidases. Como a maioria dos afídeos alimenta-se continuamente, muitos nutrientes ingeridos em excesso, além de seus requisitos, não são absorvidos e acabam sendo eliminados na forma de restos da digestão e/ou no honeydew, incluindo muitos aminoácidos e açúcares que, aparentemente não são completamente digeridos. O honeydew de T. salignus pode conter todos os aminoácidos presentes na seiva do floema de Salix sp., mas sempre em menor concentração que na seiva da planta (MITTLER, 1953).

Como os afídeos alimentam-se basicamente na seiva do floema, o único carboidrato que ingerem em concentrações significativas é a sacarose, que está presente também no honeydew, indicando que esse açúcar não é completamente hidrolisado pelas α-glucosidases presentes no trato digestivo. Srivastava (1987) discute que a hidrólise parcial da sacarose pode ser porque o trânsito intestinal é muito rápido para que a enzima complete sua atividade catalítica ou porque o pH não seja ótimo para a ação mais efetiva dessa enzima. De forma que a sacarose presente no honeydew representa o excesso de açúcar ingerido, mas não hidrolisado no trato digestivo. Glucose e frutose são produtos da digestão da sacarose, pois não são ingeridas, e também seus excessos são excretados no honeydew. Srivastava e Auclair (1962b) demonstraram que invertases presentes no intestino de A. pisum eram capazes de hidrolisar sacarose, trealose, melezitose, turanose e maltose, mas não melibiose e rafinose. Esses autores reportam que, no trato digestivo dessa espécie, o pH, a temperatura e a concentração de sacarose ótimos para a ação de α-glucosidase são, respectivamente: 6.2, 35 °C e 45 mg/mL da mistura.

Conforme apresentado por Auclair (1963), o honeydew de muitos afídeos e coccídeos contém muitos oligossacarídios, como malto-sacarose, malto-trissacarose, melezitose, entre outros, indicando atividade de invertase no trato digestivo. A melezitose, que é excretada em altas concentrações (mais de 40%) no honeydew de diversas espécies, é aparentemente sintetizada pelo afídeo. Petelle (1980) sugere que o papel da melezitose é reduzir a absorção de açúcares pela parede intestinal. Kiss (1981) considera que a síntese e a excreção desse trissacarídio no honeydew dos afídeos têm a função evolutiva de atrair formigas nas associações mutualísticas entre esses dois organismos.

A presença de peptidases na saliva e no trato digestivo dos afídeos tem sido indicada por muitos autores, porém há poucas referências a proteases nesses insetos. Extratos do estômago de A. pisum não hidrolisaram proteínas como caseína, edestina, albumina e hemoglobina, mas hidrolisaram uma série de peptídios, sugerindo a presença de peptidases, que foram ativadas por íons Mn e Co, mas não por Zn. As condições ótimas para a ação dessas enzimas são: pH 7,0 e temperatura de 40 °C, que é muito mais elevada que a temperatura ótima para o desenvolvimento e a reprodução, tanto do inseto como da planta hospedeira. Essas peptidases são ativas em baixas concentrações do substrato (0,05%–0,1%), sugerindo uma adaptação enzimática para pequenas quantidades de peptídios presentes na dieta. A fraca atividade de peptidase no honeydew recém-excretado mostra que essa enzima é secretada diretamente no lúmen intestinal (SRIVASTAVA; AUCLAIR, 1963). Há indícios de que a atividade proteolítica segue um ritmo circadiano, com uma atividade significativamente maior durante a noite para diversas espécies, como é o caso de A. fabae, enquanto para outras, como em V. vitifoliae, é maior durante o dia, possivelmente, seguindo o padrão circadiano de alimentação (VERESHCHAGINA, 1980, citado por SRIVASTAVA, 1987).

Aparentemente, nem todas as atividades enzimáticas descritas anteriormente são realizadas diretamente pelos afídeos, mas contariam com a participação de microrganismos do trato digestivo ou dos micetócitos e micetomas (KLINGAUF, 1987).

Requisitos nutricionais dos afídeos

Em geral, os requisitos nutricionais dos afídeos são muito semelhantes aos dos demais insetos fitófagos, contudo, estudos mais recentes demonstram que mesmo os biótipos de uma mesma espécie podem apresentar exigências nutricionais diferentes por determinadas substâncias, conforme discutido por diversos autores e revisado nos parágrafos que se seguem, baseando-se principalmente em Srivastava (1987). Geralmente, os requisitos nutricionais dos afídeos são demonstrados retirando-se ou adicionando-se substâncias em dietas inicialmente completas; oferecendo diversos hospedeiros com e sem chance de escolha; aplicando antibióticos para eliminar os simbiontes intracelulares e, após a ingestão, avaliando diversos parâmetros de desempenho biológico.

Aminoácidos

Segundo Srivastava e Auclair (1974), o crescimento, a reprodução, a sobrevivência, o polimorfismo e até a seleção dos sítios alimentares são influenciados pela concentração de aminoácidos totais na dieta. Para A. pisum e M. persicae, a concentração ótima de aminoácidos em dieta quimicamente definida está entre 2% e 4%. A. pisum tem requisito por cisteína, além de dez aminoácidos essenciais (MARKKULA; LAUREMA, 1967, citados por SRIVASTAVA, 1987), enquanto Aphis gossypii Glover necessita também de uma fonte de triptofano e fenilalanina (TURNER, 1971). Para M. persicae, somente histidina, isoleucina e metionina são componentes essenciais na dieta para seu crescimento, por duas gerações (DADD; KRIEGER, 1968), porém a ausência simultânea de ácido aspártico, ácido glutâmico, asparagina e glutamina afeta o crescimento dessa espécie.

Alguns aminoácidos podem atuar juntamente com a sucrose como fagoestimulantes. Para distinguir se um aminoácido tem função fagoestimulante ou nutricional pode-se retirar um ou mais aminoácidos de uma dieta completa e avaliar o tamanho das formas imaturas (LECKSTEIN; LLEWELLYN; 1974, citados por SRIVASTAVA, 1987), como observado para A. fabae, para o qual alanina, prolina e serina atuaram, primariamente, como fagoestimulantes, enquanto histidina e metionina foram essenciais para a síntese de proteínas. Srivastava e Auclair (1975) classificaram as funções dos aminoácidos na alimentação de A. pisum, oferecendo cada aminoácido, separadamente, com sucrose e correlacionando ingestão e crescimento (Tabela 3). Srivastava (1987) comenta que alguns aminoácidos, ao contrário, podem ter um efeito fortemente inibitório da alimentação, contribuindo para a resistência da planta ao ataque dos afídeos.

Tabela 3. Papel de aminoácidos individuais na alimentação e na nutrição de Acyrthosiphon pisum.

Principalmente fagoestimulatória | Principalmente nutricional | Fagoestimulatória nutricional | Sem efeito
γ-Ácido Aminobutírico | Arginina | Glicina | Lisina
Alanina | Ácido aspártico | Homoserina | Cisteína
Fenilalanina | Ácido glutâmico | Leucina | Cistina
Triptofano | Glutamina | Metionina | Serina
| Histidina | Treonina |
| Isoleucina | Valina |
| Prolina |  |
| Tirosina |  |

Fonte: Srivastava (1987), baseado em Srivastava e Auclair (1975) e Srivastava et al. (1983).

A utilização da seiva elaborada pelo afídeo tem sido relacionada com a presença de bactérias simbiontes do gênero Buchnera (Enterobacteriaceae), que estariam envolvidas com a síntese parcial de aminoácidos essenciais (DOUGLAS, 1998), o que poderia explicar as diferenças nas respostas interclonais a esses compostos. Diferentes clones de M. persicae, por exemplo, têm um requisito nutricional diferenciado por metionina, conforme indicado por Mittler (1971). Em outros estudos, Srivastava et al. (1983) constataram que o padrão de aminoácidos considerados essenciais para o crescimento e a reprodução diferiu significativamente entre biótipos de A. pisum. A resposta diferencial foi atribuída a diferenças na composição dos simbiontes intracelulares que estariam suprindo aminoácidos diferentes para os biótipos.

Carboidratos

A sacarose é o principal carboidrato presente na seiva do floema e é um requisito especial para os afídeos, além de atuar como um potente fagoestimulante. M. persicae requer entre 10% e 20% de sacarose na dieta para o crescimento, reprodução e sobrevivência ótimos (MITTLER, 1967); para Aphis rumicis L., o requisito é de 15% (HERGER, 1975 citado por SRIVASTAVA, 1987); e para A. pisum, o requisito é muito maior, de 35% para o desempenho ótimo (SRIVASTAVA; AUCLAIR, 1971a). Quando a sacarose é substituída pelos monossacarídios glucose e/ou frutose, a sobrevivência de A. pisum e A. gossypii é reduzida drasticamente, mesmo que se mantenha a concentração ideal, possivelmente por causa da questão da fagoestimulação provida pela sacarose. Mittler et al. (1970) constataram que M. persicae pode utilizar, satisfatoriamente, dietas com combinações de açúcares, desde que se adicione 1% e 2% de sacarose, mas não celobiose ou lactose, sendo que as pentoses atuam como deterrentes da alimentação.

Vitaminas

Das dez vitaminas hidrossolúveis, somente o ácido ascórbico, o ácido fólico, a niacina, o pantotenato de cálcio e a tiamina são consideradas essenciais para o crescimento e a reprodução de A. pisum, enquanto outras podem ser relativamente benéficas ou mesmo não ter nenhum efeito apreciável no desempenho dessa espécie (AUCLAIR; BOISVERT, 1980, citados por SRIVASTAVA, 1987). De acordo com Dadd et al. (1967), M. persicae tem necessidade de ingerir na dieta: ácido ascórbico, pantotenato de cálcio, colina, ácido fólico, meso-inositol, piridoxina, ácido nicotínico, riboflavina e tiamina. Em A. pisum e Neomyzus circunflexus (Buckton), a riboflavina tem um efeito detrimental por causa da formação de complexos estáveis com metais presentes na dieta (MARKKULA; LAUREMA, 1967, citado por SRIVASTAVA, 1987); ademais, a omissão dessa vitamina na dieta aumenta o desempenho de A. pisum (BOISVERT; AUCLAIR, 1981, citado por SRIVASTAVA, 1987). Já o ácido ascórbico, que também forma quelados com minerais, é um requisito para M. persicae, com funções na ingestão e na absorção de minerais, sendo transmitido para a progênie (MITTLER, 1976).

Lipídios

O colesterol é necessário para o desenvolvimento normal dos insetos, mesmo não tendo a capacidade de sintetizá-lo e de não necessitarem obtê-lo da dieta. Afídeos podem ser criados, normalmente, por diversas gerações, em dietas holídicas sem colesterol. Essas observações mostram que não há necessidade da obtenção de colesterol de uma fonte exógena, provavelmente, porque os simbiontes estariam envolvidos com a síntese de colesterol (GRIFFITHS; BECK, 1977, citados por SRIVASTAVA, 1987), apesar de estudos questionarem esse fato (CAMPBELL; NES, 1983).

Sais e traços de metais

Estudos com dietas quimicamente definidas mostram a necessidade de K, P e Mg na dieta de A. pisum (AUCLAIR, 1965), além de outros íons e elementos inorgânicos. Os requisitos quantitativos de traços de metais na dieta são bastante restritivos, de maneira que concentrações levemente acima ou abaixo podem afetar drasticamente o crescimento, como no caso de M. persicae, que requer quantidades ínfimas de Fe, Zn, Mn e Cu, como quelantes com o etileno-diaminatetraacético (EDTA) (DADD, 1967). Segundo Mittler (1976), os afídeos crescem melhor quando os minerais são adicionados na dieta como cloretos do que com metais complexos como o EDTA. O Fe parece ser um dos elementos mais essenciais para a reprodução, enquanto Zn, Co e Ca melhoram o crescimento e reduzem a mortalidade, ressaltando que o Ca também é essencial para o desenvolvimento do adulto. Muitos íons metálicos são importantes também em diversos sistemas enzimáticos, como o Mn e o Co, que ativam a peptidase no trato digestivo de A. pisum (SRIVASTAVA; AUCLAIR, 1963), enquanto outros, ao contrário, podem bloquear algumas reações enzimáticas.

Também tem sido constatado que traços de elementos, como Ca, Cu, Fe, Mn e Zn são essenciais para a manutenção dos simbiontes intracelulares, que mostram elevado grau de degeneração quando esses íons metálicos não são adicionados na dieta, mas, quando estão presentes, os simbiontes parecem tão normais nos afídeos mantidos na dieta como naqueles alimentando-se na planta hospedeira (EHRHARDT, 1968a, citado por SRIVASTAVA, 1987).

Taxa de alimentação e balanço nutricional

A taxa de alimentação do afídeo pode ser afetada por diversos fatores: idade e tamanho do inseto; qualidade nutricional ou compostos secundários do hospedeiro; presença de formigas associadas aos afídeos, além dos fatores abióticos. O dano causado na planta correlaciona-se diretamente com o incremento na taxa de alimentação, informação fundamental, por exemplo, para o desenvolvimento de variedades resistentes de plantas aos afídeos.

De acordo com Klingauf (1987), os métodos para calcular a taxa de consumo de insetos sugadores de seiva diferem essencialmente daqueles usados para insetos mastigadores. Os dois métodos básicos são: 1) medir a ingestão; e 2) determinar a excreção mais a quantidade de alimento retida pelo inseto. O método de Kennedy e Mittler (1953) é um dos mais refinados e consiste em cortar os estiletes do inseto enquanto este se alimenta, e determinar a taxa de seiva exudada do ápice do estilete que permanece no tecido da planta, sendo que a seiva exudada pela pressão de turgor, supostamente, representa a taxa normal de alimentação do afídeo. Além de determinar a ingestão, esse método possibilita a análise qualitativa da seiva do floema que é efetivamente ingerida.

Outros métodos para avaliar a ingestão dos sugadores de seiva são: o uso de elementos radioativos na dieta para estudos quantitativos e/ou qualitativos, desde que a radioatividade seja definida; plantas marcadas radioativamente também podem ser oferecidas ao inseto, mas como a radioatividade no fluido da planta não pode ser determinada, esse método pode ser aplicado apenas para estudos comparativos. Outro método, também citado por Klingauf (1987), consiste na determinação da ingestão de seiva por experimentos de pesagem, especialmente quando se usa os afídeos mantidos em dieta artificial com membrana de parafilme.

Klingauf (1987) considera que o método mais vantajoso para determinar a taxa de alimentação dos afídeos é a marcação radioativa de uma dieta exatamente definida com um isótopo que não seja quase absorvido ou retido pelo inseto. Esse autor refere-se aos experimentos realizados por Wright et al. (1985), que usaram 3H-inulina para quantificar a ingestão de dieta artificial por M. persicae, em que mais de 99% da substância passou pelo inseto sem absorção, de forma que a análise dessa substância no honeydew forneceu uma medida quantitativa do alimento ingerido. Baseando-se na taxa média de excreção da inulina marcada entre a segunda e última gota de honeydew, a taxa de ingestão de um áptero de M. persicae foi calculada em 24,8 nl/h ±1,5 nl/h em dieta holídica.

Considera-se que os afídeos são capazes de controlar sua taxa de alimentação, pois a quantidade de seiva exudada do estilete é, geralmente, menor que a do honeydew excretado, apesar de os nutrientes estarem sendo absorvidos e a água evaporando. Essa hipótese também é suportada pelas diferenças detectadas na ingestão de insetos em dietas artificiais, com diferenças fagoestimulatórias, aumentando a taxa de ingestão em afídeos associados a formigas ou em razão da inanição.

O balanço nutricional de M. persicae foi investigado por Kunkel e Hertel (1975), citados por Klingauf (1987), usando dietas holídicas, registrando o ganho de peso corporal, a quantidade de excremento, a respiração de CO2 e a perda de água por transpiração. O quociente respiratório obtido durante a ingestão do alimento foi 1, indicando que esse afídeo metaboliza, preferencialmente, carboidratos, e quase nada de aminoácidos. As ninfas apteriformes de terceiro ínstar acumularam 11% (2,55 mg/indivíduo/h) das substâncias ingeridas (O2 + dieta = 100%); perderam 9% pela respiração, 5% através do CO2 eliminado e 73% por meio das fezes (deficit de 2%). Os valores para as ninfas alatiformes foram similares, porém a ingestão foi maior, com um ganho de 15% a 20% do seu peso. Considerando o balanço de aminoácidos e de glucose, a diferença entre essas duas formas foi considerável, conforme demonstrado pelos mesmos autores. As ninfas apteriformes acumularam 70% (0,341 mg/indivíduo/h) de aminoácidos, as ninfas alatiformes só 64% (0,317 mg/indivíduo/h) e excretaram 30% e 36% dos aminoácidos ingeridos, respectivamente. A diferença entre as duas formas foi ainda maior para o balanço da glucose: as ninfas apteriformes acumularam apenas 6%, respiraram 24% e excretaram 70%; as alatiformes acumularam 29%, respiraram 29% e excretaram 42%. Os resultados demonstram que as ninfas alatiformes têm uma demanda maior por carboidratos que a outra forma, e ingerem somente 4% a mais de energia durante a alimentação; contudo, acumulam 35% da energia, enquanto as apteriformes usam 17% para o crescimento. Os autores sumarizam os resultados, indicando que as ninfas alatiformes obtêm seu suprimento de energia principalmente dos carboidratos, acumulam menos aminoácidos, e a reabsorção da glucose resulta em um maior acúmulo de gordura para o voo. Ao contrário, as apteriformes usam mais aminoácidos, pois estas têm a função de aumentar a taxa reprodutiva. Posteriormente, os autores constataram que após a ecdise a ingestão de alimento é baixa, aumentando em seguida até aproximadamente a metade do ínstar, e voltando a diminuir antes da próxima ecdise; contudo, o ganho de peso é maior no início do período após a ecdise e decresce lentamente, indicando haver mudanças na utilização do alimento durante a ontogenia.

O balanço nutricional de aminoácidos foi determinado por Sandström e Moran (2001) para três espécies de afídeos de gramíneas: Rhopalosiphum padi (L.), S. graminum e Diuraphis noxia (Kurdjumov) em Triticum aestivum (Poaceae), medindo-se a ingestão de aminoácidos do floema, a eliminação no honeydew e o conteúdo dos aminoácidos nos tecidos dos insetos. R. padi apresentou as taxas mais altas para todas as variáveis, enquanto D. noxia apresentou a taxa de ingestão mais baixa em razão da baixa taxa de crescimento e de produção de honeydew. Tanto D. noxia quanto S. graminum induziram aumentos no conteúdo de aminoácidos da seiva floemática ingerida. Muitos aminoácidos essenciais presentes no honeydew estavam em níveis mais baixos que na seiva ingerida, principalmente metionina e lisina, porém, outros (arginina, cistina, histidina e triptofano) foram mais abundantes no honeydew, sugerindo um suprimento em excesso. Nos tecidos dos afídeos, houve diferença na composição dos aminoácidos livres, mas a composição das proteínas foi similar, indicando que os requisitos nutricionais são também semelhantes. Em R. padi e D. noxia, a maioria dos aminoácidos essenciais foi ingerida em quantidades insuficientes para o crescimento, o que implica a necessidade de provisão pelos simbiontes.

Wilkinson et al. (2001) estudaram o destino de aminoácidos marcados radiotivamente e injetados na hemolinfa de A. fabae. Parte dos aminoácidos marcados foi recuperada quantitativamente como dióxido de carbono, mas não foi detectada radioatividade na saliva e nem no honeydew. A perda de ácido glutâmico pela taxa respiratória dos afídeos criados em dietas quimicamente definidas foi maior do que o dobro daquela dos afídeos criados na planta hospedeira, V. faba, indicando que o ácido glutâmico e outros aminoácidos são importantes substratos respiratórios em A. fabae.

Balanço energético

Para o cálculo do balanço energético dos afídeos, Llewellyn (1987) sugere o uso da fórmula proposta por Petrusewicz e Macfadyen (1970): C = P+R+U+F, em que C é a energia ingerida (consumo do alimento); P é a soma da energia contida no crescimento ninfal (Pg), produtos exuviais (Pe) e na reprodução (Pr); R é a energia perdida como calor durante a respiração celular; U é a energia contida nas excretas nitrogenadas resultantes do catabolismo; F é a energia do alimento que passa pelo afídeo sem atravessar a parede do canal alimentar (fezes). Os ecologistas referem-se à P+R+U como assimilação (A), que é a energia que atravessa a parede intestinal e representa a diferença entre a energia no alimento (C) e as fezes dejetadas (F). Já os fisiologistas referem-se à assimilação como o material incorporado e usado pelo organismo, de modo que o U é excluído.

De acordo com Llewellyn (1987), há três taxas de eficiência energética que descrevem os padrões de utilização de energia (Figura 6): (i) a eficiência geral da transferência de energia por meio do inseto, que é dada pela taxa P/C, muitas vezes chamada “eficiência de crescimento”, cuja taxa depende de duas outras: A/C e P/A; (ii) o valor A/C, conhecido como “eficiência da assimilação”, é uma medida de assimilação de energia do alimento, que nos afídeos depende basicamente da composição da seiva do floema ingerida - um baixo A/C indica que um baixo conteúdo de energia do alimento é assimilado pela parede intestinal e a maior parte é eliminada na forma de fezes; e (iii) o P/A é uma medida do “custo de vida”, pois a energia e os materiais liberados do alimento durante a digestão são usados no crescimento e manutenção dos tecidos do corpo e para prover energia para síntese, transporte ativo e movimento. Quanto maior a porção de A necessária para os processos de demanda de energia, menos energia estará disponível para P. A baixa taxa P/A denota que R e U têm valores altos, de forma que uma quantidade menor de energia é necessária para viver, disponibilizando mais energia para armazenamento e aumento da biomassa.

Figura 6. Esquema do padrão de utilização de energia dos afídeos.

Fonte: Llewellyn, 1987.

Llewellyn (1987) descreve em detalhes cada componente do balanço energético dos afídeos, fazendo referência também às técnicas que são utilizadas para estimar ou medir o consumo, a produção e a utilização de energia. O autor considera que para estudos do fluxo de energia dos afídeos é essencial que o balanço energético da população deva ser construído por um período de pelo menos um ano. Devem ser considerados diversos parâmetros físicos do ambiente que afetam diretamente os afídeos, como a temperatura, e também variáveis biológicas, como as mudanças na planta hospedeira e a influência de formigas. Considera-se que o inseto a campo (custo de vida no ambiente real) extrai menos energia do alimento, com uma taxa A/C 12% mais baixa que no laboratório, e torna somente 19% da energia assimilada para a produção (P), comparada com 45% em laboratório. De forma que é fundamental que se tome cuidado ao extrapolar dados de laboratório para o balanço de energia a campo.

Llewellyn (1987) apresenta o balanço energético para nove espécies de afídeos, transcrito na Tabela 4, incluindo espécies monófagas de Drepanosiphinae (Eucallipterus tiliae (L.) e T. salignus) e membros polífagos de Aphidinae. Os balanços energéticos, na maioria dos casos, são expressos ou foram convertidos para estimativas de parâmetros do ciclo de vida, monitorando o fluxo de energia do nascimento até a morte. Observa-se que o consumo de energia foi mais baixo para M. euphorbiae e mais alto para A. pisum. A comparação das taxas energéticas das espécies estudadas mostra grande consistência na taxa P/A, com uma média de 78%, indicando que diferentes espécies têm os requisitos de energia de manutenção muito similares e que o modo de vida dos sugadores de seiva do floema é bem econômico, permitindo que a energia assimilada seja canalizada para a produção. O autor chama a atenção para as taxas P/A de E. tiliae e Illinoia liriodendri (Monell), calculadas a partir do balanço energético estimado a campo, que não são muito diferentes das obtidas para as demais espécies em laboratório, sugerindo que os afídeos de campo não estiveram sujeitos a estresses ambientais excessivos. As taxas A/C, consideradas como indicativo da qualidade do alimento, foram extremamente variadas, com valores desde 83% para A. pisum até 9% para E. tiliae. O valor de A/C (48%) para as espécies de afídeos não diferiu muito do valor calculado para outros herbívoros pecilotérmicos (45%), apresentado por Schroeder (1981), citado por Llewellyn (1987). Dessa forma, com A/C semelhante para outros herbívoros pecilotérmicos, mas com as taxas P/A mais altas, o P/C para os afídeos fica em 38%, que é consideravelmente mais elevado que os 20% para os herbívoros. Assim, os afídeos podem ser considerados extremamente eficientes em converter seu alimento em biomassa, porém o tipo de planta da qual a seiva é extraída desempenha um importante papel no balanço energético, e as espécies arbóreas parecem ter uma qualidade menor comparada com a das plantas herbáceas.

Tabela 4. Balanço energético e taxas de energia para algumas espécies de afídeos.

Espécie | Condição | Requisito de energia para o ciclo de vida | P/C(1) (%) | A/C(2) (%) | P/A(3) (%) | Peso líquido do adulto (mg)
Produção | Respiração | Fezes + Urina | Consumo
Aphis fabae | Plântulas de feijão, ramos e folhas | 23,2 |   2,7 | 19,9 |   45,7 | 51 | 57 | 89 | 0,78
Megoura viciae | Plântulas de feijão, ramos e folhas | 56,8 |   9,3 | 30,9 |   97,0 | 59 | 68 | 86 | 3,07
Acyrthosiphon pisum | Folhas de plântulas de ervilha | 72,8 | 50,5 | 23,8 | 147,1 | 49 | 83 | 58 | 4,20
Eucallipterus salignus | Folhas de brotações | 7,7 | 10,0 | 94,9 | 112,6 |   5 |   9 | 58 | 0,50
Tuberolachnus salignus | Ramos de Salignus | 115,3   | 23,6 | 120,9   | 259,8 | _ | _ | _ | 13,30  
Illinoia liriodendri | Folhas de Populus | _ | _ | _ | _ | 27 | 33 | 82 | 0,90
Macrosiphum euphorbiae | Mudas de macieira, folhas e galhas | 17,3 |   5,6 | 9,4 |   32,3 | 53 | 70 | 75 | 1,48
Dysaphis devecta | Mudas de macieira, folhas e galhas | 13,6 |   1,9 | 17,3 |   42,8 | 32 | 36 | 88 | 0,56
Aphis pomi | Mudas de macieira, folhas, ramos e galhas | 12,5 |   1,3 | 32,7 |   43,9 | 28 | 31 | 91 | 0,43

(1) Eficiência total na transferência de energia.

(2) Assimilação da energia do alimento (eficiência na assimilação).

(3) Taxa de manutenção de vida.

Fonte: Llewellyn (1987).

Taxa de aumento intrínseco natural

A capacidade de a maioria das espécies de afídeos se tornarem pragas depende, em grande parte, da sua notável taxa de crescimento. A taxa intrínseca de crescimento (rm), que é a capacidade inata da espécie aumentar em número foi simplificada para os afídeos por Wyatt e White (1977), que consideram que 95% do valor de rm são formados pela progênie produzida no período desde o momento do nascimento até o final da reprodução (d), o que corresponde à fecundidade efetiva (Md). Assume-se, assim, que os padrões de reprodução são similares para todas as espécies e sob qualquer condição, e o aumento inicial é, particularmente, mais semelhante, pois as primeiras progênies são as que têm maior influência no crescimento populacional. Além disso, o número efetivo da progênie (Md) é assumido como sendo produzido numa única data (Td), equivalente à duração da geração, de maneira que a equação para calcular rm se torna bastante simplificada: rm = [c(lnMd)]/d, em que c é uma constante com valor 0,738; e assumindo que Td é linearmente relacionada com d, que é a taxa de mortalidade instantânea.

Como as populações de afídeos raramente atingem uma distribuição etária estável (CARTER et al., 1978), o valor de rm não é muito útil para determinar o aumento populacional dos afídeos no campo, mas é útil para comparar a taxa de aumento potencial das diferentes formas de uma dada espécie e também de outros parâmetros (DIXON, 1987a). Assim, o valor de rm é determinado, em grande parte, pela taxa de reprodução no início da vida adulta, mais do que pelo número de ninfas nascidas durante toda a vida.

As variáveis que compõem a taxa intrínseca de crescimento natural das populações de afídeos, sejam elas pragas ou não, são: a taxa de desenvolvimento, a taxa reprodutiva e a taxa de sobrevivência, as quais são afetadas por um grande número de fatores, sendo a qualidade do alimento um dos principais fatores extrínsecos.

Taxa de desenvolvimento

O período de tempo requerido para o desenvolvimento de um afídeo, do nascimento até o estágio adulto, depende de dois fatores extrínsecos, alimento e temperatura, e de dois fatores intrínsecos, peso ao nascer e se a forma é alada ou áptera (Figura 7). O alimento e a temperatura também afetam o peso no nascimento que varia conforme o tamanho da mãe; e a qualidade do alimento afeta ainda a determinação da forma do adulto, se alado ou áptero (DIXON, 1987a). É difícil determinar a qualidade do alimento ingerido pelo afídeo, contudo tem sido evidenciado que os afídeos que ingerem alimento de alta qualidade desenvolvem-se mais rapidamente e atingem tamanho maior do que aqueles alimentados com alimento pobre (MITTLER, 1958b). Dessa forma, a taxa de crescimento relativo (RGR) de um afídeo é seu crescimento por unidade de peso, por unidade de tempo, e essa taxa representa uma boa medida indireta da qualidade do alimento. O aumento da qualidade do alimento e da temperatura resulta no aumento da taxa de desenvolvimento e afeta também o peso do adulto e, consequentemente, o peso do indivíduo ao nascer. Se o afídeo é pequeno ao nascer, levará um tempo consideravelmente mais longo para atingir a maturidade do que um indivíduo maior no nascimento. Também, a espécie que produz, proporcionalmente, uma progênie mais numerosa tem um tempo de desenvolvimento marcadamente mais curto que outra que produz poucos descendentes. Dixon (1985a) considera que a relação interespecífica entre o peso no nascimento e o peso da mãe é responsável por grande parte da variação.

Figura 7. Diagrama da inter-relação dos fatores que afetam o desenvolvimento (D) dos afídeos.

Fonte: Dixon (1987a).

Taxa reprodutiva

Os afídeos geralmente atingem sua taxa reprodutiva mais alta no início da vida adulta, que, tal como ocorre com a taxa de desenvolvimento, também é afetada pela qualidade do alimento e pela temperatura, além dos fatores intrínsecos, como o tamanho do adulto, o peso no nascimento, o número de ovaríolos e a forma do afídeo, se alada ou áptera (Figura 8). O efeito positivo direto da qualidade do alimento revela-se quando a temperatura e o tamanho do adulto são mantidos constantes, e a qualidade do alimento varia. Em habitats de baixa qualidade, os afídeos com gônadas mais desenvolvidas (maior número de ovaríolos) sobrevivem menos que afídeos do mesmo clone com gônadas pequenas. Contudo, aqueles com gônadas maiores são capazes de atingir taxas reprodutivas mais altas que os com gônadas pequenas em habitat de alta qualidade. Como há custos relacionados com a nutrição, em termos de aumento da mortalidade, e benefícios no aumento reprodutivo quando há mais ovaríolos, as mudanças sazonais na qualidade da planta hospedeira serão refletidas na mudança do número de ovaríolos, conforme demonstrado por diversos autores, citados por Dixon (1987a). Este autor demonstra que espécies com um número grande de ovaríolos têm uma taxa reprodutiva inicial elevada e vice-versa. É interessante notar que as formas de R. padi, Sitobion avenae (Fabricius) e Metopolophium dirhodum (Walker) têm taxas reprodutivas iniciais baixas e menos ovaríolos quando exploram gramíneas como hospedeiros secundários. Além disso, quando estão em seus hospedeiros primários, têm um maior número de ovaríolos e tempo de desenvolvimento mais longo.

Figura 8. Diagrama da inter-relação dos fatores que afetam a taxa reprodutiva (R) dos afídeos.

Fonte: Dixon (1987a).

Taxa de sobrevivência

Os afídeos respondem a sinais que indicam mudanças sazonais na qualidade do alimento, podendo produzir formas que sejam mais bem adaptadas para sobreviver a tais mudanças. Contudo, mudanças imprevisíveis, em curto prazo, no clima ou na qualidade do alimento, podem resultar em baixa sobrevivência. Diversos outros fatores, como agentes de controle biológico, têm grande impacto na sobrevivência dos afídeos. Os indivíduos que se desenvolvem quando a qualidade do hospedeiro é pobre, têm mais reservas adiposas e vivem mais que aqueles que se desenvolvem quando a qualidade do hospedeiro é alta. Em habitats que variam acentuadamente em qualidade de um ano para outro, os clones que apresentam estratégias reprodutivas diversificadas apresentam um melhor desempenho (fitness). Em habitats pouco variáveis, os afídeos com um investimento reprodutivo pequeno ou grande podem ser favorecidos, dependendo do nível médio da qualidade do habitat. Algumas espécies respondem às mudanças bruscas na qualidade do habitat ajustando a proporção de sua progênie que está mais adaptada a um alto ou baixo nível de investimento reprodutivo pelo seu número de ovaríolos. Por exemplo, quanto maior for o estresse nutricional experimentado por Megoura viciae Buckton, menor será o número de sua progênie comprometida com um alto investimento reprodutivo e vice-versa. Assim, alguns afídeos procuram adaptar-se à qualidade do habitat mantendo uma taxa reprodutiva alta em ambientes nutricionalmente ricos e aumentando sua taxa de sobrevivência nos ambientes pobres (DIXON, 1987a).

Algumas espécies apresentam flexibilidade na sua capacidade reprodutiva, de modo que, em condições de estresse nutricional, fazem reabsorção de embriões. Em razão de sua vida curta, um afídeo, em um hospedeiro pobre, não pode esperar melhoria na qualidade do habitat, de maneira que procura amadurecer seus embriões maiores e reabsorver os menores, sacrificando sua fecundidade potencial total para manter sua taxa reprodutiva imediata e sua sobrevivência em curto prazo (WARD; DIXON, 1982). Ao contrário, em ambientes ótimos, uma fêmea pode produzir ovos extras e aumentar sua fecundidade potencial, de modo que os afídeos são capazes de ajustar sua biomassa reprodutiva e escapar às restrições impostas pelas decisões fisiológicas feitas durante o desenvolvimento inicial (DIXON, 1987a).

Mudanças na taxa intrínseca de aumento

Flutuações tanto na temperatura quanto na qualidade do alimento podem resultar em mudanças muito maiores no valor de rm de uma espécie do que as influências do peso e de outros fatores intrínsecos. Assim, a taxa intrínseca de aumento de uma espécie de afídeo está associada positivamente com a taxa de crescimento relativo médio, tanto intraespecificamente quanto interespecificamente (Figura 9) (LEATHER; DIXON, 1984). De forma que o rm = 0,86 RGR e a relação entre a taxa intrínseca de aumento e a taxa de crescimento relativo médio é expressa na equação RGR = (0,86 lnMd)/d, o que significa que o aumento de peso por unidade de peso no nascimento, do nascimento até o estágio adulto, é igual ao número de ninfas nascidas subsequentemente em um período igual àquele do nascimento até o final da reprodução (d) vezes o fator de conversão. Isso é de se esperar porque, ao atingirem a maturidade, os embriões representam uma grande proporção do peso da fêmea adulta, e seus embriões maiores já têm embriões desenvolvendo em seu interior. De maneira que o crescimento e a reprodução ocorrem simultaneamente com o número efetivo de descendentes (Md) sendo ovulados e atingindo a maior parte de seu desenvolvimento embrionário durante o desenvolvimento materno. Na maturidade, os afídeos cessam o crescimento em tamanho e a maior parte do alimento que assimilam é usada para o crescimento de seus embriões (RANDOLPH et al., 1975, citados por DIXON, 1987a). A produção de descendentes resulta da continuidade do processo de crescimento materno, mas a biomassa da progênie produzida por unidade de peso do adulto por unidade de tempo é menor que aquela atingida durante o desenvolvimento ninfal da mãe (Figura 10). Portanto, independentemente do seu tamanho como adulto, um afídeo que atingiu alta taxa de crescimento durante o estágio ninfal atingirá uma elevada taxa de aumento populacional (DIXON, 1987a).

Figura 9. Taxa intrínseca de crescimento natural (rm) em relação à taxa de crescimento relativo (RGR) para seis espécies de afídeos criadas sob diversas condições.

Drepanosiphum acerinum; Drepanosiphum platanoidis; Sitobion avenae; Rhopalosiphum padi; Eucallipterus tiliae; Tuberolachnus salignus.

Fonte: Dixon (1987a).

Figura 10. Aumento em biomassa de um afídeo em termos do crescimento e da produção de progênie, em relação ao tempo, onde D é o tempo para o desenvolvimento do nascimento até a maturidade.

Fonte: Dixon (1987a).

Ilustração: Mírian Nunes Morales

As espécies de afídeos-praga parecem canalizar, proporcionalmente, mais do seu crescimento em reprodução e ter um tempo de desenvolvimento mais curto, e consequentemente, um rm maior que o das não praga (LLEWELLYN; MOHAMED, 1982, citados por DIXON, 1987a). Contudo, segundo esse autor, não há indicações de que espécies-praga aloquem mais recursos para aumentar em número que as não pragas, de maneira que o valor de rm não parece estar associado com a permanência ou aparência do habitat ou ao status de praga do afídeo. Assim sendo, os afídeos são considerados oportunistas, explorando as condições favoráveis tanto de um hospedeiro herbáceo quanto arbóreo.

Dessa forma, as variáveis que compõem a taxa intrínseca de crescimento natural dos afídeos, que são as taxas de desenvolvimento, reprodutiva e de sobrevivência, são afetadas por inúmeros fatores. Há uma associação direta e positiva entre a taxa de crescimento relativo médio, que é determinada principalmente pela qualidade do alimento e temperatura, e a taxa intrínseca de crescimento natural da espécie; e que o modo de vida do afídeo determina sua habilidade de atingir o máximo de sua taxa de crescimento relativo médio sob dadas condições (Figura 11).

Figura 11. Diagrama da inter-relação dos fatores que afetam a taxa média de crescimento relativo (RGR) de um afídeo e a troca na duração dos parâmetros de desenvolvimento da história de vida e a taxa reprodutiva associada com um determinado RGR e a taxa intrínseca de crescimento natural (rm).

Fonte: Dixon (1987a).

Simbiontes

Mesmo que alguns nutrientes estejam em baixas concentrações no floema, os insetos sugadores de seiva elaborada são capazes de atender aos seus requisitos nutricionais básicos dessa mesma fonte, possivelmente, por causa da presença de bactérias simbiontes em seu organismo. Buchner (1965) afirma que todos os afídeos apresentam uma associação obrigatória com microrganismos, sejam bactérias sejam leveduras, com exceção dos Phylloxeridae.

Nos afídeos, os simbiontes estão confinados a grupos especiais de células (micetócitos), chamados micetomas, que variam em forma, localização e o tipo de simbiontes que abrigam. Em alguns casos, os microrganismos podem ser adquiridos e ficarem livres na hemolinfa, não agrupados em micetomas. Os micetomas distribuem-se sob o trato digestivo na região abdominal dos adultos, com alguns grupos de micetócitos soltos na hemolinfa e em toda a volta do intestino nos embriões (BUCHNER, 1965). Os micetócitos são células hipertrofiadas, geralmente poliploides, com todas as organelas celulares normais, além de vesículas transparentes e corpos granulares (HOUK; GRIFFITHS, 1980). Os simbiontes são encontrados dentro de vacúolos nos micetócitos, envoltos por uma membrana da célula hospedeira, além de sua membrana plasmática própria e de sua parede celular; contêm ainda filamentos de DNA e RNA ribossomal. Os simbiontes são tipicamente Eubacteriales gram-negativos, mas suas relações taxonômicas ainda não estão bem definidas. Podem apresentar morfologia desde cocoidea até filamentosa, com os filamentos de DNA com baixa porcentagem de nucleotídeos G+G e com ribossomos característicos dos procariontes de habitat intracelular (HOUK, 1987).

Os afídeos destituídos de seus simbiontes (apossimbióticos) apresentam baixo desempenho, indicando que os simbiontes têm papel importante na biologia nutricional desses insetos (MITTLER, 1971b; HOUK; GRIFFITHS, 1980). Diversas funções têm sido atribuídas aos microrganismos simbiontes: biossíntese de aminoácidos, esteróis, vitaminas e até enzimas, como as polissacarases; produção de energia; fixação de nitrogênio; e também estão envolvidos na detoxificação de catabólitos e, possivelmente, de aleloquímicos (BUCHNER, 1965; HOUK; GRIFFITHS, 1980). Diversos procedimentos têm sido utilizados na tentativa de comprovar as hipóteses acerca das funções dos simbiontes: análises da composição da seiva do floema; produção de afídeos livres dos simbiontes pela aplicação de antibióticos (hospedeiros apossimbióticos); e investigação das rotas metabólicas dos simbiontes isolados e mantidos em meios de cultura com tecidos do hospedeiro.

A síntese de alguns aminoácidos, como o triptofano, tem sido atribuída aos simbiontes, baseando-se na análise da seiva da planta e do honeydew (MITTLER, 1953, 1958a). Birkle et al. (2002) constataram, pela incorporação de radioatividade de 14C-antranilato em triptofano e pela taxa de crescimento ninfal em dieta livre de triptofano, que a produção de triptofano por Buchnera é variável entre clones partenogenéticos de A. pisum. Os valores da produção desse aminoácido, pelos dois métodos, correlacionaram-se significativamente, porém, não com o nível de amplificação dos genes trpEG de Buchnera, que codifica para a antranilato sintase, uma enzima-chave na rota biossintética do triptofano.

Também metionina e/ou cisteína seriam sintetizadas pelos microrganismos, já que os animais não conseguem incorporar o enxofre inorgânico nos aminoácidos, conforme demonstrado por Ehrhardt (1968a,b), citado por Houk (1987). Este autor verificou que N. circumflexus com seus simbiontes foi capaz de incorporar enxofre radioativo na metionina, mas os apossimbióticos não conseguiram. Outros estudos, porém, mostram que os aminoácidos triptofano, metionina e/ou cisteína são requisitos obrigatórios da dieta e não seriam supridos pelos simbiontes, baseando-se em estudos com A. gossypii (TURNER, 1971, 1977).

Houk (1987) discute a questão da biossíntese do esterol pelos simbiontes, considerando que os insetos, como grupo, são incapazes da síntese de novo de tais compostos, e que diversos estudos baseados nas rotas metabólicas e em técnicas histológicas mostram que o esterol é sintetizado e exportado pelos simbiontes em A. pisum. Outros estudos baseados na criação de afídeos em dietas definidas sem esteróis, por diversas gerações, mostram que deve haver uma fonte endógena, corroborando com a síntese de esteróis pelos simbiontes, descartando a possibilidade de contaminação por fungos que poderiam produzir fitoesteróis (DADD; MITTLER, 1966). Contudo, Campbell e Nes (1983) contradizem esses achados, em seus estudos com S. graminum, demonstrando, com o uso de metabólitos intermediários e frações de esterol radioativo, que é possível a bioconversão de fitoesteróis em colesterol, além da síntese de outros alcoóis componentes da cera cuticular a partir de acetatos e do ácido mevalônico. Acrescentam que os procariontes não fotossintéticos, estudados até o início de 1980, não eram capazes da biossíntese de esteróis pelos endossimbiontes das espécies de afídeos estudadas.

O envolvimento dos simbiontes na síntese de vitaminas, especialmente do complexo B, tem sido mais aceito do que o de esteróis, apesar de as evidências estarem relacionadas com a sobrevivência dos afídeos em dietas holídicas desprovidas de fonte exógena de vitaminas (BUCHNER; 1965; HOUK; GRIFFITHS, 1980).

Os simbiontes têm sido implicados na biossíntese de polissacarases (pectinases, celulase e hemicelulase) que degradam a parede celular e a matriz da lamela média, usadas no processo de penetração dos estiletes para as provas e alimentação (CAMPBELL; DREYER, 1985). As conclusões desses autores basearam-se, primeiramente, na atividade substancial dessas enzimas em homogeneizados de afídeos e também em organismos procariontes; segundo, na atividade diferenciada de tais enzimas em biótipos de afídeos alimentados em linhagens de plantas que apresentam substratos diferentes para a ação dessas enzimas, e que alguns desses biótipos conseguem superar os fatores de resistência da planta, isto é, hidrolisar os polissacarídios das paredes celulares, enquanto outros não conseguem. Srivastava e Auclair (1962a) reportam que A. pisum não secreta amilase, mas que microrganismos de seu trato digestivo são capazes de hidrolisar o amido, tendo sido isoladas (SRIVASTAVA; ROUATT, 1963) bactérias dos gêneros Sarcina, Micrococcus, Achromobacter e Flavobacterium.

As hipóteses de fixação de nitrogênio e de produção de energia (função mitocondrial) pelos simbiontes têm sido desacreditadas. No primeiro caso, pela questão da limitação metodológica, pois os afídeos não possuem a habilidade de reduzir acetileno para etileno, que é o método para medir a capacidade de fixação de nitrogênio. No segundo caso, o incremento da atividade metabólica de simbiontes isolados em meios de cultura, com a adição de ATP e NADPH, sugere que esses microrganismos demonstram mais habilidade de aproveitar a energia e não a de produzi-la, conforme discute Houk (1987).

Bactérias simbiontes secundárias facultativas, como Hamiltonella defensa, Regiella insecticola e Serratia symbiotica, influenciam diversas características dos afídeos, incluindo os padrões de utilização das plantas hospedeiras e resistência a parasitoides. Diferentes clones de A. pisum podem ter um desempenho diferente quanto ao aproveitamento dos nutrientes dominantes (sacarose e aminoácidos), quando submetidos à eliminação de Buchnera aphidicola; contudo, não há resultados conclusivos sobre o impacto dos simbiontes secundários na nutrição de A. pisum (DOUGLAS et al., 2006).

De acordo com Houk (1987), o principal problema para a pesquisa da simbiose entre inseto e microrganismos é a dificuldade de manter os organismos separados um do outro por períodos de tempo suficiente para as investigações. A obtenção de insetos apossimbióticos também é limitada, pois os métodos usados podem causar alterações na estrutura mitocondrial e afetar suas funções, mascarando os resultados (GRIFFITHS; BECK, 1974; HOUK; GRIFFITHS, 1980). Técnicas moleculares possibilitam a clonagem de fragmentos do DNA do simbionte em vetores que poderiam ser mantidos continuamente em culturas para possibilitar as investigações das atividades desses simbiontes. Também a identificação dos genes responsáveis pela síntese de esteróis, aminoácidos, vitaminas e enzimas podem fornecer evidências diretas dessas funções nos simbiontes. Estudos de hibridizações cruzadas também podem fornecer evidências das relações evolutivas entre os afídeos e os simbiontes Eubacteriales e ajudar a esclarecer tais interações.

Honeydew e a excreção

Os afídeos, diferentemente da maioria dos insetos terrestres, não possuem túbulos de Malpighi e nem excretam ácido úrico (KENNEDY; FOSBROOKE, 1972). Contudo, em razão da grande quantidade de fluido ingerido, os produtos de excreção podem ser removidos por simples difusão. O termo honeydew refere-se ao conjunto de excretas que os afídeos e outros sugadores de seiva eliminam pelo ânus.

O honeydew é formado basicamente por açúcares e água, além dos mesmos aminoácidos e amidas que compõem a seiva elaborada ingerida pelo inseto, porém em menor quantidade, mas os afídeos podem atingir cerca de 55% de eficiência na extração dos aminoácidos da seiva; normalmente, dois terços do nitrogênio ingerido são assimilados e um terço é excretado (MITTLER, 1958a). Os açúcares predominantes no honeydew são frutose, glucose e sacarose; também melezitose, trealose e alguns outros oligossacarídios, possivelmente envolvidos com a redução da pressão osmótica do intestino, podem estar presentes. Grande parte dos açúcares presentes no honeydew, porém, não se apresenta na mesma forma em que são ingeridos. A melezitose, por exemplo, é um açúcar comum no honeydew, mas não é um componente da seiva. No honeydew, a melezitose atua na osmorregulação e, também, tem papel importante na atração de formigas associadas aos afídeos (KISS, 1981).

Como o honeydew é rico em açúcares, pode atrair e servir de alimento para diversas espécies de insetos, incluindo abelhas e outros himenópteros, adultos de dípteros e diversas espécies de predadores e de formigas, que dependem em muitos casos, exclusivamente desse alimento no estágio adulto. A deposição de honeydew sobre a planta também pode fornecer um substrato favorável para o desenvolvimento de fungos, que recobrem a planta, formando a conhecida fumagina, que afeta os processos de fotossíntese e de respiração foliar.

Experimentos demonstram que o honeydew de espécies mirmecófilas é mais rico em aminoácidos totais, especialmente os não essenciais asparagina, glutamina, ácido glutâmico e serina, do que o de afídeos não mirmecófilos. Constatou-se que as espécies com concentrações mais altas de aminoácidos também apresentam concentrações mais altas de açúcares, especialmente melezitose, atuando como atrativo para as formigas (WOODRING et al., 2004).

A frequência da excreção pode variar de 2 a 25 gotas, em 12 horas, dependendo de uma série de fatores, como: o estágio/ínstar do inseto, planta hospedeira e seu estado fisiológico, temperatura, umidade, horário do dia e presença de formigas (KLINGAUF, 1981; citado por KLINGAUF, 1987). Para determinar a quantidade de honeydew excretado, pode-se medir a frequência de produção, tamanho, volume ou peso das gotículas eliminadas. Heimbach (1985), citado por Klingauf (1987), utilizou um equipamento, semelhante a um termohigrógrafo, para medir a frequência da excreção, e determinou que o volume médio de uma gotícula de honeydew é de aproximadamente 0,5 mm3 e que contém de 5% a 15% de matéria seca e uma gravidade específica levemente acima de 1.

A excreção geralmente segue um ritmo diurno de produção, mas nesse período pode apresentar um padrão irregular, sem mudanças aparentes no comportamento, sendo interrompida no momento da ecdise e no intervalo entre as mudanças de sítio de alimentação. Segundo Klingauf (1987), a eliminação do honeydew pegajoso pode representar um problema para o próprio afídeo. Contudo, algumas adaptações morfológicas e comportamentais, minimizam a possível aderência dos insetos a essa substância: revestimento das gotículas de honeydew com filamentos de cera; lançando as gotículas pulverizadas; ou retirando-a do ânus com auxílio das tíbias posteriores. No caso de filamentos de cera, registrado para Adelgidae e Pemphigidae, estes são usados para revestir e isolar as fezes nas paredes das galhas, que também são revestidas com cera.

Fatores que afetam a alimentação e a nutrição

Estado fisiológico da planta e desempenho do afídeo

Os principais fatores que controlam a dinâmica das populações de insetos e, consequentemente, determinam o ataque da cultura por espécies-praga são: a) Conteúdo de nitrogênio da planta hospedeira: a qualidade e quantidade do alimento oferecido por um hospedeiro potencial, na forma de nitrogênio, é crucial para o desenvolvimento dos insetos fitófagos. Como demonstrado por Slansky e Rodriguez (1987), as proporções dos nutrientes essenciais no alimento desempenham papel mais importante na nutrição do que as quantidades absolutas de tais nutrientes. Assim, mesmo que os afídeos tenham, geralmente, uma quantidade alta de nitrogênio disponível na seiva do floema, mais do que em outros tecidos, o comportamento desses insetos vai variar com as mudanças sazonais no nível de nitrogênio solúvel, e, possivelmente, de outros compostos em suas plantas hospedeiras, sendo essa a razão do polimorfismo e da alternância de hospedeiros observada nesse grupo de insetos. b) Idade da planta hospedeira: o crescimento e o desenvolvimento da planta hospedeira afetam diretamente a alimentação e nutrição dos sugadores de seiva floemática, em razão das alterações em sua fisiologia e disponibilidade de nutrientes de toda a planta ou de partes dela. Variedades de V. faba, por exemplo, podem apresentar certo grau de resistência a A. fabae durante a fase de crescimento vegetativo, mas podem se tornar mais suscetíveis durante a floração, em virtude da alta atividade metabólica nos órgãos florais. Os afídeos aproveitam essa condição de efeito de ralo para ingerir mais nutrientes (STEINMANN-OELCK, 1985, citado por KLINGAUF, 1987). Pode haver também diferença acentuada entre os estratos de uma mesma planta, dependendo da idade das folhas; da posição da folha em função de sombra; do sol, da umidade e da disponibilidade de nutrientes, além de outros fatores bióticos ou abióticos que podem afetar a qualidade ou quantidade de alimento. c) Tratamentos bióticos e abióticos da planta hospedeira: a simples atividade alimentar do afídeo pode afetar a qualidade e a quantidade do alimento disponibilizado pela planta hospedeira. Por exemplo, infestações de A. fabae em beterraba-açucareira reduzem a concentração de carboidratos não estruturais nos tecidos do caule e aumentam-na em folhas jovens e senescentes e nas raízes; além disso, o nitrogênio acumula-se nas folhas jovens e caule e fica reduzido na lâmina das folhas velhas e nas raízes (CAPINERA, 1981, citado por KLINGAUF, 1987).

Deficiência de água

A deficiência de água no solo pode afetar adversamente a alimentação, a reprodução e a sobrevivência dos insetos sugadores de seiva, apesar de os afídeos serem capazes de controlar sua taxa alimentar, independentemente da pressão da seiva. Contudo, o murchamento da planta pode favorecer a multiplicação dos afídeos porque favorece a senescência das folhas mais velhas, enquanto as folhas mais jovens permanecem túrgidas e ocorre uma maior disponibilização de nitrogênio solúvel na seiva (KENNEDY, 1958). Risebrow e Dixon (1987) afirmam que não é possível generalizar os efeitos das condições edáficas sobre a planta, mas é certo que a resposta do inseto depende tanto da natureza quanto da magnitude do estresse, bem como da espécie do inseto e da planta.

Compostos secundários

Aparentemente, a presença de aleloquímicos na planta não afeta significativamente os sugadores de floema, como ocorre com os insetos mastigadores filófagos. Schreiner et al. (1984), citado por Risebrow e Dixon (1987), observaram que M. euphorbiae distribui-se ao acaso sobre a samambaia-comum, Pteridium aquilinum (Hypolepidaceae), enquanto os insetos mastigadores evitam as partes cianogênicas da planta e procuram os ramos acianogênicos. Provavelmente, isso se deve ao fato de os compostos secundários serem sintetizados em áreas localizadas de determinados tecidos e não serem transportados pelo floema. Porém, há evidências de que alguns aleloquímicos ou seus precursores podem ser transportados de um tecido para outro pelo floema ou xilema (WINK et al., 1982)

Diversos compostos secundários parecem ter um efeito deterrente em afídeos polífagos, como M. persicae, enquanto outros podem ser tolerados em baixa concentração (NAULT; STYER, 1972; DREYER; JONES, 1981, citados por RISEBROW; DIXON, 1987). Alguns aleloquímicos podem estar envolvidos na resistência de plantas, como ácidos hidroxâmicos e benzil-álcool em cereais; alcaloides em espécies de Lupinus (Fabaceae) (ARGONDONA et al., 1980; BRUSSE, 1962, citado por RISEBROW; DIXON, 1987) e cumarinas em diversas leguminosas (MANSOUR et al., 1982). Mesmo que esses compostos não estejam presentes na seiva do floema, os afídeos podem entrar em contato com eles, durante as provas de teste, antes de iniciar as provas de alimentação propriamente ditas.

Compostos presentes na superfície da planta também podem afetar o comportamento dos sugadores de seiva, conforme comprovado por Jördens-Röttger (1979), citado por Risebrow e Dixon (1987), para o afídeo polífago A. fabae, que pode ser atraído por substâncias fenólicas da superfície das folhas.

A nicotina é um alcaloide secretado por algumas espécies de Nicotiana (Solanaceae), que podem matar a maioria das espécies de afídeos (THURSTON et al., 1966), enquanto outras são capazes de se alimentar e se desenvolver em plantas de fumo, como é o caso de Myzus nicotiana Blackman, pois, apesar de a nicotina acumular-se até 10% nas células das folhas, a seiva do floema contém apenas traços do alcaloide. Gibson e Pickett (1983) demonstraram que um tipo de secreção dos pelos glandulares de Solanum berthaultii (Solanaceae) libera β-farnesene, que é um composto do feromônio de alarme dos afídeos, que os impede de se estabelecerem na planta e iniciar a prova e a alimentação.

Fatores físicos e físico-químicos da planta hospedeira e do ambiente

A presença de pelos na superfície das plantas, glandulares ou não, podem representar uma barreira física contra os sugadores de seiva, impedindo que os insetos pequenos e delicados, como os afídeos, atinjam os tecidos com seus estiletes ou que se movam ou se alimentem por causa das secreções pegajosas. Pelos glandulares desse tipo, presentes em espécies de batata-selvagem, podem conferir resistência a espécies comerciais de solanáceas a afídeos que não são suscetíveis aos teores elevados dos glicoalcaloides presentes nos tecidos dessas plantas, mas não na seiva do floema (GIBSON; PICKETT, 1983).

Cutículas espessas ou feixes vasculares lignificados também podem atuar como barreiras físicas para os sugadores floemáticos, fazendo que algumas espécies atinjam os elementos do floema via estômatos. Em algumas plantas, as paredes celulares podem ser resistentes à ação das enzimas digestivas dos afídeos ou a planta pode responder formando um calo, necrose ou outra barreira física que impede a penetração dos estiletes (RISEBROW; DIXON, 1987).

Auclair (1969) afirma que os afídeos respondem melhor quando o pH da dieta é levemente alcalino (7,3–7,6), semelhante ao exsudato dos vasos condutores da maioria das plantas; e que o pH pode ser um dos fatores usados pelos afídeos para a aceitação inicial de um sítio alimentar (POLLARD, 1977).

Os afídeos também respondem a determinados comprimentos de onda de dietas com cores próximas às de seus hospedeiros naturais preferenciais, resultando em incrementos no crescimento, na sobrevivência e na deposição de ninfas. Auclair (1969) constatou que A. gossypii é atraído por comprimentos de 610 nm a 570 nm (vermelho-laranja-amarelo), mas é repelido por 485 nm a 420 nm (azul-violeta). Todas as formas de A. pisum e de M. euphorbiae preferem o alaranjado e/ou amarelo ao branco, vermelho ou azul. Alguns biótipos de A. pisum preferem o amarelo, enquanto outros o laranja. Também, a intensidade elevada de luz prejudica o crescimento e a reprodução de A. gossypii. Dessa forma, concluiu-se que tanto a qualidade quanto a quantidade de luz afetam a taxa de alimentação e, consequentemente, a reprodução.

Estratégias alimentares conforme a condição do hospedeiro

Risebrow e Dixon (1987) mencionam que a adequação das plantas, para o desenvolvimento das populações de insetos fitófagos, não permanece constante, mas varia em razão de uma série de fatores, separando essas alterações em duas categorias: aquelas que favorecem e aquelas que deterioram o desenvolvimento das populações. Tais fatores podem ser desde a simples mudança circadiana no metabolismo, no crescimento da planta, na produção de cera e de compostos secundários, até a sua condição nutricional e mecanismos de resistência induzidos ou não pelo melhoramento genético.

Klingauf (1987) afirma que os afídeos demonstram uma adaptação à natureza do alimento e ao tipo de plantas onde são criados, de modo que, ao serem transferidos para um novo hospedeiro, precisam de algum tempo para se readaptar. Somente após explorações repetidas no novo hospedeiro, apresentam aumento na aceitação, com mais indivíduos se estabelecendo na planta, enquanto alguns são incapazes de fazê-lo. Klingauf e Salem (1978), citados por Klingauf (1987), constataram que somente 5% da população de M. persicae sobreviveram, produzindo apenas uma pequena progênie quando transferida de Brassica napus (Brassicaceae) para Nicotiana tabacum (Solanaceae). Já, quando a transferência foi inversa, de N. tabacum para B. napus, a sobrevivência aumentou, provavelmente, por causa da maior facilidade para superar os mecanismos de defesa desta última espécie de planta.

Os efeitos que reduzem a adequação do hospedeiro têm sido estudados comparando-se variedades resistentes e suscetíveis de uma mesma espécie de planta a determinadas pragas. Auclair (1959) observou que espécies de afídeos, mesmo alimentando-se em hospedeiros resistentes, nutricionalmente deficientes, são capazes de assimilar grande parte da seiva ingerida. Contudo, se essa condição persistir ao longo dos estágios de crescimento da planta, os insetos sugadores da seiva floemática usam a solução paliativa de procurar novo sítio de alimentação, deslocando-se para brotos novos ou folhas senescentes.

A especialização de espécies polífagas de afídeos que alternam hospedeiros parece estar relacionada à disponibilidade de sítios adequados para a oviposição e a fenologia da planta arbórea que disponibiliza, mesmo que por curtos períodos de tempo, brotações novas como fonte abundante de nitrogênio (MITTLER, 1958a). Contudo, para explorar esse recurso, faz-se necessária a sincronia da eclosão de ninfas com a brotação da árvore, que pode variar consideravelmente em alguns anos (DIXON, 1976). A grande vantagem da alimentação no hospedeiro arbóreo, para os sugadores da seiva do floema, é que estes têm uma fonte altamente nutritiva e predizível, de um ano para outro, permitindo que os insetos façam alto investimento na reprodução no início de um ciclo sazonal, mesmo tendo que alternar para o hospedeiro herbáceo quando as condições deterioram. Considera-se, ainda, que as diferentes formas apresentam diferentes requisitos nutricionais, de acordo com o hospedeiro que exploram no processo de alternância.

Quanto à reprodução, observa-se uma troca na capacidade reprodutiva das gerações sazonais dos afídeos: as fêmeas das gerações da primavera (fundatrizes) são maiores e desenvolvem uma grande quantidade de ovaríolos, resultando em progênies numerosas, contudo, esses indivíduos serão bem menores, mas com mais reservas de gordura e maior longevidade. Essa troca, envolvendo a sobrevivência do adulto e o número e tamanho da progênie, é uma resposta às mudanças sazonais na qualidade do habitat (DIXON; DHARMA, 1980). Em hospedeiros com alta qualidade, os primeiros apresentam taxas reprodutivas mais elevadas que os outros; porém, quando a qualidade torna-se precária, os indivíduos com menos ovaríolos terão um desempenho final mais positivo. Assim, em ambientes com qualidade variável de um ano para o outro, clones com estratégias reprodutivas mistas terão um melhor desempenho (fitness); já em ambientes mais estáveis, tanto populações com alto quanto as com baixo investimento reprodutivo serão favorecidas, dependendo da qualidade média do ambiente (WARD; DIXON, 1984, citados por RISEBROW; DIXON, 1987).

De acordo com Blackman (1985), as condições ambientais e da planta hospedeira podem determinar a extensão do crescimento populacional de genótipos de afídeos, levando-os a um aumento acentuado, à redução ou, mesmo, à extinção de alguns desses genótipos. A reprodução sexuada no outono gera uma diversidade de genótipos, os quais passam o inverno na forma de ovos; na primavera e verão alguns desses genótipos são eliminados, enquanto outros aumentam e formam grandes clones de indivíduos geneticamente idênticos, sendo que alguns destes sobrevivem até o outono contribuindo com seus gametas para formar as gerações do ano seguinte (Figura 12).

Figura 12. Diagrama da alternância das fases sexual e partenogenética no ciclo de vida de um afídeo ao longo de dois anos. A largura de cada área sombreada representa o número de indivíduos de um genótipo - ver texto para explicação. O x indica extinção do clone.

Fonte: Blackman (1985).

Sítios de alimentação e posição do afídeo na planta

Para aliviar condições microclimáticas adversas, os afídeos procuram proteção, estabelecendo-se próximos às nervuras mais largas e na face inferior das folhas para mitigar a ação do vento, da chuva e da radiação solar intensa (DIXON; McKAY, 1970).

Conforme discutido por Srivastava (1987), muitas espécies de afídeos preferem alimentar-se no floema abaxial das folhas, enquanto outros escolhem os elementos floemáticos da face adaxial e mais internos, como é o caso de Aphis nerii Boyer de Fonscolombe em espécies de Asclepiadaceae. Isso se deve, provavelmente, porque diferentes vasos floemáticos translocam diferentes compostos nutricionais e secundários, ou em diferentes concentrações. A maioria prefere brotações novas ou partes senescentes; bem como as folhas do que o caule; da mesma forma selecionam variedades mais suscetíveis do que as que apresentam fatores de resistência; contudo, há diversas espécies que se mostram adaptadas às condições que não são preferenciais para a maioria.

Nos ramos verticais ou nas folhas retas, os afídeos, geralmente, posicionam-se com a cabeça para baixo e, em colônias extensas, podendo ficar imbricados uns sob os outros; outros ficam voltados para a base da folha, tanto horizontalmente quanto para baixo; enquanto outros se posicionam com a cabeça para o ápice da folha ou acícula, demonstrando que não é só a questão da gravidade, mas fatores intrínsecos da espécie ou mesmo da planta afetam o posicionamento do inseto para fins de alimentação (KLINGAUF, 1987).

Alternância de hospedeiro, polimorfismo e dispersão

Quando toda a planta se torna desfavorável para o seu crescimento e sua reprodução, os sugadores floemáticos podem adotar estratégias diversas. Dixon (1963, 1975 b,c) observou que, Drepanosiphum platanoides (Schrank), em condições de alta densidade populacional combinada à baixa qualidade nutricional do hospedeiro, passam menos tempo alimentando-se e, consequentemente, são menores em tamanho, com gônadas pouco desenvolvidas, asas pequenas e mais tecido adiposo, porém não voam prontamente, mas entram em diapausa reprodutiva, já que as demais plantas de sicômoro apresentam-se nas mesmas condições durante o verão. Quando as condições favoráveis retornam, no outono, muitos dos afídeos voam antes de se reproduzir, produzindo, no novo hospedeiro, uma progênie que começa a aumentar em peso e tamanho e com uma taxa reprodutiva maior, resultando em picos populacionais elevados, nesse período. Assim, o efeito da densidade populacional dos afídeos resulta em mudanças na taxa de aumento potencial, evidentemente influenciada pelas mudanças qualitativas da planta induzidas pelas altas infestações.

A alternância de hospedeiros, de árvores para plantas herbáceas, exibida por aproximadamente 10% das espécies de afídeos, é outra estratégia para evitar a baixa qualidade dos hospedeiros arbóreos durante o verão (MORDVILKO, 1928; SHAPOSHNIKOV, 1959) e o aumento das populações de inimigos naturais no hospedeiro primário (WAY; BANKS, 1968), todos citados por Risebrow e Dixon (1987). Essa condição relativamente rara de alternância de hospedeiros pode ser atribuída a três fatores principais: a) dificuldade de as espécies se adaptarem às diferenças marcantes na fenologia, qualidade e arquitetura de uma planta arbórea versus planta herbácea; b) competição com afídeos que são hospedeiros específicos e permanecem em um dos hospedeiros continuamente; e c) baixa disponibilidade de plantas para sustentar as populações da espécie (RISEBROW; DIXON, 1987).

Por causa das mudanças sazonais marcantes na qualidade da seiva do floema, os afídeos sincronizam seu desenvolvimento com essas alterações, refletido na estrutura clonal, com a produção de diferentes formas (polimorfismo) adaptadas para reprodução, dispersão e sobrevivência. Essa estrutura populacional resulta, para a maioria das espécies, em alta especificidade com relação ao hospedeiro, particularmente notável no caso de afídeos galhadores (DIXON, 1987b).

De acordo com Risebrow e Dixon (1987), afídeos que não alternam hospedeiros (monoécios), geralmente, apresentam polimorfismo menos acentuado do que os heteroécios, mas, mesmo assim, produzem formas aladas migrantes, capazes de colonizar outras plantas hospedeiras quando as condições do ambiente tornam-se precárias. Essas formas são produzidas em resposta à superpopulação e às alterações adversas na qualidade do hospedeiro, sendo que o primeiro fator pode atuar tanto no período pré como pós-natal, e está sob controle endócrino (LEES, 1979, citado por RISEBROW; DIXON, 1987). Essas fêmeas aladas procuram colonizar novas plantas, eventualmente, com melhor qualidade nutricional, onde produzem nova geração de formas ápteras mais fecundas e com desenvolvimento mais rápido para a exploração pronta e eficiente do hospedeiro. Apesar da taxa reprodutiva mais baixa, as formas aladas mantêm uma taxa de crescimento intrínseco alta porque depositam sua progênie no início da vida adulta (DIXON; WRATTEN, 1981, citados por RISEBROW; DIXON, 1987).

Risebrow e Dixon (1987) discutem que, em algumas espécies de afídeos, as formas ápteras reabsorvem seus embriões menores durante períodos de inanição, sacrificando sua fecundidade total em favor de uma reprodução mais imediata. Essa tática pode ser uma resposta à baixa probabilidade de melhoria no ambiente, uma vez que o estado nutricional do hospedeiro tem pouca chance de melhorar durante o período de vida de um afídeo.

A produção das formas migrantes na primavera, em espécies de afídeos holocíclicas heteroécias, ou seja, que se reproduzem partenogenética e sexuadamente, e alternam hospedeiros, ocorre, geralmente, em resposta à superpopulação e/ou à deterioração da condição nutricional do hospedeiro primário (arbóreo). Essas fêmeas são aladas, grandes e fecundas, com embriões bem desenvolvidos, prontos para serem depositados e explorar eficientemente o hospedeiro secundário, que são plantas herbáceas bastante abundantes e em crescimento ativo nessa estação do ano (DIXON, 1976). No outono, as temperaturas baixas e os dias curtos estimulam a produção de machos e ginóparas (produtoras das fêmeas ovíparas) que voam para seu hospedeiro primário, onde ocorrerá a deposição dos ovos de inverno. Nas regiões em que as temperaturas altas e os dias longos são prevalentes ao longo do ano, muitas espécies permanecem no mesmo hospedeiro, reproduzindo-se apenas por partenogênese, ao longo do ano (BLACKMAN; EASTOP, 1984).

Competição intra e interespecífica

Em espécies mais gregárias de afídeos, mesmo pequenos grupos de indivíduos apresentam um desempenho melhor do que os indivíduos isolados, refletindo em maior peso do adulto, fecundidade, número de embriões bem desenvolvidos, e aumento na taxa intrínseca de crescimento natural. Esse efeito pode resultar de uma mudança no metabolismo da planta produzida como consequência da injeção de substâncias da saliva dos insetos, que, pelo fato de estarem agregados, atuam como ralos para os nutrientes, explorando uns poucos sítios para minimizar os danos mecânicos na planta. Contudo, afídeos agregados em dietas artificiais também têm um desempenho melhor que afídeos isolados, indicando que algum componente, não próprio da planta, está igualmente envolvido nesse efeito (RISEBROW; DIXON, 1987). Mesmo que a taxa de aumento populacional comece a decrescer em condições de competição por alimento e espaço, esses processos resultam na produção de formas aladas, as quais se dispersam antes do colapso total da população.

Dietas artificiais

Ao contrário do que se pensava, os requisitos nutricionais dos insetos sugadores de seiva, com pouquíssimas exceções, são semelhantes aos dos demais insetos, possibilitando, o desenvolvimento de dietas quimicamente definidas para a criação de colônias de afídeos por várias gerações (AUCLAIR, 1969). Esse autor discute, comparativamente, os requisitos nutricionais dos afídeos e de outros Hemiptera, considerando os aspectos qualitativos e quantitativos das principais classes de nutrientes e de compostos especiais, além do papel dos simbiontes na nutrição e no metabolismo desses insetos. Considera, ainda, o comportamento alimentar e a influência de fatores como o pH do meio, a luz e os compostos secundários.

A técnica de EPG para o estudo da alimentação dos afídeos

Os estudos envolvendo o comportamento alimentar dos afídeos tiveram grande impulso, em meados da década de 1960, com o desenvolvimento, por McLean e Kinsey (1964), de uma técnica que permitia registrar, por meio de ondas de origem elétrica, as atividades dos estiletes dos insetos nos tecidos de plantas. Esses autores desenvolveram um monitor de comportamento, mediante o qual se submetia uma voltagem de corrente alternada a um circuito elétrico, que incluía o afídeo e a planta (Sistema AC), de maneira que as ondas registradas podiam ser correlacionadas com atividades distintas do inseto durante a penetração dos estiletes nos tecidos vegetais (McLEAN; KINSEY, 1965). Posteriormente, foram feitas diversas modificações no sistema, e a mais relevante foi feita por Tjallingii (1978, 1985, 1988), o qual modificou o sistema para DC, usando uma corrente contínua; a partir de então a técnica passou a ser chamada Electrical Penetration Graph (EPG) ou Gráfico de Penetração Elétrica.

Os insetos são deixados sem alimentação, pelo período de uma hora, antes de se proceder ao preparo para os registros. Inicialmente, o inseto é imobilizado, com o auxílio de uma bomba de vácuo e, sob microscópio estereoscópico, é fixado, na parte ântero-dorsal do corpo, um filamento de ouro, com uma pequena gota de cola de prata coloidal. Esse filamento fica fixado, na outra extremidade, a um fio de cobre preso a um eletrodo, o qual é preso a uma sonda ligada ao amplificador do equipamento Giga 4 - DC. O afídeo é colocado sobre a planta, e o outro eletrodo, ligado ao equipamento Giga 4 - DC é introduzido no solo. O circuito é completado quando o inseto insere o estilete na planta (Figura 13).

Figura 13. Sistema de monitoramento eletrônico para estudos do comportamento alimentar de afídeos.

Ilustração: Mírian Nunes Morales

A técnica tem sido utilizada para estudar o comportamento de diversas espécies de afídeos e de outros insetos sugadores de seiva e mesmo de sangue. Tem sido adotada para estudos do comportamento alimentar de afídeos em hospedeiros resistentes, com a finalidade de determinar os fatores de resistência (DREYER; CAMPBELL, 1984); nas avaliações das alterações do comportamento por causa de determinados componentes da planta (MAYORAL et al., 1996); e em estudos de correlação entre o comportamento dos afídeos e os mecanismos de transmissão de vírus (POWELL, 1993, PRADO; TJALLINGII, 1994). O significado de cada onda (Figura 14) foi cuidadosamente calibrado por Tjallingii (1978, 1988, 1990), sendo caracterizados diversos padrões.

Figura 14. Gráfico de penetração elétrica (EPG) do comportamento alimentar de um afídeo. Prova é o período da penetração dos estiletes, np é a não prova. As duas primeiras provas contêm somente a fase de caminhamento, a terceira prova inclui também uma fase no xilema e duas no floema: uma curta com E1 somente, a segunda com E1 seguida de E2. Os quadros inferiores detalham cada fase com a indicação do padrão de ondas; pd é a queda de potencial (potential drop), isto é, uma breve puntura intracelular.

Fonte: Prado (1997).

Backus (1994) fez uma revisão da utilização da técnica de EPG até 1990, estabelecendo correlações das ondas obtidas por EPG e eventos do comportamento alimentar específico do inseto. No caso dos afídeos, fica patente a especialização do mecanismo de alimentação para evitar o desencadeamento de respostas da planta que afetem negativamente a ingestão do alimento.

O sucesso da alimentação no floema depende também de o inseto superar as diversas propriedades físicas e químicas das plantas (Figura 15). A planta responde à alimentação do inseto nos elementos do floema quando a membrana celular é rompida no momento da penetração do estilete, produzindo proteínas que causam a coagulação da seiva e podem obstruir o canal alimentar nos estiletes (PRADO, 1997; TJALLINGII, 2006). Este último autor relatou a presença de elementos de coagulação das proteínas da seiva do floema e que, para prevenir a sua ocorrência, o afídeo injeta a saliva aquosa. Essa atividade, detectada nos gráficos de EPG, corresponde à onda E1 que precede a ingestão da seiva. Durante a alimentação no floema, outra atividade regular ocorre na fase E2 em que a saliva aquosa é injetada na planta e ingerida de forma passiva juntamente com a seiva, a fim de impedir que as proteínas do floema coagulem dentro do canal alimentar dos estiletes (Figura 16). Entretanto, as características bioquímicas de algumas plantas parecem não permitir que isso aconteça, o que pode indicar a resistência da linhagem ou variedade da planta ao afídeo.

Figura 15. Interações das atividades alimentares de Aphididae (letras minúsculas e linhas pontilhadas) e resposta da planta hospedeira (letras maiúsculas e linhas cheias), mostrando as possíveis respostas; as flechas indicam potenciação e os traços curtos indicam inibição.

Fonte: Miles (1998).

Figura 16. Diagrama da alimentação de afídeo no floema: E1 corresponde à secreção da saliva no elemento do floema; durante E2 a seiva do floema é forçada (alta pressão) para dentro do canal alimentar; a saliva secretada mistura-se, então, com a seiva ingerida, evitando a coagulação da seiva dentro do canal.

Fonte: Prado (1997).

Ilustração: Mírian Nunes Morales

Montllor e Tjallingii (1989) verificaram que uma curta duração da fase de caminhamento (ondas A, B e C) e uma longa duração na fase de ingestão no floema (onda E2) podem ser interpretadas como aceitação da planta hospedeira. Ao contrário, períodos longos ou curtos, ou repetitivos do padrão de onda E1, sem a ocorrência de ingestão de seiva (E2), indicam a presença de algum mecanismo de defesa da planta (PRADO, 1997).

O pulgão-russo-do-trigo, D. noxia atinge o floema, em plantas de cevada, Hordeum vulgare (Poaceae) do genótipo resistente, em média, 306 minutos após o início dos registros; enquanto no genótipo suscetível, demora apenas 180 minutos (BREWER; WEBSTER, 2001). Os mesmos autores observaram que o pulgão-do-milho, Rhopalosiphum maidis (Fitch) atinge o floema, também em cevada, mais rapidamente que D. noxia, tanto em plantas suscetíveis quanto em plantas resistentes (média de 132 minutos). De acordo com Reese et al. (1994), para estudos com plantas resistentes, normalmente, devem ser utilizados registros de 24 horas para acompanhar possíveis variações na duração de cada fase.

Pesquisas sobre o comportamento alimentar de insetos sugadores com a utilização da técnica EPG, no Brasil, são recentes e relacionadas, principalmente, à transmissão de viroses e a fatores de resistência. Penteado (2007) e Cardoso (2007) estudaram duas espécies de afídeos do Pinus, C. atlantica e Pineus boerneri Annand (Adelgidae), respectivamente. No primeiro caso, observou-se que os padrões de ondas para C. atlantica são muito semelhantes aos registrados para outros afídeos, porém o padrão de onda G, que se refere à ingestão no xilema, não foi observado. A fase de não penetração (np) mais prolongada indica que C. atlantica encontra dificuldade para realizar a primeira penetração em P. taeda, em razão do hospedeiro arbóreo ou, até mesmo, como resultado de um mecanismo de resistência física da planta. Porém, depois que o inseto penetra nos tecidos da planta, ele raramente retira os estiletes, realizando alimentação sustentada no floema, indicando a aceitação do hospedeiro. Já no caso do pulgão-lanígero-do-pinus, P. boerneri, foram observados dois padrões distintos de ondas: a onda M que representa a atividade extracelular dos estiletes, com um padrão irregular de ondas e baixa frequência; e o segundo padrão, chamado P, que representa atividade intracelular, com frequência mais elevada, confirmada pela excreção de honeydew que evidencia que a onda está relacionada à ingestão da seiva.

A bioecologia e a nutrição e perspectivas no manejo integrado

A capacidade de muitas espécies de afídeos se tornarem pragas de diversas culturas é atribuída à sua elevada taxa de aumento populacional, indicando que esses insetos têm uma grande habilidade de direcionar os recursos obtidos de suas plantas hospedeiras para a reprodução, associada ao tempo curto de desenvolvimento (LLEWELLYN, 1982, citado por RISEBROW; DIXON, 1987). Segundo Dixon (1987a), a correlação positiva entre a taxa média de crescimento relativo e a taxa intrínseca de aumento é observada tanto para espécies-praga como para as que não são pragas. Porém, as espécies que colonizam grandes culturas atingem taxas médias de aumento maiores porque essas plantas representam uma fonte de alimento mais rica e abundante para os afídeos. Da mesma forma que o maior investimento no melhoramento nutricional das plantas beneficia a produção, favorece também o desenvolvimento das pragas.

O sucesso no desenvolvimento de populações de pragas resulta da interação de diversos fatores bióticos e abióticos favoráveis, que sobrepujam os que exercem impacto negativo. O estudo dos ciclos de vida e o comportamento, além da modelagem das interações, são de fundamental importância para entender e manipular os fatores que podem suprimir o desenvolvimento das populações dos insetos sugadores da seiva do floema e para reduzir seus danos direto e indireto nas culturas.

Nutrição de plantas

Experimentos com fertilizantes em culturas anuais demonstram que o nível de nitrogênio é essencial para os afídeos, e que o aumento desse composto, especialmente na forma dos aminoácidos, ácido glutâmico e aspártico e de suas amidas asparagina e glutamina, promove o estabelecimento e desenvolvimento dos insetos nas plantas (KLINGAUF, 1987). O tratamento de plantas com nitrogênio não afeta apenas o nível de nitrogênio solúvel, mas também o pH e a estrutura dos tecidos.

Experimentos com M. persicae e B. brassicae mostraram que essas espécies responderam com aumento na sua taxa reprodutiva em couve-de-bruxelas tratada com fertilizantes com nível de nitrogênio mais alto e de potássio mais baixo. Enquanto B. brassicae normalmente se alimenta nas folhas mais jovens, M. persicae prefere folhas senescentes, onde ocorre a redução do potássio e o aumento do nitrogênio solúvel que resulta em um conteúdo de nitrogênio mais concentrado e com composição mais adequada, sendo a asparagina o composto-chave que torna as folhas senescentes mais adequadas para M. persicae. Em contraste, o nível de nitrogênio nas folhas jovens depende, predominantemente, da disponibilidade de N, sem influência do K, de modo que B. brassicae procura as brotações onde ocorre alta síntese de proteína (Van EMDEN, 1966). Esse comportamento está condicionado à reação diferenciada das duas espécies à pressão de água nos tecidos, enquanto M. persicae aceita uma variação maior na pressão de turgor, incluindo a baixa turgescência das folhas senescentes, B. brassicae não tem a habilidade de lidar com a redução de turgor e precisa manter-se nas brotações. Nas folhas senescentes ocorre não somente um estresse hídrico mas também um aumento na proteólise, disponibilizando alta quantidade de nitrogênio que é prontamente aproveitado por M. persicae (WEARING, 1967; WEARING; van EMDEM, 1967, citados por KLINGAUF, 1987).

O fósforo tem um efeito positivo em diversos parâmetros biológicos de M. euphorbiae e, juntamente, com o potássio promovem o encurtamento no tempo de desenvolvimento da espécie. Quando criado em plantas sem fertilizantes ou pobres em nitrogênio (N), o desempenho da espécie é significativamente reduzido, demonstrando o efeito positivo do N na nutrição da planta e no inseto. Constatou-se, porém, que altas taxas N/K não melhoram o desempenho de M. euphorbiae. Segundo Jansson e Ekbom (2002), a complexidade do conteúdo dos nutrientes na nutrição de plantas e no desempenho dos afídeos não é função apenas dos níveis de cada nutriente, mas também das taxas/combinações entre diversos compostos. Assim, a utilização de fertilizantes pode favorecer ou afetar negativamente o desenvolvimento das populações de afídeos, bem como da planta hospedeira, requerendo avaliação específica para cada situação.

Agentes de controle biológico e nutrição dos afídeos

Os Aphidoidea e outros insetos sugadores de seiva estão sujeitos à ação de parasitoides, predadores e agentes patogênicos. Porém, no caso de muitas espécies de afídeos, a ação isolada de parasitoides ou predadores não é suficiente para controlar grandes infestações, por causa, em parte, da falta de sincronização entre a população da praga e a dos inimigos naturais. Nesses casos, o controle biológico pode ser combinado com a utilização de plantas resistentes para um controle mais eficiente das populações dos insetos-praga.

O parasitismo resulta em mudanças nos requisitos nutricionais dos afídeos, conforme demonstrado por Cloutier e Mackauer (1980), que compararam parâmetros alimentares de A. pisum não parasitados, parasitados e superparasitados. O superparasitismo ocorre quando o parasitoide deposita mais de um ovo no mesmo hospedeiro. Durante o desenvolvimento embrionário do parasitoide, tanto nos afídeos parasitados quanto nos superparasitados, há redução na taxa de alimentação e de excreção de honeydew. Com o avanço do desenvolvimento do parasitoide, a taxa de alimentação dos afídeos parasitados aumenta, excedendo à dos não parasitados. Nos superparasitados, os valores são maiores do que dos parasitados por um único indivíduo, com aumento na taxa de alimentação de 133%; de 146% na excreção do honeydew; e de 66% e 86%, respectivamente, na eficiência de ingestão e digestão do alimento. À medida, porém, que as larvas dos parasitoides completam seu desenvolvimento, consumindo os tecidos do hospedeiro, naturalmente, estes param de se alimentar e morrem.

Resistência de plantas e plantas transgênicas: características físicas, compostos bioativos, inibidores enzimáticos e fatores antinutricionais

Segundo Smith (2005), a resistência de plantas a artrópodes é a soma de qualidades constitutivas, geneticamente herdadas, que resulta em uma planta de uma cultivar ou espécie que sofre menos dano que outra planta suscetível que carece de tais qualidades. As plantas resistentes podem ser categorizadas ou classificadas como exibindo antibiose (efeitos adversos na sobrevivência do inseto) ou antixenose (efeitos adversos no comportamento do inseto); enquanto a tolerância é uma terceira categoria de resistência e implica a capacidade de a planta suportar, reparar ou recuperar-se do dano causado pelo inseto. O desenvolvimento de cultivares resistentes a artrópodes resulta em um retorno mais alto por dólar investido do que o aplicado no desenvolvimento de inseticidas.

Pelos glandulares presentes nas folhas e nos pecíolos de plantas, como é o caso de variedades de batata, representam um tipo de resistência física contra o estabelecimento das populações de afídeos. A abundância de pelos que exudam substâncias pegajosas que prendem os afídeos na planta é uma característica que pode ser facilmente incorporada em linhagens de batata, a partir de genes de variedades ou espécies selvagens, como Solanum berthautii (Solanaceae). Essa espécie possui dois tipos de pelos ou tricomas glandulares que liberam, além da substância pegajosa, quantidades substanciais de (E)-β-farnesene, que é o feromônio de alarme dos afídeos, impedindo o estabelecimento desses insetos na planta (AUCLAIR, 1987).

Outro método de controle de insetos baseado na resistência física das plantas tem sido testado, que é o caso da aplicação de silício, o qual promove a silificação ou endurecimento da parede celular das células vegetais. Compostos como o éster 2-metil benzo-(1,2,3,)-tiadiazole-7-carbotioico, de nome químico acibenzolar-S-methyl (ASM) pode levar à ativação de genes que codificam a resistência de plantas, podendo ser translocado pelos tecidos da planta de forma sistêmica. Esse composto e o ácido silícico mostraram-se eficientes para a diminuição da fertilidade e consequente redução da taxa de crescimento de S. graminum, em plantas de trigo, quando aplicados no solo (COSTA; MORAES, 2006).

Fatores antinutricionais (FAN) podem interferir no aproveitamento dos nutrientes, principalmente de proteínas endógenas, e, em alguns casos, produzir danos na parede do tubo digestivo e morte do animal que os consome, sejam vertebrados ou invertebrados. Os FAN são substâncias naturais geradas pelo metabolismo secundário das plantas, como um mecanismo de defesa ao ataque de diversos organismos, incluindo os insetos, ou quando são submetidas a condições de estresse. Afetam a nutrição ótima, reduzindo o consumo e impedindo a digestão, a absorção e a utilização dos nutrientes pelo animal. Sua natureza, seus mecanismos de ação e seus efeitos potenciais são muito variados e têm uma ampla distribuição no reino vegetal. Os principais grupos de FAN são: inibidores de proteases e amilases, lectinas, aminoácidos não proteicos, polifenois, alcaloides, taninos, saponinas, e muitos outros compostos (Tabela 5). Esses compostos podem afetar os insetos que se alimentam diretamente nas plantas que os contêm, podem ser isolados e Formulados como inseticidas ou, ainda, serem incorporados, por meio de transgenia, em plantas cultivadas.

Tabela 5. Principais fatores antinutricionais (FAN) e seus efeitos em insetos.

Fator antinutricional | Principal efeito in vivo
Proteínas inibidoras de proteases | Redução na atividade das proteases; redução no crescimento
Lectinas | Danos na parede intestinal; perdas de proteínas endógenas; redução no crescimento; morte
Inibidores de amilases | Interferência na digestão de amido
Aminoácidos não proteicos | Neurotóxicos
Polifenóis | Formação de complexos proteínas-carboidratos; interferência na digestibilidade de proteínas e carboidratos
Taninos
Glicosídios
Saponinas | Efeito na permeabilidade intestinal
Glucosinolatos | Redução no crescimento
Alcaloides | Neurotóxicos, deterrentes
Quinolizidina (alcaloides lupinos) | Neurotóxicos, deterrentes
Gossipol | Efeitos na reprodução

Fonte: http://www.sian.info.ve/porcinos/publicaciones/encuentros/viii_encuentro/roberto.htm.

O hidroxamato 2, 4-dihydroxy-7-methoxy-1, 4-benzoxazin-3-one (Dimboa), presente em altos níveis em determinados híbridos de milho, especialmente nas plântulas, confere resistência a R. maidis e outros afídeos de cereais. O efeito do Dimboa na supressão de afídeos foi observado por Long et al. (1977) e confirmado por Beck et al. (1983), e tem sido utilizado no melhoramento de plantas.

Diversos glicoalcaloides de Solanum têm efeitos deterrentes, tóxicos e anti-reprodutivos sobre o afídeo M. euphorbiae. Os efeitos deletérios biológicos básicos são resultados da estrutura da aglicona, enquanto os efeitos mais generalizados são causados pelo monômero do carboidrato, demonstrando a importância de se considerar que variações estruturais sutis afetam a bioatividade desses compostos (GÜNTNER et al., 2000).

O alcaloide quinolizidina (tetracíclico), sintetizado nas folhas de Cytisus scoparius e de diversas outras espécies de Fabaceae, também está sendo investigado como um inseticida potencial, com ação, primariamente, neurotóxica, produzindo sinais agudos de toxicidade quando ingerido (ARGONDONA et al., 1980; BRUSSE, 1962, citado por RISEBROW; DIXON, 1987).

A relação pectina–pectinase parece determinar quão rapidamente o afídeo pode atingir o floema, e essa tem sido a base química da resistência de plantas a S. graminum. (CAMPBELL; DREYER, 1985). Outro mecanismo de resistência, incorporado em cultivares de alfafa ao pulgão-da-alfafa, Therioaphis maculata Buckton pode ser a rápida formação de fitoalexinas (polifenois) nos locais de alimentação, apesar de haver diferenças clonais em T. maculata para detoxificar esses compostos (NIELSON; DON, 1974, citados por RISEBROW; DIXON, 1987).

Plantas transgênicas expressando inibidores de proteases (IPs) têm sido consideradas como uma estratégia alternativa para o controle de pragas. Contudo, da mesma forma que as pragas são afetadas pelas entomotoxinas, os insetos benéficos, como os parasitoides, também podem ser expostos aos efeitos deletérios, via hospedeiro ou diretamente pela planta.

Até o momento, as únicas plantas transgênicas resistentes a insetos comercializadas utilizam o gene que codifica toxinas do Bacillus thuringiensis (Bt), cujos alvos são lepidópteros e coleópteros-praga. Contudo, as entomotoxinas Bt não são eficientes contra Sternorrhyncha, como os afídeos. O gene da lectina (aglutinina) da planta Galanthus nivalis (Amaryllidaceae), designado como GNA, foi introduzido, experimentalmente, em diversas plantas (trigo, arroz, tabaco e batata) e demonstrou um efeito tóxico para os sugadores de seiva (GATEHOUSE et al., 1996). As lectinas (aglutininas) são proteínas ou glicoproteínas que se ligam a carboidratos específicos, aglutinando células e ou precipitando glicoconjugados, resultando em efeitos deletérios e até na morte dos insetos. Podem agir como um fator antinutricional (antifeedant) afetando a assimilação e a conversão dos nutrientes. Estão presentes em diversas espécies de plantas e podem ser incorporadas na dieta artificial e mesmo, geneticamente, em plantas de importância econômica.

Plantas de batata expressando o GNA têm-se mostrado parcialmente resistentes a M. persicae (GATEHOUSE et al., 1996) e a Aulacorthum solani (Kaltenbacch) (DOWN et al., 1996). Tanto a lectina incorporada na dieta artificial contendo 0,1% GNA, quanto a lectina expressa em batatas transgênicas resultam na redução do tamanho corpóreo e no aumento da mortalidade dos afídeos, entre outros efeitos deletérios. Contudo, foi observado um efeito negativo na longevidade, fecundidade e proporção sexual do parasitoide Aphelinus abdominalis (Dalmon) (Hymenoptera: Aphelinidae), desenvolvido em M. euphorbiae alimentado em dieta artificial contendo GNA (COUTY et al., 2001). Os resultados desses autores sugerem que o GNA oferecido aos afídeos na dieta artificial tem um efeito indireto, mediado pelo hospedeiro (decorrente do tamanho deste) e um efeito direto na fecundidade do parasitoide. Porém, não se sabe como o GNA afeta o desenvolvimento larval do parasitoide e, subsequentemente, a fecundidade do adulto, mas a hipótese é que essa aglutinina aja como um antinutricional para a larva, afetando a assimilação dos nutrientes e a conversão necessária para a maturação dos ovos. Dessa forma, apesar do potencial das lectinas incorporadas em plantas para o controle de pragas, devem-se considerar as interações entre as plantas transgênicas e os insetos benéficos.

Smith e Boyko (2007) apresentam uma revisão sobre as bases moleculares da resistência de plantas e as respostas de defesa contra a alimentação dos afídeos. Os autores consideram que os genes da planta que participam do reconhecimento da herbivoria dos afídeos em conjunto com os genes da planta envolvidos na defesa contra herbívoros são os mediadores da resistência de plantas a esses insetos. A ruptura da parede celular da planta durante a alimentação dos afídeos desencadeia a atividade de centenas de genes que parecem estar envolvidos na indução de respostas de defesa em diversas espécies de plantas. Estudos recentes na expressão diferenciada dos genes Pto e Ptil, em plantas de trigo resistentes a D. noxia, fornecem evidências do envolvimento dos genes da classe do Pto na resistência a artrópodes. Os dados sugerem que a alimentação do afídeo pode desencadear múltiplas rotas sinalizadoras nas plantas. Os primeiros sinais incluem o reconhecimento, gene a gene, e a sinalização de defesa nas plantas resistentes, sendo que o reconhecimento do dano celular infligido pelo afídeo ocorre tanto em plantas suscetíveis quanto em resistentes. A sinalização é mediada por diversos compostos, incluindo ácido jasmônico, ácido salicílico, etileno, ácido abscícico, ácido giberélico, óxido nítrico e auxinas. Esses sinais levam à produção dos compostos químicos de defesa que agem diretamente nos afídeos. Apesar das diferenças taxonômicas das plantas, existem similaridades nos tipos de genes de plantas que se expressam em resposta à alimentação por diferentes espécies de afídeos.

Lazzari e Smith (2008, dados não publicados) analisaram quantitativamente diversos fitormônios que podem estar envolvidos com a resistência de genótipos do trigo a D. noxia. Concluíram que metil salicilato, 12 oxophytodienoic-trans e metil jasmonato são produzidos em níveis mais elevados no genótipo resistente comparado ao suscetível, sugerindo que esses fitormônios desencadeiam a ação dos genes de defesa da planta; dados estes corroborados pela análise de microarrays, que revelou que esses genes estão super-regulados no genótipo resistente testado.

Técnicas moleculares de manipulação de genes podem conduzir a novos métodos de controle, como, por exemplo, o silenciamento de genes que codificam enzimas salivares que, desativados, impedem a interação inseto–planta por meio da saliva, fazendo com que que o inseto sugador de seiva não consiga utilizar o recurso e nem lidar com as respostas de defesa das plantas.

Deve-se considerar que os herbívoros adaptam-se à estrutura física e química da planta hospedeira, valendo-se de seus sistemas digestivo e de detoxificação para neutralizar os efeitos da defesa das plantas. Tem sido demonstrado que os insetos podem exibir mecanismos compensatórios para muitas defesas diretas das plantas, particularmente aquelas que retardam o crescimento do inseto, mas não o matam. Tais mecanismos podem não ser efetivos para a defesa da planta e devem ser combinados com outros indiretos, como por exemplo, características que aumentem a eficiência do forrageamento de agentes de controle biológico do herbívoro. Assim, a combinação de defesas que retardam o crescimento e aumentam a probabilidade de mortalidade antes que o afídeo se torne reprodutivamente maduro, representa uma estratégia para suprimir efetivamente o crescimento populacional da praga. O estudo desses mecanismos e da dinâmica química que ocorre nessas interações é importante para esclarecer e manipular tais processos, tanto na planta quanto no inseto, para fins de manejo dos afídeos-praga (KESSLER; BALDWIN, 2002).

Considerações finais

Os afídeos mostram-se perfeitamente adaptados à alimentação na seiva do floema das plantas, localizando os vasos e usando estímulos físicos e químicos. A saliva é o meio que promove a interface com o hospedeiro, transportando enzimas, provando o ambiente e formando uma bainha gelatinosa para conduzir os estiletes e selar as injúrias nas células vegetais no processo de alimentação. As diferentes espécies e tipos morfológicos dos afídeos têm requisitos nutricionais diversos, que podem ser atendidos por seu hospedeiro primário ou secundário, de acordo com a fenologia da planta ou estação do ano, nas espécies que alternam hospedeiros, ou procurar novas fontes alimentares, produzindo formas aladas. Há evidências de que os simbiontes suprem alguns requisitos nutricionais, mas não há comprovação de que sintetizam colesterol em todas as espécies de afídeos estudadas.

A relação entre os insetos sugadores da seiva do floema e as plantas representa uma interação biótica altamente especializada, de forma que esses insetos são capazes de sobreviver em uma dieta nutricionalmente não balanceada e de minimizar as respostas de defesa de suas plantas hospedeiras, portanto os afídeos podem ser considerados extremamente eficientes em converter seu alimento em biomassa. Assim, a compreensão da biologia nutricional e das interações dos afídeos com suas plantas hospedeiras, sumariadas neste capítulo, permite que se aprimorem as estratégias de manejo das espécies-praga sugadoras de seiva, como os afídeos, cochonilhas e mosca-branca.

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Capítulo 20

Parasitoides (Hymenoptera)

Fernando L. Cônsoli

S. Bradleigh Vinson

Introdução

Parasitoides são importantes reguladores populacionais de insetos e se destacam como o principal grupo de inimigos naturais em sistemas agrícolas. Estão dispersos em inúmeras famílias de insetos e sua adaptação ao modo de vida parasítico é mais diversa e abundante em Hymenoptera (ASKEW, 1973; VINSON; IWANTSCH, 1980a; PENNACCHIO; STRAND, 2006). A eficiência na exploração hospedeira dos himenópteros parasíticos se deve ao longo processo evolucionário desses insetos para vencer as diversas restrições impostas pelo hospedeiro e seu habitat. Existem dados conflitantes quanto ao surgimento do parasitismo em Hymenoptera, que apontam o surgimento do parasitismo como modo de vida no início do Jurássico, aproximadamente, há 200–205 milhões de anos (GRIMALDI; ENGEL, 2005) ou mais recentemente há 160 milhões de anos (RASNITSYN, 1988; WHITFIELD, 1998).

As adaptações de Hymenoptera ao modo de vida parasítico, que tornaram esse grupo de organismos um dos mais bem adaptados na exploração de seus hospedeiros, englobam a integração de três processos: a) a utilização de recursos nutricionais limitados pelo imaturo, já que o mesmo deverá finalizar seu desenvolvimento em um único hospedeiro, b) a alocação de alguns desses recursos ao estágio adulto; e c) a aquisição e utilização de nutrientes durante a fase adulta. A utilização dos limitados recursos pelo imaturo envolve uma série de adaptações morfofuncionais e no desenvolvimento de estratégias diversas de manipulação hospedeira, que podem incluir a regulação de vários processos fisiológicos do hospedeiro, visando à maximização da aquisição e utilização de nutrientes (VINSON et al., 2001; PENNACCHIO; STRAND, 2006). Uma das alternativas encontradas para a integração do processo de utilização de nutrientes aos demais foi o desenvolvimento de estratégias reprodutivas distintas, como a proovigenia e a sinovigenia. Na realidade, a maioria das espécies de parasitoides se distribui entre esses extremos reprodutivos, permitindo aos parasitoides maximizarem a utilização de recursos obtidos do hospedeiro pelo parasitoide imaturo. Como o processo de reprodução também pode ser sustentado por nutrientes adquiridos na fase adulta, imaturos podem regular a quantidade de nutrientes no processo de metamorfose a ser alocada para sustentar o desenvolvimento do soma (exoesqueleto e tecidos) e do não soma (estruturas germinativas e reserva de nutrientes) (JERVIS et al., 2008).

Assim, neste capítulo será discutida a bioecologia e a nutrição de parasitoides, com ênfase em Hymenoptera, abordando aspectos relacionados ao modo de vida desses parasitoides, às exigências nutricionais de imaturo e às estratégias de exploração hospedeira e nutrição do adulto.

Estratégias de desenvolvimento de parasitoides

O desenvolvimento de parasitoides, assim como o de outros entomófagos, é dependente de seu hospedeiro. No entanto, ao contrário de predadores, que podem atingir seu desenvolvimento ótimo mesmo com a utilização de presas subótimas, uma vez que os mesmos podem explorar inúmeras presas ao longo do seu crescimento, os parasitoides estão restritos a um único hospedeiro. Dessa forma, fica explícito que o sucesso do parasitismo depende de decisões acertadas de fêmeas parasitoides no processo de seleção hospedeira, pois a maioria dos parasitoides imaturos não terá condições de explorar outros hospedeiros alternativamente. Entretanto, tanto parasitoides como predadores devem vencer os vários desafios impostos pelos hospedeiros ou pela presa, ao seu modo de vida, para que possam ganhar acesso ao recurso nutricional. O primeiro desafio a ser vencido são as barreiras defensivas do hospedeiro/presa, que são mais complexas para os parasitoides, pois, além de envolver barreiras comportamentais, químicas e físicas, incluem defesas internas do hospedeiro (sistema imunológico). Outro desafio a ser vencido é a manutenção do hospedeiro como recurso nutricional para sua utilização adequada. Nesse caso, haverá exigências distintas, dependendo do modo de vida do parasitoide e das respostas adaptativas desenvolvidas para vencer as restrições impostas pelo hospedeiro para sua adequada exploração. A esse respeito veja discussão no item Como parasitoides lidam com as restrições impostas pelo hospedeiro, neste capítulo e na Tabela 1 (VINSON et al., 2001).

Tabela 1. Estratégias de desenvolvimento de parasitoides para a exploração hospedeira.

Parasitoides idiobiontes

De ovos | Fêmeas injetam compostos que interrompem o desenvolvimento embrionário do hospedeiro e enzimas que auxiliam na digestão do vitelo. Os recursos nutricionais são relativamente uniformes em quantidade, mas as condições “d” e “e” , a seguir, podem ser aplicadas

Pupais

Substâncias químicas são injetadas pela fêmea para paralisar o desenvolvimento do hospedeiro e preservar seus tecidos. Similarmente aos parasitoides de ovos, enzimas também são liberadas no interior do hospedeiro para auxiliar na digestão de tecidos pupais. Os recursos nutricionais são relativamente uniformes em quantidade, mas as condições d e e (ver abaixo) podem ser importantes

Ectoparasitoides de hospedeiros abrigados

Injetam veneno paralisante para evitar a sua eliminação ativa (comportamento de defesa) ou passiva (troca do tegumento) da cutícula do hospedeiro. Entretanto, uma vez paralisado o hospedeiro e realizada a postura, o parasitoide imaturo deverá completar o seu desenvolvimento com os recursos nutricionais que o hospedeiro representa no momento do parasitismo. Nessas condições, existem as cinco alternativas de desenvolvimento apresentadas a seguir:

a) Localizar e atacar apenas hospedeiros grandes

b) Atacar hospedeiros de tamanho variável, mas regular o número de ovos depositados/hospedeiro ou ajustar o tamanho final do parasitoide

c) Avaliar a qualidade do recurso (hospedeiro) e regular a razão sexual, depositando ovos machos em hospedeiros de menor qualidade

d) Avaliar a qualidade do recurso e ajustar o número de ovos a ser depositado de acordo com o hospedeiro

e) Depositar vários ovos e permitir que a competição entre as larvas ajuste a progênie ao hospedeiro

Parasitoides cenobiontes

Ectoparasitoides

Nesse caso, as substâncias injetadas pela fêmea apenas inibem a troca de tegumento pelo hospedeiro, e estruturas próprias de fixação ao hospedeiro devem ser disponíveis, principalmente na fase de ovo. O parasitoide também deve se alimentar do hospedeiro sem causar danos significativos aos seus tecidos

Endoparasitoides larvais

Os imaturos competirão com os tecidos do hospedeiro pelos recursos circulantes na hemolinfa. Os níveis de nitrogênio em hospedeiros jovens são reduzidos, mas aumentam à medida que o hospedeiro se aproxima da fase de pupa. Parasitoides podem adotar estratégias distintas de desenvolvimento, dependendo do estágio do hospedeiro no momento do parasitismo, podendo adequar o hospedeiro às suas exigências ou sincronizar o seu desenvolvimento às alterações fisiológicas do hospedeiro

Endoparasitoides de adultos | O sucesso desses parasitoides depende da expectativa de vida do hospedeiro e da competição que terão com os tecidos reprodutivos do hospedeiro. Parasitoides de adultos normalmente reduzem a capacidade reprodutiva do hospedeiro ou induzem a sua castração

Fonte: Vinson et al. (2001).

Parasitoides são caracterizados de diferentes formas, dependendo do estágio do hospedeiro que exploram (parasitoide de ovo, ovo-larva, larva, larva-pupa, pupa, adulto), de sua localização no hospedeiro (endo ou ectoparasitoide) ou do número de indivíduos alocados pela fêmea em um mesmo hospedeiro (parasitoide solitário ou gregário) (ASKEW, 1973). Do ponto de vista ecológico, os hospedeiros são agrupados em cenobiontes e idiobiontes, levando-se em consideração seu comportamento durante o parasitismo, isto é, se capazes ou não de se movimentar durante o parasitismo. Assim, parasitoides idiobiontes são aqueles que induzem paralisia no hospedeiro ou que, por definição, exploram hospedeiros sésseis, como ovos e pupas; enquanto parasitoides cenobiontes são aqueles que exploram hospedeiros que continuam a se movimentar e, consequentemente, a crescer durante o parasitismo. Cenobiontes exploram hospedeiros na sua fase de crescimento (larva) ou reprodução (adulto), mas o início (ovo e estágios larvais iniciais) ou final (estágios larvais tardios e fase de pupa) do seu desenvolvimento pode ocorrer em fases imóveis do hospedeiro (ovo ou pupa), como no caso de parasitoides que exploram dois estágios do hospedeiro para seu completo desenvolvimento (parasitoide de ovo-larva e de larva-pupa). Cenobiontes também podem atacar hospedeiros expostos ou protegidos e podem adotar estratégia de desenvolvimento que visa se ajustar ao hospedeiro (conformer) ou, em contraposição, manipular a fisiologia do mesmo, adequando-o às suas exigências (reguladores). Sobre esse assunto veja discussão no item Como parasitoides lidam com as restrições impostas pelo hospedeiro e a Tabela 1 (VINSON et al., 2001; MACKAUER; SEQUEIRA, 1993).

Exigências nutricionais de parasitoides imaturos

De forma geral, as exigências nutricionais de parasitoides são muito semelhantes àquelas de predadores (HOUSE, 1977; THOMPSON, 1999). Porém, assim como predadores zoofitófagos, alguns parasitoides desenvolveram exigências particulares decorrentes do processo de coevolução com seus hospedeiros. Da mesma forma que predadores zoofitófagos podem precisar de nutrientes derivados da planta hospedeira (COLL; GUERSHON, 2002), alguns parasitoides necessitam da disponibilização de determinados nutrientes via hospedeiro (NETTLES JUNIOR, 1990), por causa da perda de vias biossintéticas importantes. Apesar das possíveis implicações que exigências específicas podem ter para o desenvolvimento de parasitoides, especialmente no desenvolvimento de meios artificiais, parasitoides que se desenvolvem em seus hospedeiros habituais não apresentam limitações relacionadas às suas exigências.

Os nutrientes disponíveis para o parasitoide em desenvolvimento podem ser afetados pela: a) nutrição do hospedeiro, antes e após o parasitismo; b) presença de substâncias nocivas ao parasitoide no substrato alimentar do hospedeiro; c) modificação, armazenamento e utilização de nutrientes pelo hospedeiro; e d) pelo estágio de desenvolvimento e condição endócrina do hospedeiro (VINSON; IWANTSCH, 1980b, VINSON; BARBOSA, 1987; BARBOSA, 1988).

Parasitoides cenobiontes

Parasitoides cenobiontes em desenvolvimento encontram nos tecidos de seu hospedeiro seus principais competidores por nutrientes. Assim, apesar da limitação ocasional de certos nutrientes no hospedeiro, são os aminoácidos e as proteínas aqueles que, certamente, limitam o crescimento de parasitoides. Visíveis também são as exigências de insetos por componentes da cutícula. Proteínas são um dos principais componentes da cutícula e, apesar de a composição em aminoácidos ser complexa, os aminoácidos aromáticos, como fenilalanina e tirosina, e o aminoácido β-alanina, envolvidos no processo de esclerotização e escurecimento da quitina, são relativamente abundantes (ANDERSEN, 1985; CHEN, 1985). Entretanto, alguns desses aminoácidos apresentam baixa solubilidade e devem estar presentes como unidade de cadeias peptídicas e/ou proteínas complexas, as quais estão disponíveis ao parasitoide em desenvolvimento apenas em estágios específicos do desenvolvimento do hospedeiro, como, por exemplo, as proteínas de armazenamento (RAHBE et al., 2002). Outra fonte rica em aminoácidos, como a tirosina, é a cutícula, mas os aminoácidos encontram-se ligados às proteínas e outras moléculas componentes dessa estrutura do hospedeiro. A única condição em que aminoácidos associados à cutícula estariam disponíveis ao parasitoide seria no processo de ecdise, quando ocorrem a digestão parcial da cutícula e a reabsorção de nutrientes pelo inseto. Assim, os nutrientes disponíveis ao parasitoide imaturo variam quantitativa e qualitativamente, de acordo com as alterações fisiológicas inerentes ao desenvolvimento do hospedeiro (VINSON et al., 2001).

Os nutrientes derivados do hospedeiro são utilizados por muitas espécies de parasitoides desde o início de seu desenvolvimento embrionário (FERKOVICH; DILLARD, 1986; CÔNSOLI; VINSON, 2004a). Isso ocorre, principalmente, para endoparasitoides cenobiontes, os quais produzem ovos hidrópicos, de tamanho reduzido e vitelo bastante restrito, insuficiente para sustentar os processos de morfogênese do embrião em desenvolvimento (LE RALEC, 1995). Assim, é necessária a obtenção de nutrientes oriundos da hemolinfa do hospedeiro para que o desenvolvimento embrionário desses endoparasitoides ocorra. A absorção de nutrientes pelo ovo exige que este apresente estrutura coriônica bastante delgada (LE RALEC, 1995). Essa característica tem várias implicações no processo reprodutivo e na ecologia nutricional da fêmea adulta, permitindo que elas tenham um investimento energético para o desenvolvimento de ovos bem inferior quando comparado às espécies que produzem ovos anidrópicos (LE RALEC, 1995; JERVIS et al., 2001). Essa característica também permite que o ovo seja de tamanho bastante reduzido, o que parece ter sido uma alteração evolucionária necessária para atender ao desenvolvimento do estreito acúleo, utilizado para a inserção de ovos no interior do hospedeiro, permitindo que sejam depositados diretamente em um meio nutricionalmente rico, que proporcionará seu rápido crescimento (SCHILINGER; HALL, 1960; LE RALEC, 1995; JERVIS et al., 2001).

Ovos hidrópicos necessitam adquirir, via absorção, nutrientes simples como aminoácidos para sustentar seu desenvolvimento, podendo haver a manipulação do hospedeiro pelo parasitoide, levando, por exemplo, ao aumento seletivo da concentração daqueles aminoácidos que participam do ciclo do ácido cítrico, necessário à produção de energia (CÔNSOLI; VINSON, 2004a). Entretanto, também há indicação de que moléculas de alto peso molecular possam ser necessárias ao desenvolvimento embrionário de ovos hidrópicos de endoparasitoides (FERKOVICH; DILLARD; 1986; GREANY et al., 1990). Apesar de a larva recém-eclodida ganhar acesso direto aos diversos nutrientes disponíveis na hemolinfa do hospedeiro via ingestão oral, a aquisição de moléculas específicas via tegumento também parece ser necessária nessa fase do desenvolvimento do parasitoide (EGUILEOR et al., 2001; GIORDANA et al., 2003).

Muitos endoparasitoides passam a se alimentar ativamente dos tecidos do hospedeiro à medida que o seu desenvolvimento larval progride, e alguns assumirão comportamento predatório típico, enquanto outros necessitarão da ação de enzimas produzidas por tipos celulares específicos associados a eles para que os tecidos do hospedeiro sejam dissociados e o conteúdo das células seja disponibilizado para consumo pelo parasitoide (SEQUEIRA; MACKAUER, 1992; HEMERIK; HARVEY, 1999). Normalmente, o comportamento destrutivo do parasitoide imaturo em relação aos tecidos do hospedeiro ocorre em estágios adiantados do seu desenvolvimento larval, com o imaturo passando por inúmeras alterações na composição de nutrientes do meio em que se desenvolve (hospedeiro). Essas alterações podem estar relacionadas às mudanças estágio-específicas das exigências nutricionais do parasitoide (VINSON et al., 2001).

A possível existência de exigências nutricionais distintas ao longo do desenvolvimento do parasitoide pode estar relacionada à sua própria estratégia de utilização hospedeira, passiva (conformers) ou ativa (reguladores), que exigirá diferentes níveis de manipulação do hospedeiro e plasticidade do parasitoide imaturo (VINSON; IWANTSCH, 1980a; LAWRENCE, 1986). Ainda, deve-se adicionar a esses aspectos o fato de que ovos e imaturos recém-eclodidos de parasitoides sofrem limitações quanto à aquisição de nutrientes, visto as diferenças na área da superfície desses estágios, quando comparada à área da superfície celular dos tecidos do hospedeiro, os quais estarão competindo pelos nutrientes circulantes na hemolinfa do hospedeiro. Assim, a manipulação dos níveis de nutrientes é comum em hospedeiros parasitados, o que, muitas vezes, também envolve o sistema endócrino, já que os hormônios do crescimento participam da regulação gênica de inúmeras proteínas e dos níveis de nutrientes circulantes na hemolinfa (WYATT, 1980).

Parasitoides idiobiontes

As exigências nutricionais qualitativas e quantitativas de idiobiontes são basicamente as mesmas daquelas encontradas para cenobiontes. No entanto, as relações do idiobionte imaturo com seu meio nutritivo, o hospedeiro, são bastante distintas daquelas estabelecidas por cenobiontes (Tabela 1). Enquanto cenobiontes podem manipular seu próprio desenvolvimento ou regular o do hospedeiro, para que o seu desenvolvimento ocorra nas melhores condições nutricionais possíveis, parasitoides idiobiontes dependem, basicamente, da qualidade nutricional do hospedeiro no momento do parasitismo e do tamanho da progênie alocada no hospedeiro. A qualidade nutricional do hospedeiro é geralmente associada ao seu tamanho e ao da progênie. O tamanho da progênie, que é controlado pela fêmea do parasitoide, pode alterar a disponibilidade de nutrientes em virtude de o consumo de determinados tecidos ser densidade-dependente (ver discussão nos itens O hospedeiro como ambiente nutricional e Como parasitoides lidam com as restrições impostas pelo hospedeiro).

O hospedeiro como ambiente nutricional

O ovo

Hospedeiros de parasitoides primários produzem, em sua grande maioria, ovos anidrópicos (FLANDERS, 1942a). Esses ovos contam com um grande investimento energético materno, apresentando teores elevados de glicogênio, lipídios e proteínas. Boa parte desses metabólitos é depositada nos ovos na forma de proteínas, como as glicolipoproteínas derivadas das vitelogeninas, as vitelinas (KUNKEL; NORDIN, 1985). Essas proteínas complexas servem como depósitos de nutrientes, que são disponibilizados a partir da digestão delas e permitem a sustentação dos processos de embriogênese e morfogênese (OLIVEIRA et al., 1989; HANDLEY, et al., 1998; GIORGI et al., 1999). Como resultado do desenvolvimento embrionário, os nutrientes disponíveis no vitelo passam a ser utilizados para a construção de estruturas embrionárias complexas, o que resulta na redução do seu valor energético para parasitoides de ovos ao longo do desenvolvimento embrionário do hospedeiro (STRAND, 1986). Provavelmente, para esses parasitoides, a redução do valor energético do hospedeiro se deva mais aos custos associados ao processo de digestão de estruturas complexas do embrião, para liberação de nutrientes, e à existência de estruturas de baixa digestibilidade (ex., cutícula), do que à perda de energia decorrente dos processos metabólicos durante a embriogênese do hospedeiro, já que alguns metabólitos importantes sofrem pequena variação em seu conteúdo total ao longo do desenvolvimento embrionário (CONSTANT et al., 1994).

A larva

Ao contrário da fase de ovo, a qualidade nutricional da larva como hospedeiro aumenta à medida que ela cresce e avança em seu desenvolvimento. Ao eclodirem, as larvas utilizaram todas as reservas nutricionais que haviam sido armazenadas no ovo e podem consumir o córion dos ovos como a sua primeira “refeição”, reaproveitando os nutrientes armazenados nessa estrutura (BARROS-BELLANDA; ZUCOLOTO, 2001). Larvas recém-eclodidas restringem sua alimentação a tecidos tenros, mais novos, que apresentam valor nutricional reduzido, quando comparados a tecidos maduros da planta. Assim, a hemolinfa de larvas jovens contém concentração reduzida de nutrientes, principalmente aminoácidos e proteínas, decorrente, em parte, da baixa qualidade nutricional do alimento, mas também da elevada demanda de nutrientes exigidos pelos tecidos em desenvolvimento (ELLSBURY et al., 1989; SCRIBER; SLANSKY JUNIOR, 1981).

A disponibilidade de nutrientes na hemolinfa das larvas aumentará com o crescimento larval em decorrência do maior consumo de alimento e/ou de alimentos com conteúdo proteico elevado (WYATT; PAN, 1978). As maiores alterações nos níveis de metabólitos da hemolinfa, principalmente proteínas, ocorrem nos estádios mais avançados de desenvolvimento. Essas alterações incluem a mobilização de nutrientes para a síntese e a liberação das proteínas de armazenamento pelo tecido adiposo, em preparação para a fase pupal (KANOST et al., 1990; HAUNERLAND, 1996). Há vários grupos de proteínas de armazenamento que são produzidas em preparação para a fase pupal, os quais apresentam composição característica e comportamento de liberação e remoção da hemolinfa distintos. As arilforinas, ricas em aminoácidos aromáticos, são as mais abundantes na hemolinfa de estádios tardios de grande parte dos insetos. Em Diptera, as arilforinas são constituídas por mais de 15% de aminoácidos aromáticos (fenilalanina, tirosina, triptofano, entre outros) e mais de 4% de metionina, enquanto, em Lepidoptera, duas classes de proteínas são encontradas, as arilforinas, nesse caso, ricas exclusivamente em aminoácidos aromáticos, e as proteínas ricas em metionina. Entretanto, grupos particulares de insetos, como os himenópteros, podem apresentar proteínas de armazenamento típicas que têm, junto às hexamerinas, proteínas de armazenamento ricas em glutamina e ácido glutâmico como as mais abundantes na hemolinfa desses insetos (WHEELER; MARTINEZ, 1995; HUNT et al., 2003). Independentemente do grupo de proteínas de armazenamento presente, a concentração dessas proteínas na hemolinfa de insetos nos 2/3 finais do último ínstar larval corresponde a mais de 80% da concentração total de proteínas disponível, sendo algumas delas removidas da hemolinfa durante a fase prepupal. A remoção dessas proteínas se dá pela sua reabsorção pelo tecido adiposo, onde permanecem armazenadas para posterior utilização no processo de metamorfose e, mais tardiamente, no processo de reprodução (HAUNERLAND, 1996).

Com o desenvolvimento do estágio larval e a proximidade do estágio metamórfico, ocorrem alterações marcantes na estrutura de vários tecidos e no processo de alocação de nutrientes do inseto. Grande parte dos nutrientes, acumulados durante a fase imatura de crescimento, é destinada ao crescimento de tecidos imaginais, os quais permanecem latentes durante as fases iniciais do crescimento larval e que se desenvolvem em estruturas morfológicas e reprodutivas no adulto. Acompanhando essas alterações metabólicas, também ocorrem alterações estruturais em diversos sistemas (digestivo, muscular, nervoso, entre outros), que sofrem histólise e rearranjo para a formação de sistemas adequados ao funcionamento das estruturas do inseto adulto. Todas essas alterações são induzidas e controladas pelo sistema endócrino, que sofre flutuação marcante nessa fase do desenvolvimento de insetos (RIDDIFORD; TRUMAN, 2003).

A pupa

Insetos holometabólicos sofrem alterações físicas e químicas marcantes durante o processo de reestruturação e síntese de novos tecidos. Os músculos, normalmente, são os primeiros a sofrer degeneração intensa, seguidos pelo trato alimentar e pelas glândulas salivares, enquanto os sistemas circulatório e nervoso sofrem alterações em menor escala. Concomitantemente à degeneração desses tecidos, ocorre profunda atividade de síntese para a construção de novas estruturas a partir de discos imaginais. É evidente que todas essas alterações envolvem liberação e movimentação de grande quantidade de nutrientes, os quais são removidos de estruturas histolisadas e aproveitados na síntese de novas.

A histólise e a síntese de tecidos resultam em atividade metabólica distinta em cada um desses processos. Assim, durante o processo de histólise, que predomina na fase prepupal e início da fase pupal, ocorre um declínio acentuado no início da curva de atividade metabólica, causado pelas baixas taxas de CO2 liberadas nesse processo. Posteriormente, a curva metabólica apresenta elevação indicativa da atividade de crescimento e desenvolvimento (FINK, 1925).

Além das alterações estruturais dessa fase de desenvolvimento, também ocorrem mudanças na composição química da pupa. A intensidade das alterações nos níveis de nutrientes pode ser variável dependendo do organismo, sendo mais drástica em Diptera do que em Coleoptera. No entanto, nutrientes como carboidratos e proteínas solúveis apresentam redução em sua concentração ao longo do processo de metamorfose, enquanto proteínas insolúveis aumentam sua concentração (Figura 1) (EVANS, 1932, 1934). O acúmulo de proteínas insolúveis na fase final do desenvolvimento pupal é condizente com o término do processo de histogênese. No entanto, de forma semelhante ao desenvolvimento embrionário, a disponibilidade de nitrogênio ao longo do desenvolvimento pupal é mantida constante (EVANS, 1932), ocorrendo alterações na forma como esse nutriente é disponibilizado (Figura 2).

Figura 1. Quantidade de nitrogênio (mg/100 indivíduos) disponível durante os processos de histólise e histogênese, que ocorrem na fase de prepupa e pupa de Lucilia sericata (Meigen).

Fonte: Evans (1932).

Figura 2. Disponibilidade de nitrogênio (mg/100 indivíduos) nos diferentes componentes proteicos durante os processos de histólise e histogênese, que ocorrem na fase de prepupa e pupa de L. sericata.

Fonte: Evans (1932).

O adulto

Apesar de o tamanho do adulto ser o fator mais relacionado ao seu valor energético, são os processos fisiológicos ligados à reprodução e ao envelhecimento os responsáveis por alterações na composição do ambiente interno do inseto, que poderiam afetar sua adequação como hospedeiro de parasitoides. Enquanto a relação entre tamanho do hospedeiro e seu valor energético para sustentar o desenvolvimento do inimigo natural é óbvia, desde que desconsideremos a existência de alterações na eficiência de comportamentos específicos de defesa associados ao tamanho do inseto, são as alterações ligadas ao início da fase reprodutiva, como a síntese e a liberação das vitelogeninas e demais proteínas constituintes do vitelo, e a utilização de nutrientes de reserva ao longo do envelhecimento aquelas que geram maior flutuação de nutrientes disponíveis na hemolinfa de hospedeiros.

As alterações induzidas pelo processo de síntese de proteínas do vitelo são dependentes da estratégia reprodutiva utilizada pelo adulto, a qual influencia nas decisões de alocação e utilização de nutrientes absorvidos na fase imatura e adulta (BOGGS, 1981; JERVIS et al., 2007). Adultos em que a capacidade reprodutiva observada é muito próxima ou equivalente à capacidade reprodutiva esperada (dada pelo número de oócitos maduros no início da fase adulta) não sofrem alterações significativas nos níveis proteicos da hemolinfa, já que as proteínas do vitelo são produzidas, total ou parcialmente, durante a fase pupal. Adultos que utilizam essa estratégia reprodutiva normalmente são de vida curta e não carecem de nutrientes na fase adulta, como várias espécies de Lepidoptera (BOGGS, 1997; JERVIS et al., 2005). No entanto, adultos, em que a capacidade de reprodução observada supera a esperada, apresentam atividade de síntese proteica intensa na fase adulta, a qual estará relacionada ao desenvolvimento de oócitos. Nessas espécies, a nutrição na fase adulta pode ou não ser necessária para sustentar a atividade de síntese proteica associada à reprodução, já que os nutrientes necessários também podem ser derivados da reserva acumulada durante a fase imatura (BOGGS, 1981; HAMILTON et al., 1990; JOERN; BEHMER, 1997; BAUERFEIND; FISCHER, 2005).

O efeito do primeiro nível trófico na relação hospedeiro–parasitoide

Parasitoides restringem seu desenvolvimento a um único hospedeiro e estão restritos a essa fonte alimentar única para sustentar todo seu desenvolvimento imaturo. Dessa forma, o tamanho do hospedeiro, determinado pela qualidade do seu alimento, normalmente apresenta relação direta com sua qualidade nutricional para sustentar o desenvolvimento do parasitoide (HEMERIK; HARVEY, 1999; KING, 2002; WANG; MESSING, 2003), apesar de dados recentes indicarem a existência de outros fatores, além do tamanho, que podem afetar a qualidade nutricional do hospedeiro (HÄCKERMANN et al., 2007). Alterações na qualidade nutricional do hospedeiro podem ser prejudiciais ao parasitismo e aspectos qualitativos da nutrição do hospedeiro podem induzir modificações neste que afetam, direta ou indiretamente, a seleção hospedeira por parasitoides, assim como a adequação nutricional deles ao inimigo natural (PRICE et al., 1980).

A qualidade nutricional do hospedeiro poderá variar com alterações decorrentes da exploração da planta hospedeira, assim como com alterações na proporção nitrogênio: carboidrato (N:C) decorrentes da senescência do tecido vegetal explorado, de alterações fisiológicas da planta em resposta às mudanças sazonais ou de respostas induzidas por estresse ambiental. A qualidade da planta utilizada pelo herbívoro hospedeiro é tão determinante que pode influenciar a distribuição espacial e temporal do parasitismo (JOERN; BEHMER, 1997; LILL; MARQUIS, 2001; LILL et al., 2002; URRUTIA et al., 2007).

Além do efeito do alimento na qualidade nutricional do hospedeiro, o substrato alimentar explorado pelo hospedeiro ainda pode afetar direta e/ou indiretamente o inimigo natural. Substratos alimentares ricos em compostos secundários voltados à defesa da planta podem afetar indiretamente o inimigo natural, por influenciarem as taxas metabólicas do herbívoro, reduzindo seu crescimento e gerando, assim, indivíduos menores e, consequentemente, de valor nutricional reduzido para o parasitoide. Compostos secundários de defesa também podem afetar diretamente o inimigo natural por causa de sua ação tóxica. Essa relação é evidente em herbívoros que apresentam a capacidade de sequestrar tais compostos e armazená-los para sua defesa própria, especialmente em associações hospedeiro–parasitoide inespecíficas ou com história evolutiva recente (TURLINGS; BENREY, 1998; KRUSE; RAFFA, 1999).

A relação evidente da qualidade nutricional do alimento do hospedeiro afetando sua adequação nutricional a parasitoides pode ser verificada para inimigos naturais explorando qualquer estágio de desenvolvimento hospedeiro. Assim, a qualidade nutricional de ovos hospedeiros pode ser dependente da nutrição obtida durante a fase imatura ou adulta, dependendo da estratégia de reprodução adotada pelo hospedeiro (ver itens O hospedeiro como ambiente nutricional e O adulto). São vários os exemplos na literatura que ilustram o efeito da dieta alimentar da fase imatura sobre a qualidade de ovos, como hospedeiros para o desenvolvimento de parasitoides (Van HUIS; ROOY, 1998). No entanto, são bastante limitadas as informações que nos permitiriam entender as modificações na composição bioquímica dos ovos que resultam na sua menor adequação como hospedeiros para esses parasitoides. Porém, como a composição do vitelo de ovos é basicamente proteica, contendo também carboidratos e lipídios, é possível que a dieta venha afetar quantitativa ou qualitativamente a composição de proteínas do vitelo. Outro efeito possível da nutrição na produção de ovos de menor qualidade nutricional para parasitoides seria a produção de ovos menores. Como parasitoides de ovos são idiobiontes, hospedeiros menores podem representar menor quantidade de alimento e, consequentemente, menor valor nutricional. Além do alimento, o tamanho de ovos pode ser afetado por diversos outros fatores do ambiente. Respostas induzidas por condições ambientais, que favorecem a produção de ovos menores, mas que, consequentemente, podem favorecer a sua produção em maior quantidade, podem estar associadas à exploração com maior sucesso de ambientes que apresentem condições limitantes (FOX et al., 1997; CZESAK; FOX, 2003; FISCHER et al., 2003; BAUERFEIND; FISCHER, 2005).

O efeito da nutrição do hospedeiro no desenvolvimento de parasitoides pupais é semelhante àquele observado para parasitoides de ovos. A qualidade da pupa como hospedeiro dependerá dos nutrientes adquiridos e acumulados durante a fase larval de desenvolvimento do inseto, sendo o tamanho da pupa relacionado à sua qualidade como hospedeiro (GREENBLATT; BARBOSA, 1981; KING, 2002).

Parasitoides que atacam estágios que se alimentam ativamente são aqueles que podem sofrer os efeitos mais drásticos da qualidade do alimento explorado pelo hospedeiro, e são inúmeros os exemplos que ilustram essa relação (ZOHDY; ZOHDY, 1976; VINSON; IWANTSCH, 1980b; HARVEY et al., 1995; KRUSE; RAFFA, 1999; SARFRAZ et al., 2008). Esse efeito é certamente maior para parasitoides cenobiontes, que podem atacar hospedeiros em diferentes estádios, visto que, nesses casos, o parasitoide estará sujeito às alterações metabólicas e às taxas de crescimento impostas pelo alimento explorado pelo seu hospedeiro. A capacidade de crescimento do hospedeiro sobre determinado substrato alimentar é o parâmetro mais adequado para indicar a qualidade do hospedeiro para esse grupo de parasitoides (HARVEY et al., 1994).

Como parasitoides lidam com as restrições impostas pelo hospedeiro

Parasitoides desenvolveram estratégias distintas para conseguirem vencer as limitações impostas pelo hospedeiro e por variáveis que afetam seu crescimento e desenvolvimento. Essas estratégias são dependentes do modo de vida do inimigo natural e permitem ao mesmo explorar o hospedeiro de forma eficiente (WHITFIELD, 1998; HARVEY, 2005).

Independentemente do modo de vida do parasitoide, cenobionte ou idiobionte, o sucesso do parasitismo é dependente de um processo eficiente de seleção hospedeira, que envolve várias etapas, todas de responsabilidade materna, e incluem a localização do habitat e do hospedeiro, sua avaliação e aceitação (VINSON; IWANTSCH, 1980a, b).

A importância do processo de seleção hospedeira pela fêmea parasitoide é evidente para a maioria dos parasitoides que depositam seus ovos ou larvas no ambiente, como aqueles das ordens Coleoptera, Diptera, Lepidoptera, Neuroptera e Trichoptera, incluindo himenópteros parasitoides de Perilampidae, Eucharitidae e Eucerotinae (Ichneumonidae). Acredita-se que imaturos dessas espécies não tenham a capacidade de selecionar seu hospedeiro propriamente dito, já que a probabilidade de encontrarem inúmeros indivíduos, para poder avaliá-los e selecionar o mais adequado, é remota. No entanto, algumas espécies nesses grupos podem apresentar peculiaridades biológicas, que permitem à larva recém-eclodida selecionar o seu hospedeiro (BRODEUR; BOIVIN, 2004). Evidentemente que há casos em que a seleção hospedeira fica inteiramente a cargo do imaturo, como em parasitoides de biologia mais complexa, como Strepsiptera, onde os imaturos abandonam o corpo da mãe em seu hospedeiro e saem em busca ativa por seus próprios hospedeiros, com machos e fêmeas explorando hospedeiros pertencentes a espécies/grupos distintos (KATHIRITHAMBY, 1989). Entretanto, dada à complexidade desses grupos e à inexistência de dados sobre a bioecologia desses parasitoides, eles não serão abordados nesse capítulo.

Como são vários os fatores (tamanho, idade, estágio de desenvolvimento e estado nutricional) que podem determinar as características biológicas do inimigo natural e o sucesso do parasitismo, parasitoides desenvolveram estruturas sensilares adequadas e comportamentos específicos para a avaliação da qualidade e seleção do hospedeiro. Esses sensilos distribuem-se pelas antenas e ovipositor de fêmeas que os utilizam durante a avaliação externa (processo de antenação) e interna (probing – via ovipositor) (VINSON, 1976, 1998; CÔNSOLI et al., 1999; OCHIENG et al., 2000; ISIDORO et al., 2001). É certo que os sensilos das antenas estão envolvidos, na maioria dos casos, na localização e no reconhecimento do hospedeiro, visto que, em muitas espécies de parasitoides, não há contato direto da antena com a superfície do hospedeiro, como em parasitoides de larvas minadoras e brocas e de pupas protegidas (VINSON, 1998). No entanto, há casos em que a qualidade (= tamanho) do hospedeiro é avaliada externamente através do uso das antenas, como nos parasitoides de ovos do gênero Trichogramma Westwood. Nesses inimigos naturais, a curvatura e área superficial do ovo avaliados no processo de antenação são determinantes para a definição do tamanho da progênie a ser alocada no hospedeiro (SCHMIDT; SMITH 1985, 1987).

Os estímulos percebidos pelos sensilos do ovipositor, que levam à aceitação hospedeira e estimulam a oviposição, são desconhecidos para a maioria das espécies. Os compostos identificados na fase de aceitação e oviposição são produzidos pelo hospedeiro e devem sinalizar sua condição fisiológica e estado nutricional. Esses compostos são normalmente proteínas, aminoácidos, triglicerídeos e sais, sendo a identificação de vários deles decorrente de tentativas de criação de inimigos naturais em hospedeiros artificiais (NETTLES JUNIOR et al., 1982; KAINOH et al., 1989, RUTLEDGE, 1996). Entretanto, os recentes avanços no desenvolvimento de técnicas de eletrofisiologia das estruturas sensilares do ovipositor de parasitoides, como a utilizada para Lepitopilina heteroma (Thomson), permitirão a condução de estudos que levem à identificação dos compostos que desencadeiam a aceitação e a oviposição, e do envolvimento de fatores nutricionais do hospedeiro nesse processo (Van LENTEREN et al., 2007). Essas técnicas talvez venham a permitir a avaliação dos fatores que levam fêmeas a realizarem decisões incorretas, em que a preferência por oviposição sobrepõe a qualidade do hospedeiro para sustentar o imaturo do parasitoide. Fêmeas do parasitoide Aphidius ervi Haliday preferem atacar estádios tardios (3º e 4º ínstares) do hospedeiro Aulacorthum solani (Harris), apesar de hospedeiros em estádio inicial (2º ínstar) serem os mais adequados ao desenvolvimento imaturo e resultarem na melhor performance reprodutiva (HENRY et al., 2005).

A importância dos processos de avaliação e seleção hospedeira é notória para parasitoides idiobiontes que apresentam modo de vida semigregário ou gregário. Como o hospedeiro representa um recurso finito, coortes que excedam a capacidade suporte desse hospedeiro, resultantes da oviposição de uma única fêmea ou de superparasitismo, apesar de o superparasitismo ser vantajoso em certas circunstâncias (Van ALPHEN; VISSER, 1990; DORN; BECKAGE; 2007), podem resultar no insucesso de seu desenvolvimento. Esses parasitoides normalmente apresentam certa plasticidade para a exploração do recurso alimentar, o que certamente leva ao desenvolvimento de adultos de tamanho e aptidão reprodutiva distintos. A plasticidade no desenvolvimento de parasitoides de hábito gregário ou semigregário pode ser ilustrada pela capacidade de coortes de diferentes tamanhos de Trichogramma se desenvolverem em vários hospedeiros de tamanhos distintos. Se o maior e o menor hospedeiros e as progênies máxima e mínima que podem se desenvolver sobre os mesmos fossem traduzidos em volume de recurso nutricional disponível/parasitoide imaturo, ter-se-ia a capacidade de desenvolvimento completo de coortes variando de 9 a 87 indivíduos em um único hospedeiro, com 1 µL de volume (CÔNSOLI; PARRA, 1999; CÔNSOLI et al., 1999). A plasticidade em alguns grupos de parasitoides está ligada a alterações fisiológicas mais intensas, que resultam na produção de diferentes tipos morfológicos, com diferentes estratégias reprodutivas. O eulofídeo Melittobia digitata Dahms desenvolve-se em dois tipos morfológicos, asa longa ou asa curta, dependendo da densidade de larvas explorando o mesmo hospedeiro. Em alta densidade, adultos apresentam asas longas, com o ovário contendo número muito reduzido de oócitos maduros, enquanto larvas que se desenvolvem em hospedeiros em baixa densidade originam adultos com asas reduzidas e ovário repleto de oócitos maduros. Essas opções de desenvolvimento são o resultado de respostas do inseto às previsões da qualidade do ambiente, que podem indicar a necessidade de dispersão para colonização de novo habitat ou a abundância de recursos e sua necessidade de rápida exploração. A plasticidade apresentada por esse parasitoide demonstra a capacidade de adaptação aos recursos nutricionais disponíveis e à maximização da habilidade de exploração hospedeira (CÔNSOLI; VINSON, 2002a, b, 2004b).

Apesar de o hospedeiro de parasitoides idiobiontes conter valor energético definido, a liberação e a utilização de nutrientes podem variar em resposta à indução pelo processo de envenenamento e tamanho da coorte que o explora (RIVERS; DENLINGER, 1995; RIVERS et al., 1998). Parasitoides idiobiontes larvais ou pupais que exploram hospedeiros de forma gregária ou semigregária podem ser expostos de forma diferenciada aos tecidos do hospedeiro (valor energético), sendo sua alimentação restrita aos nutrientes presentes nos fluidos do hospedeiro (hemolinfa), quando este é explorado por número reduzido de indivíduos. À medida que o número de indivíduos que explora o mesmo hospedeiro aumenta, nutrientes armazenados em outros tecidos, como o adiposo, passam a ser liberados para o consumo pelos imaturos do parasitoide. Certamente, a utilização do tecido adiposo como alimento torna possível o consumo de nutrientes de reserva com elevado valor energético, como lipídios e glicogênio. Essas alterações na disponibilidade de nutrientes com alto valor energético podem influenciar a fisiologia digestiva, o crescimento e o desenvolvimento do parasitoide imaturo.

Mesmo com o tamanho do hospedeiro sendo quase sempre relacionado à sua qualidade nutricional, alterações na disponibilização de nutrientes podem modificar seu valor energético. Para parasitoides cenobiontes, o tamanho do hospedeiro no momento do parasitismo não está diretamente relacionado com sua qualidade. Como cenobiontes se desenvolvem em hospedeiros que continuam a crescer, o parasitoide terá que se adaptar à expectativa de qualidade que o hospedeiro pode atingir no decorrer do parasitismo. Para assegurar o sucesso do parasitismo diante das expectativas de crescimento do hospedeiro, parasitoides flexibilizaram seu desenvolvimento larval e desenvolveram inúmeras estratégias de regulação hospedeira (Tabela 1) (VINSON; IWANTSH, 1980a, b; HARVEY et al., 1994).

Assim, o potencial de crescimento do hospedeiro, ao longo do processo de interação com o parasitoide, dependerá de fatores que podem variar intra e entre as associações hospedeiro–parasitoide. É evidente, como discutido anteriormente, que os primeiros fatores a influenciar a expectativa de crescimento do hospedeiro são sua própria taxa de alimentação e a qualidade nutricional do alimento disponível a ele. Ambos os fatores influenciam diretamente o desenvolvimento do próprio parasitoide (GUILLOT; VINSON, 1973; BECKAGE; RIDDIFORD, 1983; MacKAUER, 1986; CROFT; COPLAND, 1995). O segundo aspecto está relacionado especificamente àqueles parasitoides que atacam hospedeiros em diferentes idades. Nesse caso, o parasitoide apresenta alta plasticidade no desenvolvimento larval, tornando seu desenvolvimento compatível com o do hospedeiro. Quando o hospedeiro é pequeno demais ou não se encontra em estado nutricional adequado para sustentar seu desenvolvimento com sucesso, o parasitoide permanece como larva de primeiro ínstar até que o hospedeiro atinja a condição nutricional adequada, para então dar prosseguimento ao seu crescimento, consumindo o hospedeiro (SMILOWITZ; IWANTSCH, 1973; SATO et al., 1986). Finalmente, o parasitoide pode utilizar estratégias de manipulação da fisiologia do hospedeiro, regulando seu crescimento e desenvolvimento em prol do estabelecimento e crescimento do parasitoide imaturo, estando diretamente relacionadas à ecologia nutricional do parasitoide. Essas estratégias de manipulação fazem parte do processo de regulação hospedeira e serão discutidas em detalhes.

O processo de regulação hospedeira por parasitoides cenobiontes já foi revisado extensivamente em várias publicações, que também incluem discussões das possíveis aplicações práticas que podem ser desenvolvidas a partir do conhecimento desse processo (VINSON; IWANTSCH, 1980a; BECKAGE, 1985; VINSON et al., 2001; BECKAGE; GELMAN, 2004). Para que ocorra a regulação hospedeira, a maioria dos parasitoides utiliza substâncias químicas derivadas de secreções do ovário e da glândula de veneno, que são injetadas no hospedeiro no momento da oviposição. Parasitoides de algumas subfamílias de Braconidae e Ichneumonidae também utilizam associações de simbiose com partículas virais, que auxiliam na regulação do hospedeiro. Teratócitos, células derivadas da membrana extraembriônica de alguns Braconidae, Platygasteridae e Scelionidae (DAHLMAN; VINSON, 1993), além de secretarem moléculas moduladoras que atuam na regulação do hospedeiro, também podem assumir outras funções, como a produção e o armazenamento de nutrientes para o parasitoide em desenvolvimento e a secreção de enzimas, que podem auxiliar na exploração do hospedeiro (DAHLMAN; VINSON, 1993; KADONO-OKUDA et al., 1998; QUIN et al., 2000; NAKAMATSU et al., 2002; FALABELLA et al., 2004; GOPALAPILLAI et al., 2005; CÔNSOLI et al., 2007). Finalmente, secreções oriundas dos próprios imaturos do parasitoide também podem ser liberadas no interior do hospedeiro, atuando em processos fisiológicos que controlam seu metabolismo, crescimento e desenvolvimento (FÜHRER; WILLERS, 1986; DOURY et al., 1997).

Alguns dos processos fisiológicos do hospedeiro a serem regulados, principalmente os iniciais, estão mais relacionados com o estabelecimento do parasitismo do que com a nutrição do imaturo. Assim, a ação sobre o primeiro sistema-alvo do hospedeiro, o imunológico, visa limitar as respostas celular e bioquímica sobre o(s) ovo(s) depositado(s) pela fêmea do parasitoide. A redução da resposta imune do hospedeiro pode ocorrer com resultado da atividade do veneno e/ou das partículas virais simbiontes, que alteram processos bioquímicos, como a atividade das fenoloxidases, e celulares, como o poder de “dispersão” de plasmatócitos ou o citoesqueleto de actina de hemócitos (STRAND; PECH, 1995; SCHMIDT et al., 2001).

O sucesso na utilização de nutrientes por parasitoides imaturos depende, além da nutrição do hospedeiro, do estágio de desenvolvimento do hospedeiro e da competição do parasitoide com os demais tecidos do hospedeiro pela utilização de nutrientes. Dessa forma, a regulação de processos envolvidos no consumo e utilização de nutrientes, desenvolvimento, metabolismo e alocação de recursos nutricionais está diretamente relacionada à nutrição do parasitoide. A intensidade com que cada um desses processos é manipulado no curso do parasitismo depende, sobretudo, da estratégia de desenvolvimento do parasitoide (Tabela 1). A regulação do sistema endócrino do hospedeiro, por exemplo, pode ocorrer apenas quando o hospedeiro atinge estágio de desenvolvimento adequado para sustentar o desenvolvimento do parasitoide, mesmo que o parasitismo tenha sido iniciado em ínstares anteriores do hospedeiro, como na relação Toxoneuron nigriceps Vierick–Heliothis virescens (F.) (PENNACCHIO et al., 1993; LI et al., 2003). Em outros casos, o parasitoide pode interromper o desenvolvimento de seu hospedeiro no mesmo ínstar em que o parasitismo ocorreu, podendo ainda haver a ativação precoce da expressão de genes responsáveis pela síntese de proteínas tardias, que servirá para adequar a qualidade do hospedeiro ao parasitoide, como, por exemplo, na interação Euplectrus sp.– H. virescens (F.) (KNOP-WRIGHT et al., 2001). A regulação do sistema endócrino ocorre pela manipulação direta ou indireta dos níveis dos hormônios de crescimento (ecdisteroides e homônio juvenil), podendo, assim, ocorrer inativação de processos bioquímicos que levam à síntese de ecdisteroides ou à desestruturação celular da glândula responsável por sua produção (JONES et al., 1992; PENNACCHIO et al., 1998; COLE et al., 2002) ou ainda à síntese de substâncias que apresentem atividade análoga ao hormônio juvenil ou à redução nos níveis das enzimas responsáveis pela degradação deste no hemolinfa, as esterases do hormônio juvenil (DOVER et al., 1995; CUSSON et al., 2000). Independentemente do sistema de regulação endócrina empregado pelo inimigo natural, o controle do desenvolvimento do hospedeiro está sempre relacionado à sua manutenção no estágio nutricional mais adequado para sustentar o desenvolvimento do parasitoide (VINSON et al., 2001; THOMPSON; REDAK, 2007).

As alterações que afetam a síntese, a disponibilidade e o fluxo de nutrientes são mais facilmente relacionadas à nutrição do inimigo natural. Uma das estratégias que os parasitoides utilizam para mobilizar nutrientes do hospedeiro para o seu próprio desenvolvimento é a intervenção nos processos de distribuição e alocação de nutrientes do hospedeiro. Um dos eventos mais facilmente observados é a atrofia induzida em discos imaginais e estruturas imaturas como, por exemplo, a castração e interferência no crescimento de discos alares (DIGILIO et al., 2000; DEMMON et al., 2004). Assim, em vez de os nutrientes serem absorvidos por esses tecidos em fase de desenvolvimento, eles permanecerão disponíveis à(s) larva(s) do parasitoide (JONES, 1989; FALABELLA et al., 2000; VINSON et al., 2001; RAHBE et al., 2002). A interferência também pode ser indireta, por meio da ação de moléculas moduladoras produzidas pelo inimigo natural, que atuam sobre os simbiontes responsáveis pela produção de nutrientes específicos para sustentar o desenvolvimento do aparelho reprodutor do hospedeiro, como a ação de proteínas produzidas pelos teratócitos de A. ervi sobre o simbionte Buchnera aphidicola do hospedeiro Acyrtosiphon pisum (Harris) (FALABELLA et al., 2000; RAHBE et al, 2002). Outra forma eficaz de regular a utilização de nutrientes pelo hospedeiro e, principalmente, de reduzir seus gastos energéticos, é a inibição da expressão gênica do hospedeiro, permitindo que moléculas primárias, como aminoácidos, permaneçam disponíveis para o consumo do parasitoide (DONG et al., 1996; KAESLIN et al., 2005).

Alterações na disponibilidade de moléculas primárias, como os aminoácidos, podem ser observadas logo no início do parasitismo, sendo necessárias para sustentar o desenvolvimento embrionário do parasitoide. Endoparasitoides produzem ovos hidrópicos, pobres em vitelo (ver discussão anterior), sendo necessária a aquisição de nutrientes da hemolinfa do hospedeiro para fornecer a energia exigida durante o processo de formação do embrião, assim como observado para T. nigriceps. Hospedeiros parasitados apresentaram alteração significativa na composição relativa de aminoácidos livres na hemolinfa, principalmente aqueles que participam do ciclo do ácido cítrico, o qual está relacionado à geração de energia nas fases inicial e final do processo de embriogênese, as quais são ligadas à formação e diferenciação de tecidos (Figuras 3 e 4) (CÔNSOLI; VINSON, 2004a).

Figura 3. Alterações na concentração de aminoácidos (mM) na hemolinfa de larvas de Heliothis virescens, durante o desenvolvimento embrionário do endoparasitoide Toxoneuron nigriceps (* indica diferenças entre barras em cada período de amostragem, Teste t, P < 0,05) (a seta indica a muda do hospedeiro para o 5o ínstar).

Fonte: Cônsoli e Vinson (2004a).

Figura 4. Alterações na concentração (mM) de aminoácidos específicos da hemolinfa larval de Heliothis virescens durante o desenvolvimento embrionário de Toxoneuron nigriceps (* indica diferenças entre barras em cada período de amostragem, Teste t, P < 0,05).

Fonte: Cônsoli e Vinson (2004a).

Outras alterações importantes na composição da hemolinfa surgem no decorrer do parasitismo, principalmente durante a fase larval do parasitoide (Figura 5). Aminoácidos, especialmente a tirosina, que têm função primordial no processo de formação da cutícula de insetos, também são regulados na fase larval do parasitoide, visando ao acúmulo desse aminoácido, seja na sua forma livre seja como constituinte de peptídeos e proteínas, para a aquisição pelo imaturo do inimigo natural (RAHBE et al., 2002). Alterações nos níveis de carboidratos, como a razão entre glicose e trealose, disponíveis na hemolinfa também ocorrem como resultado do efeito direto do parasitismo no processo de glicogênese (PENNACCHIO et al., 1993; THOMPSON; DAHLMAN, 1998; CÔNSOLI; VINSON, 2004a) (Figura 6).

Figura 5. Alterações na composição de metabólitos (µg/µL) na hemolinfa de lagartas de último ínstar de Diatraea saccharalis (F.) induzidas pelo parasitismo por Cotesia flavipes (Cameron), ao longo do parasitismo (* indica diferença entre os tratamentos, teste t, P < 0,05).

Fonte: Salvador e Cônsoli (2008).

Figura 6. Composição relativa de trealose e glucose na hemolinfa de lagartas de Heliothis virescens durante o desenvolvimento do parasitoide (B), assim como comparada ao controle (A).

Fonte: Cônsoli et al. (2005).

Para ajustar a qualidade nutricional do hospedeiro, parasitoides também induzem alterações nos níveis proteicos do hospedeiro, regulando proteínas ricas em aminoácidos aromáticos, como as proteínas de armazenamento, sendo importantes na regulação do próprio desenvolvimento do hospedeiro e na nutrição do parasitoide. A regulação dessas proteínas pode ocorrer tanto no processo de transcrição como no de tradução (SHELBY; WEBB, 1997; KNOP-WRIGHT et al., 2001; CÔNSOLI et al., 2005) (Figura 7). Finalmente, a composição do hospedeiro pode variar por causa da síntese de proteínas específicas pelo parasitoide ou da expressão de genes derivados dos simbiontes associados ao inimigo natural, os quais são inseridos em tecidos do hospedeiro e incorporados em sua máquina de expressão (KADONO et al., 1998; MALVA et al., 2004; BARAT-HOUARI et al., 2006; CÔNSOLI et al., 2007). Infelizmente, apesar da detecção de várias proteínas na hemolinfa de hospedeiros parasitados, muitas vezes especificamente associadas a períodos particulares do desenvolvimento do inimigo natural, muito pouco é conhecido acerca da função que essas moléculas desempenham no parasitismo, se nutricional, reguladora ou moduladora (KADONO-OKUDA et al., 1998; FALABELLA et al., 2000; HOY; DAHLMAN, 2002; CÔNSOLI et al., 2005, 2007; SALVADOR; CÔNSOLI, 2008) (Figura 8).

Figura 7. Análise densitométrica de 8% SDS-PAGE de proteínas da hemolinfa de lagartas de Heliothis virescens, mostrando a abundância de algumas proteínas de armazenamento do hospedeiro ao longo do desenvolvimento imaturo do parasitoide Toxoneuron nigriceps, comparando a larva parasitada () a controle (•). (p173 = cromoproteína putativa; p82 = monômero da proteína de ligação à riboflavina; p76 e p74 = monômeros.

Figura 8. 7,5% SDS-PAGE da hemolinfa de lagartas controle (C) e parasitadas (P) de Diatraea saccharalis em diferentes períodos de desenvolvimento após o parasitismo por Cotesia flavipes. (Marcadores de peso (MW): miosina (200 kDa), β-galactosidase (116,25 kDa), albumina bovina (97,4 kDa), ovoalbumina (66,2 kDa), anidrase carbônica (45 kDa), inibidor de tripsina (31 kDa) (SDS-PAGE standards, broad range, Bio-Rad, Hercules, CA, USA) (PSP = proteínas específicas do parasitismo; 125 e 48 kDa são proteínas do hospedeiro que foram afetadas pelo parasitismo).

Fonte: Salvador e Cônsoli (2008).

A nutrição de parasitoides adultos

A nutrição de parasitoides na fase adulta tem implicações em sua reprodução e ecologia populacional, sendo seus efeitos dependentes da estratégia reprodutiva adotada e da alocação e utilização de nutrientes. Parasitoides apresentam estratégias reprodutivas distribuídas entre os extremos da sinovigenia e da proovigenia. É evidente que as decisões de alocação de recursos nutricionais a serem tomadas durante o desenvolvimento da fase imatura, se para o desenvolvimento somático (exoesqueleto e tecidos) ou não somático (estruturas germinativas e reserva de nutrientes), dependerão da estratégia reprodutiva do inseto e das condições bióticas e abióticas às quais esses insetos estão expostos. Assim, a nutrição pode servir ao propósito óbvio de fornecer nutrientes para a sustentação das atividades metabólicas dessa fase, permitindo que os indivíduos estendam sua longevidade, mas também pode ser essencial para o processo de reprodução (JERVIS et al., 2008).

Muitos parasitoides, especialmente as espécies sinovigênicas, podem adquirir nutrientes diretamente do hospedeiro, por meio de alimentação não destrutiva ou destrutiva. Mais de 140 espécies de 17 famílias de Hymenoptera já foram relatadas utilizando tecidos derivados do hospedeiro na alimentação adulta, com a estimativa de que mais de cem mil espécies de parasitoides apresentem esse hábito (JERVIS; KIDD, 1986; KIDD; JERVIS, 1989). Na alimentação não destrutiva, parasitoides fêmeas se alimentarão de exsudato de hemolinfa do hospedeiro após a inserção do ovipositor. Em alguns casos, elas não realizarão sua postura após a aquisição de nutrientes do hospedeiro, mesmo que a alimentação não tenha sido deletéria ao hospedeiro, indicando a possibilidade de avaliação da qualidade hospedeira durante esse comportamento.

Nos casos em que ocorre a alimentação destrutiva, o hospedeiro se tornará impróprio para o parasitismo e, muitas vezes, poderá ocorrer a sua morte. A alimentação destrutiva poderá ocorrer preferencialmente em ínstares menores ou maiores, sendo dependente da espécie do parasitoide, da ocorrência isolada ou conjunta de classes de idade diferentes e da densidade do hospedeiro (McGREGOR, 1997; ZANG; LIU, 2008). Independentemente da forma de alimentação, há várias evidências que apontam o efeito benéfico da alimentação sobre o hospedeiro na aptidão de parasitoides, com aumento na capacidade reprodutiva e, em alguns casos, na longevidade (FLANDERS, 1953; HEIMPEL; COLLIER, 1996; GIRON et al., 2002, 2004; BURGER et al., 2005). No entanto, deve ser mencionado que para a maioria dos parasitoides que se alimenta da hemolinfa do hospedeiro, em que o principal açúcar disponível é a trealose, há pouco ou nenhum ganho em sua longevidade, já que ensaios em que esse açúcar foi oferecido isoladamente a parasitoides indicaram que este pode até ter ação prejudicial, reduzindo a longevidade de adultos (JERVIS; KIDD, 1986; WÄCKERS, 2001).

Também há situações em que a alimentação sobre o hospedeiro pode reduzir a aptidão do parasitoide, como em Trichogramma turkestanica Meyer, que se alimenta com frequência do primeiro hospedeiro encontrado, após parasitá-lo. Nesse caso, apesar do ganho significativo em fecundidade (>70%), fêmeas que se alimentam são menos longevas e a progênie produzida de ovos hospedeiros, que também foram utilizados como alimento, é de tamanho bastante reduzido (FERRACINI et al., 2006). A sugestão para a longevidade reduzida nessas fêmeas é que os carboidratos adquiridos na alimentação, juntamente com as proteínas do vitelo, estejam sendo alocados totalmente para reprodução (FERRACINI et al., 2006). Já a redução no tamanho da progênie, oriunda de hospedeiros que também serviram como fonte de alimento a adultos, está associada aos custos envolvidos no balanço da dicotomia custo-benefício da alimentação sobre o hospedeiro, que acaba reduzindo o pool de nutrientes disponíveis à progênie (custo), mesmo quando o adulto tem sua fecundidade aumentada (benefício) (RIVERO; WEST, 2005; FERRACINI et al., 2006).

Entretanto, mesmo as espécies que não se alimentam do hospedeiro utilizam alguma fonte de nutrientes na sua fase adulta. A grande maioria dos parasitoides adultos utiliza carboidratos como fonte primária de recursos energéticos, os quais são utilizados para assegurar a máxima longevidade (JERVIS et al., 1993). As principais fontes de carboidratos para os parasitoides são aquelas disponíveis nos nectários florais e extraflorais e no honeydew, sendo o pólen utilizado como fonte proteica. O néctar presente em nectários florais e extraflorais contém concentrações elevadas de açúcares, mas as demais substâncias necessárias ao processo de oogênese, como aminoácidos, sais inorgânicos e vitaminas, estão presentes em concentrações muito reduzidas (BAKER; BAKER, 1983). No entanto, algumas espécies de parasitoides que exploram hospedeiros que se desenvolvem no interior de tecidos da planta hospedeira podem fazer uso dos nutrientes disponíveis em tecidos atacados pelos seus hospedeiros para sustentar suas atividades metabólicas, resultando em maior longevidade e fecundidade (SIVINSKI et al., 2006; HEIN; DORN, 2008). O eulofídeo ectoparastitoide Hyssopus pallidus (Askew) utiliza nutrientes derivados diretamente do fruto hospedeiro atacado por Cydia pomonella (L.) durante o processo de seleção hospedeira (HEIN; DORN, 2008), enquanto o braconídeo Diachasmimorpha longicaudata (Ashmead) faz uso dos sucos liberados por frutos fermentados atacados pelo seu hospedeiro (moscas-das-frutas) (SIVINSKY et al., 2006). De forma geral, independentemente de sua origem, os carboidratos presentes no alimento explorado por parasitoides adultos são nutrientes que podem ser rapidamente mobilizados em açúcares especialmente adequados para o fornecimento de energia para sustentar o metabolismo básico e atividades repentinas, como a atividade de voo (HOFERER et al., 2000).

O honeydew também se destaca como fonte de nutrientes para inúmeras espécies de parasitoides e, assim como o néctar, apresenta sacarose, glicose e frutose como carboidratos predominantes. No entanto, vários outros carboidratos podem ocorrer em concentrações significativas, e a composição dessas fontes de carboidratos pode variar qualitativa e quantitativamente (BAKER; BAKER, 1983; KOPTUR, 1992). Apesar da recomendação geral do uso dessas fontes de carboidratos para influenciar a aptidão de parasitoides, há indicações de que o aproveitamento de carboidratos específicos pode ser extremamente variável (FERREIRA et al., 1998; JACOB; EVANS, 1998; WÄCKERS, 2001). Dessa forma, a composição do honeydew produzido por várias espécies de sugadores pode ser inadequada ao consumo por parasitoides e outros consumidores, por causa de seu baixo valor nutricional. A produção de honeydew “inadequado” pode ser uma resposta evolutiva do sugador, para evitar a exploração de honeydew por insetos outros que os predadores mutualistas a ele associados (WÄCKERS, 2000). A inadequação do honeydew está muitas vezes associada à elevada concentração de açúcares derivados de insetos em sua composição, como erlose, melezitose, trealose e rafinose. Néctar e honeydew são fontes ricas em sacarose, frutose e glicose, mas a possibilidade da presença de açúcares que apresentam baixa digestibilidade no honeydew acaba tornando essa fonte de alimento menos adequada nutricionalmente aos parasitoides, quando comparada ao néctar (WÄCKERS, 2001). Curiosamente, parasitoides do gênero Diadegma são capazes de sintetizar alguns dos açúcares comuns no honeydew, como a melezitose, erlose e maltose, em seu próprio tubo digestivo, a partir da sacarose. Porém, não há relatos se esses di e trissacarídeos são absorvidos e utilizados por esse parasitoide (WÄCKERS et al., 2006).

Admite-se, também, que essas fontes de carboidratos exploradas por parasitoides podem influenciar de forma positiva as reservas de lipídios do adulto, que representam uma fonte de energia utilizada para a manutenção das atividades do corpo, produção de ovos e atividade de voo, sendo fortemente relacionada à longevidade de adultos (EIJS et al., 1998). No entanto, há fortes indicações de que a lipogênese (síntese de novo de lipídios), a partir de açúcares obtidos na fase adulta, não ocorra em parasitoides adultos (ELLERS, 1996; OLSON et al., 2000; GIRON; CASAS, 2003). Assim, o efeito do alimento nas reservas lipídicas do adulto parasitoide parece ocorrer pela possibilidade de sua preservação, quando da disponibilidade de outras fontes de nutrientes ao longo da vida adulta.

A disponibilidade de alimento e/ou sua utilização na fase adulta pode influenciar o estado fisiológico e a ecologia comportamental de parasitoides, podendo o parasitoide forragear por alimento ou hospedeiro (JERVIS; KIDD, 1995; SIROT; BERNSTEIN, 1996). Essas decisões envolvem questões relacionadas à probabilidade futura de reprodução e à expectativa de vida do inseto, podendo afetar diretamente a eficiência de parasitoides como agentes de controle biológico, alterando, por exemplo, o período de permanência do inimigo natural em determinada área de busca por hospedeiros (LEWIS et al., 1998).

Considerações finais

A diversidade biológica entre parasitoides, as suas variadas estratégias de desenvolvimento e interações com hospedeiros tornam difícil generalizações quanto à bioecologia e à nutrição desse grupo. Apesar da existência de volume considerável de literatura abordando diversos aspectos relacionados à sua bioecologia e nutrição, como comportamento de seleção hospedeira, o efeito da nutrição hospedeira no desenvolvimento do parasitoide, os mecanismos de manipulação do hospedeiro e o efeito da nutrição do parasitoide adulto para alguns grupos de parasitoides, há vários aspectos que ainda devem ser investigados para que possamos melhor conhecer esse grupo de insetos. Investigações que busquem relacionar os aspectos do desenvolvimento envolvidos na ecologia nutricional de parasitoides com o primeiro e segundo níveis tróficos são extremamente importantes para informações consistentes visto o efeito das interações entre os diferentes níveis tróficos na ecologia nutricional de parasitoides. Essas informações são extremamente importantes do ponto de vista biológico, mas também têm implicações práticas, já que estão diretamente envolvidas com a eficiência desses insetos como agentes de controle biológico.

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Capítulo 21

Percevejos predadores (Heteroptera)

Vanda H. P. Bueno

José C. Zanuncio

Introdução

A crescente preocupação com a saúde humana e com o ambiente, o rápido desenvolvimento de resistência por insetos-praga aos produtos fitossanitários e a busca por uma agricultura mais sustentável prometem fazer do controle biológico o maior componente de programas de proteção de cultivos no futuro. Liberações periódicas de inimigos naturais deverão ser mais econômicas do que os métodos tradicionais, como o controle químico, para a maioria dos sistemas de cultivo, assim como farão declinar os custos de produção e de transporte desses inimigos. Também a conservação de inimigos naturais se tornará importante prática, acompanhando o movimento em direção a sistemas de cultivos mais sustentáveis. Assim, inimigos naturais, como os insetos predadores, terão papel importante dentro de programas de controle biológico envolvendo o uso de insetos entomófagos. Alguns grupos de predadores apresentam espécies que se distinguem, atualmente, como efetivos agentes de controle biológico na supressão de populações de pragas.

Apesar de a maioria dos trabalhos sobre insetos predadores terem até agora focado os coccinelídeos (Coccinellidae) e os crisopídeos (Chrysopidae), nos últimos anos tem havido interesse crescente por percevejos predadores Heteroptera tanto do ponto de vista de perspectivas ecológicas como daquelas aplicadas, colocando-os como importantes componentes da fauna de artrópodes em habitat natural e manejado.

Alguns atributos de heterópteros predadores, como se alimentar de plantas ou de material vegetal, e a predação intraguilda, prometem mudar os pontos de vista sobre a dinâmica populacional de insetos e a estrutura comunitária e funcional em ecossistemas terrestres. Heteroptera é um grupo conveniente para estudo com interessante comportamento de zoofitofagia facultativo. Talvez nenhum outro táxon tenha diversidade de hábitos alimentares tão grande, tal que fitofagia e zoofagia possam ser tratadas como extremos de uma contínua estratégia de alimentação.

Muitos heterópteros predadores são, na atualidade, importantes por sua contribuição para o controle natural de numerosas pragas. Também, a disponibilidade e o uso comercial de vários desses percevejos predadores como agentes de controle em programas de controle biológico aumentativo de pragas em sistemas agrícolas, florestais e agroflorestais têm aumentado bastante nos dias atuais. Várias espécies de Orius (Anthocoridae) já são produzidas em criação massal e liberadas em cultivos sob sistemas protegidos, principalmente na Europa, para o controle biológico de tripes. Predadores generalistas da família Anthocoridae (Orius), juntamente com Pentatomidae (Podisus) e Miridae (Macrolophus e Dicyphus), são considerados higher-order predators e de grande interesse por parte das biofábricas ou companhias que produzem inimigos naturais (BRODEUR et al., 2002). Em cultivos em casas de vegetação, esses predadores são usualmente liberados como uma segunda linha de defesa, quando populações de pragas atingem altas densidades, e acredita-se que a sua interferência com outros inimigos naturais, em termos de predação intraguilda, é menos importante em casas de vegetação do que em agroecossistemas anuais ou perenes.

Assim, existem aplicações diretas de predadores Heteroptera para o manejo de pragas tanto acerca do controle biológico natural como o aumentativo. Segundo Albajes e Alomar (1999), vários exemplos de estudos de controle natural e controle biológico por conservação de inimigos naturais nativos mostram que predadores generalistas, frequentemente um complexo deles, têm impacto considerável, constituindo-se em componentes significativos de limitação da presa e podendo ser responsáveis pela redução da taxa de aumento de pragas potenciais ou por reduzir picos de infestações.

Entre os heterópteros predadores mais frequentemente encontrados em agroecossistemas estão aqueles dos gêneros Orius (Anthocoridae), Geocoris (Lygaeidae), Nabis (Nabidae) e Macrolophus (Miridae), com abundância relativa, variando grandemente entre os cultivos. E, embora sejam denominados de predadores polífagos ou generalistas, muitos deles podem, entretanto, apresentar preferência acentuada por poucas espécies e, assim, ter características similares às de um predador mais especializado.

No entanto, é importante também ressaltar que muitos heterópteros predadores apresentam o hábito de se alimentar de materiais ou partes das plantas. No caso da maioria de representantes da família Anthocoridade, embora o hábito predatório seja bem conhecido, e alguns serem efetivos membros de um complexo de predadores, o hábito de se alimentar de plantas de algumas espécies dessa família não é muito bem conhecido e documentado. Espécies de Orius são registradas como tendo o pólen como alimento alternativo, especialmente o pólen de milho.

Em razão de outros predadores Heteroptera serem conhecidos por consumir alimento de plantas (p. ex., Nabidae, Lygaeidae), não é surpresa, segundo Latin (1999), que outros façam o mesmo. Carayon (1961) menciona que a maior parte das espécies que pertencem ao gênero Geocoris são fitófagos e somente duas espécies, Geocoris pallens (Stal) e Geocoris atricolor Montandon (ambas de origem Neártica), têm sido descritas como predadores de tripes (RIUDAVETS, 1995). De fato, eles são onívoros e frequentemente se alimentam de sucos de plantas.

Dentro do gênero Nabis, que reúne principalmente espécies predadoras, quatro delas têm sido descritas como predadores de tripes (Thysanoptera) (RIUDAVETS, 1995); no entanto, com o intuito de obter água, espécies de Nabis usam a seiva da planta, podendo causar-lhe dano. Na família Miridae, espécies de origem Paleártica dos gêneros Dicyphus e Macrolophus são descritas como polífagas, mas podem ser, entretanto, fitófagas na ausência da presa.

Todavia, o fato de muitos heterópteros predadores serem zoofitófagos pode ser fonte de boa estratégia para o seu uso em controle biológico de pragas. Na Região Mediterrânea, por exemplo, existe um complexo de predadores da família Miridae com hábitos zoofitófagos que têm papel importante na regulação de pragas em cultivos de hortaliças. Esses predadores são usados em estratégias de controle biológico inoculativos e conservativos, principalmente, em cultivos de tomate, e são bastante apreciados pelos agricultores por causa de sua polifagia, o que permite aos percevejos mirídeos controlar mais de uma praga ao mesmo tempo (CASTANÉ et al., 2003). Outros grupos de heterópteros predadores incluem aqueles nos gêneros Podisus, Brontocoris e Supputius (Pentatomidae, Asopinae), Zelus e Sinea (Reduviidae). A ocorrência de pentatomídeos em plantios de eucalipto parece ser mediada por semioquímicos, pois Podisus nigrispinus (Dallas) apresentou maior número de visitas em plantas de Eucalyptus pellita com lagartas e injúrias por Thyrinteina arnobia (Stoll) (Lepidoptera: Geometridae) do que naquelas sem injúrias, com injúrias mecânicas ou com injúrias desse herbívoro, mas sem esse lepidóptero-presa (CAVALCANTI et al., 2000).

Logo, o conhecimento da nutrição de insetos entomófagos tem aumentado muito nas últimas duas décadas, o qual tem coincidido com a emergência de uma visão ecológica unificada da nutrição, denominada de ecologia nutricional, que focaliza as interações da nutrição, ecologia, comportamento e fisiologia. Segundo Thompson (1999), a aplicação dessa proposição ao entendimento dos hábitos alimentares e requerimentos nutricionais de adultos entomófagos, por exemplo, tem levado ao uso de alimentos suplementares para aumentar a eficácia desses insetos benéficos nos agroecossistemas. A mesma perspectiva aplicada ao entendimento da fisiologia e da nutrição da fonte de utilização e alvo para o desenvolvimento de tecnologia de cultura in vitro para a criação de parasitoides e predadores na ausência de seus hospedeiros e presas, também, tem produzido resultados excelentes.

No caso de insetos predadores, a provisão da nutrição ótima é acompanhada por uma interação ecológica tritrófica envolvendo a entomofagia, a presa ou o segundo nível trófico e o primeiro nível trófico, o alimento da presa e, muito frequentemente, a planta. Assim, a coexistência de hábitos fitófagos e zoófagos em Heteroptera toma grande importância com o reconhecimento dos papéis exercidos por tais predadores como agentes de controle biológico de pragas de importância econômica.

A maioria dos insetos é bastante específica quando escolhem por seu alimento, incluindo os predadores, e mesmo predadores generalistas manifestam uma hierarquia de preferência por diferentes presas (SADEGHI; GILBERT, 1999). Então, surge uma questão: o que determina se um inseto em particular se alimentará de qualquer alimento? Segundo Gilbert (2005), a ideia de uma comunidade interativa sugere que a resposta para essa questão leva não meramente à disponibilidade e à adequabilidade do próprio alimento, mas também à rede embutida na cadeia alimentar na qual um relacionamento alimentar ou particular ocorre.

No caso de predadores, existem poucas diferenças entre as exigências nutricionais e o que a presa fornece; como resultado dos custos da captura da presa, o conteúdo da toxina da presa e os riscos da mortalidade durante o forrageamento são provavelmente mais importantes. Predadores generalistas respondem com ataque predatório a todas as presas potenciais de tamanho apropriado que revelam algumas características comuns muito simples, como, por exemplo, o movimento. Eles atacam ampla faixa de presas potenciais, independentemente de sua qualidade alimentar, e têm que aprender quais presas são de alta e de baixa qualidade. Também eles necessitam capturar a presa para serem capazes de avaliá-la apropriadamente. Especialistas são seletivos antes da captura da presa e mudam a preferência somente dentro de uma extensão limitada, enquanto generalistas são inicialmente não seletivos, mas se tornam incrivelmente seletivos como resultado da experiência. Também, segundo Coll (1998), a maioria dos estudos de interações entre predadores Heteroptera e plantas são limitados a um pequeno número de gêneros pertencentes às famílias Anthocoridade, Lygaeidae, Miridae, Nabidae, Pentatomidae e Reduviidae e, normalmente, voltados às interações em sistemas manejados.

Uma característica única de muitos heterópteros predadores é o hábito de se alimentar de material de planta e isso é importante não somente para sustentar o predador na ausência de presas, mas também para aumentar o fitness do predador quando usado como suplemento à dieta com presa. Ruberson e Coll (1998) mencionaram que existem três linhas de pesquisa que precisam ser exploradas com heterópteros predadores: a primeira está relacionada à caracterização do seu impacto predatório na dinâmica de sistemas agrícolas e naturais; a segunda requer elucidação de aspectos da sua sistemática filogenética e ecologia geral, e a terceira diz respeito ao desenvolvimento de métodos eficientes para produção, comercialização e formas de liberação desses predadores.

Assim, dentro desses vários parâmetros e com o crescente interesse pelo uso do controle biológico de pragas, a presença de predadores Heteroptera em ecossistemas natural e manejado, tendo como presas várias espécies-praga de importância agrícola e florestal, assim como o seu papel no controle natural, têm influenciado na busca pela informação nutricional e ecológica de alguns desses predadores, visando ao aumento e à otimização de sua eficiência e à utilização como agentes de controle.

Habitat e distribuição

A fauna de predadores Heteroptera em agroecossistemas varia grandemente na composição das espécies, assim como na abundância relativa comparada a outros grupos de predadores. Globalmente, heterópteros predadores parecem ser mais abundantes em cultivos anuais no campo do que em cultivos de hortaliças ou fruteiras. Entretanto, espécies dentro da família Miridae podem ser mais bem representadas em cultivos arbóreos ou perenes, como os de maçã e nozes. Espécies do gênero Orius (Anthocoridae) parecem ocorrer em números significativos em ampla variedade de cultivos, incluindo aqueles em condições de campo, como cultivos anuais de hortaliças (tomate) e de fruteiras (maçã e citrus), e também em muitos cultivos de hortaliças e ornamentais em sistemas protegidos. Os antocorídeos são encontrados em uma grande variedade de camadas ou extratos nos ecossistemas naturais. Latin (2000) menciona que Orius spp. ocorre principalmente no extrato denominado forb, o qual, de acordo com a teoria de Lawton (1983), é de baixa complexidade estrutural, composto por plantas sem vasos lenhosos, de estrutura simples e floração anual, no qual se enquadra a maioria das plantas cultivadas e invasoras. A diversidade de habitats dentro da categoria forb, na qual a maioria das espécies de Orius é encontrada, provavelmente reflete a sua adaptabilidade. Poucas espécies estão presentes na categoria arbustiva e, menos ainda, sobre árvores.

Estudos têm demonstrado que o predador Orius insidiosus (Say) é coletado nas culturas de milho (Zea mays), milheto (Pennisetum glaucum), sorgo (Sorghum spp.), feijão (Phaseolus vulgaris), girassol (Helianthus annuus), alfafa (Medicago sativa), soja (Glycine max), crisântemo (Chrysanthemum spp.), tango (Solidago canadensis) e cartamus (Carthamus tinctorius) e nas plantas invasoras picão-preto (Bidens pilosa), caruru (Amaranthus sp.), losna-branca (Parthenium hysterophorus) e apaga-fogo (Alternanthera ficoidea). Orius thyestes Herring é encontrado nas plantas invasoras picão-preto, caruru e apaga-fogo. Orius perpunctatus (Reuter) e Orius sp. são coletados principalmente nas plantas invasoras picão-preto, caruru e apaga-fogo, e no milho. Foi constatado que muitas dessas plantas são reservatórios naturais para esses predadores, em termos de habitat, abrigo, presas e pólen, e que, se for manejado adequadamente o ambiente agrícola, plantas cultivadas e invasoras podem promover a conservação de várias espécies de Orius (SILVEIRA et al., 2003). No campo, inflorescências de picão-preto são tidas como habitat para várias espécies de tripes, além de possuírem pólen (BUENO, 2000; SILVEIRA et al., 2005). A distribuição de plantas de fumo dentro de casas de vegetação com plantio de tomate é importante para que o percevejo predador Macrolophus caliginosus Wagner (Miridae) possa se manter e migrar para as plantas de tomate, de modo a controlar a mosca-branca (Bemisia spp.) (ARNÓ, 2000).

Assim, a abundância de predadores pode ser também influenciada pela presença/ausência de certas plantas invasoras ou de cobertura que contenham pólen, néctar floral ou extrafloral, sementes e seiva. No entanto, é difícil separar a influência da abundância da presa da disponibilidade de importantes recursos da planta fornecidos pelas plantas associadas. Elkassabany et al. (1996) verificaram que O. insidiosus foi coletado em várias plantas invasoras quando estas estavam em floração e hospedando altas densidades de tripes. Também foi observado por Silveira et al. (2005) que diferentes espécies de Orius e tripes ocorrem simultaneamente em diversas plantas no mesmo habitat, indicando associações positivas e negativas entre esses organismos.

Predadores heterópteros como Anthocoridae e Geocoridae são conhecidos por se alimentarem e se beneficiarem de néctar de plantas de algodão. Segundo Butler et al. (1972), o néctar extrafloral de plantas de algodão é rico em açúcares e contém um número de aminoácidos, muitos dos quais essenciais para o crescimento e o desenvolvimento de insetos. Inimigos naturais generalistas, isto é, aqueles que se alimentam de uma variedade de espécies herbívoras e frequentemente usam fontes alimentares alternativas, como pólen e néctar, deverão especialmente se beneficiar da diversificação de plantas graças às várias fontes alimentares disponíveis nesses habitats (Figura 1). E muitos predadores Heteroptera atacam uma ampla faixa de taxa e estágios de presas e frequentemente se alimentam de material de planta. Portanto, se a diversidade na comunidade de plantas promove o crescimento das populações dos predadores, é esperado que esse grupo de inimigos naturais seja mais abundante em habitats diversos do que naqueles mais simples.

Figura 1. (A) Brontocoris tabidus (Heteroptera: Pentatomidae) exercendo fitofagia em folha de Eucalyptus urophylla; (B) Adulto de Orius insidiosus (Heteroptera: Anthocoridae) alimentando-se de tripes em folha de roseira.

Foto A: José Cola Zanuncio

Foto B: Bruno Freitas de Conti

Também o tamanho das espécies de heterópteros predadores parece ter influência na sua distribuição em agroecossistemas. Adultos desses predadores apresentam variação no tamanho do corpo entre 2 mm e 10 mm, sendo que as espécies de Orius (Anthocoridae) estão entre as menores (< 2 mm de comprimento) e as maiores estão entre os Pentatomidae e Reduviidae, usualmente excedendo os 10 mm. Espécies maiores (> 10 mm) são menos abundantes em agroecossistemas do que aquelas de menor tamanho, como antocorídeos e Nabidae.

Vários fatores ecológicos podem influenciar a escolha de habitat e a abundância relativa dos heterópteros predadores em muitos ecossistemas e, particularmente, em agroecossistemas. Melhor conhecimento desses fatores poderá aumentar nossa habilidade para o incremento de populações endêmicas desses predadores indiretamente através de estratégias práticas como modificação do habitat, evidenciando, assim, o papel que eles desempenham em termos de agentes de controle biológico.

Características alimentares

O alimento afeta a distribuição, a abundância e os aspectos biológicos, como fecundidade, longevidade e taxas de desenvolvimento de Heteroptera predadores (MOLINA-RUGAMA et al., 2001). A manutenção de populações desses inimigos naturais, em habitats com escassez de presas, depende da sua capacidade de alocar recursos energéticos para atividades específicas (LEGASPI; LEGASPI JUNIOR, 1998). Em baixa disponibilidade de presas, a energia deve ser racionada para a reprodução, pois, do contrário, reduzirá a sobrevivência e a capacidade de permanência desses predadores nesses agroecossistemas. Dessa forma, Heteroptera predadores reduzem o esforço reprodutivo para favorecer sua longevidade (WIEDENMANN; O’NEIL, 1990; LEGASPI et al., 1996; MOURÃO et al., 2003). Esse fenômeno, segundo Stearns (1994), é conhecido como trade-off fisiológico, que consiste na necessidade de um organismo alocar a energia para dois ou mais processos que competem diretamente, entre si, por recursos limitados dentro de um mesmo indivíduo. Existem pelo menos 45 tipos de trade-offs, dos quais os mais estudados são a reprodução e a sobrevivência (longevidade), as reproduções atuais e futuras, reprodução atual e crescimento e reprodução atual e condições fisiológicas.

A ocorrência de trade-off em predadores Heteroptera favorece a utilização desses predadores em programas de controle biológico de pragas, por permitir sua permanência no ambiente por maior período de tempo em escassez de presas ou em condições ambientais adversas (LEGASPI; LEGASPI JUNIOR, 1998). Os trade-offs mais comuns para esses predadores estão entre longevidade versus fecundidade (Molina-RUGAMA et al., 2001; MOURÃO et al., 2003) e oviposição versus conteúdo de lipídios (LEGASPI et al., 1996; LEGASPI; LEGASPI JUNIOR, 1998).

O trade-off entre longevidade e fecundidade foi estudado para o predador Podisus rostralis (Stål) sob diferentes intervalos de alimentação, com larvas de Tenebrio molitor L. (Coleoptera: Tenebrionidae) durante 24 horas a cada1, 2, 4, 8 e 16 dias. O período de oviposição e os números de posturas, ovos, ovos por postura e de ninfas apresentaram correlação linear negativa com o aumento do intervalo de alimentação, mas a longevidade desse predador não foi afetada, sugerindo trade-off com a longevidade, a qual foi mantida à custa da reprodução (MOLINA-RUGAMA et al., 1998). De forma semelhante, Podisus maculiventris (Say) teve menor reprodução e longevidade inalterada quando esse predador teve escassez alimentar de larvas de T. molitor (WIEDENMANN; O’NEIL, 1990). P. nigrispinus (= Podisus sagitta) teve resposta semelhante com baixa disponibilidade de larvas de Galleria mellonella (L.) (Lepidoptera: Pyralidae) (De CLERCQ; DEGHEELE, 1992). Além disso, o fornecimento de larvas de T. molitor, para fêmeas de Supputius cincticeps (Stål) durante 24 h a cada 1, 2, 4, 6 ou 8 dias, reduziu a porcentagem de fêmeas com posturas, o período de oviposição e o número de posturas, de ovos e de ninfas com o aumento do intervalo sem presa. No entanto, a longevidade desse predador não foi afetada com trade-off característico entre longevidade e fecundidade (MOURÃO et al., 2003).

Fêmeas do predador P. maculiventris apresentaram trade-offs entre oviposição e conteúdo de lipídios, com maior conteúdo de lipídios no corpo gorduroso e menor oviposição em escassez de presas (LEGASPI; O’NEIL, 1994; LEGASPI et al., 1996). Em regiões temperadas, o predador O. insidiosus passa o inverno como adulto, semelhante à maioria dos predadores Heteroptera, em diapausa reprodutiva (RUBERSON et al., 1991; 1998; Van den MEIRACKER, 1994). Sua condição de diapausa é mais rapidamente reconhecida em fêmeas, as quais apresentam estruturas reprodutivas grandemente reduzidas (desenvolvimento ovariano reduzido) e corpos com maiores teores de gordura. Segundo Ruberson et al. (2000), fêmeas de Anthocoridae acumulam mais lipídios do que os machos, o que pode contribuir para maior longevidade entre elas.

Assim, o conteúdo de lipídios no corpo gorduroso de insetos desempenha papel na alocação de reservas de energia por ser fonte de energia metabólica armazenada, em longo prazo, para esses insetos (DOWNER, 1985). Dessa forma, um alto conteúdo de lipídios no corpo gorduroso de percevejos predadores indica processo de conservação de energia em condições desfavoráveis (LEGASPI et al., 1996).

Evolução de herbivoria e carnivoria

Entre os fatores que afetam o ciclo de vida de um inseto estão a variação na qualidade e a disponibilidade do alimento, que ocorrem no âmbito individual, de espécie ou interespecífico. Tal variabilidade pode ter efeitos profundos na evolução do histórico de vida dos insetos (DENNO; DINGLE, 1981). Um predador generalista é capaz de atacar diversas espécies de presas durante seu ciclo de vida, tendo, assim, probabilidade de alteração das diferentes características biológicas, dependendo da espécie de presa consumida.

Também, no caso dos insetos predadores, a habilidade para sobreviver com pequenas quantidades de alimento é crítica sob condições de escassez. Alguns predadores podem reduzir a sua oviposição e as taxas de alimentação para sobreviver a baixas densidades de presas; assim, a energia não seria gasta na procura da presa e a progênie subsequente encontraria presa suficiente para o seu desenvolvimento. Esse predador é capaz de aumentar a sua alimentação e oviposição após um período de falta de alimento; consequentemente, tem sua sobrevivência aumentada e fica mais tempo no ambiente de sua presa quando em baixas densidades da presa (CHUA; MIKIL, 1989). O processo de seleção natural molda as estratégias de um histórico de vida de um organismo para maximizar a reprodução em um dado conjunto de condições ambientais. O pentatomídeo predador P. maculiventris não tem que se alimentar de presas para produzir ovos. E uma vez que as presas são encontradas, a energia proveniente desse encontro pode ser usada para aumentar a população do predador (WIEDENMANN et al., 1996).

Uma espécie pode adotar uma estratégia selecionada de r, K ou A e procurar pelo balanço entre sobrevivência e reprodução, de acordo com os fatores do ambiente e os limites de sua fisiologia. Esses processos de adaptação e sobrevivência têm papel central no entendimento de como a evolução trabalha, segundo Legaspi e Legaspi Junior (1998). O comportamento de alimentação proporciona excelente foco para investigar a integração das influências internas e externas do comportamento e suas consequências, tais como efeitos no ciclo de vida tanto em escala imediata como evolucionária.

Predadores Heteroptera podem exercer a fitofagia por adaptações no aparelho bucal e no complexo enzimático digestivo. Eles podem ter evoluído de fitófagos sugadores de seiva que perderam a membrana peritrófica e adquiriram membranas perimicrovilares para assegurar uma absorção eficiente de dietas diluídas à base de aminoácidos (TERRA, 1991). A presença de enzimas como pectinases e amilases, comuns em percevejos fitófagos, em alguns predadores Heteroptera, mostra a adaptação desses insetos para se alimentar de tecidos vegetais (COHEN, 1996). Isso é importante, pois tecidos vegetais possuem ampla variedade de nutrientes disponíveis aos insetos, como amido e lipídios armazenados no mesófilo foliar, e altas concentrações de açúcares e baixos teores de proteínas e aminoácidos nos tubos crivados do floema (GIAQUINTA, 1983), enquanto o xilema apresenta, na seiva, aminoácidos, vitaminas, minerais e mais de 98% de água (BRODBECK et al., 1990).

A utilização de radiomarcador identificou os locais de alimentação na planta (floema, mesófilo ou xilema) por O. insidiosus. A água foi a principal substância obtida por esse predador em plantas de soja a partir do xilema, embora tenha, também, reduzida ingestão de amido, açúcares e aminoácidos do mesófilo foliar. No entanto, a alimentação no mesófilo foliar pode ter sido subestimada pelo fato de a passagem de cloroplastos ser limitada pelo diâmetro reduzido do canal alimentar de O. insidiosus e a comprovação da alimentação no mesófilo foliar de plantas de soja ter sido baseada na presença de cloroplastos no intestino desse predador (ARMER et al., 1998).

A evolução de herbivoria e de carnivoria em Heteroptera é controversa. Cobben (1979) sugere que a carnivoria foi o estilo de vida ancestral, enquanto Sweet (1979) argumenta que formas ancestrais foram fitófagas. Apesar disso, a predominância e a importância da carnivoria em Heteroptera são bem estabelecidas, e a fitofagia provavelmente tem contribuído para a abundância de alguns grupos de heterópteros predadores. Aqueles que habitam muitos sistemas agrícolas, particularmente cultivos anuais, encontram extrema variação temporal e espacial na abundância de presas (WIDENMANN; O’NEIL, 1990). Assim, adaptações de espécies de predadores que permitem subsistência sob tais condições variáveis possibilitam o sucesso dessas espécies em sistemas de cultivos anuais. Wiedenmann e O’Neil (1992) sugerem que certos predadores têm apresentado comportamento de busca de presas e estratégias de ciclo de vida que permitem a eles sobreviverem e se reproduzirem quando as presas são escassas. A fitofagia é provavelmente uma característica adaptativa em tais circunstâncias.

Entre os Heteroptera, os Cimicomorpha, que são predadores, têm uma herança ininterrupta e mais longa de predação do que os seus parceiros Pentatomomorpha, os quais evidentemente são relacionados como predadores, mas provenientes de famílias predominantemente com hábitos fitófagos. Dessa maneira, insetos predadores das duas infraordens apresentam algumas diferenças bastante acentuadas, as quais refletem diferenças no seu histórico evolucionário (COHEN, 1998) (Tabela 1). A evolução da predação em Arthropoda de hábitos terrestres é rica com exemplos de mudanças nos hábitos tróficos de fitófagos para predadores e vice-versa. E isso é bastante notável em Heteroptera, em parte, resultado de características especiais do aparato de alimentação (COHEN, 1990) e do trato alimentar (GOODCHILD, 1966). Melhor compreensão é vista em Geocorizae, a qual reúne Cimicomorpha (com famílias predominantemente carnívoras) e Pentatomomorpha (com famílias fitófagas). Entretanto, a família Miridae (Cimicomorpha) consiste principalmente de representantes que se alimentam de plantas, com somente entomófagos facultativos (Lygus spp., WHEELER, 1977) e poucos predadores obrigatórios (p. ex., Deraeocoris spp.). A maioria das famílias em Pentatomomorpha consiste de fitófagos, com poucas incursões em predação, como em Acanthosomatinae e Asopinae na família Pentatomidae. Entre os Lygaeidae, os quais normalmente se alimentam de sementes (ou de seiva), estão os Geocorinae, os quais têm habito predatório, alguns com hábitos facultativos, ou seja, alimentam-se de plantas.

Tabela 1. Relação evolucionária e taxonômica de Heteroptera.

Heteroptera
Formas onívoras, habitantes do litter, envolvem alimentação por ruptura e penetração
Grupos terrestres
Pentatomomorpha |  | Cimicomorpha |
Alimentação pelo estilete disposto em uma bainha, em seiva, e por ruptura e penetração em sementes ou presas; habilidade para secretar uma bainha ou borda salivar onde o estilete é retido; fitófagos | Carnívoros |
Pentatomidae | Lygaeidae | Estilete com bainha ou borda salivar presente em algumas espécies | Retorno à alimentação em plantas
Carnívoros |  | Formas predatórias Anthocoridae | Miridae
Asopinae | Geocorinae | Nabidae |
|  | Reduviidae |

Fonte: Cohen (1998).

Com relação ao manuseio, Cimicomorpha tem um tempo de manuseio da presa mais curto e enzimas salivarias e venenos mais potentes do que os de Pentatomomorpha. Os primeiros apresentam glândula vesicular acessória, a qual pode promover diluição mais eficiente e redução na viscosidade do que aquela obtida pelos Pentatomomorpha, já que neste último faltam vesículas nessa glândula. Assim, os Cimicomorpha parecem ser mais avançados bioquímica e fisiologicamente para a utilização mais rápida da presa do que os Pentatomomorpha.

A onivoria, quando uma espécie se alimenta de dois ou mais níveis tróficos, é comum para os insetos predadores, particularmente nos Heteroptera (Figura 1). Essa condição fornece flexibilidade ecológica por oferecer recursos complementares para que sobrevivam quando os recursos em um nível trófico for de baixa qualidade ou indisponíveis. Estudos indicam que, se alimentando de mais de um nível trófico, representantes da família Geocoridae obtêm recursos complementares que permitem a esses onívoros sobreviver quando recursos de um nível trófico são de baixa qualidade (por exemplo, pulgões) ou quando recursos de um nível trófico são totalmente indisponíveis (por exemplo, a presa). Assim, segundo Eubanks e Denno (1999), a dinâmica de insetos onívoros é mais intimamente associada com a variação em suas plantas hospedeiras e não com mudanças na densidade de suas presas. Insetos onívoros parecem perseguir recursos em níveis tróficos inferiores e dos quais eles se alimentam, nesse caso, as plantas, e não em recursos superiores na cadeia alimentar (exemplo, a presa).

A maioria das espécies conhecidas de predadores da família Anthocoridae tem o hábito predatório, predam pequenos insetos, como tripes, cochonilhas, pulgões, psilídeos, ácaros e ovos de vários insetos, particularmente ovos de Lepidotera. Espécies de Orius são bastante vorazes em todos os estágios de desenvolvimento ativo, descobrindo suas presas pelo tato e pela visão; e a antena é a região mais sensível do corpo (MALAIS; RAVENSBERG, 2003). Esse hábito predatório é bem conhecido, entretanto não ocorre o mesmo com o de alimentação em plantas que é pouco documentado. Em algumas espécies de Orius tem sido demonstrado o consumo de pólen (SALAS-AGUILAR; EHLER, 1977; ARMER et al., 1998), embora a evidência seja de que o pólen funciona como um alimento alternativo na escassez de presas e que esse hábito é facultativo na maioria das espécies do gênero.

Assim, a característica onívora (fitofagia e fenômeno trade-off fisiológico) de muitos heterópteros predadores pode ser considerada como uma estratégia adaptativa para a manutenção das populações dos predadores no campo, quando a população de presas é escassa (COCUZA et al., 1997; EUBANKS; DENNO, 1999), permitindo que se estabeleçam no cultivo antes das pragas (ALBAJES; ALOMAR, 1999). Também revela a especialização desses organismos em permanecerem em agroecossistemas com baixa disponibilidade de alimentos. Como o pólen e o néctar são fontes de aminoácidos e açúcares, muitas vezes, dieta básica e essencial para a maturação de ovos, tornam os predadores onívoros mais capazes de explorar o ecossistema e sobreviver naturalmente quando os recursos alimentares se tornam escassos. No entanto, deve-se também considerar que a fitofagia pode apresentar implicações negativas, pois alguns predadores Heteroptera podem ser vetores de agentes fitopatogênicos (HARRIS; MARAMOSCH, 1990), causar algum dano à planta (MALAIS; RAVENSBERG, 2003) ou ser prejudicados por plantas resistentes (PFANNENSTIEL; YEARGAN, 1998).

A ingestão de material de plantas pode aumentar as taxas de desenvolvimento e de reprodução de mirídeos facultativos. Entretanto, ao se alimentar de sucos de plantas, podem ocorrer implicações negativas para o controle biológico se a alimentação resultar em perdas econômicas. Malausa e Trottin-Caudal (1996) relataram que M. caliginosus somente causa marcas de alimentação no fruto de tomate a densidades extremas, sendo, então, considerados inofensivos para o cultivo. Sampson (1996) e Van Schelt et al. (1996) referiram dano de M. caliginosus em botões florais de tomate-cereja e gérbera quando a presa está em baixa densidade no final do cultivo. Marcas de alimentação em frutos de tomate por Dicyphus tamaninii Wagner e Dicyphus errans Wolff têm sido relatadas em baixas densidades de presas. Entretanto, nunca foram observados efeitos causados por D. tamaninii Wagner e M. caliginosus sobre o crescimento vegetativo de tomates após 8 anos de uso no campo de um programa de MIP baseado na conservação desses dois mirídeos. Além disso, nenhum dano em frutos de pepino por D. tamaninii foi observado em experimentos em campo e em gaiolas, a despeito das altas taxas de presa para predador.

Não se pode generalizar sobre a habilidade de heterópteros predadores subsistirem como herbívoros. Por exemplo, a habilidade para completo desenvolvimento somente em alimento vegetal indica a importância potencial da fitofagia; entretanto, a inabilidade para se desenvolver em somente um tipo de planta pode não descrever completamente a extensão na qual o predador pode utilizar a fitofagia durante o seu ciclo de vida. Alguns predadores podem necessitar de uma combinação de espécies de plantas ou componentes da planta (néctar, pólen, sementes) para obter os nutrientes essenciais para crescimento, desenvolvimento ou mesmo reprodução.

Mecanismo de alimentação

O mecanismo de alimentação de Heteroptera está entre os mais especializados dos artrópodes. Esse mecanismo é do tipo não refluxo, no qual enzimas digestivas são originadas de glândulas salivares e injetadas dentro da presa para iniciar uma série de ciclos caracterizados pelo fluxo de um único caminho, ou seja, vindo da presa para dentro do intestino, onde a digestão é completada. O tempo de manuseio da presa é um importante fator na resposta funcional dos predadores (HASSEL, 1978) e, portanto, é um determinante do impacto ecológico desses predadores.

A predação está presente em ambas as infraordens de Heteroptera terrestres, Pentatomomorpha e Cimicomorpha, e o tempo de manuseio da presa é mais curto entre os últimos do que para os Pentatomomorpha de tamanhos similares. Essa relação é verdadeira para ambos os sexos e é atribuída às diferenças na cinética das suas enzimas digestivas. Proteinases, amilases, lipases e fosfolipases salivares são encontradas em ambas as infraordens, mas proteinases isoladas de Cimicomorpha têm taxas maiores de atividade, enquanto amilases são mais consistentemente presentes em Pentatomomorpha. Hialuronidases são relatadas somente na saliva de Cimicomorpha. Bainhas alimentares (orla alimentar) são produzidas por Cimicomorpha incluindo indivíduos de Anthocoridade, Nabidae e Reduviidae, mas não em Miridae (COHEN, 1998).

Frequentemente, entre os heterópteros predadores, somente uma porção da parte nutricional da presa é ingerida, fenômeno conhecido como consumo parcial da presa (LUCAS, 1985). Porém, embora as presas sejam consumidas parcialmente, esses predadores são altamente eficientes na extração de nutrientes da presa, com ingestão e absorção maiores que 80% e 90%, respectivamente, do que eles ingerem. A base disso é a digestão extraoral, que permite a seleção de estruturas específicas da presa, ricas em nutrientes. A eficiência é aumentada, segundo Cohen (1998), tanto pelo movimento de precisão dos estiletes, em que estruturas sólidas são dilaceradas, como por injeção de enzimas que atacam substratos específicos, tais como proteínas, lipídios, polissacarídeos e ácidos nucleicos. A especificidade de tais enzimas garante que somente certas estruturas da presa serão liquefeitas, diluídas e sugadas pelo canal alimentar e prontas para a ingestão pelo predador.

Heterópteros predadores aumentam a sua alimentação injetando enzimas digestivas em locais específicos da presa. Esses predadores apresentam a chamada preparação da presa, uma vez que fazem a sua liquefação (KASPARI, 1990). A taxa total de digestão-ingestão é de 25 µL (25 mg)/h (COHEN; TANG, 1997); entretanto, a ingestão real deve ser muito mais rápida do que isso porque essa observação inclui o tempo gasto para liquefação e digestão da presa. A proporção exata de material sólido/água durante a ingestão não é conhecida, mas medida na composição do alimento, durante vários estágios de alimentação, por heterópteros predadores, indica concentrações de sólidos variando ao redor de 50% (COHEN, 1998). Esses predadores aplicam a secreção salivar estritamente na parte externa da parede do corpo da presa, onde permanece como uma borda ou orla salivar que cola a ponta do lábio no lado externo da cutícula da presa. Essa borda ou orla salivar era conhecida como estruturalmente associada com insetos que se alimentam de plantas, sendo, assim, característica exclusiva de Pentatomomorpha. No entanto, essa composição foi também observada em predadores de três famílias de Cimicomorpha (Anthocoridae, Nabidae e Reduviidae) (COHEN, 1990), mas não é observada, como dito anteriormente, na família Miridae. Existe, então, no ato alimentar dos predadores succívoros, a produção de uma borda ou orla salivar que auxilia na apreensão da presa, fixando o lábio do hemíptero ao exoesqueleto da presa. Essa borda ou orla salivar nos fitossuccívoros se estende até o interior da planta, formando uma bainha para facilitar ou dar desenvoltura aos estiletes no ato da alimentação.

Fitofagia

Várias observações no campo sugerem que por meio do estágio adulto insetos predadores usam amplamente as plantas como a principal fonte de nutrição (espécies não predadoras no estágio adulto) ou como nutrição suplementar (espécies predadoras no estágio adulto) (THOMPSON, 1999). Em uma perspectiva evolucionária, é tentador especular sobre os benefícios da planta em providenciar alimentos que são acessíveis aos predadores de artrópodes.

No caso dos heterópteros predadores, embora estejam entre as espécies de predadores mais abundantes em muitos sistemas agrícolas, existe ainda um entendimento rudimentar sobre a biologia e a ecologia da maioria das espécies em agroecossistemas. É certo que a literatura é repleta de observações de espécies predadoras que se alimentam de plantas ou algum material vegetal, mas esse fenômeno somente tem sido estudado com algum detalhe em certos grupos de Heteroptera. No geral, a fitofagia é considerada um importante fator que permite a esses predadores colonizar cultivos antes da chegada da praga, e possibilita a sobrevivência durante os períodos em que a presa é escassa. Cabe salientar que o alimento vegetal pode também representar importante complemento para uma dieta carnívora.

A capacidade de uso de material vegetal, além do consumo de presas, representa um aspecto interessante no hábito alimentar de predadores Heteroptera (EUBANKS; DENNO, 1999; COLL; GUERSHON, 2002; EVANGELISTA JUNIOR et al., 2003, 2004; ZANUNCIO et al., 2004). Dessa forma, esses inimigos naturais são considerados onívoros por se alimentarem em mais de um nível trófico. No entanto, a alimentação exclusiva sobre plantas não permite que a maioria dos Heteroptera predadores alcance a fase adulta (NARANJO; GIBSON, 1996; LEMOS et al., 2001). Isso mostra que a alimentação em presas é essencial para esses inimigos naturais completarem seu ciclo de vida, por isso, denominados zoofitófagos, sendo a zoofitofagia uma forma especial de onivoria (COLL, 1998; COLL; GUERSHON, 2002; LALONDE et al., 1999). Alguns estudos têm demonstrado que algumas espécies de Orius, embora possam se alimentar da planta, não podem sobreviver inteiramente sem alimento animal. O. insidiosus, tendo se alimentado de plantas de milho, resultou em desenvolvimento, mas gerou fêmeas inférteis; Orius vicinus (Ribaut) originou adultos de menor tamanho e com alterações estruturais (ASKARI; STERN, 1972).

Existem pelo menos três explicações funcionais para a utilização de plantas por insetos zoofitófagos: a) equivalência – a planta fornece nutrientes suficientes para substituir o tecido animal quando este é escasso; b) facilitação – a planta fornece algum componente nutricional que auxilia a carnivoria; e c) independência – a planta fornece nutrientes essenciais não disponíveis nos tecidos animais (GILLESPIE; McGREGOR, 2000).

Assim, estudos têm demonstrado que os benefícios da fitofagia são específicos para cada espécie e dependentes da idade do predador, da qualidade da presa e dos componentes da planta na dieta. Naranjo e Gibson (1996) sugerem que espécies das famílias Anthocoridae e Miridae podem ser os únicos heterópteros predadores capazes de substituir inteiramente a fitofagia pela carnivoria. Porém, outros estudos têm demonstrado que, embora a maioria dos heterópteros predadores faça uso da alimentação em recursos provenientes de plantas, não existe dúvida de que a carnivoria seja o principal nicho alimentar de muitas espécies desse grupo de predadores. Naranjo e Gibson (1996) analisaram várias espécies de heterópteros predadores e concluíram que os antocorídeos O. insidiosus e Orius tristicolor White podem ser os únicos entre esses predadores que apresentam a habilidade para o completo desenvolvimento ninfal em dietas à base de plantas. Entretanto, também salientam que a adição de presas como tripes, ácaros ou ovos de Lepidoptera à dieta de feijão-verde ou pólen reduziram o tempo de desenvolvimento em 22% e 29%, respectivamente. Essas duas espécies de Orius completaram seu desenvolvimento em vagens de feijão, mas apresentaram alta mortalidade (SALAS-AGUILAR; EHLER, 1977; RICHARDS; SCHMIDT, 1996).

Também a sobrevivência de antocorídeos pode ser aumentada grandemente com dieta à base de presas. Nesse contexto, é importante salientar que a qualidade da presa é bastante importante, talvez mais para os adultos dos predadores do que para as suas ninfas. A fecundidade de alguns predadores do gênero Orius é aumentada quando presas são adicionadas, em especial ovos de Lepidoptera (MENDES; BUENO, 2001; MENDES et al., 2005b; CARVALHO et al., 2005a, b), à dieta à base de plantas (pólen), e a fecundidade e a longevidade reduzidas quando o pólen sozinho foi suplementado com tripes. Hulshof e Linnamaki (2002) concluíram que o pólen de pinus e os ovos de Anagasta kuehniella (Zeller) (Lepidoptera: Pyralidae) preencheram os requerimentos de alimento alternativo para O. laevigatus em condições de laboratório; esses alimentos deram suporte à fecundidade do predador mesmo na ausência do tripes como presa e também tiveram efeito positivo ou nenhum efeito sobre a sua taxa de predação.

Segundo Van den Meiracker (1999), a taxa de oviposição de O. insidiosus aumentou com a densidade da presa (ovos de A. kuehniella) até atingir um platô. Fêmeas desse predador alimentadas com ovos de A. kuehniella colocaram cerca de nove vezes mais ovos (195,3 ovos) do que aquelas alimentadas com Aphis gossypii Glover (Hemiptera: Aphididae) (20 ovos), e três vezes mais ovos do que aquelas alimentadas com Caliothrips phaseoli (Hood) (Thysanoptera: Thripidae) (70 ovos) (MENDES et al., 2002). Ovos de Helicoverpa zea (F.) (Lepidoptera: Noctuidae) foram nutricionalmente superiores do que o pulgão Acyrthosiphon pisum (Harris) (Homoptera: Aphididae) como presa ao predador Geocoris punctipes (Say). Esse predador sobreviveu quatro vezes mais quando se alimentou de ovos do que de pulgões; e somente aqueles indivíduos que se alimentaram de ovos completaram o desenvolvimento e atingiram o estágio adulto (EUBANKS; DENNO, 2000).

Tal relação entre densidade ou qualidade da presa e fecundidade é comumente encontrada em artrópodes predadores e em vários outros predadores Heteroptera, como Anthocoris confusus Reuter (EVANS, 1976) e P. maculiventris (LEGASPI; O’NEIL, 1994). Em um modelo simples, Beddington et al. (1976) descreveram a relação entre alimento ingerido e fecundidade. Eles assumiram que, abaixo de certo limite, todo o alimento ingerido é alocado para a manutenção do metabolismo e que a energia excedente acima desse limite é linearmente relacionada à fecundidade. Mendes et al. (2002) verificaram que o tipo de presa tem um efeito diferencial no tempo de desenvolvimento dos diferentes estádios de O. insidiosus e que a fecundidade também é diretamente influenciada pela qualidade de sua dieta.

Por sua vez, a extensão de qual parte ou recurso da planta pode ser usada como fonte de nutrientes varia taxonomicamente. Alguns representantes da família Anthocoridade podem completar o desenvolvimento ninfal e se reproduzir tendo somente o alimento de plantas, embora em uma extensão limitada. Naranjo e Gibson (1996) verificaram a característica onívora do gênero Orius e observaram que estes são capazes também de se alimentar de pólen de diferentes plantas e de atuar ocasionalmente como sugadores. Entretanto, de acordo com Loomans et al. (1995), uma prova ocasional com o rostro não é prejudicial às plantas e tal comportamento do predador, provavelmente, serve para obtenção de água, já que este não é capaz de sobreviver somente do tecido da planta.

Vários predadores das famílias Lygaeidae, Miridae e Pentatomidade podem desenvolver-se nos seus vários estádios em certos alimentos de plantas e alguns predadores pentatomídeos não exigem alimento no primeiro ínstar. Em contrapartida, mesmo que algumas espécies das famílias Nabidae e Reduviidade possam extrair umidade e nutrientes úteis de certas plantas, sua habilidade para fazê-lo é relativamente limitada.

Assim, a qualidade do alimento da planta também influencia significativamente a extensão na qual a fitofagia pode ser usada para suportar tanto o desenvolvimento como a sobrevivência. O predador G. pallens pode desenvolver-se até o quinto ínstar e a sobrevivência do adulto é aumentada aproximadamente quatro vezes em néctar de algodão; entretanto, com seiva da folha do algodão não ocorre desenvolvimento a partir do primeiro ínstar. Já G. punctipes se desenvolveu até o quinto ínstar em feijão-verde ou semente de girassol, mas poucos indivíduos se desenvolveram até mesmo no segundo ínstar, quando se alimentaram de folhas de soja, e nenhum desenvolvimento ocorreu em folhas de algodão. Seiva de folha de algodão também foi de pouco ou nenhum valor nutritivo para representantes de Nabidade e Reduviidade, embora pólen e sementes de girassol ou feijão-verde possam garantir a sua sobrevivência por semanas.

O pentatomídeo Brontocoris tabidus (Signoret) parece ser o percevejo predador que é melhor beneficiado com o suplemento de plantas (Figura 1A). A sobrevivência da fase ninfal e o peso de fêmeas desse predador foram maiores com mudas de Eucalyptus urophylla, E. camaldulensis ou E. grandis e pupas de Tenebrio molitor L. do que apenas com pupas de T. molitor. Além disso, B. tabidus teve maiores números de ovos e de ninfas por fêmea e maior viabilidade de ovos com mudas de E. urophylla e pupas de T. molitor do que apenas com pupas de T. molitor (ZANUNCIO et al., 2000), mostrando a importância de material vegetal na produção massal desse predador. Além disso, esse predador teve maior sobrevivência ninfal e peso de fêmeas com plantas de E. cloeziana e pupas de T. molitor e maior número de posturas por fêmea, de ovos por postura, de ovos por fêmea, de ninfas por fêmea e de ninfas por postura do que apenas com pupas de T. molitor. De forma semelhante, B. tabidus apresentou maior número de posturas por fêmea, de ovos e ninfas por postura, de ovos e ninfas por fêmea e maior porcentagem de eclosão de ninfas com plantas de E. cloeziana ou Psidium guajava e pupas de T. molitor do que apenas com pupas de T. molitor (MEDEIROS et al., 2003).

A alimentação em mudas de E. urophylla e em larvas de Musca domestica L. (Diptera: Muscidae) aumentou a sobrevivência da fase ninfal e o peso de ninfas de quinto estádio e de fêmeas de P. nigrispinus do que com apenas larva de M. domestica (ZANUNCIO et al., 2002). Ademais, o fornecimento de plantas de algodoeiro ou tomateiro e pupas de T. molitor aumentaram a sobrevivência da fase ninfal, o peso de machos e fêmeas, a taxa diária de oviposição, o número de ovos e ninfas por fêmea e as taxas líquida de reprodução (R0) e infinitesimal de aumento populacional (rm) de P. nigrispinus (OLIVEIRA et al., 2002). De forma semelhante, o suplemento de folhas de algodoeiro e larvas de Alabama argillacea (Hueb.) (Lepidoptera: Noctuidae) e água aumentou o peso de adultos, o período de oviposição e o número de posturas e de ovos por fêmea de P. nigrispinus (LEMOS et al., 2001).

Embora a seiva da planta seja necessária para a população de M. caliginosus se desenvolver bem, ela é insuficiente para o completo desenvolvimento de uma população. Quando fêmeas são alimentadas somente com seiva colocam poucos ovos e as ninfas (se similarmente privadas de presas) não sobrevivem (MALAIS; RAVENSBERG, 2003). Assim, não se pode generalizar sobre a habilidade de heterópteros predadores subsistirem como herbívoros. Por exemplo, a habilidade desses predadores para completar desenvolvimento somente sobre alimento de planta sinaliza a importância potencial da fitofagia; entretanto, a não habilidade para se desenvolver em somente um tipo de planta pode não descrever inteiramente a extensão para a qual o predador pode utilizar fitofagia durante o seu ciclo de vida. Alguns predadores podem necessitar de uma combinação de espécies de plantas ou componentes da planta (néctar, pólen, sementes) para obter os nutrientes essenciais para crescimento, desenvolvimento ou mesmo reprodução. O suprimento alimentar vegetal pode ser essencial para o desenvolvimento e reprodução de predadores que predam presas de baixa qualidade, mas pode ter efeito de menor valor nos parâmetros do ciclo de vida daqueles que se alimentam de presas de alta qualidade, como ovos de insetos.

A importância da fitofagia é provavelmente melhor medida como um complemento ao alimento composto pela presa porque a maioria dos heterópteros predadores regularmente se alimenta de uma mistura de presas e de alimento vegetal na natureza. Mas é óbvio também que a polifagia tem papel central na história de vida e na ecologia populacional de predadores Heteroptera.

Interação planta e predadores

Na interação predador–planta, os predadores Heteroptera podem sofrer efeitos diretos e indiretos das plantas em termos de alimentação e abrigo ou habitat. Esses efeitos são advindos das características das plantas sobre os predadores em relação à sua distribuição pela planta, oviposição, comportamento de busca ou forrageamento, local do habitat da presa, sobrevivência e abundância. Segundo Coll (1998), toda a informação com relação aos efeitos das plantas sobre os predadores Heteroptera poderá ser usada para: a) aumentar a atividade e eficiência de populações de predadores que ocorrem naturalmente por meio da diversificação de plantas; b) maximizar a compatibilidade da atividade desses predadores e outras medidas de controle de pragas (particularmente aquelas referentes às práticas culturais e à resistência de plantas); c) desenvolver protocolos de amostragens efetivos; d) aumentar a taxa de estabelecimento de espécies produzidas massalmente e aquelas exóticas introduzidas (por meio da seleção de locais de liberação com recursos apropriados como abrigo e oviposição); e) criação massal de percevejos heterópteros predadores; e f) avaliar os riscos potenciais associados às liberações aumentativas de predadores Heteroptera (dano na planta e transmissão de fitopatógenos, entre outros).

Arquitetura da planta

A arquitetura da planta, sua superfície e textura frequentemente influenciam a diversidade e a abundância de insetos (LAWTON, 1983). Plantas maiores e complexas estruturalmente tendem a hospedar mais espécies de insetos porque elas proporcionam grande variedade de alimento, locais de oviposição, abrigo para passar o inverno, assim como microclimas mais diversos do que aquelas plantas estruturalmente mais simples. Assim, semelhantes a muitos herbívoros, os predadores Heteroptera exibem distribuição preferencial para estruturas de plantas que hospedam as suas presas. Por exemplo, somente 35% dos adultos de O. insidiosus habitam a parte inferior da folhagem da planta de tomate, enquanto 80% o fazem em folhas de milho e de feijão (COLL et al., 1997). Já O. tristicolor procura mais a área laminar do que as nervuras das folhas de algodão; O. insidiosus gasta 55% de seu tempo de busca próximo às nervuras de folhas de tomate e de feijão, mas somente 15% perto das nervuras em folhas de milho (COLL, 1998).

Levantamentos realizados por Silveira et al. (2003) mostraram a presença dos antocorídeos O. insidiosus, O. thyestes e O. perpunctatus em famílias de plantas como Amaranthaceae, Compositae, Gramineae e Leguminosae que, aparentemente, não apresentam semelhanças quanto à arquitetura, mas que apresentam floração anual, indicando que, além da presença do pólen nas flores, características como abrigo e alimento alternativo podem ter sido fatores que influenciaram a ocorrência desses predadores. O antocorídeo Anthocoris nemorum (L.) teve sua presença bastante afetada quando houve a redução de locais de abrigo na porção inferior de plantas utilizadas como cercas vivas, ou de locais que abrigavam presas alternativas (POLLARD, 1968).

Muitos dados sugerem, entretanto, que a resposta de heterópteros predadores à diversificação de habitat é altamente variável, o que pode dificultar inferências mais amplas sobre a importância da diversificação do habitat no aumento desses predadores. Em termos práticos, na maioria das vezes, é necessário determinar como o manejo de um cultivo em particular afeta a atividade desses predadores. Tolerância por plantas invasoras nos campos de cultivo e manipulação da vegetação próxima pode favorecer populações dos predadores M. caliginosus (ALOMAR et al., 1994), Anthocoris spp. e Orius spp. (SCUTAREANU et al., 1993). Assim, o conhecimento realístico da estrutura de plantas cultivadas, por exemplo, é útil no entendimento das habilidades de um taxa de predadores como os Heteroptera.

Pólen e nectários

Muitos heterópteros predadores são mais abundantes em flores e/ou em outras partes da planta que oferecem pólen ou néctar (SHIPP et al., 1992). Orius spp. habita primariamente o disco central da flor de girassol e a panícula do sorgo, ou soja em florescimento, axilas de folhas de milho, flores de crisântemo. O. laeviagatus é mencionado ser mais frequente nas flores e assim fazer melhor uso do pólen. Kiman e Yeargan (1985) demonstraram que o número de ovos colocados por O. insidiosus não foi alterado quando este foi alimentado com ovos de Heliothis virescens (F.) (Lepidoptera: Noctuidae) e pólen; Coccuzza et al. (1997) mostraram que as fêmeas desse predador colocaram 40% mais ovos em folhas de pimentão quando foi acrescentado pólen à dieta com ovos de A. kuehniella. Segundo os autores, a presença de pólen intensifica a taxa de desenvolvimento e também melhora as taxas de sobrevivência de algumas espécies de Orius. Entretanto, todas as espécies se desenvolvem melhor quando existe uma fonte alimentar viva (presa) disponível. Foi verificado também que algumas espécies de Orius não podem sobreviver somente com seiva da planta. Ninfas de O. insidiosus que se alimentaram de pólen demoraram cerca de 1,3 a 1,4 vez mais para se tornarem adultos, mas apresentaram melhor ou igual sobrevivência comparadas com aquelas que se alimentaram de tripes, ácaros ou ovos de H. virescens. Similarmente, ninfas de O. tristicolor demoraram 1,2 a 1,5 vez mais para completar o desenvolvimento em feijão-verde ou pólen comparado com tripes, mas a sobrevivência foi mais alta quando estas se alimentaram de presas. Já 2% de ninfas de G. punctipes testadas atingiram o estágio adulto tendo como alimento feijão-verde ou sementes de aveia; entretanto, esses indivíduos levaram cerca de duas vezes mais para atingirem a fase adulta do que aqueles que tiveram como alimento presas (NARANJO; GIBSON, 1996).

Estudos têm demonstrado que o pólen pode aumentar a capacidade de oviposição e diminuir a taxa de emigração de alguns predadores de um cultivo em casas de vegetação. Em plantios de pepino, populações de O. laevigatus invariavelmente declinam após a liberação desse predador para o controle de tripes, necessitando de repetidas liberações para atingir suficiente controle da praga, enquanto em plantios de pimentão, a população de O. insidiosus permanece constante mesmo na ausência do tripes-presa (Van RIJN; SABELIS, 1993; CHAMBERS et al., 1993; Van den MEIRACKER, 1999). Orius majusculus (Reuter) estabeleceu-se mais rapidamente em plantios de pimentão do que em outros cultivos e foi notório que isso resultou da adequabilidade do pólen como uma fonte alimentar suplementar. Esses predadores deverão usar o pólen do pimentão como alimento alternativo, enquanto em muitas variedades de pepino falta o pólen. Isso sugere que o suplemento de alimento alternativo deverá facilitar as introduções preventivas de predadores (HULSHOF; LINNAMAKI, 2002).

No entanto, o efeito do pólen nas diversas características biológicas de diferentes heterópteros predadores deve ser cuidadosamente analisado, considerando-se as diferentes espécies, assim como o fato de que diferentes plantas possuem distintas composições químico-físicas do pólen. O. insidiosus completou o desenvolvimento em pólen de Acer spp. (McCAFFREY; HORSBUGH, 1986) e fêmeas ovipositaram quando consumiram pólen de plantas cultivadas, como o milho (Zea mays) e o sorgo (Sorghum bicolor), e das invasoras, como picão-preto (Bidens pilosa) e caruru (Amaranthus sp.); entretanto, o número de ovos foi baixo (SILVA; BUENO, 2006). Fêmeas alimentadas com pólen de milho e sorgo colocaram maior número de ovos (11,7 e 8,7 ovos, respectivamente) do que aquelas alimentadas com pólen de picão-preto e de caruru (2,3 e 3,5 ovos, respectivamente).

Nectários extraflorais podem representar outra importante fonte de alimento para algumas espécies de percevejos predadores. Segundo Scott et al. (1988), menos de 50% de predadores Heteroptera foram encontrados em cultivares de algodão sem nectários do que em cultivares com nectários florais. Enquanto O. insidiosus e algumas espécies de Nabis foram menos abundantes em algodão sem nectários, populações de G. punctipes, Geocoris uliginosus (Say) e a maioria de Nabis spp. não diferiram entre cultivares com e sem nectários florais. Bugg et al. (1987) encontraram que várias espécies de heterópteros predadores sobreviveram por períodos prolongados em condições de campo quando presas foram escassas e plantas com nectários extraflorais estavam presentes (p. ex., a invasora Polygonum aviculare). Yokoyama (1978) observou que G. pallens e O. tristicolor se alimentaram de nectários extraflorais em plantas de algodão e sugeriu que o néctar provavelmente seja uma importante fonte alimentar somente quando as presas são escassas. Essa observação é apoiada por estudos mostrando que o consumo de néctar por G. punctipes é reduzido quando presas estão disponíveis ao predador (SCHUSTER; CALDERON, 1986).

O néctar e o pólen têm originalmente evoluído para o seu papel na reprodução da planta e/ou na atração de polinizadores. Entretanto, dado que parte do pólen cai para as folhas mais baixas, e néctar, exsudatos e sucos das plantas são também fornecidos extrafloralmente, pode-se supor que a acessibilidade, a qualidade e a quantidade desses alimentos têm sido providenciadas por meio da seleção natural para plantas que aumentem a eficiência do terceiro nível trófico e se dirigem para monopolizar esses benefícios grandemente para eles próprios ou para sua prole. Se plantas individuais podem ganhar os benefícios, depende do grau em que suas competidoras vizinhas também ganham e da extensão para a qual os alimentos providenciados pelas plantas são usados por outros organismos que não são benéficos ou mesmo são prejudiciais às plantas. Pragas também podem utilizar o pólen como alimento, o que não, necessariamente, invalida a interação mutualística entre plantas e inimigos naturais de seus herbívoros (BRONSTEIN, 1994). Entretanto, se o pólen atrai não somente os artrópodes predadores, mas também os herbívoros, então ele causa o aumento da taxa de contato predador-presa, o que pode beneficiar a planta. Na realidade, pode-se dizer que existe um espaço para a hipótese sobre mutualismos planta-predador, mas seus testes finais vão exigir muito trabalho experimental.

Também, a despeito da importância de alimentos suplementares para insetos adultos entomófagos, pouco é conhecido sobre as suas exigências específicas. As exigências nutricionais do estágio adulto de predadores podem variar e ser influenciadas pelo fato de estes serem predadores. Todos os predadores adultos exigem presas para uma oviposição sustentada. Embora o completo desenvolvimento dos requerimentos nutricionais de insetos entomófagos não tenha sido extensivamente investigado, estudos indicam, segundo Thompson (1999), que esses insetos não têm requerimentos nutricionais qualitativos distintos ou não usuais. Predadores generalistas, como os heterópteros, são capazes de atacar diversas espécies de presas durante a sua vida e, assim, de alterar as diferentes características de sua biologia, dependendo da espécie de presa e/ou alimento consumido.

Sazonalidade e microhabitat

Mudanças na disponibilidade de alimento durante a estação frequentemente levam a alterações na distribuição de predadores Heteroptera pela planta. Estudos conduzidos por Dicke e Jarvis (1972) e Coll; Bottrell (1991) indicaram que várias espécies de Orius colonizam pendões de milho para se alimentar de tripes e de pulgões. No entanto, o predador procura se alimentar de pólen nas axilas das folhas quando a população da presa declina durante a emissão do pendão. Mais tarde, com o aparecimento das espigas, coloniza as espigas de milho, onde se reproduz e se alimenta dos cabelos frescos, dos ovos de insetos e das larvas jovens, e, finalmente, deixa a planta velha do milho (no final do ciclo de cultivo) para colonizar plantas mais atrativas e que tenham pólen. Cultivos de soja também são hospedeiros para O. insidiosus, o qual aumenta a sua população na época da emissão do botão floral. Tanto no caso do milho como da soja, Dicke e Jarvis (1972) e Isenhour e Yeargan (1981) concluíram que a abundância dos predadores deve-se à presença de pólen e de tripes nas estruturas florais de ambas as plantas. O risco de canibalismo também pode afetar a distribuição; Van den Meiracker e Ramakers (1991) encontraram principalmente adultos (67%) e ínstares mais velhos (27%) de O. insidiosus presentes nas flores, enquanto a população sobre folhas consistiu principalmente de ínstares mais jovens (88%). Ínstares mais jovens, provavelmente, teriam melhor acesso ao pólen nas flores (presas foram quase ausentes), mas eles também se deparariam com o risco da predação intraespecífica e, assim, se restringiriam à alimentação sobre pólen de flores presente nas folhas.

Também a distribuição de heterópteros predadores pode ser influenciada pelos microclimas existentes nas diferentes partes da planta. Ninfas do antocorídeo A. confusus gastam 65% de seu tempo imóveis em caules e em pecíolos de feijão (EVANS, 1976) e O. tristicolor usa as junções entre as nervuras foliares do algodão como locais de descanso. Em milho, O. insidiosus parece ser atraído para a condição melhor de umidade presente em algumas estruturas da planta.

Tricomas e textura da superfície foliar

O comportamento de forrageamento de heterópteros predadores pode ser influenciado pela textura da superfície foliar ou pela presença de tricomas. Observou-se que o antocorídeo A. nemorum foi menos efetivo no seu comportamento de busca sobre folhas com cera do que em folhas pilosas. Adultos de O. insidiosus se locomovem com maior dificuldade em superfícies foliares na parte inferior da planta de soja do que na parte superior, presumivelmente, por causa da presença de tricomas mais longos e densos nessa porção da planta. A alta densidade de tricomas também foi a causa da baixa velocidade de forrageamento desse predador em folhas de tomate comparado com as de feijão (COOL; RIDGWAY, 1995). É relatado ainda que a estrutura complexa da superfície da folha de tomate, decorrente da presença de tricomas, além de interferir na capacidade de busca do predador, também proporciona maior refúgio e proteção para a presa ao ataque do predador, o que pode acarretar um efeito negativo das plantas de tomate sobre a habilidade de busca de O. insidiosus. Estudos conduzidos por Soglia e Bueno (2007) demonstraram que quando O. insidiosus foi mantido sobre duas cultivares de crisântemo, com diferentes densidades de tricomas, não apresentou alteração no seu desenvolvimento e na sua oviposição. Entretanto, o consumo de ninfas do pulgão Aphis gossypii pelo predador foi influenciado pelas duas cultivares de crisântemo. Ninfas presentes em cv. White Reagan, cuja folha apresenta maior densidade de tricomas, foram mais consumidas pelas fêmeas do predador.

O mirídeo predador Macrolophus caliginosus Wagner aparenta não ter problemas com os tricomas glandulares presentes na planta de tomate. Os adultos são encontrados em brotos em crescimento e ao longo dos pecíolos. Ninfas são principalmente encontradas no lado superior das folhas, e os adultos são bons voadores e se dispersam com facilidade (MALAIS; RAVENSBERG, 2003).

Locais de oviposição

Entre os fatores que podem afetar a distribuição do predador nas plantas estão a preferência por locais de oviposição de suas fêmeas e a sobrevivência diferencial do ovo. Segundo Isenhour e Yeargan (1981) e Coll (1998), espécies que depositam seus ovos endofiticamente apresentam grande especificidade quanto ao local de oviposição. A viabilidade dos ovos depende dos locais em que as fêmeas ovipositam, preferencialmente as regiões meristemáticas das plantas. Além disso, as características do substrato, sobretudo rigidez e umidade, podem também influenciar na sua aceitação para a reprodução do predador (Van den MEIRACKER; SABELIS, 1999).

Alguns estudos demonstram que o percevejo predador O. insidiosus deposita a maioria dos ovos próximos ou nos brotos de crescimento; talvez como resultado disso, as ninfas dos primeiros ínstares são mais abundantes nas folhas, e aquelas dos últimos ínstares nas flores (Van den MEIRACKER; RAMAKERS, 1991). Também essa preferência das fêmeas para ovipositar em estruturas específicas das plantas foram registradas quando a presa estava presente para O. tristicolor, A. confusus, A. nemoralis e A. nemorum (ASKARI; STERN, 1972; EVANS, 1976; SIGSAARD, 2005) e ausente para O. insidiosus (COLL et al., 1997). Aparentemente, não estão envolvidos estímulos químicos da planta usada para oviposição desses predadores, mas apenas as propriedades físicas têm papel decisivo (TOMMASINI, 2003). A arquitetura da planta, o tamanho, a forma, a cor, a presença de tricomas, a abundância de artrópodes-presa, a facilidade do predador em encontrar a presa, além da presença de pólen, podem estar ligados a essa preferência (COLL, 1998). Segundo esse autor, o predador possui, na mesma planta, local preferencial para oviposição, o qual envolve também a facilidade de inserção do ovipositor e a adequabilidade da planta para o desenvolvimento dos ovos.

A oviposição desses predadores é concentrada no topo das plantas e em regiões de crescimento em razão de: a) o tecido da planta ser mais tenro, o que facilitaria a inserção do ovipositor; b) essas regiões favorecerem abrigo e refúgio para fêmeas e ovos; e c) da ocorrência de pólen em resposta à proximidade das flores. Depois de ser aceito pelas fêmeas para oviposição, o substrato deve ter condições, especialmente de umidade, para manter os ovos durante a formação do embrião. Taxas de oviposição de G. punctipes (Say) foram influenciadas pela espécie de planta, mas não pela densidade da presa (NARANJO; STIMAC, 1985).

Predadores do gênero Orius possuem complexa relação tritrófica (Figura 2), pois a planta, além de servir como substrato de oviposição, é utilizada como fonte de água e nutrientes ao predador (COLL, 1998). Além disso, segundo Armer et al. (1998) há ampla variedade de nutrientes disponíveis em diversos locais das plantas e em diferentes concentrações; o floema, por exemplo, possui baixas concentrações de açúcares e proteínas. Segundo esses autores, O. insidiosus obtém água no xilema e ingere pequenas concentrações de açúcares e aminoácidos, alimentando-se do mesófilo.

Figura 2. Fluxograma da relação tritrófica do predador Orius insidiosus (Say).

Fonte: Coll (1998).

Fêmeas de O. insidiosus submetidas aos testes, com e sem chance de escolha, em diferentes substratos de oviposição (caule de caruru, Amaranthus viridis; caule e vagem de feijão, Phaseolus vulgaris; vagens de feijão-de-vagem e inflorescências de picão-preto, Bidens pilosa) preferiram ovipositar em inflorescências de picão-preto. Também houve indicação de que este foi o mais adequado como substrato de oviposição, as fêmeas apresentaram melhor desempenho reprodutivo, em termos de maiores períodos de pré-oviposição e oviposição, fecundidade (número total de ovos/fêmea) e longevidade (MENDES et al., 2005a). Testes com caules de poaia-do-campo (Spermacoce latifola, Rubiaceae) revelaram menor período de oviposição, longevidade e número de ovos/fêmea para o mesmo predador.

Assim, várias plantas e/ou partes delas são mencionadas como substrato de oviposição para heterópteros predadores que apresentam postura endofítica. No entanto, considera-se que existem certas preferências quanto a esses diferentes tipos de substrato. Espécies europeias de Orius spp. colonizaram e foram capazes de se reproduzir em plantas de pimentão, morango, feijão e pepino, mas não naquelas de tomate (RIUDAVETS; CASTAÑÉ, 1994). Ferguson e Schmidt (1996) também encontraram grande diferença no número de ovos por fêmea de O. insidiosus em plantas de tomate, pimentão e pepino, sendo a última a mais aceita para oviposição. Esses autores ressaltaram que a porção da planta preferida para oviposição em todas as cultivares foi o pecíolo, por ser uma região em que o tecido é mais tenro. Caules, pecíolos e axilas das folhas também foram os locais de oviposição preferidos pelo antocorídeo O. laevigatus (CHAMBERS; LONG, 1992). Algumas espécies de predadores da família Miridae, entretanto, colonizaram e reproduziram-se em plantas de tomate, pepino e feijão. Os ovos de M. caliginosus são colocados em nervuras de folhas mais velhas, no pecíolo das folhas e no caule principal.

Essas preferências de locais de oviposição por vários heterópteros predadores podem envolver a facilidade de inserção do ovo ou do ovipositor, ou a adequabilidade de diferentes plantas e/ou partes/secções destas para o desenvolvimento do ovo. Cabe ressaltar que algumas plantas podem também, segundo Ferguson e Schmidt (1996) e Mendes et al. (2005a), afetar adversamente o desenvolvimento, a sobrevivência, a oviposição e a capacidade de busca de O. insidiosus. Isso pode ser válido para muitos outros heterópteros predadores que apresentam relação tritrófica com as plantas.

Muitos fatores químicos e físicos podem ser apontados como atrativos para um substrato de oviposição, como os voláteis liberados pelas plantas, a textura e a espessura do tecido, ou até mesmo a combinação de todos esses (critérios multissensoriais), sendo mencionado que a espessura do substrato pode ser o fator mais significativo para predadores do gênero Orius, pois seus ovos são, de maneira geral, colocados em regiões de “dobras” da planta. Outro aspecto a ser observado é que, como regra geral, os insetos apresentam o comportamento de ovipositar em substratos que garantam o desenvolvimento da fase jovem, assegurando a sobrevivência da espécie, e que, de acordo com Coll (1998), insetos predadores preferem colonizar estruturas da planta que ofereçam maiores recursos alimentares. A evolução de ambos, insetos e plantas, ocorre de forma conjunta e é baseada numa dependência mútua, podendo a planta oferecer local de abrigo, alimentação e outros em troca de, essencialmente, transporte de pólen ou defesa contra pragas (SHOONVHEN, 1999), a qual representa o principal papel de heterópteros predadores.

Diapausa

Diapausa é um componente crítico do ciclo de vida de muitas espécies de insetos. Por meio de seus processos fisiológicos, comportamentais e, em alguns casos, morfológicos, o inseto obtém algum nível de proteção das intempéries sazonais.

Poucos dados estão disponíveis sobre a síndrome da diapausa em predadores Heteroptera, no entanto, esse parece ser um fenômeno bastante comum entre esses predadores nas regiões temperadas e, particularmente, mais divulgado entre as diferentes espécies do gênero Orius (Anthocoridae) (RUBERSON et al., 1998) (Tabela 2). Estudos mais recentes (ARGOLO et al., 2002; SILVEIRA; BUENO, 2003; SILVA et al., 2006) têm demonstrado que para as espécies O. insidiosus e O. thyestes, presentes em regiões neotropicais, a diapausa reprodutiva não ocorre.

Em regiões temperadas, os heterópteros predadores se deparam com uma época ou período em cada ano inadequado para a reprodução e o desenvolvimento, geralmente, o inverno e parte da primavera e outono, exibindo um modelo de atividade sazonal típico de muitas espécies de insetos. Por ser a maioria dos predadores Heteroptera consumidores facultativos de plantas, é sabido que em seus vários habitats, as taxas de desenvolvimento, fecundidade e longevidade são influenciadas tanto pela qualidade da presa como pela qualidade do material de plantas disponível (COLL, 1998). Esse fato contribui para uma considerável variação de habitat específico dentro da estrutura etária das populações no final da estação, isto é, populações não são sincronizadas entre os habitats. Segundo Ruberson et al. (1998), populações de O. insidiosus diminuem em vários habitats tanto quanto o habitat deteriora ou a população da presa declina. Posteriormente, esses predadores desaparecem das plantas no início da metade do outono, antes de se moverem para os locais em que irão passar o inverno ou hibernar.

Muitas espécies passam esse período em estado de diapausa, a maioria como adultos (76,7%), presumivelmente em diapausa reprodutiva, como é o caso de O. insidiosus e da maioria dos heterópteros predadores (Tabela 2). Poucas espécies passam o inverno como ninfas (1,7%, todos membros da família Reduviidae), enquanto outros o fazem na fase de ovo (15,8%, mais frequente entre Nabidae, Miridae e poucos em Pentatomidae). Relativamente, poucas espécies passam o inverno em mais de um estágio (5,8%). A condição de diapausa é mais rapidamente reconhecida em fêmeas, as quais têm as estruturas reprodutivas grandemente reduzidas e focos de gordura desenvolvidos no corpo quando em diapausa.

Tabela 2. Estágio de diapausa e voltismo de alguns predadores Heteroptera.

Família/espécie | Estágio de diapausa | Número de gerações
Anthocoridae |  |
Orius insidiosus | Adulto | 3–5
Orius laevigatus | Adulto | –
Orius majusculus | Adulto | 2–3
Orius tristicolor | Adulto | –
Orius niger | Adulto | 2
Anthocoris nemorum | Adulto | 2–3
Anthocoris nemoralis | Adulto | 2
Anthocoris confusus | Adulto | 1–2
Miridae |  |
Deraeocoris ruber | Ovo | 1
Deraeocoris lutescens | Adulto | –
Dicyphus spp. | Adulto | –
Pentatomidae |  |
Podisus maculiventris | Adulto | 2–3
Podisus modestus | Adulto | 1–2
Perillus bioculatus | Adulto | 2–3
Nabidae |  |
Nabis roseipennis | Adulto | 2–3
Nabis americoferus | Adulto | 2–3
Nabis ferus | Adulto | 1–2?
Reduviidae |  |
Reduvius personatus | Ninfa | 1/2–1
Coranus subapterus | Ovo | 1

Fonte: Ruberson et al. (1998).

Tipicamente esses insetos passam o inverno como indivíduos em habitat, espalhados e abrigados, tais como folhas que compõem o litter ou matéria orgânica, casca de árvore ou gramíneas de inverno, e alguns deles, tipicamente, em associação com outros artrópodes que também têm esse comportamento (HARIZANOVA, 1989). A mortalidade no período de inverno tem sido estudada para poucas espécies, mas parece que ela é alta; alguns dados indicam mortalidade maior que 90% em populações de O. insidiosus no noroeste de Arkansas (EUA) (RUBERSON et al., 1998). Esses autores revelam que os fatores que contribuem para essa mortalidade são desconhecidos. Especula-se que a temperatura parece ter alguma importância, assim como podem estar envolvidas na mortalidade as doenças e a predação.

Durante o processo da diapausa não ocorre agregação dos indivíduos, um comportamento agregativo seria contraproducente para aquelas espécies que continuam a se alimentar durante o inverno, particularmente, em razão da natureza canibal de alguns desses predadores.

Entre as espécies de predadores Heteroptera que entram em diapausa, o fotoperíodo aparece como fator primário ou principal para a indução da diapausa, embora o efeito do fotoperíodo possa ser modificado pelas temperaturas ambientes e, em pelo menos um caso, pela qualidade da presa. Temperaturas constantes são referidas (BECK, 1980) em sua maioria por afetar a curva de resposta ao fotoperíodo de duas maneiras: a) a temperatura pode modificar o comprimento do dia crítico; e b) a temperatura pode modificar o grau em que um inseto responde ao fotoperíodo. Ambas as modificações têm sido encontradas em Heteroptera.

Sensibilidade a fotoperíodos que induzem diapausa ocorre tanto na fase ninfal como adulta, ou em alguma combinação dos dois estágios. Quando a sensibilidade ocorre no estágio ninfal, ela é restrita aos últimos ínstares. O. insidiosus presente em regiões temperadas é fotossensitivo no quarto ínstar em grau limitado, é muito sensitivo no quinto ínstar e nos primeiros 14 dias após a sua emergência. Strains de Orius spp. coletados na Europa (Região Mediterrânea) podem ser menos sensíveis ao fotoperíodo que induz a diapausa reprodutiva do que aqueles strains do norte da Europa.

Taylor e Spalding (1986) mencionam que geralmente o comprimento do dia crítico exigido para induzir uma resposta de diapausa decresce com a latitude. A diapausa em predadores Heteroptera é mantida pelo fotoperíodo curto, ou uma interação de fotoperíodo curto e baixa temperatura; inversamente, longos fotoperíodos e altas temperaturas contribuem para o término da diapausa. Ruberson et al. (1991) e Van den Meiracker (1994) demonstraram que abaixo de 13 horas de luz e a 25 °C, em laboratório, ocorre a indução de diapausa nas populações de O. insidiosus do Hemisfério Norte. A incidência de diapausa nesse predador é de duas semanas após a emergência do adulto a 18 °C em diferentes fotoperíodos (8L:16E, 10L:14E, 11L:13E, 12L:12E, 13L:11E, 16L:8E) foi de 90%, 90%, 85%, 40%, 42%, 25%, respectivamente (Van den MEIRACKER, 1999). Já O. insidiosus, coletado no Brasil, não entrou em diapausa reprodutiva quando mantido em fotofases que variaram de 9 horas a 14 horas de luz a 25 °C (ARGOLO et al., 2002). Também Silveira e Bueno (2003) não identificaram efeitos da alternância de fotoperíodos durante o desenvolvimento pré-imaginal (ovo-ninfa) e a fase adulta na reprodução desse predador a 25 °C±2 °C em laboratório. Já Yeargan e Allard (2002) e Brannon et al. (2006) verificaram que altas taxas de indução de diapausa (> 90%) ocorreram quando o predador G. puctipes foi submetido a comprimento de dia curto durante o desenvolvimento ninfal ou quando foi transferido para comprimento de dia curto no início do segundo, terceiro e quarto ínstares. Todavia, somente 26% entraram em diapausa quando transferidos no início do quinto ínstar. Nenhum indivíduo entrou em diapausa quando transferido para comprimento de dia curto no início do estágio adulto.

O processo de diapausa naqueles predadores heterópteros, que são utilizados como agentes de controle, particularmente de tripes em casas de vegetação, pode conduzir a uma falha quanto ao estabelecimento das espécies e ao controle biológico de sucesso. Como os predadores são criados sob condições de dias longos, após liberação, a diapausa reprodutiva pode ser induzida pelo comprimento de dia curto, apesar de as condições da casa de vegetação permitirem desenvolvimento e reprodução normais.

Como várias espécies de predadores Heteroptera também se alimentam quando estão em diapausa, a disponibilidade de presas pode ser importante na seleção de locais para passar o inverno. Entendimento da diapausa é importante para a produção comercial, pois pode impedir a criação ou ser valiosa ferramenta para armazenamento ou estoque de predadores.

Qualidade e abundância de alimento também podem afetar a indução de diapausa, como em Podisus maculiventris, para os quais a baixa qualidade do alimento alterou o fotoperíodo crítico em direção a um fotoperíodo mais longo, um efeito similar àquele de baixa temperatura, porém mais fraco (GORYSHIN et al., 1988). Entretanto, não é muito claro se a baixa qualidade do alimento atua de modo direto sobre a fisiologia do predador ou indireto no prolongamento do desenvolvimento, aumentando a exposição dos estágios sensíveis para o estímulo de indução de diapausa. Askari e Stern (1972) verificaram que o desenvolvimento de O. tristicolor foi mais rápido a 12 L:12 E do que a 16 L:8 E, a 25,5 °C. Ruberson et al. (1991) encontraram que ninfas de O. insidiosus se desenvolveram mais rápido a 10 L:14 E do que em comprimentos de dias mais longos a 20 °C. Um efeito acelerado de comprimento de dia curto sobre o tempo de desenvolvimento também tem sido observado em outros heterópteros. Isso pode refletir um trade-off entre atingir o estágio de diapausa antes do início das condições desfavoráveis e adquirir reservas metabólicas para a reprodução ou a hibernação.

Em adição ao material da presa, heterópteros predadores também se alimentam dos fluidos das plantas. É possível que a qualidade do material da planta possa atuar como característica adicional ou então modificar o estímulo para a indução da diapausa. Se o alimento (presa ou material da planta, ou ambos) está realmente envolvido na indução da diapausa de outro modo em espécies de predadores, particularmente naqueles que ocorrem em uma variedade de habitat, tal como O. insidiosus, a variedade de presas e materiais de planta disponíveis para ingestão pode modificar o momento e, talvez, a intensidade da indução da diapausa em habitats específicos.

Predação intra e interespecífica

Interações predatórias entre membros da mesma guilda podem ocorrer dentro e entre espécies. Interações que ocorreram entre espécies foram referidas como predação intraguilda (IGP) por Polis et al. (1989) e Polis e Holt (1992) distinguiram essas interações daquelas denominadas intraespecíficas, tais como o canibalismo parental ou entre irmãos. A incidência e as consequências do canibalismo e da predação intraguilda foram revisadas por vários autores, segundo Schmidt et al. (1998). E durante a última década, informações mais detalhadas sobre canibalismo e predação intraguilda entre insetos predadores foram acumuladas, parcialmente como uma consequência do crescente interesse em conceitos como seleção de parentesco, competição interespecifica e controle biológico. Existe crescente evidência de que predadores higer-order, isto é, predadores generalistas de herbívoros que também atacam outros predadores, podem ter efeito significativo em direcionar flutuações de populações de inimigos naturais (ROSENHEIM, 1998). Assim, estudos têm sido focalizados em fatores proximais, como o reconhecimento de parentesco, que pode regular a expressão do canibalismo, e as consequências da predação intraguilda sobre a dinâmica de populações.

Canibalismo

A predação intraespecífica pode ser importante fator na determinação da distribuição e da abundância de predadores. A maioria dos estudos acerca de canibalismo em Heteroptera tem se concentrado naqueles de hábitos aquáticos, principalmente em representantes das famílias Gerridae (CARCOMO; SPENCE, 1993), e Notonectidae (STREAMS, 1992). Entretanto, existem relatos da presença de canibalismo em heterópteros terrestres.

Canibalismo parece ser de ocorrência regular tanto em condições naturais como de laboratório para espécies das famílias Nabidae (BRAMAN; YEARGAN, 1989; LATTIN, 1989) e Lygaeidae (Geocoris spp.) (CROCKER; WITCOMB, 1980). Também, o predador P. maculiventris exibe alta taxa de canibalismo no laboratório e existe pelo menos um relato de canibalismo entre pentatomídeos no campo (BARKER, 1927); também em Reduviidae, dentro dos gêneros Zelus, Sinea e Apiomerus, é comum o canibalismo entre ninfas confinadas. No entanto, não existem relatos na literatura de canibalismo entre reduviídeos em condições naturais. Embora o canibalismo seja frequentemente observado em condições de laboratório, quando imaturos de Sinea diadema (F.) são confinados em pequenas arenas sua frequência varia em resposta a muitos fatores, incluindo a disponibilidade de presas alternativas, a duração da inanição, a idade das ninfas e a complexidade do interior da arena em que estão confinados (SCHMIDT et al., 1998). O canibalismo não é comum entre adultos desse predador (SCHMIDT, 1994) e geralmente envolve fêmeas predando machos de menor tamanho.

O canibalismo tem sido observado em várias espécies de Orius tanto no laboratório (ASKARI; STERN, 1972; MITUDA; CALILUNG, 1989) como no campo (NAKATA, 1994). Segundo Malais e Ravensberg (2003), Orius spp. não hesita em se alimentar de indivíduos da própria espécie. Altas densidades desse predador em sistemas de criação massal podem promover canibalismo e interferência mútua. Evans (1976) encontrou que interferência mútua entre adultos do antocorídeo Anthocoris confusus Reuter levou a um decréscimo na densidade-dependente na produção de ovos e pode, assim, afetar a eficiência de criação.

A disposição dos ovos, se agrupados ou não entre heterópteros predadores, pode ser um fator que leva ao canibalismo. Segundo Polis (1981), colocar ovos em grupos pode ser uma adaptação que permite que alguns indivíduos usem seus aparentados como alimento quando a presa é escassa. No entanto, isso não é frequentemente observado para muitos Heteroptera. O reduviídeo predador S. diadema, por exemplo, coloca seus ovos agrupados, mas as ninfas se dispersam logo após a eclosão e as de 1º ínstar só começam a se alimentar duas horas após a eclosão. Em O. insidiosus é observado que as ninfas de 1º ínstar vivem agrupadas em locais abrigados, e a dispersão inicia-se a partir do 2º ínstar, quando estas passam a viver isoladas em locais também abrigados.

Também é importante mencionar que existe pouca evidência com relação à incidência de reconhecimento de parentais em Heteroptera, e estudos de Taylor e Rosenheim (1998) mencionam que mesmo quando encontros forçados entre coespecíficos ocorrem sob condições artificiais, as interações raramente resultarão em canibalismo, sugerindo que nem indivíduos aparentados nem ninfas não aparentadas são um componente importante da dieta em Heteroptera. De acordo com Hamilton (1964), indivíduos canibais que matam e se alimentam de seus parentais, como progênies e coirmãos, podem realmente decrescer, também em seu fitness, por meio da remoção de seus genes compartilhados ao pool genético.

O canibalismo pode também estar associado a períodos de escassez de alimento e de baixa abundância de presas alternativas (FOX, 1975), assim como de aumento em decorrência da baixa qualidade e quantidade do alimento. Entretanto, não é sempre muito claro se evitar o canibalismo é resultado de um comportamento limitado ou uma consequência do encontro de presas alternativas mais frequentemente do que os coespecíficos. A fome pode afetar a seleção de presas, aumentando o tamanho da amplitude de presas e espécies aceitas por um predador (MOLES; PIETRUSZKA, 1987). Em adição, a fome pode alterar a resposta de um predador ao risco de predação. Predadores privados de alimento podem ser mais prováveis de intensificar os ataques a coespecíficos capazes de efetivos contra-ataques do que predadores saciados.

No geral, os predadores estarão mais dispostos a se dedicarem a comportamentos de risco quando aumenta o seu ganho, ou seja, eles vencem e efetivamente consomem a presa. Assim, o canibalismo não ocorrerá, com frequência, quando presas alternativas forem abundantes, não por que coespecíficos são menos frequentemente encontrados, mas por que predadores que não tenham experimentado escassez de presas adequadas evitam o risco de um ataque pela presa. Taxas de encontro e mudanças no comportamento predatório também podem interagir para produzir um efeito combinado. Evans (1976) não encontrou canibalismo entre ninfas de A. confusus quando a quantidade de alimento foi adequada, mas o canibalismo ocorreu nas menores densidades de presas. A sobrevivência ninfal de O. insidiosus 3 dias após a eclosão não aumentou quando o suprimento alimentar foi reduzido de excessivo para uma quantidade dentro de padrões normais quanto à demanda. Também o consumo e a sobrevivência foram muito baixos quando somente uma ninfa estava presente no recipiente, indicando que o encontro de uma presa, no caso, ovo de A. kuehniella, é difícil para uma ninfa recém-eclodida, mas essencial para a sua sobrevivência. Segundo Van den Meiracker (1999), o canibalismo sobre ovos também ocorre entre os antocorídeos, embora o autor mencione que em colônias-estoque, no laboratório, predadores Orius nunca foram observados predando ovos de coespecíficos. No entanto, o canibalismo em ovos foi observado em A. nemorum (SCHMIDT; GOYER, 1983).

Outro fator que poderia ser associado ao canibalismo seria o predador se alimentar de plantas ou possuir o hábito de beber. Schmidt et al. (1998) observaram que ninfas do reduviídeo predador S. diadema privadas de água tornaram-se canibais mais cedo do que as ninfas com suprimento de água ou com uma solução de glicose. No entanto, postularam que mais pesquisas são necessárias para investigar essas paradoxais consequências do comportamento de beber para a predação intraespecífica em Heteroptera.

Outros fatores que podem influenciar as interações entre predadores Heteroptera são a fome, a luta e o comportamento do adulto. No campo, por exemplo, foi observado que ninfas de predadores podem ser danificadas durante encontros com outros predadores, incluindo formigas (McIVER, 1987), e Taylor e Schmidt (1994) sugerem que a postura, o ataque e o agarramento podem fornecer a um indivíduo informação sobre o fitness relativo de seu oponente. Encontros entre os adultos de alguns predadores podem resultar em canibalismo; a estridulação frequentemente é uma resposta a um mecanismo de perturbação e tem sido categorizado como um sinal de alarme ou de perigo dirigido contra predadores potenciais, segundo Ewing (1989).

O canibalismo tem sido citado como um significante obstáculo à criação massal de insetos predadores, como os antocorídeos, nabídeos e reduviídeos para controle biológico (DeBACH; ROSEN, 1991). Entretanto, dados da literatura sugerem que os riscos e as possibilidades de ataques contrários efetivos associados com predação em coespecífico, usualmente limitam a incidência de canibalismo entre predadores.

Canibalismo é mais provável de ocorrer em sistemas de criação massal, nos quais indivíduos que diferem em idade, tamanho ou status nutricional são colocados juntos. As informações a esse respeito são maiores em criações de laboratório, porém, ainda existem poucas informações relativas à ocorrência e à regulação do canibalismo em condições de campo. Também é importante mencionar que dados sobre canibalismo são mais direcionados a insetos predadores em geral, e podem não ser representativos para heterópteros predadores.

Predação intraguilda

Muitos predadores heterópteros têm ampla preferência por alimentos diversos. Por causa dessa amplitude de dietas, seria surpreendente se esses predadores escolhessem entre seus artrópodes-presa somente aquelas espécies que tivessem o hábito fitófago, ou seja, os herbívoros. Ademais, vê-se, provavelmente, que a inclusão de uma presa em particular na dieta é determinada essencialmente por quais artrópodes podem ser encontrados e capturados, dado o comportamento de forrageamento do predador e o aparato da presa quanto às defesas potenciais.

A literatura demonstra que a predação intraguilda é extremamente distribuída em Heteroptera (ROSENHEIM et al., 1995). A maioria dos exemplos publicados envolve os Heteroptera como predadores intraguilda (IG), mas também existem alguns estudos que demonstram que heterópteros podem ser predados por outros predadores generalistas, como aranhas, outros heterópteros e peixes insetívoros.

A predação intraguilda pode também ocorrer entre predadores e parasitoides, primariamente quando o predador consome um inseto que já contém larvas do parasitoide em desenvolvimento no seu interior. É provável que esse tipo de interação amplamente distribuída seja vista como inevitável se um inseto herbívoro é atacado tanto por um parasitoide como por predadores, como o caso de pulgões, que podem ser hospedeiros para várias espécies de parasitoides e presas para vários predadores, entre eles, alguns Heteroptera. Assim, heterópteros predadores têm sido citados por atacarem herbívoros que hospedam ovos ou larvas em desenvolvimento de endoparasitoides. Mesmo parasitoides que já tenham consumido completamente seus hospedeiros, deixando somente a cutícula, podem ser predados por Heteroptera (RUBERSON; KRING, 1990). O imaturo de um parasitoide é vulnerável à predação tanto quando o hospedeiro ainda está vivo como quando a larva do parasitoide pupa na cutícula vazia do hospedeiro, ou seja, na múmia.

Estudos revelaram que os antocorídeos A. nemorum e O. insidiosus predam pulgões parasitados por Aphidius colemani Viereck (Hymenoptera: Braconidae, Aphidiinae), mesmo na presença de pulgões não parasitados. Porém, enquanto A. nemorum consome a pupa do parasitoide no interior da múmia, O. insidiosus não preda esse estágio do parasitoide (MEYLING et al., 2002; PIERRE et al., 2006). O mirídeo predador M. caliginosus não faz distinção entre ninfas de mosca-branca parasitada e não parasitada. No entanto, tão logo as pupas da mosca-branca se tornem negra, em consequência do parasitismo por Encarsia formosa Gahan, ou amarelas, se parasitada por Eretmocerus eremicus Rose & Zolnerowich, são menos frequentemente atacadas por M. caliginosus (MALAIS; RAVENSBERG, 2003).

Estudos têm demonstrado que ectoparasitoides (PRESS et al., 1974) ou endoparasitoides que pupam fora do hospedeiro (JACKSON; KESTER, 1996) podem ser atacados diretamente por heterópteros predadores. Também adultos de parasitoides podem estar envolvidos em predação intraguilda, como demonstrado por Wheeler (1977), segundo o qual, predadores Nabis spp. atacaram adultos de parasitoides Aphidius spp. junto com os prováveis hospedeiros desses parasitoides, os pulgões Acyrthosiphon sp.

Como um predador polífago, Orius pode não discriminar entre insetos e ácaros predadores e polífagos, o que tem levado a alguma preocupação quanto à sua interferência com outros agentes de controle biológico. Adicionalmente, experimentos de laboratório mostraram que percevejos predadores rapidamente predaram vários inimigos naturais, como Scolothrips sexmaculatus Pergande, Aphidoletes aphidimyza (Rondani), Amblyseius cucumeris (Oudemans) e Phytoseiulus persimilis Athias-Henriot, mas observações de campo nunca justificaram essa preocupação. Segundo Christensen et al. (2002), O. majusculus inclui o díptero predador A. aphidimyza, ovos e larvas, em sua lista de presas, no entanto, quando o pulgão A. gossypii estava presente simultaneamente com o benéfico, ocorreu redução na taxa de mortalidade larval do díptero predador por ação de O. majusculus.

Insetos benéficos podem servir como presa alternativa para predadores polífagos quando a presa-alvo está escassa, possibilitando a sobrevivência do predador no cultivo. Entretanto, essa predação pode resultar em menor controle da praga-alvo pelos benéficos que serviram de presa alternativa aos predadores polífagos (BRODSGAARD; ENKEGAARD, 1997). Outros experimentos têm indicado que alguns predadores generalistas são capazes de coexistirem com outros agentes de controle biológico sem efeitos negativos sobre a eficiência de controle. O. tristicolor consumiu o ácaro predador A.cucumeris, mas conclui-se que essas duas espécies seriam compatíveis em um ambiente de casa de vegetação se tripes estivessem presentes (GILLESPIE; QUIRING, 1992) e algumas espécies podem coexistir com ácaros predadores, os quais embora frequentemente pratiquem competição por alimento, outras vezes se complementam porque cada um tem melhor desempenho sob condições diferentes e em diferentes partes de um cultivo (MALAIS; RAVENSBERG, 2003). Esse fato ilustra a importância de se analisarem separadamente os processos de predação com relação a um predador polífago para o controle biológico. Preferências por presas, habitat e estratégias de busca deverão ser cuidadosamente consideradas.

Interações entre O. majusculus e M. caliginosus são unidirecionais e dependentes do estágio do predador e da presa na interação, assim como da presença de uma presa alternativa. JAKOBSEN et al. (2002) verificaram superioridade de O. majusculus em relação a M. caliginosus, talvez por causa de uma estrutura corporal mais dura e vigorosa ou de diferenças comportamentais. Observações diretas revelaram que o adulto de O. majusculus foi o agressor nos encontros entre as duas espécies, independentemente do estágio de M. caliginosus, com esse predador apresentando somente reações defensivas e nenhum sinal de tentativas de ataque.

Espécies de microhimenópteros, como Telenomus podisi Ashmead, Trissolcus brochymenae (Ashmead), Trissolcus scuticarinatus (Costa Lima) (Hymenoptera: Scelionidae), Ooencyrtus sp. (Hymenoptera: Encyrtidae) e Anastasus spp. (Hymenoptera: Eupelmidae), foram relacionadas como importantes fatores de mortalidade de ovos do pentatomídeo P. nigrispinus em povoamentos de Eucalyptus cloeziana, com liberações contínuas desse predador (TORRES et al., 1996). T. podisi, Ooencyrtus sp. e T. brochymenae ocorreram em mais de 80% das massas de ovos parasitadas. Entretanto, a interação entre Heteroptera predadores e Trichogrammatidae parece ser possível, pois ninfas de P. maculiventris mostraram preferência por ovos de A. kuehniella não parasitados por Trichogramma brassicae Bezdenko (Hymenoptera: Trichogrammatidae) (OLIVEIRA et al., 2004).

A compatibilidade de P. maculiventris com o besouro predador Harmonia axydiris (Pallas) (Coleoptera: Coccinelidae), em cultivos protegidos da Europa para o controle de noctuídeos e pulgões, apresenta problemas na ausência das presas Spodoptera littoralis (Boisduval) (Lepidoptera: Noctuidae) e Myzus persicae (Sulzer) (Hemiptera: Aphididae) (De CLERCQ et al., 2003). P. maculiventris atacou ovos e larvas de H. azydiris, mas os adultos desse coccinelídeo foram raramente atacados, enquanto ataques do besouro predador foram raros e sem sucesso sobre P. maculiventris. No entanto, a presença de larvas de S. littoralis em número suficiente diminui a predação de P. maculiventris sobre larvas de H. axydiris, indicando que esse coccinelídeo é menos preferível ou vulnerável à ação de P. maculiventris (De CLERCQ et al., 2003).

Predadores Heteroptera podem, assim, estar envolvidos na predação intraguilda como presas intraguilda e como predadores intraguilda, e, em ambos os casos, podem levar a uma ruptura ou transtorno no controle biológico de pragas. Para o controle biológico, talvez a mais importante questão no estudo da predação intraguilda seja conhecer quais efeitos tem a presença de um predador intraguilda sobre a habilidade da comunidade total do predador em suprimir populações de pragas. O entendimento do resultado competitivo e os padrões de mortalidade entre inimigos naturais, por exemplo, é bastante significativo para a implementação de estratégias efetivas de controle de pragas (BRODEUR; ROSENHEIM, 2000; BRODEUR et al., 2002).

Nesse sentido, a melhor escolha de combinações de organismos benéficos poderá levar a uma redução nas taxas de liberação de agentes de controle biológico para organismos-praga em cultivos em casas de vegetação, com consequentes custos menores para o agricultor e melhor incentivo ao controle biológico. É importante mencionar que sistemas que envolvem cultivos em casas de vegetação são únicos, com várias características ecológicas que os fazem completamente diferentes de qualquer outro ecossistema natural ou manejado. Isso cria um ambiente específico que não somente determina a natureza da infestação ou o ataque da praga como também molda o papel dos agentes de controle biológico. E as interações tróficas e a guilda têm importante papel nesses ambientes, em que há mais baixa propensão à estabilidade.

A interferência de predadores higher-order, como aqueles heterópteros das famílias Anthocoridae (Orius), Pentatomidae (Podisus) e Miridae (Macrolophus e Dicyphus), é menos importante em casas de vegetação do que em agroecossistemas anuais ou perenes. Em casas de vegetação, esses predadores são liberados em cultivos como uma medida corretiva, principalmente durante infestações severas da praga. Embora eles possam interferir com outros agentes de controle biológico, a predação intraguilda provavelmente não tem consequências significativas para o controle biológico por duas razões, segundo Brodeur et al. (2002). Primeiro, esses predadores tendem a desaparecer do sistema assim que a população da praga tenha sido reduzida. Eles parecem ter baixa capacidade de sobreviver, reproduzir-se e aumentar suas populações quando presentes em ambientes não estáveis, pobremente diversificados com redes alimentares. Entretanto, tal motivo pode não ser o caso para espécies onívoras, as quais podem sustentar populações, até certo grau, com recursos alimentares provenientes de plantas. Segundo, porque o controle biológico é continuamente suplementado por liberações inoculativas periódicas de altos números de inimigos naturais mais especializados. Assim, os efeitos negativos da predação intraguilda sobre esses inimigos naturais são provavelmente compensados, exceto se os predadores generalistas, ou predadores higher-order, tiverem a capacidade de aumentar seus números usando os agentes de controle introduzidos como recurso alimentar.

Importância de algumas famílias

Anthocoridae

A família Anthocoridae (Hemiptera: Heteroptera) contém entre 400 e 600 espécies distribuídas ao redor do mundo. Reúne insetos pequenos (1,4 mm–4,5 mm) em tamanho e número de espécies, refletindo na natureza escassa da literatura sobre eles; a maioria das espécies é conhecida somente pela descrição original e por poucas notas sobre a sua distribuição. Especialmente para as espécies da América do Sul e Central, África e sudeste da Ásia, as informações são rudimentares, tanto que a maioria dos taxa é pobremente conhecida.

As espécies do gênero Anthocoris Fallén, em sua maioria, são associadas em termos de habitat com uma variedade de arbustos e de árvores, incluindo as frutíferas. No geral, são altamente polífagas. As espécies A. confusus, a mais distribuída na Região Paleártica, e A. nemoralis, são as mais referidas dentro do gênero (PÉRICART, 1972). Essa última espécie é comercializada para uso no controle biológico de psilídeos.

Uma revisão das espécies do oeste da Região Paleártica do gênero Orius Wolff foi apresentada por Péricart (1972), enquanto Herring (1966) o fez daquelas presentes no Hemisfério Ocidental. Pelo fato de algumas espécies terem apresentado atributos como candidatos promissores ao controle biológico, atenção maior tem sido dada a elas, O. insidiosus, O. laevigatus, O. majusculus, com muitos estudos sobre biologia, comportamento, eficiência do uso como agente de controle, criação massal, controle de qualidade e taxas de liberação (SALAS-AGUILLAR; EHLER, 1977; RAMAKERS; RABASSE, 1995; RIUDAVETS, 1995; TAVELLA et al., 2000; SILVEIRA et al., 2003; MENDES et al., 2005c). O antocorídeo O. laevigatus apresenta ampla distribuição na Região Mediterrânea e no norte da África, e é a espécie mais amplamente empregada na Europa atualmente. O. majusculus ocorre comumente na Europa Central e Meridional e na Ásia Menor. O. insidiosus é uma espécie neártica, com distribuição nos EUA, México e América Central e do Sul. Ocorre também em Cuba, Porto Rico e em muitas ilhas das Índias Ocidentais (HERRING, 1966).

Esses insetos, no entanto, ocupam grande variedade de habitats; e o hábito predatório de vários antocorídeos tem atraído a atenção de muitos pesquisadores que trabalham com agroecossistemas; sendo assim, vários programas de manejo integrado de pragas já os incluem, o que tem levado também a maior conhecimento sobre aquelas espécies encontradas em ecossistemas naturais (LATTIN, 1999, 2000). Por sua vez, o conhecimento detalhado desses pequenos predadores estende-se para somente algumas espécies em poucos gêneros, como Orius spp. e Anthocoris spp., particularmente em relação ao primeiro, uma vez que várias espécies desse gênero já são produzidas em criação massal e vendidas comercialmente como agentes de controle biológico de tripes em sistemas de cultivos protegidos (BUENO, 2000, 2005; BUENO et al., 2003).

Pericart (1972) menciona que o gênero Orius Wolff, 1811, compreende cerca de 70 espécies distribuídas em todas as regiões zoogeográficas, das quais, 15 espécies são encontradas na América do Sul. No Brasil, estudos conduzidos por Silveira et al. (2003) revelaram a presença das espécies O. insidiosus, Orius thyestes Herring, Orius perpunctatus (Reuter) e Orius sp. em diversas plantas cultivadas e invasoras, constatando-se que muitas dessas plantas são reservatórios naturais para esses predadores, em termos de habitat, abrigo, presas e pólen. Além disso, a complexidade do habitat e a arquitetura das plantas, em muitos tipos de sistemas ecológicos, afetam a diversidade de espécies (LAWTON, 1983).

Espécies de Orius passam o inverno em abrigos de material vegetal, flores, etc., e podem ser efetivos agentes de controle em decorrência, principalmente, de sua ampla distribuição, presença contínua em diversos agroecossistemas, algumas vezes em altas densidades e associados a outros predadores; da ampla faixa de presas; da alta capacidade de busca e de predação; da habilidade para sobreviver mesmo na ausência de presas e de consumir fontes alimentares alternativas (BUENO, 2000). Por causa da taxa de captura exibida pelas espécies de Orius começar a aumentar imediatamente após sua completa saciação, o número de presas que um indivíduo consome aumentará com a densidade de presas. Assim, Orius será mais efetivo a altas densidades de presas do que aqueles predadores para os quais o sucesso de captura permanece baixo por várias horas após a completa saciação, como demonstrado com os ácaros predadores Neoseiulus barkeri Hughes e A. cucumeris (Acari: Phytoseiidae).

Para os percevejos predadores do gênero Orius, as interações inseto–planta são mais complexas do que para outros predadores. Esses insetos, além de predarem pequenos artrópodes, alimentam-se de pólen, ingerem água por meio da sucção no xilema das plantas e também as utilizam como substrato de oviposição. Seus ovos são inseridos dentro do tecido das plantas, realizando, portanto, postura endofítica. Assim, a complexidade dessa relação pode estar ligada à variedade de alimento e aos locais de abrigo e oviposição oferecidos pelas plantas (ISENHOUR; YEARGAN, 1981; ARMER et al., 1998; COLL, 1998; MALAIS; RAVENSBERG, 2003). Os percevejos apresentam desenvolvimento e fecundidade fortemente influenciados por vários fatores, como a presa (alimento) e as condições ambientais, em particular a temperatura (TOMMASINI, 2003). Temperaturas mais altas e alimento de boa qualidade aceleram o crescimento da população desses predadores, e diferenças interespecíficas são mínimas em relação ao tempo de desenvolvimento de Orius spp.

Espécies de Orius têm o tempo mais curto no desenvolvimento ovo-adulto do que a maioria das espécies de heterópteros, ou seja, em média, 15 dias a 25 °C. Na mesma temperatura, espécies de Geocoris, Nabis e Podisus exigem mais de um mês para se desenvolverem de ovo-adulto, enquanto espécies da família Reduviidae mais de 40 dias (BRAMAN; YEARGAN, 1989; CARVALHO et al., 2004). Carvalho et al. (2005a) verificaram que o período ninfal de O. thyestes foi cerca de seis vezes maior a 16 °C (58,2 dias) do que a 31 °C (9,8 dias), com temperatura base e constante térmica de 12,8 °C e 173,82 graus.dias, respectivamente. Efeito deletério da temperatura de 16 °C em O. thyestes foi obtido, na qual apenas 40% das ninfas atingiram a fase adulta; desses adultos, apenas 19% não apresentaram deformações morfológicas. Maiores valores de fecundidade foram registrados a 25 °C e 28 °C, com 109,2 ovos/fêmea e 128,2 ovos/fêmea, respectivamente (CARVALHO et al., 2005b). A 25 °C fêmeas de O. insidiosus colocaram 77,8 ovos e 206,7 ovos, tendo como alimento o tripes Caliothrips phaseoli (Hood) e ovos de A. kuehniella, respectivamente (MENDES; BUENO, 2001; MENDES et al., 2005a). O aumento do número de ovos/fêmea de O. insidiosus pode ocorrer em virtude do incremento no número de presas e também do tipo de presa. Na densidade de 60 ninfas de A. gossypii/fêmea do predador, o número de ovos foi de 53,4 ovos/fêmea (MENDES et al., 2003). Tendo como alimento ovos de A. kuehniella, e a 25 °C o predador O. insidiosus, apresentou um pico de oviposição no 11o dia da fase adulta, com média diária de ovos colocados de aproximadamente 5% do total colocado durante toda a sua vida. Até o 30º dia após a emergência, as fêmeas colocaram 80% do total de ovos e, depois desse dia, o número de ovos diminuiu (Figura 3). Segundo Mendes et al. (2005a), esses dados são essenciais para subsidiar aspectos da criação massal desse predador, podendo-se avaliar o período de coleta de ovos em laboratório e também a capacidade reprodutiva desse inseto no campo.

Figura 3. Curva de oviposição média de Orius insidiosus (Say); 25 °C, UR de 70% ± 10% e fotofase de 12 horas.

Desenvolvimento, sobrevivência e reprodução em ovos de Lepidoptera, particularmente em ovos de A. kuehniella, têm sido estudados em várias espécies de Orius (Van den MEIRACKER, 1999; TOMMASINI, 2003; CARVALHO et al., 2004; 2005a, b; MENDES et al., 2005b). Blumel (1996) verificou que O. majusculus e O. laevigatus consumiram cerca de 210 ovos/predador durante o desenvolvimento ninfal. Ninfas de O. insidiosus foram capazes de atingir o estágio adulto consumindo somente um quarto da quantidade de alimento consumido por ninfas mantidas com amplo suprimento de ovos como presa. A habilidade para completar o desenvolvimento com essa baixa quantidade de alimento pode contribuir para a eficácia de O. insidiosus como agente de controle biológico, podendo aumentar a chance de a população do predador persistir em tempos de escassez de presas.

Embora sejam polífagos, frequentemente mostram forte preferência por uma espécie particular de presa. Existe alto grau de correlação entre a densidade da presa e o tamanho da população de Orius spp. Observa-se, em muitos países, que o uso reduzido de produtos químicos, em combinação com a presença de uma presa adequada, provavelmente capacitam a colonização de cultivos em casas de vegetação por espécies de Orius. Frequentemente Orius spp. e, algumas vezes, Anthocoris spp. são encontrados em cultivos em casas de vegetação, associados com muitos insetos-presa; entretanto, a maioria dos trabalhos com Orius mostra que o predador apresenta forte preferência à predação sobre espécies de tripes (Figura 4), particularmente Frankliniella occidentalis (Pergande) (Thysanoptera: Thripidae).

Figura 4. Adulto de Orius insidiosus (Say) (Heteroptera: Anthocoridae) predando tripes.

Foto: Vanda H. P. Bueno

As espécies O. insidiosus, O. laevigatus e O. majusculus são usadas com sucesso no controle de ácaros e de tripes em plantios comerciais de flores e hortaliças em casas de vegetação, em programas de manejo integrado de pragas, especialmente no Canadá e na Europa, e O. laevigatus é hoje o mais comum agente de controle biológico para o tripes F. occidentalis em hortaliças na Europa (Tabela 3). Em cultivo de crisântemo de corte em casa de vegetação O. insidiosus foi introduzido por meio da liberação inoculativa sazonal a uma taxa de 1,5 Orius/m2 ou 2,0 Orius/m2. O número médio de tripes decresceu de 4,7 para 2,5 tripes na cultivar Yellow Snowdon e de 2,8 tripes/planta para 1,1 tripes/planta em ‘White Reagan’ após a primeira liberação. Foi concluído que tripes pode ser efetivamente controlado pelo predador O. insidiosus (BUENO et al., 2003; SILVEIRA et al., 2004), o qual foi introduzido na Europa em 1990 e liberado em 90% da área cultivada com pimentão, a qual aumentou para 95% em 1992 (Van SCHELT, 1993), e é a espécie mais comumente encontrada no Brasil (BUENO, 2000, 2005).

Tabela 3. Principais espécies de predadores Heteroptera comercializados para uso como agentes de controle biológico.

Espécie | Presa
Orius insidiosus | Tripes, ácaros
Orius laevigatus | Tripes, ácaros
Orius majusculus | Tripes, ácaros
Anthocoris nemoralis | Psila
Podisus maculiventris | Lagartas, besouro-do-colorado, besouro-mexicano
Macrolophus caliginosus | Mosca-branca, ovos de Lepidoptera

Miridae

Espécies predadoras mais estudadas estão dentro da subfamília Dicyphinae, nos gêneros Dicyphus (D. tamaninii, D. errans) e Macrolophus (M. caliginosus). São espécies polífagas e, hoje, de grande interesse como potencialmente úteis para liberação ou conservação em programas de controle biológico. Vários estudos vêm sendo conduzidos sobre a biologia e a sua efetividade como agentes de controle biológico em vários cultivos em casas de vegetação, particularmente da mosca-branca, e como colonizadores em referência ao controle biológico natural (RIUDAVETS, 1995; GABARRA, 1995; GABARRA; BESRI, 1999; ALOMAR; ALBAJES, 1996; ALBAJES; ALOMAR, 1999).

O mirídeo predador M. caliginosus é atualmente produzido em massa para controle da mosca-branca em cultivos de casas de vegetação na Europa, particularmente na Região Mediterrânea (RIUDAVETS et al., 2006) (Tabela 3). Liberações antecipadas do predador, sozinho ou em combinação com parasitoides, são recomendadas.

Pentatomidae

Entre os representantes da família Pentatomidae, que apresentam espécies predadoras e podem ser utilizadas em programas de manejo integrados de pragas, destacam-se Podisus maculiventris e Perillus bioculatus (F.) na América do Norte e Europa; P. nigrispinus (Dallas), B. tabidus e S. cincticeps (Stal) na América do Sul (De CLERCQ, 2000; ZANUNCIO et al., 2000; LEMOS et al., 2003) e Eocanthecona furcellata (Wolff) no sudeste da Ásia e Índia (De CLERCQ, 2000).

Muitos estudos têm sido desenvolvidos com relação à biologia, ao comportamento e à criação massal de várias espécies no Brasil, envolvendo presas como pupas do coleóptero Tenebrio molitor, lagartas de Bombyx mori L., larvas de M. domestica (ZANUNCIO et al., 2002). Os números de posturas por fêmea, de ovos por fêmea e a viabilidade de ovos e o peso de machos e fêmeas de S. cincticeps foram menores com larvas de M. domestica L. do que com aquelas de T. molitor ou Zophobas confusa Gebien (ZANUNCIO et al., 2005). De forma semelhante, P. nigrispinus teve maior duração da fase ninfal e menor sobrevivência no segundo, terceiro, quarto e quinto estádios e fêmeas com menor peso com larvas de M. domestica do que aquelas de terceiro ou quinto estádios de A. argillacea ou de terceiro estádio de T. molitor (LEMOS et al., 2003).

A lagarta de B. mori é outra presa alternativa para Pentatomidae predadores (NASCIMENTO et al., 1997), pois Podisus distinctus teve menor período de pré-oviposição, maiores períodos de oviposição e pós-oviposição e maiores números de posturas, de ovos e de ninfas por fêmea com essa presa do que com pupas de T. molitor ou larvas e/ou pupas de M. domestica (LACERDA et al., 2004). No entanto, a reprodução de Podisus sculptus Distant foi semelhante com B. mori e com larvas de T. molitor.

O período de incubação, a duração e a viabilidade da fase ninfal de P. nigrispinus e S. cincticeps foram afetados quadraticamente pela temperatura entre 18 °C e 35 °C (DIDONET et al., 1995). De forma semelhante, a viabilidade de ovos, o período embrionário e a duração da fase ninfal de P. distinctus foram influenciados quadraticamente pela temperatura entre 17 °C e 33 °C. Isso mostra que temperaturas muito baixas ou altas são desfavoráveis a esse predador, enquanto a temperatura ótima para a criação de P. distinctus situa-se entre 25 °C e 27 °C (SANTOS et al., 2004).

O pentatomídeo P. nigrispinus, submetido a temperaturas constantes de 20 °C, 23 °C, 25 °C, 28 °C, 30 °C e 33 °C, teve taxa intrínseca de crescimento populacional (rm) de natureza quadrática, que foi crescente até 28 °C e decrescente a partir daí. O valor da rm foi negativo a 33 °C, indicando redução populacional desse predador de uma geração para outra nessa temperatura (MEDEIROS et al., 2003). Além disso, a temperatura de 33 °C foi letal para ovos de P. distinctus e S. cincticeps, respectivamente, sem eclosão de ninfas desses predadores (SANTOS et al., 2004).

Mohaghegh et al. (2001) avaliaram o efeito da temperatura mantida a 18 °C, 23 °C e 27 °C sob a resposta funcional de P. maculiventris e P. nigrispinus com lagartas de Spodoptera exigua (Hubner) (Lepidoptera: Noctuidae) e verificaram que ambos os predadores reduziram o tempo de manipulação da presa conforme a temperatura aumentava. Essa redução pode ser atribuída ao fato de predadores serem mais ativos e terem maiores taxas reprodutivas em temperaturas mais elevadas.

Pentatomídeos predadores têm sido multiplicados e liberados para o manejo de lagartas desfolhadoras de eucalipto (FREITAS et al., 1990; ZANUNCIO et al., 2002; TORRES et al., 2006). As principais espécies associadas a lepidópteros desfolhadores de eucalipto são P. nigrispinus e B. tabidus, que são as mais agressivas e frequentes, enquanto Alcaeorrhynchus grandis (Dallas), Tynacantha marginata Dallas, S. cincticeps, Podisus sculptus Distant (Heteroptera: Pentatomidae), Arilus carinatus Forster, Montina confusa Stal e Apiomerus sp. (Heteroptera: Reduviidae) são observadas com menores frequências.

As liberações desses predadores em plantios de eucalipto para manejo de lagartas desfolhadoras são inundativas ou inoculativas. Liberações inundativas são feitas em talhões com picos populacionais de lagartas, enquanto liberações inoculativas são realizadas em talhões susceptíveis às infestações de lepidópteros. A caracterização de talhões susceptíveis a lagartas desfolhadoras é feita pelo monitoramento de lepidópteros com armadilhas luminosas para determinar a dinâmica populacional destes (FREITAS et al., 2005) e indicar os períodos mais prováveis de liberação dos percevejos predadores (TORRES et al., 2006). Dessa forma, liberações inoculativas de percevejos predadores são realizadas em locais com elevado número de adultos de lepidópteros-praga coletados. Isso aumenta a probabilidade de esses inimigos naturais se estabelecerem na área e de evitar altos níveis de desfolha e a necessidade da aplicação de inseticidas. Por isso, a VM Florestal produz e libera os percevejos predadores B. tabidus e P. nigrispinus com sucesso para o manejo de lepidópteros desfolhadores de eucalipto desde 1987 (FREITAS et al., 1990; ZANUNCIO et al., 2002; TORRES et al., 2006). Essa empresa realizou liberações desses predadores entre os anos de 1987 e 1990, em nove surtos de lagartas desfolhadoras, nos municípios de Bocaiúva, Paraopeba, João Pinheiro e Presidente Olegário, no Estado de Minas Gerais. Dos nove surtos, esses percevejos predadores tiveram sucesso em quatro deles, sem necessidade de qualquer outro tipo de controle, enquanto nos demais houve controle parcial. Esse fato mostra o potencial que pentatomídeos predadores possuem para o manejo de lagartas desfolhadoras de eucalipto e, por isso, esse programa continua hoje com liberações mais intensas de percevejos predadores que no passado.

Lygaeidae

O gênero mais comum é Geocoris (Fallen), e a maior parte das espécies é fitófaga (CARAYON, 1961). Geocoris spp. são também mencionados por atacarem pragas em várias culturas, e pelo menos uma espécie G. punctipes é produzida comercialmente para o controle de pragas (YEARGAN; ALLARD, 2002). Duas outras espécies de predadores desse gênero são bastante estudadas, G. pallens (Stal) e G. atricolor, ambas de origem neártica, e descritas como predadores do tripes F. occidentalis (RIUDAVETS, 1995). Informações sobre seu desenvolvimento e sua criação foram mencionadas por Butler (1966) e Yokoyama (1980). Geocoris sp. tem sido objeto de estudo para o desenvolvimento de dietas artificiais para insetos predadores (COHEN,1998). A espécie G. punctipes não demonstrou qualquer alteração em seu comportamento de seleção de presas, mesmo depois de ter sido criado por 50 gerações em dietas artificiais (HAGLER; COHEN, 1991).

Nabidae

Dentro da família Nabidae Nabis (Latreille) é o principal gênero, o qual reúne principalmente espécies predadoras, como N. alternatus (Parshley), N. americaniformis (Carayon), N. ferus (L.) e N. pseudoferus Renane. Ninfas e adultos são predadores, mas para obterem água usam a seiva da planta, o que pode causar-lhe danos (RIDGWAY; JONES, 1968), e são difíceis de criar, principalmente, em razão do canibalismo entre ninfas (PERKINS; WATSON, 1972). Representantes dessa família são bastante comuns em cultivos de soja e alfafa; a espécie N. roseipennis foi observada em cultivos de soja predando, em média, 6,2 lagartas de noctuídeos (REED et al., 1984). A maioria das espécies de Nabis passa o inverno como adultos. Algumas apresentam somente uma geração por ano, enquanto outras têm de duas a cinco gerações, dependendo do local em que se encontram.

Considerações finais

Heteroptera é um grupo conveniente para estudo com interessante comportamento de zoofitofagia facultativa. Talvez nenhum outro táxon tenha diversidade de hábitos alimentares tão grande, tal que fitofagia e zoofagia podem ser tratados como extremos de uma contínua estratégia de alimentação. Os Heteroptera são frequentemente as espécies numericamente dominantes no complexo de predadores de muitos sistemas agrícolas e, salvo para algumas espécies, ainda existe pouco conhecimento sobre como esses predadores funcionam no controle de pragas, o que tem levado a pouca habilidade em predizer o efeito desses predadores sobre a dinâmica populacional das pragas e o seu uso como componentes do manejo integrado de pragas (MIP). Problemas referentes ao uso da maioria das espécies são: diapausa reprodutiva, necessidades alimentares suplementares, determinação de taxas de liberação, susceptibilidade a outros predadores (predação intraguilda) e canibalismo. No entanto, os estudos existentes têm cada vez mais mostrado que muitas espécies de predadores Heteroptera têm papel extremamente importante nos agroecossistemas, com importante contribuição para o controle natural e o controle biológico aplicado. Podem perfeitamente ser inseridos em programas de controle de pragas em vários cultivos de importância agrícola e florestal, particularmente o enfoque adotado no Brasil, com as espécies de Orius (Anthocoridae) e Asopinae (Pentatomidae), respectivamente.

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Capítulo 22

Coleópteros predadores (Coccinellidae)

Lúcia M. Almeida

Cibele S. Ribeiro-Costa

Introdução

Os predadores têm recebido atenção especial, principalmente dos ecologistas, em conjunto com os parasitos, parasitoides e patógenos, pois constituem um instrumento importante para o controle biológico. Existem uma enorme variedade natural de espécies de insetos predadores e, também, muitos casos de sucesso de controle biológico clássico para as espécies de insetos herbívoros. Os predadores podem ser definidos como insetos de vida livre, geralmente maiores que sua presa. Requerem mais de um indivíduo para completar seu desenvolvimento, matando sua presa imediatamente ou logo após o ataque. Alimentam-se de presas diferentes, às vezes, porém, podem ter certa especificidade ou, ainda, podem obter recursos de mais de uma fonte. Algumas espécies têm diferentes estratégias de alimentação em diferentes estágios do seu ciclo de vida.

Os coccinelídeos (Coccinellidae) são, entre os besouros (Coleoptera), os predadores mais importantes. Em geral, são insetos pequenos, medindo 1 mm a 10 mm. Geralmente, as fêmeas são maiores que os machos, possuem como primeiro par de asas, os élitros, que cobrem as asas membranosas posteriores e todo o abdome. As antenas são clavadas e pequenas, assim como as pernas, as quais se retraem quando o indivíduo é molestado. Muitas espécies exibem colorido brilhante, que é sinal de alerta aos predadores, indicando ter gosto desagradável ou serem tóxicas. Quando perturbadas, podem ainda liberar uma substância amarelada com odor forte, que funciona como deterrente aos predadores. Os coccinelídeos possuem metamorfose completa; as fêmeas depositam posturas com grupos de 10 a 50 ovos, geralmente alongados e amarelos, em plantas onde se encontram afídeos, presas preferenciais das espécies predadoras, ou em plantas que vão servir de alimento, no caso das espécies fitófagas. As larvas geralmente possuem quatro ínstares, medem até 4 mm de comprimento. A coloração em geral é semelhante à dos adultos, e podem possuir espinhos ou escolos (projeção ramificada com espinhos) distribuídos pelo corpo. A larva eclode do ovo em uma a duas semanas. O ciclo larval se completa em, aproximadamente, duas semanas e em seguida a prepupa se transforma em pupa permanecendo por mais uma a duas semanas até a emergência do adulto. O período de desenvolvimento está diretamente ligado à qualidade da dieta, assim como da temperatura. A pupa completa seu desenvolvimento presa às plantas onde viveram como larvas. O comportamento alimentar das larvas é semelhante ao dos adultos e por isso suas mandíbulas são, em geral, semelhantes. Muitas espécies são predadoras, principalmente de afídeos, coccídeos e ácaros, e suas mandíbulas são uni ou bidentadas, com os dentes apicais afilados. Um pequeno grupo de espécies tem hábito fitófago e suas mandíbulas apresentam mais de três dentes apicais que servem para cortar e triturar o tecido das plantas.

A família Coccinellidae atualmente conta com mais de 6.000 espécies descritas, distribuídas em 360 gêneros (VANDENBERG, 2002) e, aproximadamente, 2.000 são da Região Neotropical. A importância da maioria desses insetos está no fato de serem eficientes predadores de afídeos, coccídeos e psilídeos e de outros insetos sugadores, que constituem pragas dos sistemas agroflorestais (HODEK; HONEK, 1996).

Entre os membros da família, o pequeno grupo de espécies fitófagas tem também importância econômica, pois são encontradas alimentando-se principalmente de plantas das famílias Cucurbitaceae e Solanaceae. Na Região Sul do Brasil são relativamente comuns espécies de Epilachna paenulata (Germar), Epilachna spreta (Mulsant) e Epilachna cacica (Guèrin) que usam como recurso alimentar folhas de espécies cultivadas em hortas como Cucurbita pepo (aboboreira), Sechium edule (chuchuzeiro) e de Cucumis sativus (pepineiro) (ARAÚJO-SIQUEIRA; ALMEIDA, 2004).

Os coccinelídeos predadores apresentam grande atividade de busca, ocupando todos os ambientes de suas presas, além de serem muito vorazes o que os caracteriza como eficientes predadores, principalmente de afídeos (HODEK, 1973). A ocorrência natural de larvas e adultos de coccinelídeos durante o período de infestação de pulgões em plantas cultivadas é importante no controle desses insetos, diminuindo as suas populações e reduzindo os danos.

As espécies de coccinelídeos predadoras de afídeos, tanto no estágio de larva como no de adulto, são geralmente bem sincronizadas com as populações da praga e muito sensíveis às mudanças de densidade das presas e por isso são considerados mais eficientes como inimigos naturais do que as espécies predadoras que atuam somente como larvas, ou como adultos (HAGEN; Van den BOSCH, 1968).

A presença de predadores, que exercem controle biológico dos insetos de importância agrícola, é indispensável como fator de equilíbrio dinâmico nos agroecossistemas, pois minimiza a necessidade de intervenção do homem no seu controle, auxiliando na regulação da população de insetos-praga em muitas culturas (OLKOWSKIM et al., 1990; OBRYCKI; KRING, 1998).

Os coccinelídeos são conhecidos como agentes eficientes de controle de várias espécies de afídeos e outras presas. A voracidade, ou seja, o número máximo de presas consumidas pelo predador; a resposta funcional, que é a relação entre o número de presas capturadas e o número de presas disponíveis; e a preferência assim como a capacidade de captura são os principais fatores que influenciam o processo de alimentação e a eficiência da predação como agentes de controle biológico. Todos esses fatores estão intimamente ligados à temperatura (FRAZER, 1988). Desse modo, o seu desenvolvimento, a sua biologia alimentar e sua temperatura são fatores que devem ser analisados em conjunto.

Os programas de controle biológico, com a utilização dos coccinelídeos, foram iniciados visando à harmonização dos processos de equilíbrio, além de evitar o uso excessivo de produtos químicos no meio ambiente. O primeiro caso e de maior sucesso do controle biológico clássico foi a introdução, em 1888, na Califórnia, de Rodolia cardinalis (Mulsant), espécie originária da Austrália, para controlar a cochonilha Icerya purchasi Mask. em plantios de citros. Mesmo depois de mais de 100 anos, esses coccinelídeos ainda são importantes no controle de cochonilhas, mantendo sua população abaixo do nível de dano.

Para os insetos, as características químicas e físicas do alimento, bem como as interações entre as substâncias e os seus efeitos adversos, podem alterar de maneira efetiva sua performance reprodutiva, assim como seu crescimento, tempo de desenvolvimento, capacidade de dispersão e longevidade, trazendo consequências ao seu desempenho, principalmente no caso dos predadores, responsáveis pelo controle de espécies-praga. Assim, neste capítulo serão abordados aspectos do comportamento alimentar dos coccinelídeos, com ênfase nos predadores, enfocando principalmente a especificidade, qualidade, preferência e toxicidade dos recursos alimentares explorados por esses insetos.

Evolução, taxonomia e morfologia

Os coccinelídeos pertencem a um grupo de besouros (Coleoptera) antigo e de muito sucesso que surgiu no período Permiano ou há cerca de 280 milhões de anos. Estudos morfológicos comparados dos grupos atuais de Coleoptera indicam que os Coccinellidae estão entre os grupos de besouros mais avançados (CROWSON, 1981). Entretanto, trabalhos mais recentes baseados em citocromo oxidase mitocrondrial mostram que esses besouros podem estar ligados a grupos mais primitivos como Carabidae, do que com os mais apicais (HOWLAND; HEWITT, 1995).

Coccinellidae é uma família monofilética com espécies distribuídas por todo o mundo. Apresenta como autapomorfias a forma dorsal do corpo extremamente convexa e ventralmente plana; cabeça encoberta pelo pronoto; antenas com 9 a 11 artículos, dos quais os três a seis últimos em forma de clava e tarsos com quatro artículos, raramente com três. A família é dividida em 7 subfamílias, as quais possuem 42 tribos: Coccidulinae, Cocinellinae, Scymninae, Ortaliinae, Chilocorinae, Sticholotidinae e Epilachninae (FÜRSCH, 2007), porém não existem trabalhos que mostrem um consenso sobre o número de subfamílias. Apenas poucos representantes da subfamília Coccinellinae (Psylloborini) alimentam-se de fungos e todos os da subfamília Epilachninae, de plantas superiores; todos os demais são predadores de afídeos, psilídeos, cochonilhas, ácaros e eventualmente de larvas de outros insetos (Figura 1).

Figura 1. Dendrograma mostrando a relação filogenética entre as subfamílias de Coccinellidae, assim como a indicação do alimento principal de cada um dos grupos.

Fonte: Dixon (2000).

O nome Coccinellidae refere-se à cor avermelhada exibida pelos élitros da maioria dos seus membros, principalmente aqueles da subfamília Coccinellinae, os primeiros a serem conhecidos e descritos e os mais típicos. O padrão de coloração dorsal de Coccinellidae é extremamente variável dificultando a sua identificação, sendo necessária a observação de caracteres morfológicos da superfície ventral, especialmente da coloração dos pro, meso e metaepímeros, assim como a presença e forma da linha pós-coxal e, ainda, a genitália, principalmente do macho. Segundo Iperti (1999), a identificação em campo pode se basear em outro nível de caracteres, como tamanho, forma e pilosidade, os quais são suficientes para reconhecimento das suas preferências tróficas. É possível diferenciar os coccinelídeos grandes (3 mm–9 mm) que são glabros, dos pequenos (<3 mm) os quais são pubescentes e os muito pequenos (<2 mm) que, frequentemente, se alimentam de ácaros e aleirodídeos. Esses três grupos representam 60%, 39% e 1% das espécies, respectivamente. Algumas vezes é possível predizer o tipo de alimentação a partir da coloração dos élitros (IPERTI, 1999). Na Europa, por exemplo, as espécies afidófagas possuem élitros com coloração vermelha brilhante, amarela ou alaranjada e constituem 65% das espécies da família (Coccinellinae, Hippodamiini; Scymnus spp. e Pullus spp.). Espécies coccidófagas possuem coloração escura e representam 25% das espécies da família (Chilocorini, Hyperaspinae, Sidis spp. Nephus spp. e Cryptolaemus spp.). Os coccinelídeos micófagos são castanho-claros, esbranquiçados ou amarelados e representam 8% das espécies (Psylloborini; Rhyzobius sp.).

As espécies afidófagas (Coccinellini, Hippodamiini) assim como as fitófagas (Epilachninae) são castanho-amareladas, as primeiras diferindo por não apresentarem pubescência. Entre os coccinelídeos predadores não ocorrem grandes variações quanto à sua morfologia, tanto das larvas quanto dos adultos, porém em algumas características essas espécies diferem, refletindo ou estando relacionadas ao seu modo de vida.

Com base no tipo morfológico de mandíbula apresentada pelas espécies, pode-se reconhecer o tipo de alimento utilizado pelo inseto (Figura 2). Os predadores apresentam as mandíbulas com um ou dois dentes agudos apicais. Em geral, nos predadores de coccídeos, o dente apical é muito afilado e serve para cortar e retirar a carapaça endurecida que cobre a presa (SAMWAYS; WILSON, 1988). Em algumas espécies, a margem interna do dente é acompanhada por uma cavidade, de maneira que, quando o ápice afilado perfura a presa, o alimento é dirigido para a abertura bucal. Além disso, esses predadores geralmente injetam na presa uma enzima digestiva para acelerar a digestão do alimento, e para isso utilizam esse mesmo dente afilado e o canal que funciona como uma agulha intradérmica. Todo esse aparato servirá também para a sucção do alimento previamente digerido.

Figura 2. Mandíbulas de representantes das guildas alimentares de Coccinellidae: (A) Fitófago; (B) Predador de afídeos; (C) Predador de coccídeos; e (D) Micófago.

Ilustração: Lúcia Massutti de Almeida

Coccidophilus citricola Brèthes é uma espécie de Coccinellidae que se alimenta de cochonilhas-da-carapaça (Hemiptera, Diaspididae), espécie com elevados índices populacionais, comuns nos pomares de citros brasileiros. O primeiro registro dessa espécie no Brasil ocorreu em 1934, no Rio de Janeiro, e, em Pernambuco, é importante no controle natural de Diaspis echinocacti (Bouché), a cochonilha-da-palma-forrageira. Tanto a larva quanto o adulto apresentam mandíbulas simétricas, robustas e pontiagudas. Nas larvas, a mola é pouco projetada e ocorre um retináculo afilado, e nos adultos, a região molar não apresenta dentes e nem retináculo (SILVA et al., 2005).

Nas espécies fitófagas as mandíbulas apresentam uma série de dentes apicais, geralmente cinco, que servem para raspar o parênquima das folhas das quais se alimentam. Essas espécies geralmente apresentam um comportamento muito interessante que é o de demarcar a região da folha onde vão se alimentar, cortando com as mandíbulas cada um dos vasos que nutrem a planta. Nesse processo ocorre interrupção da condução da seiva, impedindo que haja uma reação da planta, introduzindo, por exemplo, uma substância tóxica ao trato alimentar do inseto (ALMEIDA; MARINONI, 1986; ALMEIDA; RIBEIRO, 1986; RIBEIRO; ALMEIDA, 1989; ARAÚJO-SIQUEIRA; ALMEIDA, 2004).

Nos coccinelídeos micófagos, a mandíbula apresenta uma estrutura denominada prosteca que é formada por uma série de dentes afilados, formando uma espécie de pente que, durante a alimentação, é introduzida nas hifas do fungo, arrancando-as e levando-as à abertura bucal. Psyllobora gratiosa Mader utiliza essa forma de alimentação, onde a mandíbula é introduzida nas hifas do fungo (ALMEIDA; MILLÉO, 1998). Da mesma forma que a mandíbula, as maxilas e principalmente os palpos maxilares têm papel fundamental na alimentação e no reconhecimento da presa (KESTEN, 1969; NAKAMURA, 1985), e a amputação dos palpos maxilares de Coccinella septempunctata brucki L. resulta no decréscimo de cerca de 40% na eficiência da captura da sua presa.

O tamanho e a forma dos palpos maxilares, assim como a presença e o número de sensilas receptivas no seu ápice, parecem influenciar a velocidade e a eficiência da procura do alimento. Por exemplo, espécies predadoras de afídeos devem responder mais rapidamente à presença da sua presa, enquanto espécies que se alimentam de coccídeos ou mesmo as fitófagas não têm essa necessidade já que seu alimento pode ser localizado mais facilmente em razão do seu tamanho e da sua falta de mobilidade (BARBIER et al., 1996).

Biologia e desenvolvimento

Os coccinelídeos são insetos holometábolos, ou seja, têm desenvolvimento completo e passam pelos estágios de ovo, quatro ínstares larvais, prepupa, pupa e adulto. Existem raras espécies cujo desenvolvimento larval se dá em três ou cinco ínstares. Apenas uma espécie coccidófaga conhecida se desenvolve em três ínstares (HODEK; HONEK, 1996). A duração do ciclo de desenvolvimento varia de menos de duas semanas até mais de dois meses, dependendo do tamanho, das condições térmicas e da especificidade trófica.

Desenvolvimento pós-embrionário

Os ovos são pequenos, alongados e podem apresentar coloração amarelada/alaranjada no início da oviposição e escurecida pouco antes da emergência. A escultura do cório dos ovos pode ser um caráter importante do ponto de vista filogenético. A maioria das espécies deposita seus ovos em grupos (Figura 3B, 4A) que permanecem presos ao substrato pela sua região basal, em folhas, galhos ou outros substratos sólidos. Nas espécies predadoras, os ovos são colocados na superfície ventral das folhas, próximas às suas presas. As espécies afidófagas e fitófagas depositam os ovos em grupos de 10 a 100; espécies coccidófagas depositam posturas menores ou com ovos isolados. Existem exceções, como no caso das espécies afidófagas de Platynaspis que depositam seus ovos isoladamente e protegidos de formigas, em fendas ou folhas enroladas (VÖLKL, 1995). Eupalea reinhardti Crotch, que se alimenta de psilídeos (Psyllidae), coloca os ovos isoladamente na face interna de folhas velhas e enroladas de sibipiruna, Caesalpinea peltophoroides Benth (Caesalpinacea) (FERREIRA; ALMEIDA, 2000). Zagloba beaumonti Casey coloca um ovo isolado dentro da carapaça da cochonilha Diaspis echinocacti Bouché, provavelmente como estratégia de proteção e sobrevivência da larva, que encontra alimento para completar o desenvolvimento (LIMA, 1999). Depois de eclodirem, as larvas permanecem sobre o cório por um ou mais dias e se alimentam dos ovos não viáveis.

Figura 3. Harmonia axyridis: (A) Adultos em cópula; (B) Postura; (C) Larvas de 1o ínstar; (D, E) Larvas de 4o ínstar; (F) Pupa; e (G) Adulto recém-emergido.

Fotos: Kleber Makoto Mise

Figura 4. Epilachna vigintioctopunctata: (A) Postura; (B) Larva de 4o ínstar; (C) Pupa; e (D) Adulto.

Fotos: Lúcia Massutti de Almeida

As larvas das espécies que se alimentam de afídeos e psilídeos eclodem após 2 a 5 dias; nas espécies coccidófagas, a incubação requer um tempo bem maior, em torno de 7 a 9 dias (Tabela 1). Antes da ecdise, a larva cessa sua alimentação e utiliza seu órgão anal para se fixar ao substrato. Larvas de algumas espécies se agregam para a muda. A fase de prepupa é caracterizada pela larva de quarto ínstar que se prende ao substrato, permanece encurvada e não se alimenta, como pode ser verificado em Olla v-nigrum (Mulsant) e em Harmonia axyridis (Pallas) (Figura 3D).

Tabela 1. Tempo de desenvolvimento de espécies de Coccinellidae comumente encontradas no Brasil, relacionadas aos diferentes tipos de alimentos.

Tipo de alimento | Espécie/ temperatura | Ovo | 1º ínstar | 2º ínstar | 3º ínstar | 4º ínstar | Pupa | Referência
Coccídeos | Coccidophilus citricola – 24 °C | 9,54 | 4,22 | 2,85 | 2,94 | 3,22 | 5,70 | Silva et al. (2004)
| Zagloba beaumonti – 25 °C | 8,00 | 3,60 | 3,00 | 2,90 | 3,20 | 5,50 | Lima (1999)
Psilídeos | Eupalea reinhardti – 25 °C | 2,90 | 2,30 | 1,80 | 1,70 | 2,90 | 5,00 | Ferreira (1997)
| Olla v-nigrum – 25 °C | 2,76 | 3,84 | 2,07 | 2,50 | 3,36 | 3,64 | Kato et al. (1999)
Afídeos | Hippodamia convergens – 23 °C | 3,90 | 2,90 | 2,20 | 2,60 | 3,10 | 6,58 | Oliveira et al. (2004)
| Cycloneda sanguinea – 23 °C | 3,95 | 2,50 | 1,80 | 1,90 | 2,70 | 6,08 |
| Eriopis connexa – 23 °C | 3,96 | 3,10 | 2,20 | 2,50 | 3,00 | 5,74 |
| Harmonia axyridis – 17 °C | 4,42 | 7,00 | 6,57 | 8,28 | 15,14 | 6,42 | Mise (2004); Mise e Almeida (2004)
Plantas | Epilachna vigintioctopunctata – 24 °C | 7,14 | 5,88 | 4,62 | 5,88 | 9,81 | 8,19 | Araújo-Siqueira e Almeida (2004)

Quando as larvas são alimentadas ad libitum crescem exponencialmente. O quarto e último ínstares são geralmente os mais longos (Tabela 1), e o consumo total de alimento bem como o tamanho do indivíduo são determinados nesse período. A duração dos ínstares larvais pode ser influenciada pela temperatura, porém a qualidade e quantidade do alimento são os fatores mais importantes no seu desenvolvimento. As larvas dos predadores são muito ativas e apresentam coloração escura, com corpo alongado e achatado, pernas torácicas longas e cerdas características (Figura 3E). As larvas de Scymninae apresentam uma camada grossa de cera branca que lembra o aspecto dos coccídeos. Já as larvas das espécies fitófagas têm o corpo mais globoso, pernas mais curtas, são mais lentas e possuem escolos (espinhos modificados) distribuídos em todo o corpo (Figura 4B).

As pupas não apresentam revestimento nas espécies que se alimentam de afídeos e psilídeos e nas da subfamília Sticholotidinae. Nas espécies coccidófagas de Chilocorini e Noviini, as pupas são parcialmente cobertas e se desenvolvem dentro da exúvia larval, e em Hyperaspini e Scymninae, a exúvia larval recobre completamente a pupa (IPERTI, 1999). Nas espécies fitófagas, as pupas são menos protegidas e permanecem com a exúvia do quarto ínstar larval apenas na região posterior do corpo, a qual se prende no substrato. A pupa não é inteiramente imóvel, se molestada pode se mover empurrando o corpo para frente. A coloração da pupa pode ser influenciada pela temperatura e umidade. C. septempunctata pode ter a cor laranja-claro quando criada a 35 oC e 55% de umidade relativa e ser castanho-escura se criada a 15 oC e 95% de umidade (HODEK, 1958).

Desenvolvimento do adulto

Os Coccinellidae adultos se dispersam rapidamente do local do desenvolvimento larval, em menos de uma semana depois da emergência ocorre a cópula e após cerca de uma semana as fêmeas iniciam a oviposição. Os adultos emergem com os élitros frágeis, claros e geralmente sem um padrão de coloração fixo. As asas membranosas permanecem estiradas para fora dos élitros até que endureçam e aí então se dobram para se encaixar sob os élitros.

Nas regiões temperadas, no verão e outono, os adultos recém-emergidos entram em dormência (estivação e hibernação). A atividade reprodutiva dos coccinelídeos é dependente das condições térmicas. Para as espécies que vivem em áreas temperadas, o maior limite de temperatura para o desenvolvimento é de 32 oC a 33 oC. Para Olla v-nigrum, espécie cosmopolita predadora de psilídeos (Hemiptera, Psyllidae) que se desenvolve em árvores ornamentais da Região Sul do Brasil, a temperatura base é de 11,36 oC, com uma constante térmica de 240,93 graus-dias, porém a temperatura mais adequada é de 25 oC. Em temperaturas mais frias, embora a espécie se desenvolva a contento, o período de desenvolvimento é muito maior e sua viabilidade se reduz (Tabela 2). O cálculo da temperatura-base, constante térmica e tempo de desenvolvimento é fundamental em programas de controle biológico para se prever em que época do ano os indivíduos estarão aptos a fazerem suas posturas. Além disso, uma espécie é considerada mais eficiente e terá vantagem sobre as outras se tiver um período de incubação e tempo de desenvolvimento menor que as demais (NAKAJO, 2006).

Tabela 2. Média da duração (dias) dos estágios de desenvolvimento e viabilidade de Olla v-nigrum em quatro temperaturas, fotoperíodo de 12 horas: 12 horas e UR 70%.

Estágio | Duração (dias)
17 °C | 21 °C | 25 °C | 29 °C
Ovo | 6,26 | 3,78 | 2,76 | 2,00
1º ínstar | 7,33 | 4,78 | 3,84 | 2,00
2º ínstar | 4,79 | 3,14 | 2,07 | 1,62
3º ínstar | 6,24 | 2,31 | 2,50 | 1,50
4º ínstar | 10,22 | 3,42 | 3,36 | 3,26
Período larval | 27,00 | 13,83 | 11,16 | 8,32
Prepupa | 1,89 | 0,83 | 0,84 | 0,79
Pupa | 10,83 | 4,83 | 3,64 | 2,53
Sobrevivência | 77% | 49% | 78% | 78%

A longevidade dos adultos depende do seu voltinismo e pode variar de poucos meses a anos. Os coccinelídeos nativos de zonas temperadas estivam ou hibernam como adultos e entram em quiescência ou diapausa. Ao contrário, as espécies exóticas como Lindorus lophantae Blaisdell (= Rhyzobius lophantae (Blaisdell)), Cryptolaemus mountrouzieri Mulsant e Novius cardinalis Mulsant (= Rodolia cardinalis (Mulsant)) não estivam ou hibernam, seus estágios larvais resistem às mudanças climáticas drásticas, reduzindo a velocidade do desenvolvimento durante o inverno, mas nunca param de se desenvolver. Os ovários das fêmeas amadurecem logo após a hibernação depois de se alimentarem de afídeos. As gônadas dos machos provenientes da hibernação do outono apresentam certa espermatogênese (IPERTI, 1999).

Durante o início do período de diapausa dos machos de Semiadalia undecimnotata (Schneider), os testículos se apresentam ativos, mas essa atividade diminui com a redução da temperatura. Fêmeas dessa espécie e de Adalia bipunctata (L.) apresentam espermatecas vazias no início da dormência até a primavera (HODEK; LANDA, 1971; HEMPTINNE; NAISSE, 1987). Nas espécies de coccinelídeos de regiões com inverno intenso, a cópula ocorre, principalmente, em locais agregados antes que haja dispersão ou migração após o término da dormência; o período de pré-oviposição dura em torno de uma semana. Esse comportamento, provavelmente, tem importância na sobrevivência das espécies que migram já que apenas uma cópula é necessária para fertilizar todos os ovos ao longo da vida da fêmea.

A taxa de oviposição é proporcional ao número de ovaríolos, que varia grandemente entre os grupos alimentares e espécies (isto é, de menos de 4 a mais de 50). A formação de vitelo depende de fatores físicos e tróficos. Experimentos demonstram que, paradoxalmente, as espécies polivoltinas geralmente mostram alta fecundidade na primavera e as monovoltinas, alta fecundidade no verão (IPERTI et al., 1977).

Seleção do recurso alimentar

O principal alimento dos coccinelídeos predadores são os afídeos (Hemiptera, Aphididae) e coccídeos (Hemiptera, Coccidae), além de outros tipos de presas como ácaros (PUTMAN, 1955; VILLANUEVA et al., 2004), Adelgidae (DELUCCHI, 1954; POPE, 1973) aleirodídeos (HEINZ; ZALOM, 1996), formigas (HARRIS, 1921; POPE; LAWRENCE, 1990), larvas de Chrysomelidae (ELLIOT; LITTLE, 1980), além dos Hemiptera, Cicadellidae (GHORPADE, 1979), Pentatomidae (SUBRAMANYAM, 1925) e Phylloxeridae (POPE, 1973).

Os recursos alimentares utilizados pelos coccinelídeos predadores dependem muito da abundância da presa disponível no ambiente onde vivem (DIXON, 2000). Na Europa, grande parte das espécies alimenta-se de afídeos e de coccídeos (KLAUSNITZER, 1993); entretanto, na Austrália, as espécies utilizam recursos mais diversos (HALES, 1979). Tanto os adultos quanto os imaturos utilizam os mesmos recursos alimentares. As fêmeas auxiliam sua progênie a encontrar o alimento, colocando os ovos em plantas onde ocorrem colônias dos insetos-presa. Os coccinelídeos geralmente não são capazes de detectar sua presa à distância, mas sim quando em contato direto com ela; entretanto, esse comportamento de procura da presa, pelas larvas e adultos, ainda é pouco conhecido.

Os predadores tendem a subir em direção à luz, no ápice das plantas, demonstrando um geotropismo negativo, ou seja, contra a gravidade. Como os afídeos, suas presas preferenciais apresentam um comportamento similar, isto é, ocorre o encontro presa-predador. Adultos e larvas de coccinelídeos caminham sobre as nervuras das folhas das plantas, local também utilizado pelas suas presas ao se alimentar.

Pouco se conhece sobre a maneira como os coccinelídeos localizam a sua presa. Algumas espécies são atraídas pelos voláteis da planta colonizada pelos afídeos. Esse é o caso de Anatis ocellata (L.) que pode ou não ser atraída pelos voláteis dos Pinus quando os afídeos estão ou não presentes (KESTEN, 1969). Com relação às espécies fitófagas, existem poucos estudos que mostram a preferência dos insetos com relação às suas plantas hospedeiras. Há duas pragas importantes e estudadas nos EUA: Epilachna borealis (Fab.) e Epilachna varivestis Mulsant. Esta última alimenta-se, preferencialmente, de folhas de soja, porém pode utilizar, também, como recurso folhas de duas espécies de feijão Phaseolus vulgaris e P. lunatus. No caso das espécies brasileiras de Epilachna, que se alimentam de várias espécies de Cucurbitáceas e Solanáceas, fica claramente demonstrada sua preferência por determinadas espécies de plantas. Em Secchium edule (pepino) Epilachna paenulata (Germar) não se desenvolveu além do primeiro ínstar, indicando que o alimento não é apropriado para a espécie (MARINONI; RIBEIRO-COSTA, 1987).

As espécies de Psylloborini, como as dos gêneros Halyzia, Vibidia e Thea, foram tratadas erroneamente como predadoras, porém estudos mais acurados evidenciaram que são exclusivamente micófagas. Tytthaspis sedecimpunctata (L.) foram estudadas por Turian (1969) e não mostraram especificidade. Psyllobora gratiosa Mader parece ter preferência por Oidium sp. que ocorre em Hydrangea hortensis Ser., planta ornamental comum na Região Sul do Brasil (ALMEIDA; MILLÉO, 1998).

Especificidade do alimento

Diferentemente dos tecidos das plantas que apresentam deficiência de nutrientes essenciais, os tecidos animais suprem os predadores com alimento nutricionalmente balanceado. Entretanto, outras características como o custo da captura, os gastos energéticos e o conteúdo de toxinas também são importantes na escolha da presa. Quando o alimento preferencial está disponível em quantidade adequada, o desenvolvimento larval e a oviposição ficam garantidos. No entanto, alimentos alternativos podem ser úteis apenas como uma fonte de energia, prolongando a sobrevivência. Existem ainda alimentos tóxicos que quando ingeridos podem causar a morte do inseto.

Famílias e gêneros de coccinelídeos tendem a ter certa especificidade no alimento. Entre os predadores, algumas espécies de coccidófagos são mais específicas que as afidófagas (KAIRO; MURPHY, 1995; STRAND; OBRYCKY, 1996). Entre as espécies que se alimentam de psilídeos, E. reinhardti é um exemplo que apresenta especificidade, pois não se alimentou quando foram oferecidos afídeos ou coccídeos em vez de psilídeos (FERREIRA; ALMEIDA, 2000).

As relações de especificidade em espécies coccidófagas e afidófagas podem ser consequência de alguns mecanismos desenvolvidos pelo grupo. Os coccídeos que são relativamente imóveis investiram mais em defesa, produzindo uma carapaça ou toxinas para sua proteção. Já os afídeos apenas dependem da sua mobilidade para evitar a captura (DIXON, 1958). Assim, a maior especificidade hospedeira nos coccidófagos pode ser uma resposta à forte defesa das suas presas (Figura 5). Entretanto, existem gêneros como Scymnus em que 23% das espécies se alimentam exclusivamente de afídeos e 62% de coccídeos (HATCH, 1961).

Figura 5. Hyperaspis delicata: (A) Adulto; (B) Galha em folha de araçazeiro; (C) Larva; (D) Pupa; e (E) Orifício de saída do adulto na face abaxial da folha.

Fotos: Marcelo D. Vitorino

Alguns aspectos da especificidade hospedeira têm sido estudados por vários autores e foram sumarizados por Hodek e Honek (1996) (Tabela 3). As espécies de coccinelídeos coccidófagos são em geral menores que as espécies afidófagas e tendem a se alimentar de presas menores. Espécies de Stethorus, que são muito pequenas, se alimentam de ácaros pequenos (GORDON, 1985). Outro fator que influencia a especificidade do alimento é a mobilidade da presa. Os afídeos geralmente são mais móveis que os coccídeos e por isso as espécies de coccinelídeos afidófagas maiores movem-se mais rapidamente que as espécies menores.

Tabela 3. Tipo de alimento utilizado pelos diversos grupos de Coccinellidae.

Subfamília | Tribo | Presa
Sticholotidinae | Sukunahikonini | Coccídeos, Diaspidinae
| Serangiini | Aleirodídeos
| Sticholotidini | Coccídeos, Diaspidinae
| Pharini | Diaspidinae
| Microweiseini | Diaspidinae (Aspidiotus, Chionaspis)
Scymninae | Stethorini | Ácaros fitófagos, Tetranychidae
| Scymnillini | Aleyrodidae
| Scymnini | 62% coccídeos, 23% afídeos
| Clitostethus, Lioscymnus | Aleirodídeos, afídeos
| Diomus, Nephus | Pseudococcinae, coccíneos
| Sidis, Paradisis | Pseudococcus
| Cryptolaemus | Pseudococcinae
| Pseudoscymnus | Diaspidinae
| Platyorus | Afídeos
| Scymnus (Pullus) | Afídeos (de arbustos e árvores)
| Scymnus (Scymnus) | Afídeos (de gramíneas)
| Aspidimerini | Afídeos
| Hyperaspini | 75% Coccídeos – Coccinae, Ortheziinae (Pseudococcus, Phenacoccus, Ripersia)
Ortaliinae | Ortaliini | Psilídeos, Flatidae
Chilocorinae | Telsimiini | Coccídeos, Diaspidinae
| Platynaspini | Afídeos
| Chilocorini | 75% coccídeos, afídeos
Coccidulinae | Coccidulini | Coccídeos
| (Rhyzobiini) | 51% Diaspidinae, 35% Coccinae, 14% Lecaniinae
| Exoplectrini | Icerya e espécies próximas
| Azyini | Diaspidinae
| Noviini | Icerya e espécies próximas
Coccinellinae | Coccinellini | 85% afídeos, psilídeos, Chrysomelidae
| (Hippodamiini) | 75% afídeos
| (Synonychini) | Afídeos
| Neda | Coccídeos
| Archaioneda | Coccídeos
| (Cheilomenini) | 72% afídeos, coccídeos, Aleyrodidae
| (Veraniini) | Afídeos, fitófagos
| Psylloborini | Micófagos
Epilachninae |  | Fitófagos

Fonte: Hodek e Honek (1996).

Ocorrem diferenças no tubo digestivo nos coccinelídeos, principalmente no que se refere ao seu comprimento (Figura 6). Nas espécies herbívoras, o tubo digestivo pode ter o dobro do comprimento comparado com o das espécies predadoras (PRADHAM, 1936, 1939), refletindo a necessidade de as espécies herbívoras processarem grande quantidade de alimento de baixa qualidade, do qual elas assimilam apenas 23% do conteúdo de energia, enquanto as espécies carnívoras processam pequenas quantidades de alimento com alta qualidade, o qual é assimilado em 77% (BRAFIELD; LLEWELLYN, 1982). Apesar de poucos estudos, parece que o comprimento do tubo digestivo das espécies coccidófagas é menor do que as afidófagas. Esse fato tem sido atribuído ao alto valor nutricional dos coccídeos e à baixa voracidade dos coccinelídeos coccidófagos (IPERTI et al., 1977).

Figura 6. Tubo digestivo de um Coccinellidae fitófago e de um predador, indicando a modificação no comprimento.

Fonte: Dixon (2000).

Tanto as larvas como os adultos dos coccinelídeos predadores podem consumir uma enorme gama de alimentos e muitas espécies são consideradas polífagas ficando difícil determinar para alguns grupos uma correta relação entre predador e presa. No entanto, para a maioria dos grupos é necessário que o seu alimento essencial esteja disponível para que o desenvolvimento larval se complete e para que sua progênie seja garantida (HODEK, 1973). Ao contrário, os adultos podem sobreviver com alimento alternativo como grãos de pólen e outras substâncias açucaradas como uma mistura de mel e água. Porém, muitas espécies somente conseguem produzir uma ovogênese normal se tiverem sua presa preferencial disponível em quantidade suficiente.

Muitos coccinelídeos coccidófagos depositam um único ovo abaixo da carapaça da cochonilha ou dentro de uma galha e a larva se desenvolve alimentando-se das presas contidas nesse ambiente; entretanto, muitas vezes, mais de uma cochonilha é necessária para seu completo desenvolvimento. Hyperaspis delicata Almeida & Vitorino é um exemplo desse tipo de comportamento, onde a fêmea deposita apenas um ovo dentro da galha produzida por Tectococcus ovatus Hempel (Hemiptera, Eriococcidae), dentro da qual vivem muitas ninfas alimentando-se do araçazeiro, Psydium cattleianum (ALMEIDA; VITORINO, 1997). Adultos e larvas de H. delicata se alimentam de ovos e ninfas contidas na galha (Figura 5), comportamento esse também observado em Hyperaspis vinciguerrae Capra (HAFEZ; El-ZIADY, 1952).

Qualidade do alimento

Segundo Hodek (1967), os coccinelídeos predadores exibem uma faixa de aceitação de presas ampla, as quais possuem qualidade adequada para o seu completo desenvolvimento. Entretanto, o valor nutricional da presa (qualidade do alimento) e as exigências do predador têm sido muito pouco estudados. A maioria dos predadores realiza uma prova do alimento depois de ter contato com as antenas e com as cerdas especiais (receptoras) encontradas em seus palpos maxilares. De maneira geral, os coccidófagos desenvolvem-se em tempo mais longo que os afidófagos, fato que tem sido atribuído à baixa qualidade do alimento e que ocorre com as espécies fitófagas. Ambos os grupos, coccidófagos e fitófagos, devem processar uma quantidade maior de alimento para compensar a sua qualidade.

Estudos realizados por Rana et al. (2002) com Adalia bipunctata (L.), criada com duas espécies diferentes de afídeos, Acyrthosiphon pisum (Harris) e Aphis fabae Scop., relatam que, em geral, predadores são mais adaptados a explorar sua presa preferencial, indicando que a preferência pela dieta representa uma mudança evolutiva. Os autores ainda discutem que esse fenômeno é semelhante ao que ocorre com os insetos herbívoros. A qualidade nutricional do alimento é um fator importante na estratégia dos predadores; entretanto, se ocorre escassez ou mesmo a falta da sua presa preferencial, apesar de seu desempenho e mortalidade piorarem, essas espécies utilizam outro alimento e as fêmeas depositam os ovos na planta onde se encontram. Isso mostra que os predadores podem se tornar mais adaptados para explorar presas menos palatáveis ou de pior qualidade nutricional na ausência de seu alimento preferencial.

Larvas de Hippodamia convergens (Guérin-Méneville), alimentadas com ovos de Anagasta kuehniella (Zeller) (Lepidoptera, Pyralidae), apresentaram viabilidade, com desenvolvimento completo de pupas e adultos (KATO et al., 1999). Estudos com Coccinella septempunctata L. e Coccinella transversoguttata Richardsoni, alimentadas com larvas de curculionídeos, mostram que elas cresceram e aumentaram de peso, porém não produziram ovos (RICHARDS; EVANS, 1998). Entretanto, os resultados encontrados por (KALASKAR; EVANS, 2001) com C. septempunctata e H. axyridis (Pallas), alimentadas com larvas de curculionídeos, mostraram que, embora essas espécies prefiram afídeos, larvas e adultos sobreviveram e completaram seu desenvolvimento em campos de alfafa, mesmo quando a população de afídeos era escassa.

Tendo em vista o potencial do uso dos coccinelídeos em controle biológico, fatores como a sua capacidade de consumo devem ser estudados. Os coccinelídeos predam isoladamente cada presa e, geralmente, ocorre uma adaptação entre o seu tamanho e o da presa. Em estudo desenvolvido com as espécies H. convergens e C. sanguinea alimentadas com os afídeos de Pinus sp., Cinara atlantica (Wilson) e C. pinivora (Wilson) de diferentes tamanhos, observou-se que o consumo de ninfas menores por larvas de primeiro e segundo ínstares foi maior, provavelmente, pela facilidade de manipulação da presa. A temperatura também influenciou o desempenho de H. convergens que mostrou um aumento no consumo a 25 °C; já C. sanguinea apresentou capacidade de consumo similar em temperaturas entre 15 °C e 30 °C (CARDOSO; LÁZZARI, 2003).

Os coccinelídeos predadores podem se alimentar eventualmente de pólen e néctar, os quais possibilitam a sobrevivência quando o alimento não está disponível, voltando a ovipositar quando a presa reaparece. A alimentação com pólen possibilita o acúmulo de reservas durante a dormência (HAGEN, 1962). A polinivoria tem sido registrada para várias espécies, como em Hippodamia tredecimpuncta (GOIDANICH, 1943). Em Chilocorus kuwanae Silvestri, espécie de coccinelídeo introduzida da Coreia para os EUA para controle biológico de cochonilhas, a análise do seu tubo digestivo demonstrou a presença de pólen e néctar (NALEPA et al., 1992). Para algumas espécies de coccinelídeos, o pólen e o néctar podem representar um alimento essencial. Sovoiskaya (1970) observou que uma espécie de coccinelídeo dos Alpes é adaptada a se alimentar de pólen, pois em seu habitat os afídeos, frequentemente, estão ausentes. Coleomegilla maculata DeGeer pode completar seu desenvolvimento alimentando-se de pólen de diversas espécies de plantas da mesma forma que quando se alimenta de afídeos (SMITH, 1960). Para larvas de Tytthaspis (Micraspis) sedecimpunctata (L.) e Tytthaspis trilineata (Weise), a morfologia da mandíbula possui na margem ventral de 20 a 22 processos espinhosos em forma de pente para a coleta de pólen de Lolium perenne e L. multiflorum e esporos de Alternaria sp. (RICCI, 1982). Exoplectra miniata (Germar) foi observada alimentando-se de néctar (Figura 7), em dezembro de 2006, em Nova Friburgo, Rio de Janeiro, em nectário de ingá-de-corda, ingá-cipó ou ingá-de-macaco, Inga edulis (Leguminoseae, Mimosoideae), onde não foram encontrados coccídeos, seu alimento preferencial.

Figura 7. Exoplectra miniata alimentando-se de néctar em Inga edulis (Leguminoseae, Mimosoideae), em vistas lateral (A) e frontal (B).

Fotos: Paschoal Coelho Grossi

Preferência alimentar

Os coccinelídeos predadores aceitam ampla variedade de alimentos. Além de se alimentarem de afídeos, coccídeos e ácaros, geralmente, utilizam também larvas jovens de Lepidoptera, Coleoptera e Hymenoptera, pequenos Diptera (nematóceros) e Thysanoptera. Conforme já tratado no item Especificidade do alimento deste capítulo, a especificidade ocorre apenas em agrupamentos taxonômicos maiores, ou seja, dentro de uma mesma subfamília (Tabela 3).

A aceitabilidade, muitas vezes, é confundida com alimento apropriado. Para avaliar a qualidade nutricional do alimento têm sido estabelecidos experimentos que analisam dados quantitativos de parâmetros de desenvolvimento (taxa de desenvolvimento, sobrevivência, capacidade reprodutiva). Quando a presa é essencial, possibilita desenvolvimento larval, baixa mortalidade e alta oviposição e proporção de fêmeas. Quando a presa representa um alimento alternativo, serve apenas como fonte de energia, e aumenta a sobrevivência. Vários níveis de ambos os tipos de alimentos, essenciais e alternativos, podem ser encontrados (HODEK, 1962, 1993; HODEK; HONEK, 1988; MILLS, 1981).

Alimentos alternativos podem variar desde altamente tóxicos até apropriados, possibilitando a sobrevivência em períodos de escassez do alimento essencial, fornecendo a energia suficiente para compensar as perdas metabólicas, ou mesmo acúmulo de reservas para a dormência. Coccinelídeos adotam uma variedade de estratégias de forrageamento que não são normalmente utilizadas quando suas presas são abundantes, a fim de adquirir recursos para a sua sobrevivência durante o período de alimento escasso (SLOGGETT; MAJERUS, 2000).

A presença de todos os estágios de desenvolvimento do predador alimentando-se de uma determinada presa é uma boa evidência para avaliação da especificidade do predador no campo. Tal evidência pode, no entanto, ser confundida, pois o predador geralmente vive em um habitat em conjunto com várias espécies de insetos e qualquer uma delas pode servir como alimento adequado ao predador. Existem casos isolados onde as relações entre presa e predador são evidentes, mediante observações metódicas indiretas por um longo período. Eastop e Pope (1966, 1969) encontraram forte coincidência na abundância de Pullus auritus Thunberg em carvalho infestado com Phylloxera glabra (Heyden), ao longo de cinco anos.

Espécies maiores de coccinelídeos (afidófagas) são mais fecundas e depositam ovos maiores, porém apresentam menor longevidade e curto período de desenvolvimento, enquanto as espécies menores (coccidófagas) têm baixa fecundidade, longo período de desenvolvimento, depositam ovos menores e apresentam maior longevidade (DIXON, 2000).

Larvas de Cycloneda sanguinea (L.) quando alimentadas com o ácaro Tetranychus evansi Baker e Pritchard não completaram o ciclo biológico, entretanto quando alimentadas com o afídeo Macrosiphum euphorbiae (Thomas) completaram o ciclo, demonstrando ser esta sua fonte de alimento essencial (OLIVEIRA et al., 2005).

A avaliação experimental pode levar a interpretações equivocadas. Como em laboratório as presas são oferecidas, geralmente, em recipientes fechados, o comportamento de escape e fuga da presa é limitado e, portanto, a fase de procura do coccinelídeo pela presa fica excluída. No ambiente confinado, as presas podem ser tratadas como alimento essencial, que em condições naturais, por causa da dificuldade de captura, raramente podem ser consumidas. Dessa forma, o ideal é a combinação de experimentos em laboratório e em ambiente natural para a comprovação de que determinada presa seja realmente o alimento essencial (alimento natural ou “real”).

Outro fator que interfere no desenvolvimento dos coccinelídeos predadores é o sucesso no forrageamento que é influenciado pelas características da superfície das plantas, como a presença de tricomas e ceras. Tricomas em forma de ganchos nas folhas de Phaseolus coccineus causaram a morte rápida de larvas de Stethorus punctillum Weise e o ferimento nas membranas delicadas dos segmentos abdominais dos adultos (PUTMAN, 1955). De maneira similar, os tricomas glandulares das folhas de fumo diminuíram significativamente a velocidade de larvas de Hippodamia convergens Guérin-Méneville na procura de presas. Ademais, superfícies muito lisas podem ter um efeito negativo no desempenho larval. C. septempunctata L. ataca sua presa com menor eficiência e alimenta-se menos de Acyrthosiphon pisum Hart. das folhas lisas de Pisum sativum em comparação com as folhas pubescentes de Vicia fabae (DIXON, 2000). Fontes alternativas de alimento podem servir para estabilizar as populações de predadores, pois os indivíduos modificam o tipo de alimento normalmente consumido, em resposta às mudanças na abundância de suas presas. Da mesma forma, os refúgios para as populações de presas permitem deixá-las a salvo da predação, mantendo-as em níveis mais altos, facilitando a recuperação do ciclo populacional e estabilizando as relações predador–presa.

Toxicidade do alimento

Algumas espécies de afídeos podem ser tóxicas, como Aphis nerii Boyer de Fonscolombe que infestam plantas das famílias Asclepiadaceae e Apocynaceae. Essas plantas são tóxicas por causa do alto conteúdo de oleandrina e nerrina que é digerido pelos afídeos, sequestrado e excretado no honeydew (ROTHSCHILD et al., 1970; MALCOM, 1990). Vários coccinelídeos não sobrevivem ao consumirem A. nerii quando alimentados com Nerium oleander (espirradeira ou loureiro-rosa) exceto Adonia variegata Goeze, pois se trata de uma planta tóxica que apresenta como princípio ativo a oleandrina, cuja DL 50 é de 0,18 mg/kg (IPERTI, 1966). Certas presas que são consumidas pelos predadores não possibilitam o desenvolvimento ou podem ser tóxicas; outras são rejeitadas. Essas diferentes relações têm sido estudadas para os afidófagos, mas também ocorrem entre os coccidófagos e acarófagos. Alguns afídeos não são aceitos por certos coccinelídeos, e isso ocorre, muitas vezes, com o toque pelo palpo ou com uma simples prova. Macrosiphum aconitum van der Goot se alimenta de Aconitum que contém o componente tóxico aconitina. Este aleloquímico pode ser a razão pela qual alguns coccinelídeos rejeitam essa presa. A não palatabilidade também pode ser atribuída à intensa coloração dos afídeos ou à presença de cera na sua superfície (HODEK; HONEK, 1996).

Um caso aparente de toxicidade adquirida ocorre em Rodolia cardinalis (Mulsant) que não se alimenta de seu hospedeiro essencial, Icerya purchasi Maskell, quando este consome Spartium ou Genista. Ao se alimentar dessas plantas, o coccídeo adquire o pigmento amarelo genisteína e o alcaloide esparteína, o que o torna impalatável, além do que são possivelmente tóxicos.

Estratégias de defesa

A tanatose é um tipo de defesa definida como a capacidade de o animal se fingir de morto para afastar os predadores. Esse comportamento é muito comum em alguns vertebrados, invertebrados e, também, nos coccinelídeos. Normalmente, esse fenômeno é caracterizado pela exposição de uma coloração chamativa (aposemática) e o animal permanece estático, fingindo-se de morto para o predador. Os coccinelídeos, quando molestados, param seus movimentos, escondem suas pernas e antenas e exsudam uma secreção amarelada pela articulação fêmur-tibial (adultos) ou por glândulas dorsais (larvas) como tentativa de impedir que os seus inimigos naturais os capturem. No entanto, muitas vezes, a tanatose não é suficiente e outros insetos, como vespas, formigas, Mantidae, Chrysopidae, Asilidae, além de pássaros, roedores e outros mamíferos, conseguem capturá-los.

O gosto amargo que é passado ao predador por intermédio desse fluído é atribuído a alcaloides. O seu cheiro decorre de componentes repelentes voláteis como as pirazinas (ROTHSCHILD, 1961). As substâncias coccinellina e precoccinellina foram os primeiros alcaloides extraídos de Coccinella septempunctata e Coccinella undecimpunctata (TURSCH et al., 1971a, b). Outros alcaloides têm sido extraídos de outras espécies como propileno, em Propylea quatuordecimpunctata (L.) (TURSCH et al., 1972), adalina, em Adalia bipunctata L. (TURSCH et al., 1973) e hippodamina em Hippodamia convergens Guérin-Méneville (PASTEELS et al., 1973). Outros alcaloides foram encontrados em outras espécies, porém esses compostos não foram detectados naquelas que são facilmente predadas por pássaros.

Canibalismo

O canibalismo é um dos principais problemas nas criações de Coccinellidae em larvas e adultos. As fases mais vulneráveis ao canibalismo são as quiescentes, e as de ovos, prepupa, pupa ou indivíduos que sofreram muda recente e, portanto, estão frágeis. Esse comportamento é uma vantagem, pois preserva a espécie durante os períodos em que o recurso alimentar é escasso (HAWKES, 1920). Em Coccinella septempunctata brucki Mulsant as larvas e pupas, quando submetidas a baixas concentrações de afídeos, canibalizam os ovos (TAKAHASHI, 1987) e, em Delphastus pusillus (LeConte), larvas e adultos alimentam-se de ovos geralmente quando não há abundância de Bemisia tabaci (Gennadius), sua presa preferencial (HOELMER et al., 1993). Muitas vezes, após a dispersão das larvas de primeiro ínstar para um local onde estão os afídeos, ocorre a localização de outras massas de ovos, havendo o canibalismo intraespecífico, ou seja, que não envolve sua progênie. Estudos do comportamento de canibalismo em Harmonia axyridis (Pallas) sugerem que as fêmeas tendem a fazer sua postura distante da colônia de afídeos, para garantir que não ocorra canibalismo por indivíduos de outro grupo de larvas (OSAWA, 1989).

A predação intraespecífica é observada em uma grande variedade de animais e é um fenômeno que ocorre geralmente quando existe escassez do alimento preferencial sendo, portanto, uma estratégia de sobrevivência da espécie, tendo, também, papel autorregulador (AGARWALA; DIXON, 1992). Os ovos dos coccinelídeos são utilizados como alimento por um baixo número de predadores, se comparados com ovos de espécies-praga, como algumas espécies de Lepidoptera que coexistem no mesmo habitat (COTTRELL; YEARGAN, 1998 a,b). Isso ocorre porque os ovos são protegidos por alcaloides, como as pirazinas e quinolenes (AYER; BROWNE, 1977; AGARWALA; YASUDA, 2001). O período de cerca de um dia em que a larva permanece sobre o cório dos ovos recém-eclodidos e, ainda, a ocorrência de ovos inférteis em uma massa de ovos facilitam o canibalismo de ovos da mesma progênie, ou interespecífica. O canibalismo de ovos da espécie nativa Coleomegilla maculata Degeer diminui durante a antese, quando ocorre abundância de pólen. Entretanto, para a espécie exótica H. axyridis, na ausência da presa, mesmo com fonte de alimento suficiente, como pólen, a predação de ovos também é alta (COTTRELL; YEARGAN, 1998b). Em experimento de predação de ovos e canibalismo em laboratório, Cottrell (2005) mostrou que ovos de duas espécies nativas americanas, C. maculata e Olla v-nigrum, foram mais predados do que os ovos da espécie exótica Harmonia axyridis. Com a adição de fonte alternativa de alimento, houve redução do canibalismo e predação; entretanto, na ausência de recurso alimentar, as duas espécies nativas predaram menos que a exótica que foi mais agressiva, alimentando-se dos ovos de ambas as espécies.

Competição intraguilda

Embora sejam poucos os estudos de campo com coccinelídeos que mostram a competição intraguilda, observações de laboratório indicam que algumas espécies de afidófagos apresentam melhor desempenho se puderem explorar outro tipo de alimento que não os afídeos. Estudos do comportamento de canibalismo e a predação intraguilda são utilizados em bioensaios para avaliação do possível impacto das espécies exóticas de Coccinellidae sobre as nativas (BURGIO et al., 2002, 2005). Harmonia axyridis tem se mostrado um forte competidor intraguilda (TAKAHASHI, 1989; YASUDA; OHNUMA, 1999; KAJITA et al., 2000; YASUDA et al., 2001). Larvas de A. bipunctata sobrevivem alimentando-se de ovos de H. axyridis, mas não da sua própria espécie (SATO; DIXON, 2004) embora adultos e as larvas de último ínstar de H. axyridis alimentem-se de ovos de A. bipunctata (BURGIO et al., 2002).

Nos EUA, em plantações de pecan, adultos de H. axyridis se sobrepõem no espaço e no tempo com Olla v-nigrum, e os ovos de ambas as espécies são comumente encontrados nas folhas. Quando o alimento preferencial é abundante, o canibalismo de ovos (predação intraguilda) quase não ocorre (COTTRELL, 2004). Gardiner e Landis (2007) estudaram o impacto intraguilda na dinâmica populacional de afídeos da soja a fim de comparar o impacto da predação entre os predadores Aphidoletes aphidimyza Rondani (Diptera, Cecidomiidae), Chrysoperla carnea (Stephens) (Neuroptera, Chrysopidae) e H. axyridis e as duas espécies sem H. axyridis. Os resultados mostraram que a presença de H. axyridis pode contribuir no declínio de A. aphidimyza e C. carnea, entretanto o controle biológico dos afídeos da soja não apresentaria resultados melhores com a retirada de H. axyridis do sistema, ou seja, H. axyridis, mesmo atuando como predador intraguilda, contribui para o declínio das colônias de afídeos.

A espécie asiática H. axyridis foi introduzida pela primeira vez nos EUA em 1916, na Califórnia, e, em outros estados, entre 1978 e 1982. Não se estabeleceu até 1988, quando foi novamente coletada em diversos estados. Desde essa época, tem mostrado grande voracidade para os afídeos-praga, assim como competido com as espécies nativas, desalojando-as. Vários estudos mostram que, após a entrada de H. axyridis nos EUA, foram reduzidas as densidades dos predadores nativos, enquanto sua densidade foi incrementada (COLUNGA-GARCIA; GAGE, 1998; BROWN; MILLER, 1998; MICHAUD, 2002; ALYOKHIN; SEWELL, 2004; SAINI, 2004), em consequência da predação intraguilda (COTTRELL;2005; MICHAUD, 2002; COTTRELL, 2004; YASUDA et al., 2004). Essa espécie parece ser tão agressiva que pode impactar populações da borboleta-monarca, Danaus plexippus L. (KOCH et al., 2004b).

Um fator desagradável é que H. axyridis tem o hábito de se agregar e invadir casas e prédios, entrando em arquivos, computadores e máquinas, e importunando as pessoas (NALEPA et al., 2004, 2005). Além disso, pode eventualmente se alimentar de uvas, causando danos (KOCH et al., 2004b) e contaminando a produção de vinho (PICKERING et al., 2004; GALVAN et al., 2006).

Na Argentina, H. axyridis foi introduzida em Mendoza, no final da década de 1990 e, em Buenos Aires, foi coletada pela primeira vez no final de 2001 (SAINI, 2004). Esse mesmo autor observou que a porcentagem de Cycloneda sanguinea, Olla v-nigrum, Eriopis connexa L., Coleomegilla quadrifasciata (Schoenherr) e Adalia bipunctata L. reduziu significativamente de 2001 a 2004, sugerindo que a espécie exótica estaria desalojando os predadores comumente encontrados.

No Brasil, Harmonia axyridis foi aparentemente introduzida de forma acidental em abril de 2002, em Curitiba, alimentando-se do afídeo Tinocallis kahawaluokalani, (Kirkaldy) em estremosa, Lagerstroemia indica, espécie muito utilizada em arborização urbana da cidade. Logo em seguida, adultos e larvas foram encontrados alimentando-se de Cinara atlantica (Wilson) e C. pinivora (Wilson) (pulgões-gigantes-do-pinus). As larvas foram encontradas nas partes baixas de plantas jovens (ALMEIDA; SILVA, 2002).

Em coletas de coccinelídeos desde 1999, em Curitiba, várias espécies tinham sido relatadas alimentando-se de afídeos, psilídeos e cochonilhas. Depois de 2002, data da introdução de H. axyridis, tanto a variedade das espécies como o número de indivíduos observados têm se mostrado menor, provavelmente em razão da voracidade dessa espécie, a qual já mostrou, em outros locais onde foi introduzida, a capacidade de desalojar as espécies nativas. Segundo Koch et al. (2006), a invasão de H. axyridis, no Brasil e em outros lugares da América do Sul, parece já estar estabelecida e, tendo em vista que a erradicação de espécies exóticas é difícil ou mesmo impossível, o melhor que se pode fazer é procurar retardar sua propagação ou tentar obter benefícios com sua introdução. Os autores até sugerem que a espécie seja utilizada em áreas onde ainda não esteja estabelecida e mais afetadas por pragas. Entretanto, chamam a atenção para o fato de que essa espécie está relacionada a impactos nocivos como ameaça nas áreas produtoras de frutas e a organismos não alvos.

Adaptações e respostas dos insetos às variações dos fatores abióticos e bióticos

A especificidade do comportamento e do alimento ocorre apenas dentro de um limite da distribuição espacial dos adultos e depende do estrato preferencial da vegetação, no entanto, as condições microclimáticas são também importantes na determinação da especificidade de habitat dos coccinelídeos. A importância dos fatores microclimáticos é evidente, pois ampla gama de plantas hospedeiras infestadas com Aphis fabae atraem diferentes espécies de coccinelídeos. Por exemplo, Adalia bipunctata é encontrada no arbusto Evonymus europaeus, C. septempunctata na árvore nativa Chenopodium álbum, Semiadalia undecimnotata, na leguminosa anual Vicia faba e A. variegata em feijão-comum, Phaseolus vulgaris. Certos tipos de vegetação são preferidos por algumas espécies de coccinelídeos que exibem escolhas sazonais por estratos de habitat. Esse é o caso de alguns afidófagos comuns da Europa, como C. septempunctata, S. undecimnotata, as quais depositam ovos em plantas baixas (0 cm a 50 cm) infestadas por afídeos. Outros afidófagos, como P. quatuordecimpunctata e A. variegata, frequentemente ocorrem em arbustos (0,50 m a 2 m de altura) e ainda A. bipunctata, Semiadalia conglobata e A. decempunctata dependem de afídeos que vivem nas árvores acima de 2 m (IPERTI, 1965a,b).

Os predadores procuram constantemente por um microclima adequado, estrato de planta preferido e recurso alimentar suficiente. Por isso o estudo da especificidade do hábito é essencial para o entendimento do comportamento dos afidófagos predadores. Isso também é necessário para diferenciar condições climáticas de primavera e verão. Na primavera, grande número de afídeos infesta os ramos jovens de grande número de plantas, oferecendo um excelente habitat, nos quais os predadores podem completar seu ciclo. No verão, a infestação é reduzida consideravelmente e o comportamento do predador depende mais da presença dos afídeos e menos das condições microclimáticas e da qualidade do alimento. Além da influência na sincronização dos predadores e suas presas, as mudanças nas condições climáticas sazonais afetam a distribuição dos coccinelídeos, por alterarem as características microclimáticas dos habitats e por influenciarem o crescimento das populações de afídeos em razão da fisiologia das plantas.

Nos climas temperados, os coccinelídeos predadores geralmente se reproduzem na primavera quando a presa é abundante e tornam-se quiescentes no verão. Algumas espécies mostram certa atividade no outono e todas as espécies apresentam níveis de dormência variados no inverno. As populações de uma dada espécie de coccinelídeo reagem diferente em uma mesma área geográfica e nenhuma espécie produz o mesmo número de gerações em sua amplitude de distribuição (HAGEN, 1962).

A maioria das espécies afidófagas de Coccinellidae de clima temperado são univoltinas e migram. A migração ocorre assim que os adultos emergem nas épocas de clima mais ameno (IPERTI, 1999). No Brasil, a maioria das espécies são multivoltinas, principalmente nas regiões de clima mais quente. Quando a condição não é favorável, como temperatura ou fotofase mais baixas, esses insetos podem entrar em diapausa, migrar ou explorar outros recursos alimentares. Algumas espécies passam a se alimentar de presas alternativas, praticam canibalismo ou utilizam outros recursos como pólen. O univoltinismo é comum em muitas espécies afidófagas de Coccinellinae e Hippodamiinae (BANKS, 1954; DELUCCHI, 1954; HODEK, 1959; HAGEN, 1962) podendo ocorrer em espécies coccidófagas (KATSOYANNA, 1983) e micófagas (EVANS, 1936). O bivoltinismo é observado em espécies afidófagas principalmente de Hippodamiini (HAGEN, 1962) e Coccinellini (HAGEN, 1962; ONGAGNA et al., 1993). O bivoltinismo com intervalo de estivação (resposta a determinadas adversidades ambientais) é característico de algumas espécies afidófagas de Hippodamiini e Coccinellini (IBRAHIM, 1955a,b; HAGEN, 1962; QUILICI, 1981). O multivoltinismo com três gerações por ano é o padrão para todos os insetos coccidófagos de Chilocorini (IPERTI et al., 1970; KATSOYANNA, 1983), algumas espécies afidófagas de Coccinellini e para Scymnus apetzi Mulsant e Scymnus subvillosus Goeze (IPERTI, 1986). Alguns coccinelídeos apresentam gerações sucessivas sem dormência de adultos. Muitas são espécies da Austrália e da região do Pacífico, introduzidas na Califórnia e Europa, especialmente as espécies coccidófagas de Coccidulinae (POLTIERS, 1930; SEZEER, 1970) e Scymninae.

Na Europa, os coccinelídeos apresentam todos os tipos de voltinismo. Comumente, as espécies de tamanho grande apresentam uma geração por ano, e os coccidófagos produzem ao menos três gerações por ano. Os coccinelídeos de tamanho pequeno reproduzem-se principalmente no verão, quando a temperatura é alta. Mas isto não é regra, Hippodamia convergens, por exemplo, pode completar até cinco gerações por ano se tiver seu alimento preferencial disponível (HAGEN, 1962).

Inimigos naturais

As substâncias tóxicas exsudadas pelos coccinelídeos os protegem de muitos grandes predadores como mamíferos, alguns pássaros, répteis e anfíbios. Porém, algumas espécies são predadas, principalmente, por pássaros, os quais se alimentam no voo e parecem ser mais resistentes aos efeitos tóxicos dos alcaloides, pois eles não têm tempo para reconhecer sua presa (MAJERUS, 1994). Grandes agregações de coccinelídeos durante hibernação podem servir de alimento para mamíferos.

Entre os invertebrados, os artrópodes são os inimigos naturais mais comuns dos coccinelídeos. Como exemplos existem várias espécies de aranhas que se alimentam de C. septempunctata, Anatis ocellata L. e Exochomus quadripustulatus (L.), capturados em teias de Araneus diadematus e A. quadratus (MAJERUS, 1994). Formigas podem matar larvas e adultos de coccinelídeos que entrem no ninho ou interfiram no suprimento de alimento (honeydew) produzido pelos afídeos. Grupos de afídeos A. fabae foram defendidos pelas formigas Myrmica ruginodis Nylander que afastavam os coccinelídeos próximos da colônia, porém os ignoravam quando estes estavam nas folhas das plantas longe da colônia de afídeos (JIGGINS et al., 1993). Richerson (1970) listou quase 100 parasitas, incluindo ácaros, nematoides e insetos, hospedeiros de coccinelídeos, porém ainda há poucas informações sobre seu comportamento. Há poucos registros de parasitismo de ovo. A grande maioria dos parasitas se desenvolve em larvas, pupas ou adultos. Entre os Diptera, as espécies de Phoridae são os mais importantes parasitos. Hodek e Honek (1996) fizeram uma compilação de trabalhos de Richerson (1970), Klausnitzer (1976) e Disney et al. (1994) onde são listadas 25 espécies de coccinelídeos parasitados por Phalacrotophora berolinensis Schmitz e Phalacrotophora fasciata (Fallén), as mais importantes da Europa, Ásia e parte da Rússia.

Os parasitoides (Hymenoptera) talvez sejam os inimigos naturais mais importantes dos coccinelídeos. As principais espécies de parasitoides pertencem às famílias Braconidae, Encyrtidae e Eulophidae. Dinocampus coccinellae (Schrank) é um Braconidae cosmopolita, endoparasita, da subfamília Euphorinae, que tem sido muito estudado, pois utiliza mais de 40 espécies de coccinelídeos como hospedeiro, especialmente adultos da subfamília Coccinellinae (Figura 8) e apresenta preferência por espécies de tamanho maior. Outras espécies de parasitoides da mesma subfamília podem ovipositar em formas jovens de coccinelídeos. Na subfamília Encyrtidae, o gênero Homalotylus possui mais de 30 espécies conhecidas de parasitoides de Coccinellidae. Os Tetrastichinae são os parasitoides mais conhecidos entre os Eulophidae e a maioria no gênero Tetrastichus, a maior parte ataca ovos e outros como hiperparasitas. Ainda entre os Eulophidae, uma espécie de Entedontinae, Pediobius foveolatus, é um parasitoide de larvas de Epilachninae da região da Etiópia, oriental e australiana (HODEK; HONEK, 1996).

Figura 8. Cycloneda sanguinea em Pinus sp. parasitada por Dinocampus coccinellae (Hymenoptera).

Fotos: Venicio Borges da Silva

Os coccinelídeos podem ser atacados por ácaros foréticos e também por ácaros parasitas da família Podapolipidae. Os nematoides são os principais Nemathelmintes que atacam os coccinelídeos. Espécies de Allantonematidae, Parasitilenchus coccinellinae Iperti & van Waerebeke, um endoparasita de adultos e Howardula sp., que parasita as gônadas e ainda um endoparasita solitário da família Mermitidae são os principais agentes patogênicos indicados na literatura (HODEK; HONEK, 1996). Shapiro-Ilan e Cottrell (2005) compararam a suscetibilidade de duas espécies nativas de coccinelídeos, C. maculata e Olla v-nigrum e duas espécies exóticas, H. axyridis e C. septempunctata, a duas espécies de nematoides, Heterorhabditis bacteriophora e Steinernema carpocapsae. Concluíram que as espécies exóticas apresentaram menor suscetibilidade à infecção dos nematoides o que pode contribuir para o maior sucesso das espécies exóticas.

Existem poucos estudos sobre o ataque de fungos nos coccinelídeos, porém durante os períodos de dormência podem ser atacados por fungos Beauveria. O prolongamento do período de agregação dos adultos hibernantes aumenta grandemente o risco de infestação pelo fungo. Isto foi particularmente observado em S. undecimnotata porque os adultos inativos formam grandes agregações (HODEK; HONEK, 1996).

Conclusões e sugestões de pesquisa

As relações entre os Coccinellidae e seu alimento preferencial têm sido estudadas, principalmente, enfocando as espécies de importância econômica. Porém, o fator limitante para o entendimento da evolução da intraguilda alimentar dos predadores ainda é a ausência ou, em alguns casos, a completa falta do conhecimento dos hábitos alimentares, mesmo das espécies mais comuns. Alguns poucos autores têm tratado desse tema, entretanto apenas com relação a espécies europeias ou americanas (DIXON, 2000).

Neste capítulo procurou-se reunir, de maneira condensada, as principais informações sobre a biologia das espécies e suas relações com seu alimento. Atualmente existem muitas alternativas para a aplicação de predadores no controle biológico de pragas, até mesmo com a utilização de modelos matemáticos, e com isso tem se tornado claro como uma gama muito grande de fatores podem determinar a quantidade ideal de insetos a serem utilizados para um controle eficiente. Mas, para que todo esse esforço seja efetivo, não se deve esquecer a importância do conhecimento do nome específico do organismo que estamos trabalhando, e para isso, estudos básicos de taxonomia e sistemática são fundamentais para a completa compreensão do grupo. A importância da identificação fica clara à medida que ela fornece a palavra-chave para a circulação de todas as informações sobre o assunto. A relevância maior da identificação está na operacionalidade em se poder determinar o ciclo biológico, os hábitos, os hospedeiros e, mesmo, o controle de uma nova espécie, apenas por referência a formas previamente conhecidas a ela relacionadas. Assim, de maneira prática, pode-se afirmar que a identificação informa se um determinado espécime é importante ou não, se é potencialmente benéfico ou maléfico, sob um determinado ponto de vista. Em termos mais concretos, a sua identificação dá a oportunidade de realizar consultas para, por exemplo, distinguir entre um predador eficiente, seu local de origem e qual a melhor forma de manejo e um inseto que não apresenta essa potencialidade no controle de pragas.

Quando se trata da utilização de espécies predadoras em programas de controle biológico, somente após o conhecimento taxonômico da espécie é possível efetuar os levantamentos bibliográficos, a comunicação sobre determinada espécie entre os laboratórios em todo o mundo, bem como conhecer os hospedeiros, a distribuição geográfica e as técnicas de criação. Portanto, não é exagero afirmar que o controle biológico se desenvolve em razão da taxonomia do grupo (ZUCCHI, 2002).

Estudos de biologia básica das espécies nativas são necessários para o entendimento das relações tritróficas. O entendimento da dinâmica nas relações planta–praga–predador é essencial para o uso em manejo e controle biológico. Embora nos programas de controle biológico os predadores não tenham tido tanta atenção como os parasitoides, uma análise da literatura mostra que os predadores podem exercer um papel importante no controle de pragas.

Os trabalhos realizados enfocando as relações predador–presa revelam que os parâmetros biológicos são os atributos mais importantes para a compreensão das taxas de desenvolvimento de ambos, predador e presa, e que esses dados devem ser confrontados ainda com a resposta da planta, havendo, portanto, uma interdependência nessas relações.

Uma abordagem interessante e que não tem sido muito explorada no caso dos predadores é o uso da dieta artificial ou complementar que possa contribuir para a maior eficiência dos predadores no campo. Este sem dúvida seria um aspecto que, dentro dos estudos biológicos, contribuiria para o avanço do desenvolvimento de novas tecnologias para a produção massal de espécies de coccinelídeos, assim como de outros inimigos naturais potencialmente importantes no controle de pragas agrícolas.

Outro aspecto interessante é o potencial de uso dos semioquímicos para a manipulação dos inimigos naturais. O uso de cariomônios e sinomônios sintéticos pode interferir favoravelmente na capacidade de forrageamento de predadores, orientando suas respostas à presa-alvo. No caso de inimigos naturais criados artificialmente, muitas vezes, sua liberação nos agroecossistemas leva à dispersão descontrolada e o sucesso dessa iniciativa pode ficar comprometido. Assim, podem-se fornecer estímulos químicos específicos aos inimigos naturais que os orientarão para a presa-alvo (VILELA; PALLINI, 2002).

Atualmente, há enorme preocupação com o estudo das espécies exóticas, sejam elas introduzidas de maneira planejada sejam acidental. Esse assunto tem se transformado em foco central no campo da ecologia, na biologia evolucionária e na biologia da conservação. Entretanto, o desenvolvimento desse tipo de estudo muitas vezes é impedido pela falta de informações completas, muitas vezes, até da identidade da espécie. Para isso há necessidade de se criar uma rede da pesquisa que reúna toda a informação possível, geográfica e histórica das introduções, utilizando-se dados de museus, para que se possa resgatar a história da entrada da espécie no país. Assim, torna-se fundamental a organização de um banco de dados e de ferramentas de comunicação e disseminação da informação que possam subsidiar um sistema de monitoramento e detecção de pragas exóticas. Maior importância também deve ser dada à obtenção de dados genéticos que possam auxiliar a traçar a rota de introdução da espécie exótica, caso ela tenha sido acidental.

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Capítulo 23

Crisopídeos (Neuroptera: Chrysopidae)

Gilberto S. Albuquerque

Introdução

A família Chrysopidae é integrante de Neuroptera (ou Planipennia), uma das ordens de Holometabola (insetos de metamorfose completa) mais antigas, com evidências fósseis a partir do final da era Paleozoica (período Permiano, há cerca de 270 milhões de anos) (GRIMALDI; ENGEL, 2005). Das mais de 6.000 espécies de Neuroptera conhecidas, aproximadamente 1.200 pertencem à Chrysopidae, o que a torna a segunda maior família da ordem (Myrmeleontidae, a maior, contém cerca de 2.100 espécies). Atualmente, os Chrysopidae são divididos em três subfamílias: Nothochrysinae, Apochrysinae e Chrysopinae, sendo que a última contém 97% das espécies conhecidas (TAUBER et al., 2003). Encontram-se distribuídos em todos os continentes, com exceção da Antártida; curiosamente, espécies nativas são desconhecidas na Nova Zelândia (DUELLI, 2001). Enquanto algumas espécies têm ampla distribuição, como Chrysoperla carnea (Stephens), presente em grande parte das regiões Paleártica e Neártica, muitas estão restritas a pequenas regiões do planeta (ZELENÝ, 1984; TAUBER et al., 2003).

Os insetos dessa família são comumente conhecidos no Brasil como crisopídeos ou bichos-lixeiros, o segundo nome oriundo do fascinante comportamento que as larvas de muitas espécies apresentam de carregar detritos em seu dorso. Esses detritos protegem as larvas contra o ataque de inimigos naturais por meio de camuflagem ou de barreira física (escudo protetor). Esse comportamento ocorre em muitas espécies, inclusive na maioria das que ocorrem na Região Neotropical (ADAMS; PENNY, 1987). Na laboriosa construção e nas constantes reformas do pacote de lixo, as larvas utilizam vários materiais, como exoesqueletos de suas presas, exúvias de artrópodes, insetos mortos (inteiros ou partes), fibras de origem vegetal ou animal, pedaços de liquens e de cascas de árvores, teias de aranhas, ceras de insetos e outras partículas similares que encontram durante seu deslocamento (SMITH, 1926; CANARD; VOLKOVICH, 2001). O pacote de lixo é mantido preso ao corpo da larva pela ação de numerosas cerdas longas, lisas ou serrilhadas, com ponta reta ou em forma de gancho, existentes na superfície dorsal e nos tubérculos laterais de seu tórax e abdome (SMITH, 1926; NEW, 1969).

Além desse hábito peculiar das larvas, os crisopídeos apresentam diversas outras características que conferem defesa a este e aos demais estágios de desenvolvimento: 1) os ovos são depositados no topo de pedúnculos longos e finos, às vezes com gotículas de função repelente, que dificultam o acesso de predadores (DUELLI; JOHNSON, 1992; EISNER et al., 1996); 2) as larvas apresentam mandíbulas longas e afiadas (SMITH, 1926) e podem secretar gotículas de fluido repelente pelo ânus (LaMUNYON; ADAMS, 1987); 3) as pupas são protegidas por casulos contendo numerosas camadas de fios de seda firmemente aderidos, confeccionados pelas larvas de terceiro ínstar ao final de seu desenvolvimento (GEPP, 1984), e 4) adultos podem emitir fluidos de cheiro desagradável produzidos por glândulas protorácicas, com função repelente, e sua coloração, predominantemente verde na maioria das espécies, é críptica, o que dificulta sua localização por predadores (SMITH, 1926; CANARD; VOLKOVICH, 2001). O efeito protetor da coloração é ampliado pelo hábito de os adultos permanecerem imóveis na face inferior das folhas durante o dia, razão pela qual esses insetos são dificilmente vistos por olhos humanos não treinados.

Embora inconspícuos, os crisopídeos são extremamente atraentes. Os adultos são insetos delicados, de tamanho médio, com dois pares de asas membranosas repletas de nervuras (par anterior, maior, com 6 mm a 34 mm de comprimento), olhos grandes iridescentes e antenas filiformes longas, às vezes maiores que as asas (BROOKS; BARNARD, 1990). Sua cor é predominantemente verde, mas algumas espécies podem ser castanho-escuras ou avermelhadas. As larvas, que passam por três ínstares antes de tecerem o casulo e se transformarem em pupa no seu interior, apresentam dois tipos básicos de morfologia e comportamento. Parte das espécies apresenta o comportamento de carregamento de lixo descrito anteriormente; nestas, as larvas são crípticas, locomovem-se mais lentamente e seu corpo é oval e giboso, recoberto por grande número de cerdas longas. As demais são nuas, isto é, não carregam lixo, e são bastante ativas; seu corpo é alongado e recoberto por cerdas relativamente menores e em menor número.

Por serem frequentemente encontrados nos mais variados agroecossistemas e apresentarem grande potencial de uso como predadores em programas de controle biológico de pragas, os crisopídeos têm despertado a atenção dos entomólogos aplicados, principalmente nas últimas quatro décadas, de forma que algumas espécies encontram-se relativamente bem estudadas (CANARD et al., 1984; McEWEn et al., 2001; TAUBER et al., 2003). Essa situação, porém, não se aplica à Região Neotropical, possuidora de uma das faunas de Chrysopidae mais ricas do mundo, com mais de 300 espécies descritas (> 25% do total), em cerca de 20 gêneros, e muitas outras por descrever (BROOKS; BARNARD, 1990). Neste último caso, o desconhecimento da sistemática e biologia da grande maioria das espécies tem impedido avanços significativos em relação à aplicabilidade desses inimigos naturais no controle de pragas agrícolas no Brasil e demais países sul-americanos.

Um grande número de espécies de Chrysopidae neotropicais foi descrito na primeira metade do século 20 pelo padre espanhol Longinos Navás e pelo americano Nathan Banks. Entretanto, suas descrições são bastante incompletas e não incluem caracteres da genitália, os quais, desde o trabalho pioneiro de Tjeder (1966), têm sido essenciais para a identificação das espécies e para a elucidação da sistemática dessa família (NEW, 2001). Além disso, muitos dos tipos usados para as descrições de Navás foram destruídos ou perdidos ao longo dos anos, contribuindo assim para aumentar a confusão nesse grupo (ADAMS; PENNY, 1987). Somente a partir dos estudos iniciados por Philip Adams (California State University, EUA) no início da década de 1980, em colaboração com Norman Penny (California Academy of Sciences, EUA) (ADAMS, 1982a, b, 1987; ADAMS; PENNY, 1986, 1987, 1992a, b), é que a sistemática das espécies neotropicais passou a receber tratamento adequado, levando em consideração as características morfológicas da genitália interna de machos e fêmeas. Penny vem dando prosseguimento a esses estudos após o falecimento de Adams em 1998 (PENNY, 1997, 1998, 2001, 2002). Mais recentemente, esse esforço foi incrementado com os estudos de sistemática de adultos por Sérgio de Freitas e colaboradores (Universidade Estadual Paulista, Jaboticabal) (FREITAS; PENNY, 2000, 2001; FREITAS, 2003, 2007; WINTERTON; FREITAS, 2006) e por Catherine e Maurice Tauber (Cornell University, EUA), estes últimos em colaboração com nosso grupo da Universidade Estadual do Norte Fluminense, focando também a morfologia das larvas como ferramenta de auxílio para a identificação das espécies neotropicais (TAUBER et al., 2001, 2006, 2008a, b; MANTOANELLI et al., 2006).

Com esses avanços na sistemática, o momento é propício para que o conhecimento da biologia e ecologia dos crisopídeos ocorrentes no Brasil se expanda consideravelmente no futuro próximo. Enquanto isso não ocorre, os conhecimentos sobre a bioecologia e nutrição dos crisopídeos, relatados a seguir, ainda são fundamentados em grande parte nos estudos realizados com espécies europeias e norte-americanas, principalmente C. carnea. No entanto, sempre que disponíveis, foram usadas informações referentes a espécies de ocorrência em nosso território, em especial Chrysoperla externa (Hagen), de ampla distribuição na Região Neotropical e considerada como uma das mais promissoras para o controle biológico conservativo ou aumentativo na América do Sul e América Central, pois muitas de suas características biológicas são equivalentes às de C. carnea (ALBUQUERQUE et al., 1994, 2001).

Em virtude de a classificação da família Chrysopidae ter sido muito confusa até a revisão em âmbito mundial realizada por Brooks e Barnard (1990), seguiu-se neste capítulo a nomenclatura publicada por esses autores, sendo citados os nomes atuais das espécies, em vez daqueles citados pelos autores originais, sempre que sinonímias estiveram envolvidas.

Características quali e quantitativas dos alimentos de Chrysopidae e dietas artificiais

Apesar de serem conhecidos como predadores por excelência, já que aparentemente todas as espécies de Chrysopidae apresentam esse comportamento alimentar, somente no estágio larval esse hábito é onipresente (HAGEN, 1987; TAUBER et al., 2003). No estágio adulto, poucas espécies são predadoras; a maioria é glico-polinívora, ou seja, alimenta-se de néctar, pólen e/ou honeydew (PRINCIPI; CANARD, 1984; CANARD, 2001). Consequentemente, as características dos alimentos usados pelos crisopídeos estão diretamente relacionadas com o hábito alimentar apresentado. Essas informações são essenciais para o desenvolvimento de protocolos de criação e multiplicação em larga escala que preservem as características biológicas desses predadores e reduzam os custos de produção, tendo em vista o seu uso em programas de controle biológico.

Composição da dieta natural dos crisopídeos predadores e não predadores

As presas das larvas e dos poucos adultos predadores consistem de artrópodes pequenos, relativamente imóveis e com tegumento suficientemente macio para serem perfurados ou triturados pelas suas peças bucais (NEW, 1975). Entre suas presas mais comuns estão ácaros (Tetranychidae e Eriophyidae) e diversos grupos de insetos, como hemípteros das subordens Sternorrhyncha (cochonilhas das famílias Coccidae, Monophlebidae, Pseudococcidae, Eriococcidae e Diaspididae, pulgões de praticamente todas as famílias, moscas-brancas e psilídeos) e Auchenorrhyncha (cigarrinhas das famílias Cercopidae, Cicadellidae, Membracidae e Fulgoridae), ovos e larvas pequenas de lepidópteros (famílias Noctuidae, Pieridae, Plutellidae, Pyralidae, Tortricidae e Yponomeutidae), psocópteros (Psocidae) e tisanópteros (tripes). Menos comumente, comem ovos e larvas pequenas de besouros, dípteros, himenópteros e de outros neurópteros. Larvas grandes e adultos de todos esses insetos, cupins, aranhas e outras presas são predados raramente (KILLINGTON, 1936; PRINCIPI; CANARD, 1984; CANARD, 2001). Albuquerque et al. (2001) fornecem uma lista de presas potenciais para duas das espécies mais comumente encontradas na Região Neotropical, C. externa e Ceraeochrysa cubana (Hagen), na qual constam cochonilhas, pulgões, ovos e larvas de lepidópteros, moscas-brancas e ácaros, todos causadores de danos a diferentes culturas agrícolas.

Se, por um lado, a composição química das presas é semelhante em termos de nutrientes, ou seja, todas apresentam proteínas ou aminoácidos, lipídios, carboidratos, vitaminas, minerais e outros compostos em seus tecidos e hemolinfa, por outro, as concentrações de cada um dos constituintes dessas categorias principais e sua acessibilidade ao predador variam de espécie para espécie (FLORKIN; JEUNIAUX, 1974; YAZLOVETSKY, 1992; COHEN, 1998). Além disso, aleloquímicos (toxinas) que essas presas sequestram das plantas hospedeiras para atuar na sua defesa contra inimigos naturais também podem alterar a sua composição química (BOWERS, 1990; ROWELL-RAHIER; PASTEELS, 1992). Como consequência, sob a perspectiva dos crisopídeos, a qualidade nutricional desses artrópodes pode variar consideravelmente, o que é evidenciado pelos diferentes desempenhos exibidos pela mesma espécie quando alimentada com presas distintas (THOMPSON; HAGEN, 1999; ver também item Impacto do alimento e de outros fatores ambientais na performance dos crisopídeos).

Os adultos da maioria das espécies, que não se alimentam de presas, utilizam como fonte principal de nutrientes os metabólitos primários das plantas, como açúcares, aminoácidos e lipídios, presentes no pólen, néctar e, indiretamente, no honeydew excretado por membros da subordem Sternorrhyncha (Hemiptera). Mesmo larvas e adultos predadores, que se alimentam majoritariamente de artrópodes, recorrem ocasionalmente a esses alimentos de origem vegetal para suplementar suas necessidades nutricionais (DOWNES, 1974; PRINCIPI; CANARD, 1984; HAGEN, 1986; WÄCKERS et al., 2005). A composição do néctar e pólen varia entre as espécies de plantas, enquanto a do honeydew muda de acordo com o pulgão ou cochonilha produtor e, aparentemente, com a planta hospedeira da qual esses insetos se alimentam, conforme as informações sumarizadas a seguir, extraídas principalmente da revisão de Hagen (1986).

O néctar floral e extrafloral é fonte não só de açúcares (sacarose, glicose e frutose) mas também de proteínas, aminoácidos livres, lipídios, antioxidantes, alcaloides, fenólicos, vitaminas, saponinas, dextrinas e substâncias inorgânicas (BAKER; BAKER, 1983). Enquanto os açúcares perfazem 15% a 75% do peso, a concentração de aminoácidos varia de 0,2 µmol/mL a 0,7 µmol/mL em árvores e arbustos e de 0,4 µmol/mL a 4,7 µmol/mL em plantas herbáceas. Como os néctares raramente contêm todos os 10 aminoácidos essenciais, os crisopídeos não predadores necessitam complementar sua dieta com outros produtos vegetais, como o pólen ou honeydew, para se reproduzir. Como exemplo da importância do néctar na nutrição dos crisopídeos, Adjei-Maafo e Wilson (1983) registraram densidades muito maiores desses (e também de outros) predadores em variedades de algodão com nectários extraflorais do que naquelas que não os apresentavam.

No pólen estão presentes até 14 carboidratos diferentes (incluindo açúcares comuns), além de lipídios ou amido como reserva energética. Alguns pólens também contêm ácidos graxos e esteróis essenciais. As proteínas correspondem a 6%–35% do peso e, geralmente, todos os aminoácidos são encontrados em grande concentração, exceto triptofano e fenilalanina. Adicionalmente, podem estar presentes até 13 minerais e as vitaminas A, C, E e várias do complexo B. Portanto, pelo menos o pólen de algumas espécies de plantas apresenta todos os nutrientes requeridos pelos crisopídeos não predadores para a reprodução, mas, muitas vezes, é preciso suplementar essa dieta com néctar ou honeydew.

O honeydew é composto predominantemente por açúcares (frutose, glicose e sacarose), podendo apresentar também algumas vitaminas, como a C e várias do complexo B, e aminoácidos, embora raramente os dez essenciais. A quantidade de aminoácidos no honeydew varia de acordo com as estações do ano, pois, geralmente, está relacionada à quantidade de aminoácidos presente na seiva do floema. Em alguns casos, porém, existem aminoácidos no honeydew, como o triptofano e a histidina, que geralmente estão ausentes nos néctares florais e extraflorais. Assim como os demais alimentos de origem vegetal, os crisopídeos não predadores geralmente necessitam complementar sua dieta de honeydew com pólen ou néctar para se reproduzir plenamente.

Consumo de presas e eficiência de conversão do alimento pelas larvas

Diversos estudos têm tentado estabelecer a quantidade de presas consumidas por cada um dos ínstares larvais de diferentes espécies de crisopídeos, como pode ser constatado na revisão de Principi e Canard (1984). Como esses estudos são geralmente realizados sob condições de excesso de presas em relação ao potencial de alimentação dessas larvas, eles tendem a fornecer uma boa estimativa da realidade. Entretanto, vários erros podem ser cometidos na elaboração dos experimentos ou na interpretação dos resultados, tais como: a) não seleção ou especificação do estágio da presa oferecido (o efeito do tamanho é desconsiderado); b) computação das presas mortas como presas totalmente ingeridas (muitas vezes, as presas só são abatidas, mas não são sugadas ou são sugadas apenas parcialmente); e c) condições climáticas, como a temperatura, podem influenciar no número de presas consumidas (temperaturas maiores tendem a induzir maior consumo). Portanto, as informações contidas na literatura devem ser interpretadas com cautela. Por exemplo, Burke e Martin (1956) estimaram o número de pulgões Aphis gossypii Glover consumido pelos ínstares larvais de três espécies, Chrysoperla rufilabris (Burmeister), Chrysoperla plorabunda (Fitch) e Chrysopa oculata Say, em 269 (37 no 1º ínstar + 61 no 2º ínstar + 171 no 3º ínstar), 208 (46 + 67 + 95) e 266 (40 + 74 + 152), respectivamente. Esses valores significam que cerca de 15% do consumo ocorre no 1º ínstar, 30% no 2º e 55% no 3º. Entretanto, de acordo com valores obtidos para inúmeras espécies, mais de 75% do consumo total ocorre no 3º ínstar, de forma que grande parte do aumento em peso se dá nesse ínstar (PRINCIPI; CANARD, 1984). Dessa forma, os valores estimados por Burke e Martin (1956) podem não ser precisos, principalmente por que não houve preocupação em selecionar pulgões de mesmo tamanho para oferecer às larvas. Além disso, em vários estudos realizados com C. externa, uma das espécies mais comumente encontradas na Região Neotropical, nos quais as presas foram padronizadas quanto ao tamanho, o consumo por ínstar se aproxima dos valores médios encontrados por Principi e Canard (1984). Dependendo do tipo de presa, as larvas de C. externa consumiram de 3% a 8% do total durante o 1º ínstar, de 11% a 21% durante o 2º ínstar e de 72% a 85% durante o 3º ínstar (Tabela 1). O número total de presas consumidas durante todo o estágio larval variou amplamente, desde 67 ninfas de Cinara pinivora (Wilson) e Cinara atlantica (Wilson) (CARDOSO; LAZZARI, 2003) até 1.553 ovos de Anagasta kuehniella (Zeller) (DE BORTOLI et al., 2006).

Tabela 1. Consumo médio de presas, em número de indivíduos, pelos ínstares larvais (1º, 2º e 3º) de Chrysoperla externa a 25 °C ± 1 °C.

Espécie de presa | 1º | 2º | 3º | Total | Referência
Hem.: Aleyrodidae |  |  |  |  |
Bemisia tabaci (ninfas de 4º ínstar) | 107,8 | 288,0 | 1.006,3 | 1.402,1 | Auad et al. (2005)
Hem.: Aphididae |  |  |  |  |
Aphis gossypii (ninfas de 3º e 4º ínstar) | 17,4 | 73,3 | 453,8 | 544,5 | Santos et al. (2003)
Cinara pinivora + C. atlantica (ninfas de 1º e 2º ínstar) | 16,8 | 31,3 | 167,0 | 215,1 | Cardoso e Lazzari (2003)
Cinara pinivora + C. atlantica (ninfas de 3º e 4º ínstar) | 5,2 | 12,3 | 49,5 | 67,0 | Cardoso e Lazzari (2003)
Rhopalosiphum maidis (ninfas de 3º e 4º ínstar) | 21,9 | 40,1 | 279,0 | 341,0 | Maia et al. (2004)
Schizaphis graminum (ninfas de 3º e 4º ínstar) | 13,7 | 34,7 | 266,2 | 314,6 | Fonseca et al. (2001)
Lep.: Gelechiidae |  |  |  |  |
Sitotroga cereallela (ovos) | 55,3 | 97,4 | 777,9 | 930,6 | De Bortoli et al. (2006)
Lep.: Noctuidae |  |  |  |  |
Alabama argillacea (ovos) | 11,6 | 43,7 | 290,3 | 342,7 | Figueira et al. (2002)
A. argillacea (lagartas de 1º ínstar) | 23,9 | 85,3 | 365,5 | 474,7 | Silva et al. (2002)
Lep.: Pyralidae |  |  |  |  |
Anagasta kuehniella (ovos) | 95,8 | 192,4 | 1.264,9 | 1.553,1 | De Bortoli et al. (2006)
Diatraea saccharalis (ovos) | 21,8 | 77,1 | 468,4 | 567,3 | De Bortoli et al. (2006)

Obs: valores referem-se ao regime de maior densidade de presas ou à melhor cultivar/espécie de planta hospedeira da presa usada nos estudos em que mais de um desses fatores foi testado.

Os crisopídeos aparentemente usam seu alimento de forma eficiente, mas evidências experimentais desse aspecto ainda são praticamente inexistentes. Em um dos únicos estudos, Zheng et al. (1993a) demonstraram que C. carnea exibe eficiência de conversão bruta (= proporção da presa ingerida convertida em massa corporal) entre 40% e 60%, dependendo do ínstar e do nível de consumo. Verificaram também que a eficiência de conversão é tanto maior quanto mais avançado for o ínstar e menor for o suprimento de presas.

Requerimentos nutricionais e dietética

O conhecimento dos requerimentos nutricionais quali e quantitativos dos crisopídeos é oriundo de estudos com dietas artificiais, que se concentram em muito poucas espécies. Esses estudos têm indicado que as larvas e os adultos parecem apresentar os mesmos requerimentos qualitativos que outros predadores, parasitoides e até mesmo insetos fitófagos (VANDERZANT, 1973; HAGEN, 1987; THOMPSON; HAGEN, 1999), ou seja, cerca de 30 compostos químicos, incluindo proteínas e/ou 10 aminoácidos essenciais (arginina, fenilalanina, histidina, isoleucina, leucina, lisina, metionina, treonina, triptofano e valina), vitaminas do complexo B (ácido fólico, ácido nicotínico, ácido pantotênico, biotina, piridoxina, riboflavina e tiamina) e outros fatores de crescimento hidrossolúveis (incluindo colina e inositol), algumas vitaminas lipossolúveis, colesterol ou fitosterol, um ácido graxo poliinsaturado, minerais e uma fonte de energia (geralmente carboidratos simples ou complexos e/ou lipídios). Quantitativamente, porém, o requerimento de cada um desses compostos pode diferir de acordo com os hábitos alimentares das espécies (THOMPSON; HAGEN, 1999).

Um dos poucos estudos com dieta quimicamente definida foi realizado por Niijima (1989, 1993a, b). A partir da dieta desenvolvida por Hasegawa et al. (1989), composta de 23 aminoácidos, 17 vitaminas, 11 minerais, 5 ácidos orgânicos, 6 ácidos graxos, 2 açúcares e colesterol, Niijima realizou remoções desses componentes para demonstrar seu valor nutritivo para larvas de Chrysopa pallens (Rambur). Nesses estudos, verificou que os 10 aminoácidos essenciais eram requeridos para a realização da muda pelas larvas, mas vários outros aminoácidos podiam ser removidos sem causar efeitos adversos. Uma redução de 40% no nível de aminoácidos da dieta causou grande aumento no tempo de desenvolvimento larval. Também verificou que colina, ácido ascórbico e algumas vitaminas do complexo B, como os ácidos nicotínico e pantotênico, eram essenciais para o desenvolvimento, enquanto a ausência individual da maioria das outras vitaminas B permitia o desenvolvimento, embora este fosse prolongado e a taxa de emergência reduzida. Outras vitaminas hidrossolúveis e lipossolúveis não eram requeridas.

Desde o trabalho pioneiro de Hagen e Tassan (1965) com dieta aquosa composta de frutose, hidrolisados de proteínas, cloreto de colina e ácido ascórbico, encapsulada em película de parafina, para a criação de larvas de C. carnea, esta e outras 14 espécies de Chrysopidae foram criadas com diferentes dietas artificiais e mais de 70 artigos sobre o tema foram publicados até a revisão de Yazlovetsky (2001). Por trás desse aparente sucesso permanece o fato de que nenhuma dessas dietas artificiais tem sido usada comercialmente para a criação massal de crisopídeos até o presente. Cohen e Smith (1998) atribuem esse fracasso a várias causas, como a complexidade, o custo de fabricação e, principalmente, a natureza líquida dessas dietas, assim desenvolvidas com o propósito de reproduzir a hemolinfa das presas. Com base no pressuposto de que as larvas só ingerem líquidos, até mesmo as proporções de proteínas, lipídios e colesterol existentes na hemolinfa são observadas na sua elaboração (VANDERZANT, 1969, 1973; HASSAN; HAGEN, 1978; YAZLOVETSKY, 1992). Um problema adicional é que essas dietas tendem a causar redução no desempenho dos crisopídeos em relação àquele obtido sob regime de presas. Para suplantar esses problemas, Cohen e Smith (1998) utilizaram abordagem distinta para desenvolver uma dieta eficiente. Partindo do conhecimento de que as larvas de crisopídeos realizam digestão extraoral do conteúdo semissólido das presas antes de sua ingestão (ver item Sistema digestório do estágio larval de Chrysopidae: alimentação, digestão e excreção), desenvolveram uma dieta artificial semissólida semelhante ao interior das presas tanto em textura como em composição, contendo proteínas e lipídios em proporções similares às encontradas nos tecidos dos insetos (15%–20% e 12%–18%, respectivamente), bem superiores àquelas encontradas na hemolinfa (4%–5% e 2%–3%). Como resultado, larvas de C. rufilabris alimentadas com essa dieta apresentaram desempenho igual ou até superior ao de larvas alimentadas com presas, tanto em relação ao desenvolvimento quanto à reprodução.

Para os adultos, os requerimentos nutricionais também variam e podem ser influenciados pelo hábito alimentar (THOMPSON, 1999). Adultos não predadores de C. carnea requerem apenas água e açúcar para copularem e iniciarem a oviposição, enquanto fêmeas não predadoras de C. externa requerem não só carboidratos, mas também proteínas na dieta para tal. Similarmente variáveis são os requerimentos dos adultos predadores. Chrysopa perla L. e Chrysopa nigricornis Burmeister só se acasalam e iniciam a oviposição após se alimentarem de presas, enquanto Ch. oculata exibe essas atividades quando alimentada com presas ou com dieta artificial contendo proteínas e carboidratos. Já Chrysopa quadripunctata Burmeister se acasala quando alimentada apenas com açúcar e água, mas necessita de presas para iniciar a oviposição. Para continuarem a oviposição ao longo do tempo, todos esses adultos predadores necessitam alimentar-se de presas (TAUBER; TAUBER, 1974). A determinação dos nutrientes essenciais para a reprodução de adultos não predadores, como C. carnea, tem esbarrado em duas complicações (HAGEN, 1987). A primeira refere-se à transferência de metabólitos adquiridos pela alimentação das larvas para a fêmea adulta, de forma que o desempenho reprodutivo, ao menos inicialmente, é fortemente dependente da dieta larval (HAGEN; TASSAN, 1966; ZHENG et al., 1993b; OSMAN; SELMAN, 1996). A segunda está associada com a presença de leveduras simbiontes que podem sintetizar aminoácidos essenciais (HAGEN et al., 1970; ver também item Sistema digestório do estágio adulto de Chrysopidae: alimentação, digestão e excreção).

Diferentemente das larvas, dietas artificiais de baixo custo para adultos glico-polinívoros, desenvolvidas desde a década de 1950 (HAGEN, 1950), vêm substituindo eficientemente sua dieta natural, proporcionando taxas elevadas de fecundidade em laboratório. Em comum, tais dietas apresentam como componentes uma fonte de proteínas (hidrolisados ou autolisados de leveduras, como Saccharomyces cerevisiae ou S. fragilis) e uma de carboidratos (mel, sacarose ou frutose) (HAGEN; TASSAN, 1966, 1970). Embora tenham sido testadas e aperfeiçoadas originalmente para C. carnea, elas têm sido igualmente eficientes em criações de outros crisopídeos cujos adultos são glico-polinívoros, como várias espécies de Chrysoperla (TAUBER; TAUBER, 1983; ALBUQUERQUE et al., 1994; CARVALHO et al., 1996) e de Ceraeochrysa (LÓPEZ-ARROYO et al., 1999; BARBOSA et al., 2002). Entretanto, algumas espécies apresentam desempenho reprodutivo relativamente fraco com essas dietas, como é o caso de Chrysopodes pulchella (Banks), Chrysopodes divisa (Walker) e Chrysopodes lineafrons Adams e Penny (SILVA, 2006; SILVA et al., 2007), enquanto outras sequer produzem ovos, como outras espécies de Chrysopodes (SILVA, 2006) e diversas espécies de Leucochrysa (G.S. ALBUQUERQUE, dados não publicados). Embora os exemplos acima se refiram a gêneros de ocorrência na Região Neotropical, provavelmente essa situação se repita em outras regiões do planeta, mas relatos a esse respeito não foram encontrados. Essa variação na eficiência das dietas artificiais para a reprodução de adultos glico-polinívoros, aliada à inviabilidade de se obter produção contínua de ovos de adultos predadores somente com essas dietas, demonstra que nosso conhecimento a respeito dos requerimentos nutricionais dos crisopídeos adultos ainda está restrito a um número muito pequeno de espécies.

Anatomia e fisiologia do sistema digestório e estratégias alimentares dos crisopídeos

Em razão da reconhecida importância dos crisopídeos no controle biológico de pragas, seus hábitos alimentares são relativamente bem conhecidos em comparação com outros insetos predadores, mas esse conhecimento está restrito principalmente às poucas espécies que vêm sendo produzidas em larga escala para comercialização e liberação em cultivos agrícolas. Larvas e adultos dos crisopídeos evoluíram estratégias alimentares distintas que se refletem na morfologia de suas peças bucais e do seu tubo digestivo. Por um lado, as larvas de todas as espécies são essencialmente predadoras, embora possam eventualmente se alimentar de pólen, néctar e honeydew; como consequência, existe certa uniformidade morfológica e funcional no sistema digestório e também em seu comportamento de predação. Por outro lado, os adultos podem ser predadores ou glico-polinívoros, dependendo da espécie, e essa divergência no hábito alimentar é acompanhada por adaptações morfológicas e funcionais no sistema digestório. Pouco se sabe, porém, se esses dois grupos de adultos também diferem quanto ao comportamento de procura de alimento, pois os estudos a esse respeito ainda são restritos.

Sistema digestório do estágio larval de Chrysopidae: alimentação, digestão e excreção

Embora os crisopídeos sejam classificados como insetos mastigadores, nas larvas o aparelho bucal é modificado, funcionalmente sugador. As mandíbulas e maxilas são alongadas, em forma de fórceps, e sulcadas, de maneira que, ao se acoplarem e se manterem unidas por meio de uma pequena dobra quitinosa presente na face interna de ambas, formam um tubo rígido com um canal de alimentação em seu interior, por onde passa o alimento (Figura 1A). Essas peças bucais geralmente são tão grandes quanto ou maiores do que a cabeça, sempre curvadas para dentro. Não há uma abertura bucal, pois esta é fechada mecanicamente pelo tegumento cefálico assim que a larva eclode ou sofre a muda (KILLINGTON, 1936). Consequentemente, a única comunicação com a faringe é estabelecida pelo tubo formado pela união da mandíbula com a maxila, razão pela qual o alimento precisa ser completamente fluido para ser ingerido (CANARD, 2001). Para isso, as larvas, após capturarem a presa com as peças bucais, injetam para dentro de seu corpo secreções enzimáticas, produzidas em glândulas de veneno presentes na base alargada das maxilas (Figura 1B), as quais realizam a liquefação digestiva de sólidos e a redução da viscosidade de líquidos (GAUMONT, 1965, 1976). Segundo Cohen (1998), somente algumas espécies apresentariam essas glândulas. Adicionalmente, injetam enzimas hidrolíticas (principalmente carboidrases), produzidas pelas glândulas salivares (Figura 2), que efetuam a quebra parcial de grandes moléculas de substâncias nutritivas, facilitando assim seu movimento e digestão subsequentes (YAZLOVETSKY, 2001). A ação das enzimas é facilitada pelos movimentos de vaivém da maxila e mandíbula, esta última com ponta aguda e serrilhas próximas ao seu ápice, que dilaceram os tecidos internos da presa. Embora em Chrysopidae as enzimas sejam potentes, a química da digestão extraoral nesse grupo ainda é desconhecida (COHEN, 1995). A sucção dos líquidos da presa é realizada pela ação sincronizada de músculos existentes no interior das mandíbulas e maxilas, assim como na faringe, que conectam sua parede externa com o dorso e ventre da cabeça e os braços do tentório. A contração da série de músculos faringeais determina a expansão do lúmen da faringe e o líquido é sugado por uma típica ação bombeadora (SMITH, 1922; KILLINGTON, 1936). Esse mecanismo de digestão extraoral das larvas de crisopídeos enquadra-se no tipo “intacto sem refluxo” de Cohen (1998), pois não há destruição da cutícula da presa e o fluxo das secreções enzimáticas é unidirecional, das glândulas extraintestinais para dentro da presa e daí para o tubo digestivo do predador.

Figura 1. Peças bucais das larvas de Chrysopidae: (A) Vista ventral da maxila (mx) e mandíbula (md), destacando os sulcos na face dorsal da primeira e ventral da segunda, que formam o canal de alimentação (ca) quando estas se unem; (B) Seção transversal na altura da seta (cv = canal de veneno; dq = dobras quitinosas que mantêm maxila e mandíbula unidas; gv = glândula de veneno).

Fonte: Canard (2001).

Figura 2. Diagrama esquemático do sistema digestório da larva de Chrysopidae: (1) Peças bucais (mandíbulas + maxilas); (2) Glândulas salivares; (3) Estomodeo (faringe, esôfago e papo); (4) Mesêntero; (5) Proctodeo; (6) Túbulos de Malpighi (em número de oito, mas só um representado por completo); e (7) Reservatório de seda.

Fonte: Ermicheva et al. (1987).

O sistema digestório das larvas de crisopídeos, representado esquematicamente na Figura 2, apresenta algumas particularidades em relação a outros insetos. A descrição a seguir apresentada baseia-se principalmente nos trabalhos de Withycombe (1925) e Killington (1936), que, apesar de antigos, continuam sendo referência na área pela qualidade e riqueza de detalhes, e também em Yazlovetsky (2001).

Além das peças bucais (duas mandíbulas e duas maxilas) que constituem os tubos sugadores de entrada do alimento, há um par de glândulas salivares tubulares, não ramificadas, que se estendem desde a porção posterior da cabeça ou região anterior do protórax até a base dessas peças bucais, onde elas desembocam no canal de alimentação. Os dois canais de alimentação se unem no interior da cabeça para formar a faringe, revestida por espessa camada de quitina, que continua pelo esôfago. Na altura do corpo do tentório, ainda na cabeça, existe uma válvula simples formada pela projeção das células epiteliais para dentro do esôfago. Esta, aliada às contrações peristálticas da musculatura circular do esôfago presente nessa região, impede o retorno dos fluidos ingeridos na alimentação. O esôfago se dilata no protórax para formar um papo de parede fina, revestido com uma íntima quitinosa muito delicada e provido de músculos circulares intervalados. O papo ocupa grande parte da cavidade interna do meso e metatórax, não havendo reservatório alimentar dorsal (divertículo) partindo dele como acontece nos adultos. Nenhuma digestão ocorre no papo. O papo e o mesêntero (intestino médio) se comunicam por uma válvula esofágica pouco desenvolvida, visível externamente como uma constrição entre essas duas regiões do tubo digestivo. O mesêntero é um saco grande, de fundo cego, que ocupa os dois terços anteriores do abdome, aparentemente sem camada externa de músculos. O epitélio é composto de células grandes e é revestido por um fino tubo membranoso, a membrana peritrófica, continuação da íntima quitinosa do papo, de maneira que o alimento no mesêntero não entra em contato direto com o epitélio. É no mesêntero que ocorre a maior parte da digestão do alimento e a absorção de nutrientes. Recentemente, Chen et al. (2006) verificaram grande quantidade de bactérias no mesêntero de C. carnea, com possível função de decomposição dos resíduos alimentares aí presentes. Em descanso, as células epiteliais do mesêntero são um pouco achatadas, mas quando em atividade secretora, elas se tornam colunares e se projetam para dentro da cavidade mesentérica. Suas extremidades distais incham-se com as secreções e, finalmente, se rompem, flutuando livremente na cavidade intestinal. O tubo digestivo é fechado por certa distância após o mesêntero, ou seja, o proctodeo (intestino posterior) não é funcional, outra peculiaridade dos crisopídeos, sendo composto por uma corda sólida de células. Dessa forma, dejetos sólidos, insolúveis, não podem ser eliminados. Entretanto, em decorrência dos hábitos alimentares da larva, poucos resíduos sólidos se acumulam ao longo de seu desenvolvimento. Esse material é armazenado na extremidade posterior do mesêntero, sendo excretado apenas após a emergência do adulto, na forma de uma pelota pequena, dura, brilhante, preta ou marrom-escura, envolta pela membrana peritrófica – o mecônio. Na extremidade posterior do proctodeo encontra-se um pequeno saco de parede fina, o reservatório de seda, que se afunila em direção ao reto, o qual apresenta epitélio mais espesso e envolto por músculos circulares. O ânus abre-se ao final do décimo (último) segmento abdominal. Na extremidade anterior do proctodeo, originam-se oito túbulos de Malpighi, que se estendem em direção anterior, até o início do abdome; daí, geralmente seis túbulos dobram-se e se dirigem em direção posterior, conectando-se com o proctodeo um pouco antes do reservatório de seda, onde suas extremidades são envolvidas por um alargamento composto de células epiteliais. Esses túbulos são funcionais durante todo o desenvolvimento larval e secretam um fluido viscoso, marrom, provavelmente correspondente a resíduos solúveis da digestão, que são removidos da hemolinfa. Esse fluido é transferido para o reservatório de seda e, daí, para o reto, podendo ser excretado pelo ânus como defensivo contra inimigos naturais ou durante a muda, quando esse fluido auxilia na fixação da larva ao substrato. Esse líquido também atua na adesão da falsa-perna (extremidade final do abdome) da larva durante a locomoção e pode estar relacionado com a excreção (LaMUNYON; ADAMS, 1987). Os demais túbulos, geralmente dois, são livres distalmente. No terceiro ínstar, a maioria das células da extremidade posterior dos túbulos de Malpighi que se reconectam ao proctodeo se modifica e aumenta de tamanho, para secretar seda em lugar do fluido viscoso, a qual é armazenada no reservatório de seda. Quando a larva completa seu desenvolvimento, ela utiliza essa seda para tecer o casulo, no interior do qual sofrerá a metamorfose para o estágio de pupa. O controle do fluxo da seda é efetuado pelos músculos circulares do reto, enquanto a papila anal é usada como fiandeira, auxiliada pelo movimento ativo, multidirecional, dos últimos segmentos abdominais.

Comportamento de predação das larvas

O comportamento alimentar das larvas da maioria das espécies de crisopídeos ainda não foi estudado. A maioria dos trabalhos refere-se à C. carnea. Por isso, analogias para outras espécies a partir das informações existentes na literatura devem ser feitas com cautela, pois enquanto as larvas nuas do gênero Chrysoperla são caracterizadas pela agilidade de movimentos, agressividade e crescimento rápido, as larvas carregadoras de lixo geralmente são menos agressivas e se deslocam e crescem mais lentamente.

Como em vários outros grupos de predadores, as larvas de crisopídeos apresentam uma sequência de eventos que levam ao consumo bem-sucedido de suas presas, comportamento este revisado por Canard e Duelli (1984) e Canard (2001). Primeiro, ocorre a procura ativa até o encontro com a presa potencial. A seguir, essa presa é examinada e identificada. Se a presa for aceita, ocorre sua apreensão, para depois ser consumida. Finalmente, se a larva se satisfaz, ela limpa suas peças bucais e descansa; de outra forma, ela reinicia a procura ativa pela presa seguinte. Nessa sequência não está incluído propositalmente o primeiro passo dentro do comportamento tradicional de seleção de presas, isto é, a localização do habitat, porque esse comportamento é desempenhado pela fêmea adulta durante a seleção dos locais de oviposição (ver item Comportamento alimentar dos adultos), assegurando assim que as larvas eclodam em um habitat onde existam presas disponíveis (GREANY; HAGEN, 1981).

Procura ativa, contato e identificação da presa

Apesar de as larvas de crisopídeos nascerem aptas a suportar privação de alimento e água por diversas horas (TAUBER et al., 1991), sua sobrevivência depende da procura ativa e do encontro de presas desde o início da vida. A localização dessas presas é feita principalmente ao acaso durante seus deslocamentos na vegetação, havendo a necessidade de contato físico para que possam perceber sua presença (CANARD; DUELLI, 1984), como descrito para Ch. pallens, Chrysoperla zastrowi (Esben-Petersen) e C. carnea (PRINCIPI, 1940; FLESCHNER, 1950; BARNES, 1975; BOND, 1980). Durante a procura, as larvas adquirem uma postura característica, movimentando a cabeça de um lado para o outro, com as peças bucais parcialmente abertas e paralelas ao substrato, os palpos labiais direcionados para frente e as antenas para frente e um pouco para os lados, todos eles preparados para entrar em contato com a presa (CANARD; DUELLI, 1984). Também exibem o comportamento de “atirar para todos os lados” (casting behavior), ou seja, de tempos em tempos a larva para e sua extremidade anterior desloca-se de um lado para o outro, com o objetivo de ampliar a sua área de busca por presas (Figura 3) (BÄNSCH, 1964; NEW, 1991). Quando capturam uma presa, seu padrão de procura concentra-se na área de seu encontro, aumentando a frequência com que mudam de direção. Tal comportamento é adaptativo para larvas especializadas em presas que vivem agregadas, pois aumenta a eficiência de localização de presas adicionais (FLESCHNER, 1950; BOND, 1980; NEW, 1991).

Figura 3. Comportamento de “atirar para todos os lados” das larvas de crisopídeos durante seu deslocamento em busca de presas (números indicam as posições sucessivas da larva).

Fonte: Banks (1957).

Ilustração: Gilberto Soares Albuquerque

As larvas da maioria das espécies são bastante ativas, deslocando-se de um lado para outro, principalmente à noite. Essa movimentação é tão mais intensa quanto maior for seu grau de fome (SENGONCA et al., 1995), mas se nenhuma presa for encontrada dentro de um determinado período de tempo, a larva reduz progressivamente seus movimentos e entra em letargia, seguida de morte. Embora as larvas também procurem suas presas durante o dia, não há evidências claras sobre a influência da luz e da gravidade sobre o padrão de procura de larvas já nutridas. Algumas espécies são fototrópicas e geotrópicas positivas, enquanto outras são negativas ou apresentam respostas mistas a esses dois fatores (HAGEN et al., 1976a). A luz também pode ter influência sobre o padrão de procura de larvas recém-eclodidas que nascem durante o dia, e esse padrão pode estar associado com a localização da presa preferencial em relação ao local de oviposição. Milbrath et al. (1994) verificaram que larvas de duas espécies de Chrysopa com poucas horas de vida apresentam respostas fototrópicas distintas, aparentemente relacionadas à distribuição espacial de suas presas. Larvas neonatas de Chrysopa slossonae Banks exibiram fototropismo negativo, resposta que induziria seu movimento a partir das folhas, local da oviposição, para o interior da planta hospedeira, em direção às colônias de suas presas (pulgões) que vivem em ramos e troncos. Já as larvas neonatas de Ch. quadripunctata exibiram fototropismo positivo, o que tenderia a mantê-las na copa das árvores, próximas ao local de oviposição, onde estão suas presas primárias. A localização da presa pelas larvas de crisopídeos pode ser auxiliada pela presença de químicos voláteis (cairomônios) indicadores de sua presença nas cercanias. É o caso dos voláteis emanados do honeydew excretado por pulgões e cochonilhas, de escamas do lepidóptero Helicoverpa zea (Boddie) e até mesmo dos próprios ovos de H. zea, que aumentam a eficiência de predação das larvas de C. carnea (KAWECKI, 1932; LEWIS et al., 1977; NORDLUND et al., 1977).

Estabelecido o contato com a presa, seu reconhecimento é realizado quimicamente por meio de receptores sensoriais presentes nas extremidades dos palpos labiais e antenas da larva dos crisopídeos. Em seguida, ocorre o exame da presa com as peças bucais, no qual o predador “prova” essa presa com os receptores sensoriais presentes no ápice de suas maxilas; após essa ação, o predador aceita ou rejeita a presa (HAGEN, 1987; CANARD, 2001). Estímulos visuais podem auxiliar na identificação inicial, conforme demonstrado em larvas de C. carnea e de Ch. oculata (LAVALLEE; SHAW, 1969; ABLES et al., 1978).

Captura da presa

Após o contato físico e a identificação da presa, a larva para de se locomover imediatamente e adquire uma postura característica, com as peças bucais bem abertas, paralelas à superfície ou direcionadas um pouco para o alto, e com as antenas e palpos labiais afastados para os lados. A captura de presas ativas é efetivada após uma série de comportamentos estereotipados do predador: 1º) aproximação muito lenta; 2º) parada; 3º) ataque repentino com o avanço rápido da cabeça e fechamento das peças bucais, geralmente induzidos pelo movimento da presa; e 4º) recuo da cabeça e rápido erguimento da presa do substrato, a não ser que esta seja muito pesada ou prenda-se fortemente à superfície (CANARD; DUELLI, 1984). O erguimento da presa não é obrigatório ou pode ser apenas parcial, como em C. carnea (BÄNSCH, 1964). Presas imóveis, como ovos e pupas de artrópodes e larvas de Coccidae e Diaspididae, são atacadas diferentemente, pois inicialmente o predador as examina demoradamente e cuidadosamente, provando-as com a extremidade de suas peças bucais, e depois perfura sua cutícula em vários locais. Para ambos os tipos de presa, geralmente as peças bucais de um lado apenas são inseridas no corpo da presa, enquanto as do outro lado são usadas para manipular e segurar a presa (CANARD; DUELLI, 1984). Hagen et al. (1976a) sugerem que a composição da cutícula da presa pode ser importante para induzir a inserção das peças bucais.

Consumo da presa

Conforme mencionado no item Composição da dieta natural dos crisopídeos predadores e não predadores, secreções das glândulas de veneno e das glândulas salivares são injetadas para dentro do corpo da presa durante e após sua captura, enquanto os seus tecidos são dilacerados pela ação de vaivém das mandíbulas e maxilas, ambas as ações contribuindo para liquefazer seus conteúdos internos e torná-los disponíveis para a sucção por meio do canal de alimentação. A duração do consumo depende do tamanho do predador em relação ao da presa e também do nível de fome da larva (CANARD; DUELLI, 1984). Por exemplo, larvas de primeiro, segundo e terceiro ínstar de C. carnea necessitaram de 185, 130 e 80 segundos para consumir um ovo e 13, 8 e 3 minutos para consumir uma lagarta jovem do lepidóptero Prays oleae Bern., respectivamente (ALROUECHDI, 1981). Mesmo após consumir aparentemente todo o conteúdo da presa, a larva continua a manipulá-la e girá-la por certo tempo, até finalmente descartá-la para reiniciar a procura por outras presas ou descansar.

Limpeza e descanso

Nem sempre o ato de consumo de uma presa é seguido pela limpeza das peças bucais pelas larvas de crisopídeos. Mantoanelli e Albuquerque (2007) verificaram que larvas de primeiro e terceiro ínstar de Leucochrysa varia (Schneider) exibiam principalmente o comportamento de camuflagem, isto é, carregavam os restos da presa para seu dorso após a alimentação. Em outros casos, o consumo de uma presa era seguido pelo descanso, deslocamento ou limpeza. Resultados similares foram observados para Ch. quadripunctata e Ch. slossonae (MILBRATH et al., 1993). Entretanto, após ingerir quantidade suficiente de alimento e se saciar, a larva tende a limpar suas peças bucais, esfregando umas contra as outras e/ou no substrato. A seguir, seus movimentos diminuem e a larva entra em repouso, quando adquire postura característica, com as peças bucais fechadas, tocando o substrato, antenas e palpos labiais esticados para frente, tíbias das pernas anteriores paralelas ao eixo do corpo ou levemente em forma de V e a papila anal no final do abdome aderida ao substrato (CANARD; DUELLI, 1984). Essa postura é mantida até o reinício de suas atividades de deslocamento à procura de novas presas.

Onivoria larval: eventual ou habitual?

Embora larvas de crisopídeos tenham sido observadas alimentando-se de honeydew e néctar floral no campo há muito tempo (KAWECKI, 1932; KILLINGTON, 1936; PRINCIPI, 1940; DOWNES, 1974), o papel desempenhado por estes e outros recursos de origem vegetal, como pólen e néctar extrafloral, só começou a ser quantificado recentemente. Limburg e Rosenheim (2001) demonstraram que néctar extrafloral é um componente majoritário na dieta de larvas neonatas de C. plorabunda em algodão, e que seu consumo aumenta com a diminuição da disponibilidade de presas. Embora sozinho esse néctar não seja capaz de sustentar o desenvolvimento, ele ao menos permite estender a longevidade das larvas de 1º ínstar consideravelmente. Em outro estudo, Patt et al. (2003) evidenciaram que larvas de C. carnea podem suplementar suas necessidades de carbono e nitrogênio alimentando-se de néctar e pólen, melhorando seu crescimento e desenvolvimento, o que havia sido demonstrado previamente com honeydew artificial por McEwen et al. (1993). Apesar dessas evidências, ainda não é possível concluir se esse hábito onívoro é comum na vida larval ou se ele é exibido somente na ausência de presas ou na presença de presas de baixa qualidade. Além disso, o quanto esse comportamento está disseminado entre as diferentes espécies ainda precisa ser investigado. De qualquer forma, ainda é cedo para mudar a generalização do hábito alimentar das larvas de crisopídeos, de predador para onívoro, o que foi sugerido por Limburg e Rosenheim (2001).

Sistema digestório do estágio adulto de Chrysopidae: alimentação, digestão e excreção

Ao contrário das larvas, a maioria das espécies de crisopídeos não é predadora no estágio adulto, mas se alimenta principalmente de soluções açucaradas (honeydew excretado por alguns homópteros e néctar floral e extrafloral), além de pólen. Nessas espécies, as peças bucais estão adaptadas à dieta basicamente líquida, ou seja, as mandíbulas são relativamente pequenas e simétricas, sem incisivos (Figura 4A), e a lacínia tem forma de colher (STELZL, 1992; CANARD, 2001). Essa simetria, porém, não é geral, como atestam vários gêneros não predadores que apresentam mandíbulas assimétricas com um pequeno dente na mandíbula esquerda (BROOKS; BARNARD, 1990). O tubo digestivo também apresenta adaptações no divertículo do papo, que é grande e altamente convoluto, associado com grandes troncos traqueais, que servem para fornecer oxigênio para o metabolismo das leveduras simbiontes mutualísticas que se proliferam no interior desse divertículo (Figuras 5C e 6) (HAGEN; TASSAN, 1966; HAGEN et al., 1970; CANARD et al., 1990; WOOLFOLK et al., 2004; GIBSON; HUNTER, 2005). Inicialmente identificadas em C. carnea por Hagen et al. (1970) como pertencentes a Torulopsis sp. (= Candida), posteriormente várias espécies de leveduras já foram constatadas em crisopídeos, como Candida multigemmis (Buhagiar) em Nodita occidentalis Johnson (status específico inválido), Eremochrysa tibialis Banks, Eremochrysa punctinervis (MacLachlan) e, provavelmente, Mallada perfecta (Banks) (JOHNSON, 1982), e Metschnikowia pulcherrima Pitt & Miller em Chrysoperla comanche (Banks) (GIBSON; HUNTER, 2002) e C. rufilabris (WOOLFOLK; INGLIS, 2004). O papel das leveduras ainda não está totalmente esclarecido, mas acredita-se que auxiliem na nutrição, fornecendo alguns aminoácidos essenciais não existentes ou existentes em baixíssimas concentrações na dieta de carboidratos dos crisopídeos não predadores (HAGEN et al., 1970; HAGEN; TASSAN, 1972). Recentemente, esse papel funcional das leveduras foi questionado por Gibson e Hunter (2005), que não foram capazes de demonstrá-lo experimentalmente em C. comanche. O modo de transmissão das leveduras também não é bem entendido. Hagen et al. (1970) sugeriram que elas seriam adquiridas somente após a emergência do adulto, possivelmente via alimento ingerido ou trofalaxia. Recentes descobertas, porém, indicam que a transmissão vertical (mãe para descendentes) também ocorre, via superfície do ovo (GIBSON; HUNTER, 2005).

Figura 4. Mandíbulas dos adultos de Chrysopidae: (A) Hábito glico-polinívoro, Mallada prasinus (Burmeister); (B) Hábito predador, Chrysopa perla (L.) (i = incisivo; md = mandíbula direita; me = mandíbula esquerda).

Fonte: Stelzl (1992).

Figura 5. Sistema digestório do adulto de Chrysopidae: (A) Glândulas salivares de Chrysopa perla (1 = bomba salivar; 2 = ducto médio; 3 = ducto lateral; 4 = regiões secretoras); (B) Diagrama esquemático de quase todo o sistema digestório de Chrysoperla carnea (1 = esôfago; 2 = papo; 3 = proventrículo; 4 = válvula cardíaca; 5 = divertículo do papo; 6 = mesêntero; 7 = túbulos de Malpighi; 8 = proctodeo); (C) Troncos traqueais e traquéolas associados com o divertículo do papo em uma espécie glico-polinívora, Anisochrysa prasina (à esquerda) e em uma espécie predadora, Chrysopa walkeri (1 = tronco traqueal; 2 = mesêntero; 3 = divertículo do papo).

Fonte: Sulc (1914) (A); Ickert (1968) (B); Principi e Canard (1984) (C).

Figura 6. Superfície interna convoluta do divertículo do papo em adulto de Chrysoperla rufilabris, contendo células da levedura Metschnikowia pulcherrima (setas) (fotografia eletrônica de varredura; barra = 1.000 µm).

Fonte: Woolfolk et al. (2004).

As espécies de crisopídeos cujos adultos também são predadores correspondem a uma minoria. Segundo os indícios existentes, apenas 3 dos 75 gêneros atualmente reconhecidos, Anomalochrysa, Atlantochrysa e Chrysopa, todos pertencentes à tribo Chrysopini, apresentam esse hábito (BROOKS; BARNARD, 1990). Enquanto os dois primeiros têm ocorrência restrita a ilhas, Chrysopa têm ampla distribuição na Região Holártica e grande número de espécies. Espécies de Chrysopa apresentam adaptações à predação, como mandíbulas relativamente grandes e assimétricas, com um dente incisivo robusto na mandíbula esquerda usado para capturar e segurar presas enquanto a direita as dilacera, e uma superfície mastigadora levemente curvada, o molar (Figura 4B) (STELZL, 1992; CANARD, 2001). O divertículo nessas espécies também é grande, mas os troncos traqueais a ele associados são muito mais estreitos, significando menor aporte de oxigênio (Figura 5C), não tendo sido encontradas leveduras no interior do divertículo das espécies de Chrysopa já estudadas (HAGEN et al., 1970; CANARD et al., 1990). Embora consideradas carnívoras, Chrysopa spp. não se restringem a comer artrópodes, incluindo em sua dieta pólen, leveduras, esporos de fungos e honeydew, sendo por isso, às vezes, classificadas como onívoras (STELZL, 1992), mas a composição relativa desses itens na dieta varia de espécie para espécie (CANARD, 2001).

Um terceiro grupo, restrito aparentemente a quatro pequenos gêneros da subfamília Nothochrysinae, alimenta-se exclusivamente de pólen (BROOKS; BARNARD, 1990). Uma dessas espécies, Hypochrysa elegans (Burmeister), apresenta mandíbulas grandes e seu divertículo é desprovido de leveduras simbiontes e de troncos traqueais (nas fêmeas esses troncos são muito pequenos), o que sugere um processo digestivo distinto nessas espécies, ainda não estudado (CANARD et al., 1990; CANARD, 2001).

Afora as diferenças mencionadas, o sistema digestório dos crisopídeos adultos, independentemente do tipo de alimento ingerido, segue um plano comum, representado esquematicamente na Figura 5B e descrito a seguir com base nas descrições detalhadas de Withycombe (1925) e Killington (1936), assim como em Bitsch (1984). Apesar da diferença considerável no modo de alimentação, o tubo digestivo sofre apenas algumas alterações significativas durante a metamorfose de larva para adulto: há uma boca verdadeira, que se abre ao exterior para a entrada do alimento, o estomodeo adquire diferenciações, como o divertículo do papo e o proventrículo, e o proctodeo se abre para a passagem dos resíduos alimentares. Anteriormente, está a cavidade pré-oral ladeada pelas duas mandíbulas, onde desembocam dois pares de glândulas salivares: as mandibulares, situadas nos lados da cabeça e que se abrem na base das mandíbulas, e as labiais, formadas por vários tubos secretores (Figura 5A), que se estendem até o protórax e se abrem na base do lábio. A boca tem uma cavidade oral relativamente grande, revestida por espessa camada de quitina. O estomodeo é composto pela faringe muscular (muito semelhante à da larva) na cabeça, também revestida por camada de quitina, e pelo esôfago, que se inicia na cabeça, percorre todo o tórax e se dilata consideravelmente na altura do primeiro e segundo segmentos abdominais, formando o papo. Este, em sua extremidade distal, apresenta um prolongamento dorsal que ocupa metade do comprimento do abdome, o divertículo do papo. Tanto o papo como seu divertículo servem para armazenamento do alimento ingerido e, conforme descrito anteriormente, o divertículo também hospeda leveduras simbiontes nas espécies glico-polinívoras. De acordo com Ickert (1968), nesses órgãos se iniciaria a digestão. A parede do esôfago, incluindo o papo, é composta de um epitélio muito fino, revestido por uma íntima quitinosa delicada, e cercada por músculos circulares, responsáveis pelas contrações peristálticas que direcionam o alimento no sentido posterior, para o interior do divertículo. No divertículo, o epitélio é colunar e sua parede também é cercada por músculos circulares. Suas contrações peristálticas, em sentido reverso, empurram o alimento em direção anterior, de volta ao papo ou, mais frequentemente, para o proventrículo, que se abre próximo à extremidade anterior ventral do divertículo, na altura do terceiro segmento abdominal. O proventrículo tem forma de funil, com margem anterior espessa, revestida de quitina, da qual longos espinhos se projetam em direção ao lúmen. Sua parede interna contém seis sulcos quitinizados proeminentes com espinhos direcionados para trás, além de outros espinhos e dobras presentes entre esses sulcos. A parede externa apresenta rica musculatura circular e também músculos longitudinais. A extremidade final estreita do proventrículo se projeta para dentro do mesêntero, constituindo a válvula cardíaca. O mesêntero é um tubo longo e retilíneo cuja parede é formada por uma camada simples de epitélio envolta pela membrana peritrófica, continuação da íntima quitinosa do proventrículo, de forma que o alimento não entra em contato direto com o epitélio entérico. A existência da membrana peritrófica no mesêntero de adultos de crisopídeos, questionada por Bitsch (1984), foi recentemente comprovada por microscopia eletrônica de varredura em C. rufilabris (WOOLFOLK et al., 2004). As células colunares do epitélio mesentérico estão envolvidas tanto na secreção de enzimas para a digestão como na absorção dos nutrientes, similar ao descrito para as larvas. A passagem do mesêntero para o proctodeo é marcada por um estreitamento do tubo digestivo e pelas aberturas dos oito túbulos de Malpighi, que se dirigem anteriormente e depois se dobram em direção posterior, sendo que seis deles têm suas extremidades posteriores conectadas frouxamente com o proctodeo, um pouco antes do reto, remanescente da condição larval. O proctodeo tem estrutura semelhante à do esôfago, com parede cercada por músculos circulares e com epitélio fino, mas com cutícula interna repleta de pequenos espinhos (WOOLFOLK et al., 2004). Ao final do proctodeo, na região dilatada do reto, há uma câmara retal de epitélio ainda mais fino, cercada de músculos circulares e longitudinais, com seis glândulas retais hemisféricas, provavelmente envolvidas na absorção de água e de algumas moléculas pequenas. A região posterior do reto é estreita e o ânus, cercado de músculos circulares, se abre na membrana entre as placas anais do décimo tergito.

Comportamento alimentar dos adultos

Assim como o das larvas, o comportamento alimentar dos adultos da maioria das espécies de crisopídeos é desconhecido. As informações apresentadas a seguir são baseadas nas poucas espécies já estudadas e envolvem somente os dois primeiros passos da seleção da presa (HAGEN, 1986), isto é, a localização do habitat do alimento e a localização do alimento.

Os adultos são criaturas essencialmente noturnas. Durante o dia, permanecem a maior parte do tempo pousados na superfície inferior de folhas (SMITH, 1922). Na maioria das espécies investigadas, como é o caso de C. carnea, as atividades de voo iniciam-se no crepúsculo vespertino e alcançam seu pico nas primeiras horas de escuridão, cessando ao amanhecer. Algumas espécies, porém, voam também durante o dia, mas esses voos são de curta duração, principalmente quando perturbadas (DUELLI, 1984a), embora haja exceções, como H. elegans, que voa principalmente durante o dia (DUELLI, 1986). Consequentemente, o olfato (quimiorrecepção) é o principal sentido utilizado para localizar o alimento, já que a visão é prejudicada à noite.

O voo dos crisopídeos é lento e desajeitado. Apesar de apresentarem asas grandes, são facilmente levados pelo vento, principalmente quando voam a mais de 5 m acima do nível do solo. Com base em estudos de laboratório e campo, Duelli (1980a, b; 1984a, b) concluiu que existem três tipos de voo em C. carnea: migratório, apetitivo a favor do vento e apetitivo contra o vento. O primeiro envolve os adultos recém-emergidos, que exibem voos longos nas duas primeiras noites de vida, independentemente da presença de alimento nas proximidades, podendo se dispersar por até 300 km, auxiliados pelos ventos em grandes altitudes (CHAPMAN et al., 2006). Segundo Duelli (1980a), esse voo é obrigatório e está associado com o período de imaturidade sexual e pré-oviposição. No terceiro dia, os adultos com fome passam a exibir voos curtos e a responder anemotacticamente aos infoquímicos sinalizadores da presença de alimento. A partir de então, adultos sexualmente maduros voam inicialmente a favor do vento, entre 1 m e 5 m acima do nível da vegetação. Quando entram na pluma de odor da fonte de alimento, eles voam para baixo e pousam na vegetação. Se não encontram alimento naquele local, mudam para o comportamento de voo apetitivo contra o vento, aproximando-se da fonte de odor lentamente, em uma série de voos curtos, até entrar em contato com ela. Mesmo após se acasalarem (terceira e quarta noites) e iniciarem a oviposição (quinta noite), a atividade de dispersão de C. carnea continua. A população inteira move-se a favor do vento noite após noite. Esse comportamento nomádico foi interpretado por Duelli (1984b) como estratégia para espalhar seus descendentes em uma grande área, minimizando os riscos de extinções locais por causa da natureza agregada das presas. Para outras espécies de crisopídeos, existem muito poucas informações sobre o comportamento de voo, e essas resultam de inferências a partir de coletas com armadilhas. Por exemplo, em monoculturas de alfafa na Califórnia (EUA), Ch. nigricornis foi capturada com armadilhas pegajosas em grande quantidade, apesar de se tratar de uma espécie típica de ambiente arbóreo. Como nenhum ovo, nenhuma larva ou mesmo qualquer adulto foram encontrados na cultura, tais capturas indicam que algum tipo de voo migratório pode ocorrer com essa espécie (DUELLI, 1984a).

Enquanto as características do comportamento de voo em busca de alimento são desconhecidas para a quase totalidade dos crisopídeos, é crescente o número de espécies para as quais têm sido estudados os infoquímicos que sinalizam a localização do habitat do alimento e do alimento propriamente dito, quer seja pólen, néctar, honeydew ou presas, para sua própria nutrição ou para a de sua prole (HAGEN, 1986; SZENTKIRÁLYI, 2001). Nesse processo, participam metabólitos secundários voláteis das plantas, que atuam sobre o predador diretamente (sinomônios) ou indiretamente, via fezes ou honeydew das presas (cairomônios). Além desses, feromônios produzidos pelas próprias presas (cairomônios) e voláteis produzidos pelas plantas em resposta ao ataque das presas (sinomônios) também já foram identificados como atraentes.

A atratividade de crisopídeos adultos a voláteis é conhecida desde os trabalhos de Frost (1927, 1936). Entretanto, somente a partir da década de 1960 é que os compostos envolvidos na atração começaram a ser identificados e singularizados por espécie, a maior parte deles de origem vegetal (sinomônios de localização do habitat do alimento). Esses infoquímicos são benéficos não somente para os crisopídeos receptores, mas também para a própria planta, por causa da redução dos danos resultante do consumo dos fitófagos por esses predadores. Nessa categoria incluem-se o neomatatabiol e outros alcoóis monoterpênicos cíclicos atrativos para Chrysopa formosa Brauer e Ch. pallens (ISHII, 1964; HYEON et al., 1968; SAKAN et al., 1970), o terpenil acetato para Ch. nigricornis e C. carnea (CALTAGIRONE, 1969), o metil eugenol para Mallada basalis (Walker), Chrysopa sp. e Ankylopteryx exquisita (Nakahara) (SUDA; CUNNINGHAM, 1970; UMEYA; HIRAO, 1975; PAI et al., 2004) e uma série de outros compostos para C. carnea, como o cariofileno (FLINT et al., 1979), o eugenol (WILKINSON et al., 1980), o 2-feniletanol (ZHU et al., 1999, 2005; ZHU; PARK, 2005), o (Z)-3-hexenil-acetato (REDDY et al., 2002) e o fenilacetaldeído (TÓTH et al., 2006). Embora identificados pelos autores como sinomônios de localização do habitat (vegetação) onde se encontra o alimento, existe a possibilidade de esses compostos serem assimilados por artrópodes fitófagos e eliminados na forma de fezes, honeydew ou feromônios sexuais, atraindo os crisopídeos como cairomônios. Nesse sentido, o único caso conhecido é o do sinomônio neomatatabiol, emanado da planta Actinidia polygama (ISHII, 1964; HYEON et al., 1968; SAKAN et al., 1970), que recentemente foi renomeado para (1R,4S,4aR,7S,7aR)-dihidronepetalactol por Hooper et al. (2002) e encontrado como componente do feromônio sexual de pulgões, atrativo de várias espécies de crisopídeos (ver adiante).

Hagen et al. (1971) aparentemente foram os primeiros a demonstrar a atratividade de crisopídeos a longa distância por compostos presumivelmente presentes em honeydew de homópteros (cairomônios de localização do habitat do alimento), ao desenvolverem honeydew artificial contendo hidrolisados de proteínas e usá-lo como atraente de C. carnea no campo. Em estudos posteriores, foi descoberto que o componente atrativo desse honeydew artificial era um aminoácido essencial, o triptofano (HAGEN et al., 1976b), mais precisamente um produto volátil resultante de sua oxidação, o 3-indol-acetaldeído (Van EMDEN; HAGEN, 1976). Dean e Satasook (1983), porém, demonstraram atração de C. carnea apenas ao triptofano hidrolisado ou oxidado, mas não ao 3-indol-acetaldeído, em estudo com olfatômetro. Curiosamente, desde esses trabalhos pioneiros, nenhum volátil de honeydew naturais atraente de crisopídeos adultos foi descoberto, nem mesmo o 3-indol-acetaldeído ou outro produto da quebra do triptofano, apesar de este estar presente no honeydew de algumas espécies (HAGEN, 1986). Por sua vez, Harrison e McEwen (1998) encontraram poucas evidências da presença de triptofano em honeydew de insetos e demonstraram que voláteis não resultam da hidrólise ácida do triptofano, sugerindo que outros mecanismos poderiam estar envolvidos na atratividade de crisopídeos a pulverizações com esse produto. Como exemplos, citaram danos às plantas causados pela solução ácida contendo o triptofano, que as induziriam a liberar infoquímicos, ou a quebra do triptofano pela microfauna, que resultaria em compostos voláteis. De qualquer forma, hidrolisados de proteínas (honeydew artificiais) têm sido usados com sucesso para atrair e reter crisopídeos adultos, principalmente glico-polinívoros, resultando no aumento de suas populações nas culturas e, consequentemente, contribuindo para o controle de pragas (BUTLER; RITCHIE JUNIOR, 1971; HAGEN et al., 1971, 1976b; BEN SAAD; BISHOP, 1976a, b; NEUENSCHWANDER et al., 1981; LIBER; NICCOLI, 1988; EVANS; SWALLOW, 1993; McEWEN et al., 1994). Os voláteis responsáveis por tal ação atrativa a longa distância e sua relação com a atratividade de honeydew naturais, porém, precisam ser mais bem esclarecidos.

Os voláteis de curta distância (cairomônios de localização do alimento) presentes no honeydew excretado por homópteros têm efeito arrestante nos crisopídeos, estimulando a procura intensiva, induzindo a alimentação e estimulando a oviposição (HAGEN, 1986). Han e Chen (2002) demonstraram esse efeito em Chrysoperla nipponensis (Okamoto) na presença de honeydew do pulgão Toxoptera aurantii (Boyer). Similarmente, McEwen et al. (1993) observaram que fêmeas de C. carnea, antes e após estabelecerem contato antenal com o honeydew da cochonilha Saissetia oleae (Olivier), mudam seu comportamento, reduzindo sua locomoção e aumentando a frequência de retornos, o que aumenta suas chances de permanecer na área e depositar ovos onde a presença de presas potenciais para sua prole é maior. Outros estudos são necessários para determinar se os compostos voláteis do honeydew responsáveis pelo efeito arrestante de curta distância são os mesmos que os atraem a longa distância.

A atratividade dos crisopídeos adultos por voláteis presentes nas fezes de artrópodes foi muito pouco investigada até o presente. No único exemplo encontrado, Reddy et al. (2002) observaram que os voláteis dipropil-disulfido, dimetil-disulfido, alil-isotiocianato e dimetil-trisulfido, presentes nas fezes de Plutella xylostella (L.), atraem tanto machos como fêmeas de C. carnea. Entretanto, os autores não especificaram se esses cairomônios atuariam como estímulos de localização do habitat (longa distância) ou do alimento (curta distância).

Adultos de algumas espécies de crisopídeos são atraídos por componentes do feromônio sexual de pulgões, como o (1R,4aS,7S,7aR)-nepetalactol (Chrysopa phyllocroma Wesmael, Ch. pallens, Ch. formosa e Ch. oculata) e o (1R,4S,4aR,7S,7aR)-dihidronepetalactol [Ch. pallens, Nineta vittata (Wesmael) e Peyerimhoffina gracilis (Schneider)], presentes também na planta Nepeta cataria (BOO et al., 1998, 2003; HOOPER et al., 2002; ZHU et al., 2005). Essa informação levou Boo et al. (1998) a sugerirem que os crisopídeos usariam esses voláteis como cairomônios para localizar suas presas. Entretanto, como algumas das espécies atraídas não eram predadoras no estágio adulto e como apenas machos eram geralmente atraídos, Hooper et al. (2002) descartaram a hipótese de que essas espécies estariam procurando presas ou locais de oviposição e sugeriram que esses compostos estariam envolvidos na comunicação sexual intraespecífica, algo, segundo eles, desconhecido até então; sua similaridade com os feromônios sexuais dos pulgões seria acidental. Entretanto, já se sabia que fêmeas de algumas espécies são atraídas por feromônios produzidos por vesículas eversíveis do macho, como Ch. perla (WATTEBLED et al., 1978), embora sua natureza química fosse ignorada. Sua composição só veio a ser revelada por Zhang et al. (2004), que encontraram o feromônio sexual de agregação (1R,2S,5R,8R)-iridodial em machos de Ch. oculata; posteriormente, esse mesmo feromônio foi identificado em machos de Ch. nigricornis (ZHANG et al., 2006a). Em outro estudo recente, foi demonstrado que grande proporção de fêmeas grávidas de Ch. oculata eram atraídas pelo (1R,4aS,7S,7aR)-nepetalactol (ZHU et al., 2005), refutando os resultados prévios. Portanto, é possível que algumas espécies utilizem também os feromônios sexuais de pulgões como infoquímicos para encontrar suas presas e/ou locais para depositar seus ovos.

Por último, crisopídeos adultos podem ser atraídos por voláteis produzidos por plantas em resposta aos danos causados por artrópodes fitófagos (sinomônios de localização do habitat do alimento). Até o presente, porém, apenas um composto foi identificado com essa função, o metil salicilato, presente na mistura de voláteis emitida por diversas espécies de plantas, entre as quais no mínimo 13 plantas cultivadas (JAMES, 2003; JAMES; PRICE, 2004). Sua atratividade já foi demonstrada tanto para machos como para fêmeas de C. carnea (MOLLEMAN et al., 1997), Ch. nigricornis (JAMES, 2003; JAMES; PRICE, 2004) e Ch. oculata (JAMES, 2006).

Concluindo, os crisopídeos adultos, predadores ou glico-polinívoros, localizam seu alimento por atração anemoquimiotáctica, induzida por plumas de odor principalmente de origem vegetal (sinomônios ou cairomônios). Com base nos níveis de especificidade de espécies europeias em relação ao habitat em que vivem, determinados por Monserrat e Marin (1994), Canard (2001) sugeriu que esse odor seria emanado da própria planta para as espécies altamente específicas quanto ao habitat, como Nineta pallida (Schneider) e P. gracilis, que vivem associadas com coníferas, enquanto para as espécies menos exigentes, como C. carnea, o odor emanaria do honeydew, mas sem citar evidências experimentais para tal hipótese. Entretanto, vimos que tanto um grupo como o outro pode ser atraído por ambos os tipos de infoquímicos, o que torna essa generalização inválida. Porém, Hagen (1986), ao verificar que a atratividade de C. carnea em relação ao honeydew artificial varia de acordo com a fenologia da planta onde é aplicado, e considerando sua atratividade a voláteis das próprias plantas, como o cariofileno (FLINT et al., 1979), concluiu que essa espécie precisa receber um sinal volátil (sinomônio) do habitat da planta para que possa responder ao cairomônio (3-indol-acetaldeído), que, por sua vez, sinaliza a presença do alimento (honeydew). Mais recentemente, a descoberta de vários outros sinomônios de plantas atrativos para C. carnea, como o 2-feniletanol emanado de folhas de milho e alfafa (ZHU et al., 1999, 2005), o (Z)-3-hexenil-acetato liberado por folhas de repolho (REDDY et al., 2002) e o fenilacetaldeído, volátil presente em várias plantas (TÓTH et al., 2006), parecem sustentar a hipótese de Hagen (1986). Portanto, a interação de compostos de diferentes categorias (sinomônios e cairomônios) parece ampliar a atratividade dos crisopídeos (HAN; CHEN, 2002; REDDY et al., 2002; ZHANG et al., 2004, 2006b), o que pode contribuir para maior eficiência na localização do alimento.

Canibalismo

A predação intraespecífica em crisopídeos pode ser observada tanto no estágio larval como no adulto (CANARD; DUELLI, 1984). Neste último, ela tende a ocorrer em espécies cujos adultos são predadores, principalmente em criações de laboratório, onde ocasionalmente atacam pupas e adultos moribundos. O canibalismo mais acentuado, porém, é direcionado para o estágio de ovo, podendo se observar até mesmo fêmeas comendo seus próprios ovos. Outro comportamento assemelhado, constatado tanto em fêmeas predadoras como não predadoras, é a auto-oofagia, no qual as fêmeas extraem os próprios ovos de sua abertura genital com suas mandíbulas. Entre as várias hipóteses propostas para explicar tal canibalismo, Philippe (1971) demonstrou que, em Ch. perla, ele está associado com fêmeas virgens. Como a produção de oócitos é contínua mesmo em fêmeas não acasaladas, estas teriam que extraí-los periodicamente para descongestionar seus ductos genitais, já que a produção e a emissão de secreção adequada para a construção do pedúnculo do ovo dependem do estímulo da cópula. Uma vantagem adicional desse comportamento é a recuperação dos nutrientes presentes nos ovos inférteis que, de outra forma, seriam desperdiçados.

O comportamento canibalístico das larvas dos crisopídeos é conhecido há longo tempo (SMITH, 1922). Suas ações podem se voltar contra os ovos ou as larvas da própria espécie. Apesar de os ovos serem depositados no topo de um longo pedúnculo, considerado eficiente estratégia de defesa contra o ataque de predadores, as larvas conseguem escalá-lo facilmente. A tendência de as larvas detectarem a base do pedúnculo como uma fonte potencial de alimento parece estar associada com seu nível de fome, isto é, larvas famintas apresentariam maior probabilidade de subir no pedúnculo e sugar o conteúdo do ovo (CANARD; DUELLI, 1984). Já o canibalismo voltado para larvas conspecíficas é resultado de seu hábito de atacar qualquer objeto de corpo macio que encontram quando estão com fome. Larvas saciadas normalmente não canibalizam outras larvas de crisopídeos, pois estas não só se defendem como também podem contra-atacar, de forma que os riscos sobrepõem os benefícios nessa condição. Ademais, em condições de extrema escassez de alimento, o canibalismo pode ser uma estratégia adaptativa das larvas, pois permitiria que ao menos alguns indivíduos sobrevivessem, evitando assim extinções locais (CANARD, 2001).

Impacto do alimento e de outros fatores ambientais na performance dos crisopídeos

A grande diversidade de presas apresentada no item Composição da dieta natural dos crisopídeos predadores e não predadores não significa que todos os crisopídeos sejam predadores generalistas. Essa visão é usualmente aceita tanto para este como para outros grupos de predadores, em parte por causa do desconhecimento de seus hábitos alimentares, difíceis de serem observados na natureza, e em parte em razão do fato de que eles precisam consumir um grande número de presas durante a sua vida. Como são insetos muito móveis e de vida livre, se deparam com inúmeras presas diferentes em seus deslocamentos, de forma que a condição polífaga seria esperada. Entretanto, estudos têm demonstrado que existem diferentes graus de especialização não apenas ao nível de seleção dos habitats que ocupam, mas também das presas de que se alimentam dentro desses habitats (THOMPSON, 1951; CANARD, 2001). É o caso de Ch. slossonae, que representa o extremo de especialização entre os crisopídeos, pois suas larvas só se alimentam de uma espécie de presa — Prociphilus tesselatus (Fitch), pulgão lanoso robusto que só ocorre em associação com uma espécie de planta, o amieiro, Alnus incana ssp. rugosa (EISNER et al., 1978; TAUBER; TAUBER, 1987; TAUBER et al., 1993; ALBUQUERQUE et al., 1997). Já as larvas de sua espécie-irmã, Ch. quadripunctata, são generalistas, e acredita-se que o hábito especialista de Ch. slossonae tenha evoluído na mesma região geográfica, sendo este o único caso conhecido na literatura de especiação simpátrica causada por mudança no hábito alimentar de um predador, com concomitante evolução de mecanismos de isolamento reprodutivo entre ambas (TAUBER; TAUBER, 1989; ALBUQUERQUE et al., 1996). Larvas de várias espécies de Italochrysa, Nacarina e Calochrysa (tribo Belonopterygini) também apresentam especialização alimentar, pois estão intimamente associadas com formigas (PRINCIPI, 1946; NEW, 1983, 1986). Outras espécies de crisopídeos têm demonstrado diferentes desempenhos de acordo com o tipo de presa que as larvas predam, como é o caso de C. rufilabris, C. plorabunda, C. carnea e Ch. oculata, entre várias outras (PUTMAN, 1932; HYDORN; WHITCOMB, 1979; OBRYCKI et al., 1989), o que sugere que essas espécies, mesmo sendo capazes de explorar uma gama de presas, demonstram preferência por um número reduzido destas.

Influência do alimento no desenvolvimento e na sobrevivência dos estágios imaturos

O tipo de presa explorado pelas larvas dos crisopídeos pode exercer efeito considerável sobre o tempo de desenvolvimento e sobrevivência tanto dos três ínstares larvais como da pupa. Conforme ressaltado por Principi e Canard (1984), a morte causada pela inadequabilidade da presa pode ocorrer em qualquer um dos estágios, em decorrência de vários eventos, como incapacidade de manipular a presa no primeiro ínstar ou de tecer o casulo ao final do terceiro ínstar, podendo também se manifestar mais tarde, dentro do casulo ou durante a emergência do adulto. Inúmeros exemplos dessas influências em diversas espécies de crisopídeos do mundo inteiro podem ser encontrados na literatura. Ce. cubana, quando alimentada com cinco tipos de presas [os ácaros Eotetranychus sexmaculatus (Riley) e Panonychus citri (McGregor), as cochonilhas Chrysomphalus aonidum (L.) e Lepidosaphes beckii (Newman) e a mosca-branca Dialeurodes citrifolii (Morgan)], a 27 °C, apresentou duração e mortalidade dos estágios de larva e pupa bastante variáveis, de 25 a 47 dias e de 2% a 80%, respectivamente (MUMA, 1957). Similarmente, C. rufilabris apresentou diferentes performances quando alimentadas com presas distintas em dois estudos. No primeiro, Hydorn e Whitcomb (1979) demonstraram que larvas alimentadas com cinco espécies de pulgões ou com ovos e larvas do lepidóptero Phthorimaea operculella (Zeller) apresentaram desenvolvimento mais rápido e menor mortalidade nos estágios de larva e pupa do que aquelas alimentadas com adultos da mosca Drosophila melanogaster Meigen recém-mortos ou com pupas do besouro Tribolium castaneum (Herbst). No segundo estudo, Chen e Liu (2001) constataram que duas espécies de pulgão, A. gossypii e Myzus persicae (Sulzer), eram igualmente favoráveis ao predador, pois este despendeu apenas 18–19 dias da eclosão até a emergência do adulto, com 100% de sobrevivência, enquanto a terceira espécie de pulgão, Lipaphis erysimi (Kaltenbach), foi inadequada, já que todos os indivíduos morreram antes da emergência. Até mesmo C. carnea, reconhecidamente polífaga, é influenciada pela espécie de presa usada como alimento, conforme atestam vários estudos (AWADALLAH et al., 1976; OBRYCKI et al., 1989; BALASUBRAMANI; SWAMIAPPAN, 1994; OSMAN; SELMAN, 1996; LIU; CHEN, 2001; MATOS; OBRYCKI, 2006). No Brasil, esse tema tem sido exaustivamente explorado com relação a C. externa, espécie considerada como uma das mais promissoras para o controle biológico na Região Neotropical (ALBUQUERQUE et al., 1994, 2001). Vários desses estudos, realizados principalmente pelo grupo de pesquisa da Universidade Federal de Lavras, estão sumarizados na Tabela 2, os quais demonstram que essa espécie apresenta amplo espectro de presas similarmente adequadas ao seu desenvolvimento e sobrevivência.

Tabela 2. Tempo de desenvolvimento (média em dias) e sobrevivência (% entre parênteses) dos ínstares larvais (1º, 2º e 3º), prepupa (PP) e pupa (P) de Chrysoperla externa sob diferentes regimes de presas a 25 °C ± 1°C.

Espécie de presa | 1º | 2º | 3º | PP | P | Total | Referência
Hem.: Aleyrodidae |  |  |  |  |  |  |
Bemisia tabaci (ninfas de 3º e 4º ínstar) | 4,1 | 3,7 | 6,0 | 3,5 | 6,4 | 23,7 | Silva et al. (2004a)
| (100) | (100) | (97,2) | (97,2) | (97,2) |  |
Hem.: Aphididae |  |  |  |  |  |  |
Aphis gossypii (ninfas de 3º e 4º ínstar) | 3,5 | 3,0 | 3,8 | 3,0 | 7,0 | 20,3 | Santos et al. (2003)
| (100) | (100) | (100) | (100) | (96,0) |  |
Cinara pinivora + C. atlantica (ninfas) | 4,0 | 3,0 | 3,9 | --------- 11,1--------- | 22,0 | Cardoso e Lazzari (2003)
| (95,0) | (100) | (94,8) | (100) |  |
Rhopalosiphum maidis (ninfas de 3º e 4º ínstar) | 2,4 | 3,0 | 3,3 | 3,4 | 8,9 | 21,0 | Maia et al. (2004)
Schizaphis graminum (ninfas de 3º e 4º ínstar) | 4,0 | 3,3 | 3,5 | 4,1 | 7,4 | 22,3 | Fonseca et al. (2001)
| (100) | (100) | (100) | (100) | (100) |  |
Hem.: Pseudococcidae |  |  |  |  |  |  |
Dysmicoccus brevipes (ninfas e adultos) | 4,2 | 3,2 | 5,4 | 2,0 | 9,0 | 23,8 | Gonçalves-Gervásio e Santa-Cecília (2001)
Lep.: Gelechiidae |  |  |  |  |  |  |
Sitotroga cereallela (ovos) | 3,0 | 2,6 | 3,7 | 3,0 | 7,0 | 19,3 | Costa et al. (2002)
| ------- (90,2) ------- | (90,2) | (90,6) |  |  |
Lep.: Noctuidae |  |  |  |  |  |  |
Alabama argillacea (ovos) | 3,5 | 3,0 | 3,9 | 3,0 | 7,9 | 21,3 | Figueira et al. (2000)
| (100) | (100) | (100) | (100) | (100) |  |
A. argillacea (lagartas de 1º ínstar) | 3,7 | 3,0 | 5,0 | 3,1 | 5,9 | 20,7 | Silva et al. (2002)
| (100) | (100) | (90,0) | (100) | (88,9) |  |
Spodoptera frugiperda (ovos) | 3,5 | 2,5 | 3,8 | ------- 10,1 ------- | 19,9 | Auad et al. (2003)
| (55,0) | (100) | (95,0) | (100) |  |
S. frugiperda (lagartas de 1º ínstar) | 4,4 | 3,9 | 6,3 | ------- 9,9 ------- | 24,5 | Auad et al. (2003)
| (93,0) | (86,0) | (100) | (100) |  |
Trichoplusia ni (ovos) | 3,5 | 3,0 | 3,8 | ------- 9,9 ------- | 20,2 | Ru et al. (1975)
Lep.: Pyralidae |  |  |  |  |  |  |
Anagasta kuehniella (ovos) | 3,6 | 2,5 | 2,9 | ------- 11,2 ------- | 20,2 | De Bortoli et al. (2006)
| (96,7) | (100) | (100) | (86,2) |  |
Diatraea saccharalis (ovos) | 3,9 | 2,8 | 2,9 | ------- 11,3 ------- | 20,9 | De Bortoli et al. (2006)
| (96,7) | (100) | (100) | (75,9) |  |
Lep.: Noctuidae + Hem.: Aphididae (misto) |  |  |  |  |  |  |
S. cereallela (ovos) + Myzus persicae (ninfas) | 3,4 | 2,8 | 4,0 | 3,3 | 7,6 | 21,1 | Albuquerque et al. (1994)
| (100) | (100) | (100) | (100) | (100) |  |

Obs: valores referem-se ao regime de maior densidade de presas ou à melhor cultivar/espécie de planta hospedeira da presa usados nos estudos em que mais de um desses fatores foi testado; informações sobre sobrevivência estão disponíveis apenas em parte dos estudos.

A qualidade da presa também pode influenciar o ganho de peso pelas larvas, o que é geralmente avaliado por meio da pesagem de casulos ou de adultos recém-emergidos. Principi e Canard (1984) verificaram tal efeito ao alimentarem larvas de Ch. perla com onze espécies de pulgão, ad libitum, as quais produziram casulos com peso entre 10 mg e 15 mg, de acordo com a presa. Efeito menos drástico, porém também significativo, foi observado por Osman e Selman (1996) com C. carnea, pois para os seis tipos de presas oferecidos para as larvas, o peso dos casulos variou entre > 9 mg e < 12 mg. Hydorn e Whitcomb (1979) constataram que a presa usada pela larva de C. rufilabris afetou significativamente o peso dos adultos; a partir de quatro tipos de presas testadas, obtiveram adultos com peso médio entre 5,6 mg e 6,7 mg.

Não só a qualidade da presa é importante para o desenvolvimento, sobrevivência e ganho de peso pelos estágios imaturos dos crisopídeos. Sua quantidade também pode ser determinante para que as larvas completem seu desenvolvimento, teçam o casulo e empupem adequadamente, e que dessas pupas resultem adultos “normais”. Em condições de baixa oferta de presas, as larvas podem tecer casulos com peso menor que o usual e, consequentemente, os adultos serão menores e menos viáveis reprodutivamente; além disso, a mortalidade durante o período dentro do casulo pode ser considerável (PRINCIPI; CANARD, 1984). Entretanto, em condições subótimas de disponibilidade de presas, verificou-se que larvas de C. carnea conseguem compensar parcialmente essa escassez com o aumento na eficiência de digestão e absorção das pequenas quantidades de alimento ingeridas, não comprometendo, assim, seu desenvolvimento e reprodução (ZHENG et al., 1993a).

Influência do alimento na reprodução

Assim como o desenvolvimento, o potencial reprodutivo dos crisopídeos é fortemente afetado pela qualidade e quantidade de alimento explorado, tanto diretamente pelos adultos como indiretamente, via larvas (PRINCIPI; CANARD, 1984; ROUSSET, 1984; ver também item Características quali e quantitativas dos alimentos de Chrysopidae e dietas artificiais). Esses efeitos são notados em várias características da reprodução, como duração dos períodos de pré-oviposição e de oviposição, taxas diárias de oviposição, fecundidade e fertilidade. Obviamente, as exigências de metabólitos das fêmeas são bem maiores do que a dos machos, pois elas necessitam de grande quantidade de energia para a oogênese e a manutenção da oviposição.

Dietas larvais deficientes ocasionam a formação de casulos pequenos e de fêmeas com atraso no desenvolvimento ovariano. De acordo com Rousset (1984), a pré-vitelogênese pode começar antes da emergência da fêmea, que usa as reservas nutritivas acumuladas durante a vida larval para o desenvolvimento dos ovários. No macho, a espermatogênese ocorre completamente no estágio larval, de forma que o uso de presas inadequadas pelas larvas pode resultar na esterilização do adulto, como demonstrado em Ch. perla por Canard (1970). Carências de elementos essenciais sofridas durante o estágio larval não podem ser compensadas pela melhoria na alimentação do adulto. Zheng et al. (1993b) demonstraram que larvas de C. carnea alimentadas com menos presas do que potencialmente consomem dão origem a adultos menores e menos fecundos em relação àqueles cujas larvas recebem abundância de presas, mesmo quando os adultos têm acesso irrestrito ao alimento (Figura 7). Variações em aspectos reprodutivos das fêmeas como resultado da alimentação larval com diferentes espécies de presas também já foram demonstradas, como em C. externa (Tabela 3).

Figura 7. Oviposição média, em intervalos de dois dias, de Chrysoperla carnea oriunda de larvas alimentadas com três níveis de abundância de ovos de Anagasta kuehniella.

Fonte: Zheng et al. (1993b).

Tabela 3. Características reprodutivas das fêmeas de Chrysoperla externa a 25 °C ± 1 °C conforme o regime de presas recebido durante o estágio larval.

Espécie de presa | Período de pré-oviposição (média, dias) | Período de oviposição (média, dias) | Número total de ovos (média) | Referência
Hem.: Aleyrodidae |  |  |  |
Bemisia tabaci (ninfas de 3º e 4º ínstar) | 6,1 | 42,6 | 592,1 | Silva et al. (2004b)
Hem.: Aphididae |  |  |  |
Aphis gossypii (ninfas de 3º e 4º ínstar) | 4,8 | 46,0 | 789,6 | Santos et al. (2003)
Lep.: Gelechiidae |  |  |  |
Sitotroga cereallela (ovos) | 4,6 | 46,0 | 667,5 | Angelini e Freitas (2004)
Lep.: Noctuidae |  |  |  |
Alabama argillacea (ovos) | 5,1 | 55,2 | 1.020,3 | Figueira et al. (2002)
Lep.: Pyralidae |  |  |  |
Anagasta kuehniella (ovos) | 7,0 | 38,0 | 387,8 | Boregas et al. (2003)

Obs: valores referem-se ao melhor regime de presas, incluindo cultivar/espécie de planta hospedeira, usado na alimentação larval ou à melhor dieta do adulto nos estudos em que mais de um desses fatores foi testado.

Somente alguns metabólitos estocados pelas larvas são transferidos para os adultos. Portanto, a fecundidade sustentável das fêmeas é altamente dependente dos nutrientes presentes nos alimentos por elas usados. Conforme visto no item Requerimentos nutricionais e dietética, os requerimentos nutricionais para o início da oviposição variam de acordo com as espécies, principalmente em função do hábito alimentar do estágio adulto, predador ou não predador. Ambos, porém, exibem uma característica em comum: a necessidade do aporte de proteínas para a produção continuada de ovos, sejam estas de origem externa ou produzidas por leveduras simbiontes (ROUSSET, 1984; notar especialmente tabela sumarizando fecundidades de diferentes espécies de acordo com a dieta do adulto). Por exemplo, C. carnea, não predadora no estágio adulto, é sinovigênica autógena, isto é, fêmeas podem produzir ovos (poucos) sem se alimentar após a emergência. Porém, precisam se alimentar de pólen ou honeydew para atingir seu potencial reprodutivo completo. Por outro lado, algumas espécies de Chrysopa, predadoras no estágio adulto, são sinovigênicas anautógenas, isto é, precisam se alimentar de proteína, por exemplo, pulgões, para produzir qualquer ovo (JERVIS; COPLAND, 1996). A neotropical C. externa aparentemente apresenta as mesmas exigências que C. carnea para reproduzir-se plenamente, pois fêmeas alimentadas somente com carboidratos (solução de mel) ovipositam um número ínfimo de ovos em relação às fecundidades alcançadas quando se alimentam também de alguma fonte de proteínas, como pólen, proteína texturizada de soja ou lêvedo de cerveja (Tabela 4).

Tabela 4. Características reprodutivas das fêmeas de Chrysoperla externa a 25 °C ± 2 °C conforme a dieta artificial consumida pelo estágio adulto.

Dieta | Período de pré-oviposição (média, dias) | Período de oviposição (média, dias) | Número total de ovos (média) | Fertilidade dos ovos (%)
Mel (solução a 40%) | 8,8 | 59,8 | 22,3 | 98,9
Pólen | 4,0 | 76,1 | 1.742,4 | 95,6
Mel + pólen | 3,2 | 100,5 | 1.145,7 | 98,6
Mel + proteína texturizada de soja | 3,0 | 84,4 | 1.985,4 | 98,9
Mel + lêvedo de cerveja | 3,0 | 81,2 | 2.273,1 | 98,9

Obs: estágio larval alimentado com ovos de Anagasta kuehniella.

Fonte: Ribeiro et al. (1993).

O requerimento de proteínas para o sucesso reprodutivo também varia de acordo com o sexo dos crisopídeos (PRINCIPI; CANARD, 1984). O macho adulto necessita de suprimento apenas razoável de proteínas para que as glândulas acessórias de seu sistema reprodutivo produzam secreções suficientes para a formação dos espermatóforos (naquelas espécies que os produzem) e para o esperma deslocar-se para as vesículas seminais. Já a fêmea adulta requer quantidade consideravelmente maior de proteínas para a maturação dos oócitos e para a secreção contínua e copiosa das glândulas acessórias.

Interações com a planta hospedeira das presas

As plantas fazem parte do cotidiano dos crisopídeos, pois são elas que geralmente oferecem local de repouso durante o dia, quando estão inativos, refúgio contra o ataque de inimigos naturais e abrigo contra intempéries climáticas, como chuva, altas temperaturas e baixa umidade. Pelo fato de a maioria das espécies de crisopídeos ser predominantemente verde, o que dificulta sua visualização quando estão pousados na face inferior das folhas, essa coloração pode ter sido resultado da evolução da camuflagem como estratégia de defesa. Até mesmo as poucas espécies que apresentam manchas de outra cor parecem adaptadas às plantas em que repousam, como é o caso de Berchmansus elegans (Guérin Méneville), espécie neotropical cujos adultos apresentam várias manchas negras no dorso e nas asas. Essa espécie normalmente é encontrada no interior de florestas, em arbustos e árvores com folhas cobertas por manchas escuras, que oferecem, dessa forma, camuflagem ao predador (TAUBER et al., 2006).

As plantas podem influir de diversas outras maneiras no desempenho dos predadores (BARBOSA; WRATTEN, 1998), várias das quais já foram demonstradas para os crisopídeos. Além de servirem como principal fonte de nutrientes para os adultos não predadores ou como fonte suplementar para larvas e adultos predadores (THOMPSON, 1999; ver também item Composição da dieta natural dos crisopídeos predadores e não predadores) e também liberarem químicos voláteis que auxiliam os adultos na localização das presas para alimentação ou oviposição (ver item Comportamento alimentar dos adultos), outros aspectos, relacionados à morfologia da planta, podem interferir na sua eficiência de busca e captura das presas. A superfície das plantas hospedeiras das presas pode apresentar atributos favoráveis ou detrimentais ao deslocamento das larvas dos crisopídeos, como, por exemplo, a presença, o tipo e a densidade de tricomas. Larvas de 1º e 2º ínstar de C. carnea procuram por presas mais rapidamente em folhas de algodoeiro do que de tabaco, mais pilosas, e nestas, sua velocidade de deslocamento é inversamente proporcional à densidade de tricomas glandulares (ELSEY, 1974). Também em algodoeiro, quanto menor a densidade de pelos nas folhas, maior a eficiência de predação das larvas de C. rufilabris, mas esse efeito se faz sentir em maior intensidade nas larvas de 1º do que de 2º ínstar, o que demonstra que a idade do predador pode determinar o impacto exercido pela morfologia da planta (TREACY et al., 1987). A presença ou a ausência de ceras epidérmicas também podem afetar o deslocamento das larvas. No caso de C. carnea, as larvas locomovem-se melhor em folhas de repolho bastante cerosas do que em folhas com cerosidade normal (EIGENBRODE et al., 1995, 1996). Outra maneira que as plantas hospedeiras das presas podem influenciar os predadores que procuram por presas ao acaso, como as larvas dos crisopídeos, é sua arquitetura, ou seja, o grau de complexidade de sua estrutura (BARBOSA; WRATTEN, 1998). Dois estudos realizados nesse sentido, entretanto, não demonstraram esse efeito em larvas de C. plorabunda e de C. carnea em duas espécies de gramíneas com diferentes arquiteturas foliares (MESSINA et al., 1997; CLARK; MESSINA, 1998).

Além das influências diretas já mencionadas, as plantas podem interagir indiretamente com os crisopídeos. De acordo com sua composição química, suas presas podem apresentar maior ou menor valor nutritivo, ou até mesmo serem tóxicas, o que, por sua vez, pode afetar as populações do predador, pela redução de suas taxas de desenvolvimento e reprodução e aumento da mortalidade. Embora esse aspecto ainda tenha sido muito pouco estudado, Giles et al. (2000) demonstraram esse efeito em larvas de C. rufilabris alimentadas com pulgões Acyrthosiphon pisum (Harris), as quais apresentaram diferentes taxas de desenvolvimento de acordo com a planta em que os pulgões foram criados (alfafa ou fava).

Inimigos naturais dos crisopídeos

Vários inimigos naturais limitam a ação dos crisopídeos na natureza. Entre os predadores, uma ampla gama de artrópodes inclui os diferentes estágios dos crisopídeos como parte de sua dieta, como vespas, libélulas, asilídeos e aranhas. A atividade crepuscular e noturna dos crisopídeos adultos os torna suscetíveis especialmente ao ataque de morcegos, mas seus receptores ultrassônicos (órgãos timpânicos na base das asas anteriores) são uma excelente defesa a essa ameaça (MILLER, 1984). Outras estratégias de defesa contra inimigos naturais são descritas no item Introdução. Todos os predadores, porém, são casuais; predadores específicos são aparentemente raros e seu efeito na dinâmica das populações de crisopídeos parece ser secundário (ALROUECHDI et al., 1984). Por outro lado, existe grande diversidade de parasitoides da ordem Hymenoptera especializados no ataque a cada um dos diferentes estágios dos crisopídeos, pertencentes a quatro superfamílias: Cynipoidea, Chalcidoidea, Proctotrupoidea e Ichneumonoidea (BALDUF, 1939; NEW, 1984). Esses parasitoides variam desde espécies altamente específicas, não conhecidas de outros hospedeiros, até espécies generalistas, que atacam crisopídeos apenas como parte de seu amplo espectro de hospedeiros, e, muitas vezes, acidentalmente. Entretanto, as estratégias por eles usadas para localizar seus hospedeiros crisopídeos permanecem desconhecidas.

As informações disponíveis na literatura sobre parasitoides de cada um dos estágios de crisopídeos provêm principalmente de regiões temperadas do Hemisfério Norte e, conforme destacam Alrouechdi et al. (1984), ainda são necessários muitos estudos em outras regiões do mundo para que se possam tecer generalizações acerca das relações entre os crisopídeos e seus parasitoides. Os ovos dos crisopídeos são parasitados por himenópteros pertencentes às famílias Scelionidae (Proctotrupoidea) e Trichogrammatidae (Chalcidoidea) (ALROUECHDI et al., 1984). Uma terceira família, Encyrtidae (Chalcidoidea), parece ser ocasional (MEHRA, 1965). Os Scelionidae são os parasitoides mais frequentemente observados em ovos de Chrysopidae. Parecem estar restritos ao gênero Telenomus (LACROIX, 1922; PRINCIPI, 1940, 1947, 1948; CLANCY, 1946; MEHRA, 1965; EASTOP; FERGUSSON, 1977; SZABÓ; SZENTKIRÁLYI, 1981; RUBERSON et al., 1995). Johnson e Bin (1982) verificaram que são cinco as espécies de Telenomus que parasitam ovos de Chrysopidae: T. chrysopae (Região Holártica), Telenomus ampullaceus Johnson & Bin (Austrália), Telenomus suvae Johnson & Bin (Fiji), Telenomus tridentatus Johnson & Bin (Região Neártica) e Telenomus lobatus Johnson & Bin (Região Neártica). No Brasil, detectou-se em 1998, pela primeira vez, T. lobatus como parasitoide de crisopídeos na Região Neotropical, em ovos coletados em canavial em Campos dos Goytacazes, RJ (observação pessoal). Os Trichogrammatidae que parasitam ovos de crisopídeos aparentemente estão restritos ao gênero Trichogramma (SMITH, 1922; PUTMAN, 1937; CLANCY, 1946; PRINCIPI, 1948; SILVA; STOUTHAMMER, 1999; MANSFIELD; MILLS, 2002).

Parasitoides himenópteros são comumente obtidos de casulos de crisopídeos, resultado do ataque a suas larvas ou pupas, os primeiros quase sempre endoparasitoides e os segundos podendo ser endo ou ectoparasitoides, mas sempre desenvolvendo-se dentro do casulo. Esses parasitoides, que podem ser primários ou secundários (hiperparasitoides), pertencem a quatro superfamílias: Proctotrupoidea, Chalcidoidea, Ichneumonoidea e Cynipoidea, embora registros dessa última sejam muito escassos (NEW, 1984). Entre os Proctotrupoidea, Helorus spp. (Heloridae) parecem ser específicas de Chrysopidae (ALROUECHDI et al., 1984). Larvas de terceiro ínstar parecem ser preferidas para o ataque (PRINCIPI, 1948). Em Chalcidoidea, espécies de Eulophidae, Encyrtidae, Perilampidae, Pteromalidae e Eupelmidae têm sido obtidas de casulos de crisopídeos (NEW, 1984). Entre os Eulophidae, três gêneros que atacam larvas e pupas são conhecidos, sendo que Tetrastichus parece ser o mais comum, com várias espécies gregárias, isto é, vários indivíduos (1 a 26) originam-se de um único hospedeiro (ALROUECHDI et al., 1984; NEW, 1984). Tanto este como os outros gêneros, Horismenus e Syntomosphyrum, são parasitoides ou hiperparasitoides de um amplo espectro de hospedeiros (NEW, 1984). Na família Encyrtidae, os parasitoides predominantes pertencem à tribo Homalotylini, entre os quais se destacam várias espécies de Isodromus, parasitoides gregários (TRJAPITZIN; HOFFER, 1967). Espécies de vários outros gêneros de Encyrtidae também têm sido registradas, mas parecem ser casuais, já que também atacam outros grupos de insetos, tais como cochonilhas (NEW, 1984). A maioria dos gêneros das três demais famílias parece tratar-se de hiperparasitoides e, portanto, não atacam diretamente as larvas ou pupas dos crisopídeos. Registros de incidência de parasitoides de Ichneumonoidea atacando larvas e pupas de crisopídeos são mais confusos do que os das demais superfamílias. Espécies de um gênero de Braconidae e de vários de Ichneumonidae têm sido obtidas de casulos, mas muitos desses registros não foram confirmados e seus hospedeiros preferenciais são outros grupos de insetos, como lepidópteros, ou são hiperparasitoides. Conhecidos exclusivamente como parasitoides de crisopídeos, somente espécies de Dichrogaster e Brachycyrtus, ambos icneumonídeos de ampla distribuição mundial (NEW, 1984).

Existem poucas informações sobre parasitoides que atacam os crisopídeos adultos. O parasitoide mais importante é Chrysopophthorus chrysopimaginis Goidanich (Braconidae), aparentemente limitado à Europa (ALROUECHDI et al., 1984). Esse endoparasitoide solitário se desenvolve na cavidade abdominal dos hospedeiros, entre os quais já foram detectadas várias espécies de Anisochrysa, Chrysoperla e, possivelmente, Brinckochrysa (CANARD, 1981).

Inexistem estudos sobre a sazonalidade do ataque de parasitoides de crisopídeos na literatura. As informações restringem-se aos percentuais de ataque aos diferentes estágios, baseados em amostragens isoladas. Como exemplos, Alrouechdi et al. (1981) encontraram 11% de parasitismo em ovos de crisopídeos em pomar de oliveiras; Szabó e Szentkirályi (1981), 19% em pomar de maçã; e Putman (1937), de 5% a 7% de parasitismo em ovos de crisopídeos em pomar de pêssego. Em casulos, Muma (1959) constatou 10% a 20% de parasitismo em pomar de laranjeiras na Flórida e Alrouechdi et al. (1981) mais de 80% em oliveiras na Europa, enquanto Clancy (1946) observou os seguintes percentuais para C. carnea: 76% em nogueiras, 70% em algodão, 37% em laranjais e 28% em macieiras. Apesar da falta de informações sazonais, é conhecido que, em determinados locais, épocas e anos, os níveis de parasitismo são elevados, principalmente em relação às larvas e pupas, o que pode interferir decisivamente no sucesso dos crisopídeos em programas de controle biológico de pragas (ALROUECHDI et al., 1984; DAANE, 2001).

Conclusões e sugestões de pesquisa no contexto básico e aplicado

O volume de informações dessa revisão pode passar a mensagem de que a bioecologia e a nutrição dos crisopídeos são bem conhecidas. Entretanto, grande parte do conhecimento aqui apresentado foi adquirida com base em poucas espécies, em especial C. carnea. A grande maioria das cerca de 1.200 espécies permanece totalmente desconhecida biologicamente. Muitas dessas informações, hoje consideradas gerais para os crisopídeos, podem sofrer mudanças drásticas conforme novas espécies forem estudadas. Além disso, várias lacunas no conhecimento básico e aplicado precisam ser preenchidas para que o potencial desse grupo de predadores possa ser realizado em sua plenitude.

Conforme destacado no item Introdução, a sistemática de Chrysopidae, apesar dos avanços recentes, ainda requer atenção (NEW, 2001). Dificuldades na identificação da maioria das espécies impõem barreiras para o estudo de suas características biológicas e, consequentemente, para sua aplicação em programas de controle biológico. Esse fato é especialmente válido para a fauna neotropical, cujas espécies só muito recentemente começaram a receber tratamento sistemático adequado, de forma que um número ainda muito pequeno pode ser identificado com segurança. Com a continuidade desses estudos por sistematas e a melhor compreensão da diversidade existente, aliadas à disponibilização de ferramentas de auxílio para a identificação específica, como chaves para espécies combinadas com a divulgação de imagens de suas larvas e adultos via internet, é esperado que o interesse dos entomólogos em pesquisar esse grupo aumente consideravelmente.

A criação e a multiplicação dos crisopídeos em laboratório, fundamentais para qualquer estudo biológico, ainda são um desafio, pois nosso conhecimento sobre os requerimentos nutricionais das larvas e adultos da ampla maioria das espécies é incipiente ou inexistente, o que não nos permite estabelecer uma base segura para sua manipulação. A dieta semissólida desenvolvida por Cohen e Smith (1998) pode representar grande avanço, caso se mostre eficiente para larvas de outras espécies, além de C. rufilabris, pela redução drástica nos custos para a criação massal de crisopídeos que ela representará. Já para o estágio adulto, apesar de dietas artificiais serem usadas com sucesso há mais de meio século, muitas espécies não ovipositam somente sob esse regime, mesmo no caso de adultos não predadores, como várias espécies de Chrysopodes, Leucochrysa e outros gêneros neotropicais menos diversos (observações pessoais). Portanto, são necessárias investigações a respeito do papel dos diferentes componentes da dieta natural dos crisopídeos para tentar incorporá-los nas dietas artificiais.

Um aspecto não abordado nessa revisão, mas de grande importância na vida dos crisopídeos, é a sua resposta às variações nos fatores bióticos e abióticos do meio, expressas na forma de ciclos sazonais. A sazonalidade desses insetos já foi exaustivamente estudada para espécies que vivem em regiões temperadas, que apresentam flutuações sazonais pronunciadas dos fatores físicos, principalmente temperatura. Nessas regiões, onde a ocorrência de condições abióticas adversas para a sobrevivência é previsível, os crisopídeos evoluíram adaptações que os permitem passar longos períodos em inatividade metabólica ou dormência, fenômeno fisiológico conhecido como diapausa (TAUBER et al., 1986). Já nos trópicos a situação é diferente, pois as condições abióticas normalmente permitem a atividade dos crisopídeos ao longo do ano, como demonstrado para Cd. lineafrons (SILVA et al., 2007). Apesar disso, alguns levantamentos de campo evidenciam a sazonalidade na abundância de algumas espécies, como C. externa e Ceraeochrysa spp. nessas regiões (GITIRANA NETO et al., 2001; SOUZA; CARVALHO, 2002). Os fatores responsáveis por esses ciclos sazonais em regiões tropicais ainda são desconhecidos, mas é grande a possibilidade de que a escassez de presas esteja envolvida na sua indução, de forma que pesquisas de campo bem focadas são essenciais para elucidar esse evento.

Em decorrência das dificuldades apontadas, as pesquisas com crisopídeos no Brasil têm se concentrado basicamente em uma única espécie, C. externa, a qual, sob vários aspectos biológicos, muito se assemelha a C. carnea, o que a torna excelente candidata para criação massal e uso no manejo de pragas (ALBUQUERQUE et al., 1994, 2001). Entretanto, deve-se ressaltar que essa espécie é típica de ambientes abertos, estando mais adaptada a vegetações de porte herbáceo e arbustivo; portanto, é mais apropriada para cultivos anuais, como grãos e hortaliças. Em ambientes florestais abundam espécies de outros gêneros, como Ceraeochrysa, Chrysopodes e Leucochrysa, que seriam as mais apropriadas para uso em culturas perenes, como pomares de frutíferas e silviculturas. Porém, com algumas exceções (Ce. cubana e Ceraeochrysa cincta, principalmente), praticamente nada se conhece desse arsenal de quase 300 espécies já descritas, entre as quais, certamente, existem agentes potenciais de controle de pragas desses agroecossistemas. Portanto, estudos direcionados para esses grupos de crisopídeos são recomendados para que se possa ampliar a gama de espécies utilizáveis em programas de controle biológico neste país.

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Capítulo 24

Hematófagos (Diptera, Syphonaptera, Hemiptera, Phthiraptera)

Mario A. Navarro-Silva

Ana C. Dalla-Bona

Josiane S. Prophiro

Introdução

Os insetos de importância em saúde pública apresentam em seu ciclo de vida diferentes estratégias de alimentação, e a obtenção de novas fontes de alimento possibilitou o envolvimento de algumas espécies de insetos na transmissão de agentes patogênicos, por diferentes formas e eficiência. As espécies hematófagas, por exemplo, alimentam-se do sangue de diferentes hospedeiros e por isso podem transmitir agentes patogênicos de um organismo para outro. Várias espécies de insetos (das ordens Diptera, Hemiptera, Phthiraptera, Siphonaptera, por exemplo) atuam como vetores de agentes de doença e são responsáveis pela manutenção de epidemias, tais como dengue, malária, leishmaniose, doença de Chagas e peste bubônica, entre outras doenças parasitárias. Em algumas espécies, a atividade hematofágica é desempenhada por todos os estágios de desenvolvimento do inseto e por ambos os sexos, entretanto, em outras, apenas as fêmeas adultas são hematófagas e procuram os hospedeiros com a finalidade de obter nutrientes específicos para a produção de ovos (FORATTINI, 2002). Alguns insetos, embora não apresentem hábito hematofágico e não participem da transmissão de agentes etiológicos, podem desencadear reações alérgicas. Essas reações podem ser provocadas por compostos presentes na saliva que é liberada no momento da picada, pela inoculação de substâncias tóxicas (veneno) por meio de ferrões ou de estruturas urticantes que são utilizadas como meio de defesa. Outras espécies se desenvolvem no interior de hospedeiros vertebrados, nos quais se alimentam dos tecidos e sangue, e nesse caso, além de provocarem lesões, algumas vezes graves, podem propiciar o desenvolvimento de infecções secundárias causadas por microrganismos, como bactérias e fungos.

Diptera

Na ordem Diptera, encontra-se número expressivo de insetos responsáveis pela transmissão de agravos à saúde do homem e dos animais, determinados principalmente pela hematofagia.

Psychodidae (Phlebotominae)

A família Psychodidae está dividida em duas subfamílias Psychodinae e Phlebotominae, porém somente a última inclui espécies hematófagas. Os flebotomíneos apresentam distribuição cosmopolita e estão representados por, aproximadamente, 800 espécies descritas (AZAR; NEL, 2003), distribuídas em 28 gêneros (GALATI, 1995), ocorrendo 230 espécies no Brasil. Os flebotomíneos ocupam, preferencialmente, ambientes florestais, mas, em decorrência do intenso processo de desmatamento, algumas espécies têm sido encontradas no ambiente antrópico, tanto em áreas rurais quanto urbanas (ANDRADE FILHO et al., 2001).

O seu ciclo de vida inclui os estágios de ovo, larva, pupa e adulto. As fêmeas depositam os ovos em microhabitats terrestres (ALEXANDER, 2000) ricos em matéria orgânica que fornecem alimento para o desenvolvimento das larvas. Os criadouros podem ser representados por ocos e raízes de árvores, axilas de folhas, esconderijos sob rochas, abrigos de animais silvestres ou domésticos (FORATTINI, 1973), e podem estar localizados no ambiente doméstico, peridoméstico ou silvestre. Em áreas rurais, o acúmulo de matéria orgânica, representada por resíduos agrícolas, folhas e frutos caídos, fezes de animais domésticos, restos de alimentos e o descarte de águas de uso doméstico, pode favorecer a formação de criadouros no peridomicílio (MASSAFERA et al., 2005). Informações mais precisas sobre a forma de alimentação dos flebotomíneos são escassas, por causa da dificuldade em localizar os ovos, larvas e pupas, e de monitorar seu desenvolvimento (XIMENES et al., 2001).

Embora a maioria das espécies de flebótomos não participe da transmissão de agentes etiológicos, algumas delas são capazes de se infectar e transmitir arbovírus, bactérias e protozoários. Muitas espécies, incluídas nos gêneros Phlebotomus e Lutzomyia, são vetoras de agentes patogênicos (KILLI-KENDRICK, 1990). Nas Américas, espécies do gênero Lutzomyia são responsáveis pela transmissão de Leishmania (Trypanosomatidae), que se multiplicam nas células do sistema fagocitário mononuclear (MARCONDES, 2001). Ao sugar sangue, a fêmea de Lutzomyia regurgita na pele do hospedeiro de 10 a 100 promastigotas de Leishmania juntamente com a saliva. Além disso, componentes com atividades imunossupressoras e imunomoduladoras na saliva inibem o desenvolvimento de uma resposta imune-inflamatória do hospedeiro contra o parasita, determinando o aumento da infecção (MONTEIRO, 2005). A leishmaniose é considerada essencialmente uma zoonose e pode assumir no homem duas formas principais: tegumentar e visceral, embora o homem não tenha importância na perpetuação do ciclo da transmissão, pode exercer em determinadas regiões papel principal na manutenção da endemia.

Assim como muitos outros dípteros hematófagos, os flebotomíneos necessitam de suprimentos de carboidratos que adquirem diretamente da seiva de plantas, néctar (ALEXANDER; USMA, 1994), honeydew e frutas maduras (CAMERON et al., 1995). Para as fêmeas, essas exigências são utilizadas como complemento na alimentação sanguínea. O comportamento hematófago é exclusivo das fêmeas, que necessitam do sangue para a maturação dos ovários, que o obtém sugando diversos vertebrados, entre esses mamíferos, aves, répteis e anfíbios. No entanto, Silva e Grunewald (1999), em estudo sobre a dinâmica de transmissão de leishmaniose cutânea no Rio Grande do Sul, observaram uma agregação de flebotomíneos em lesão aberta de bovino. Nessa lesão, foram coletados 1.743 flebotomíneos machos. Destes, 62 se alimentaram efetivamente de sangue, Lutzomyia migonei (França), Lu. pessoai (Coutinho & Barretto), Lutzomyia fischeri (Pinto) e Brumptomyia sp. Ainda não é conhecido se os machos poderiam desempenhar papel na transmissão de leishmanias. Entretanto, se eles são aptos a ingerir sangue de mamíferos, eles poderiam também ingerir leishmanias de uma lesão inicial e, posteriormente, servir como vetor mecânico. Porém, essa questão ainda precisa ser investigada para descrever qual parasito poderia se desenvolver e, posteriormente, ser transmitido passivamente por machos de flebotomíneos.

Nos flebotomíneos, tanto os machos como as fêmeas alimentam-se de açúcares, possibilitando a ingestão de microrganismos, entre eles, as bactérias presentes no trato digestivo de numerosas espécies de insetos (TANADA, 1993).

A alimentação prévia em solução açucarada não é fator indispensável ao hematofagismo em Lutzomyia intermedia (Lutz & Neiva) e Lutzomyia longipalpis (Lutz & Neiva). Fêmeas de L. intermedia após alimentação em solução açucarada são mais estimuladas a realizar hematofagia, enquanto fêmeas de L. longipalpis não necessitam de alimentação açucarada como fonte estimuladora. As fêmeas de ambas as espécies sobreviveram sem realizar repasto sanguíneo até o quinto dia após o nascimento; no oitavo dia, esse índice foi de 65% e 85%, respectivamente. Por isso, L. longipalpis pode ser mais resistente ao jejum de sangue (RANGEL et al., 1986). Recentemente, a técnica de cromatografia líquida de alto desempenho foi utilizada para demonstrar que honeydew tem sido considerado uma fonte natural de energia para machos e fêmeas de flebotomíneos. Honeydew é um líquido excretado por afídeos ou coccídeos que contém carboidratos e aminoácidos, glucose, frutose e sucrose (SOUZA et al., 1995).

O caráter oportunista da fêmea parece predominar na alimentação desses insetos que podem sugar ampla variedade de vertebrados (DIAS et al., 2003). O estudo do conteúdo estomacal de inseto hematófago é uma alternativa para determinar os animais domésticos e sinantrópicos efetivamente utilizados como hospedeiros sanguíneos no ambiente antrópico. Dias et al. (2003) constataram o comportamento eclético de Lutzomyia longipalpis, espécie reconhecida como a principal vetora da leishmaniose visceral na América, uma vez que suga o sangue de aves e mamíferos domésticos e sinantrópicos, incluindo ainda na sua dieta, o sangue humano. Das fêmeas capturadas, 547 (24,4%) estavam alimentadas com sangue de vertebrados nas proporções que seguem: ave (87,9%); roedor (47,2%); humano (42,4%), cão (27,6%); mucura (26,6%) e equino (22,5%). Nery et al. (2004) observaram que o roedor é a fonte predominante de alimentação sanguínea para Lutzomyia umbratilis Ward & Fraiha e Lutzomyia spathotrichia Martins, Falcão & Silva, espécies consideradas como principais vetoras de leishmanioses na região de Manaus, AM. Rangel et al. (1986), por meio de análises em laboratório com Lutzomyia intermedia e L. longipalpis, concluíram que a fonte de alimentação sanguínea mais adequada é o hamster, por causa da aceitação da isca, oviposição, duração do ciclo e produtividade de número de ovos colocados. Conforme Muniz et al. (2006), Nyssomyia whitmani (Antunes & Coutinho) e Pintomyia fischeri (Pinto) são oportunistas e as fêmeas ajustam os seus hábitos alimentares à disponibilidade de hospedeiros. Assim, a flexibilidade alimentar de determinadas espécies de flebotomíneos, conforme as disponibilidades de fontes sanguíneas, nos ambientes antrópicos, sugerem o ecletismo alimentar desses insetos.

Culicidae

A família Culicidae possui aproximadamente 4.000 espécies descritas e distribuídas em duas subfamílias, Anophelinae e Culicinae (FORATTINI, 2002). Exploram ampla diversidade de ambientes, de florestas a áreas fortemente alteradas pela atividade antrópica. A lista das espécies que apresentam importância em saúde pública, em determinada região pode sofrer alteração em consequência da introdução de novas espécies ou alterações comportamentais, determinando novos quadros epidemiológicos.

Podem-se destacar duas espécies que utilizam recursos similares no estágio larval e adulto, com importância real e potencial para saúde pública. Aedes aegypti (L.) é originária da Região Afrotropical, apresenta distribuição cosmotropical e caracteriza-se como espécie urbana capaz de explorar criadouros artificiais e naturais. As fêmeas buscam seus hospedeiros durante o período diurno e exercem a hematofagia de forma rápida. É a principal espécie vetora dos quatro sorotipos do dengue (Flaviviridae) e do vírus da febre amarela (rural e urbana) (FORATTINI, 2002). A outra espécie é Aedes albopictus (Skuse), que, apesar de terem sido encontradas larvas infectadas pelo vírus da dengue no Estado de Minas Gerais (SERUFO et al., 1993), não tem sido apontada como vetora. Porém deve ser objeto de vigilância entomológica, em consequência da rápida ampliação de sua área de distribuição em nosso território (FORATTINI, 1996; SANTOS, 2003). Ae. albopictus apresenta características de excelente invasor, pois é capaz de utilizar nichos ecológicos naturais, sem deixar de lado a ocupação de outros de natureza antrópica (GOMES et al., 1992).

Aedes scapularis (Rondani), outra espécie de importância epidemiológica, apresenta comportamento diverso das espécies anteriores quanto ao local explorado pelos imaturos. Foi considerada provável vetor responsável pela epidemia da encefalite por vírus Rocio no Vale do Ribeira no Estado de São Paulo (FORATTINI et al., 1981). É também considerada como vetor de Dirofilaria immitis (Nematoda, Onchocercidae) que parasita cães e gatos Apresenta comportamento diferenciado em relação ao tipo de ambiente explorado pelos imaturos, os quais se desenvolvem em coleções líquidas de caráter transitório ou semipermanente nos solos sujeitos a regime de inundação e dessecação periódicas, como poças de rios, margens de brejos e terrenos alagadiços (GOMES et al., 2003; PATERNO; MARCONDES, 2004; FORATTINI, 2002).

Culex quinquefasciatus Say é considerado vetor primário de Wuchereria bancrofti, agente causador da filariose linfática humana (elefantíase), doença que deixa sequelas e considerada como socialmente estigmatizante; a filariose ocorre nos estados do Pará e Pernambuco com prevalência significativa (MACIEL et al., 1999). Além disso, C. quinquefasciatus tem sido identificado como vetor de Dirofilaria imitis que parasita cães e gatos; essa espécie apresenta ampla distribuição e elevada domiciliação, e é encontrada associada à atividade humana. Os imaturos podem se desenvolver em criadouros artificiais, como recipientes de plástico e cerâmica, pneus, floreiras de cemitério, assim como em reservatórios destinados ao tratamento de efluentes ou reservatórios domésticos de acumulação de águas servidas. Outro local importante, sob o ponto de vista de saúde pública, são as valas de escoamento de resíduos domésticos sem tratamento adequado. Nesses criadouros de maior extensão pode ser gerado número expressivo de adultos potencializando os riscos epidemiológicos.

Outras duas espécies, Haemagogus janthinomys Dyar e Haemagogus leucocelaenus (Dyar & Shannon), são encontradas em ambientes florestais, contudo a segunda espécie pode estar presente em áreas arborizadas, como parques, bosques ou capões de mata inseridos no tecido urbano. A primeira é considerada o principal vetor do vírus da febre amarela silvestre, enquanto a segunda, vetor secundário (FORATTINI, 2002). Os imaturos se desenvolvem em ocos de árvores, com peculiaridades que afetam a forma de desenvolvimento dos estágios imaturos. Quanto à alimentação sanguínea, ambas possuem como fonte preferencial os primatas.

Os culicídeos passam por quatro estágios de desenvolvimento, ovo, quatro ínstares larvais, pupa e adulto. Os imaturos se desenvolvem em ambiente aquático e a duração de cada estágio é influenciada por condições ambientais e por fatores biológicos próprios das espécies. Em Aedes aegypti, o período de ovo a adulto pode levar dez dias de acordo com as condições ambientais. O desenvolvimento dos culicídeos pode ocorrer em locais de origem natural e/ou artificial, dependendo das exigências da espécie. Os naturais são representados por bromélias, internódios de bambu, ocos de árvore, lagoas, poças, entre outros. Os artificiais são resultantes da atividade antrópica e podem ser constituídos por pneus, caixas de água, floreiras de cemitério, vasos de cerâmica, latas, recipientes de plástico e de vidro ou qualquer outra estrutura que permita o acúmulo de água e viabilize o desenvolvimento dos estágios imaturos até a emergência dos adultos. Nos Culicidae, algumas espécies são ecléticas quanto à ocupação de criadouros, mas a maioria delas apresenta preferências e especificidade quanto ao tipo de ambiente. Aedes aegypti e Culex quinquefasciatus são capazes de explorar recipientes artificiais e naturais, sendo facilmente encontrados em ambiente urbano, embora possuam especificidade quanto à qualidade da água dos locais de colocação dos ovos. A colocação dos ovos pode ocorrer de forma isolada, em conjunto, formando “jangadas”, ou em grupos, formando “rosetas” (Mansonia). O procedimento adotado pela espécie para deposição dos ovos determina a densidade de imaturos nos recipientes assim como a dispersão das espécies, embora o número de ovos por postura possa sofrer variação dentro da mesma espécie. Também existem variações no comportamento de colocação dos ovos. Algumas espécies colocam os ovos diretamente sobre água (Culex e Anopheles), outras em superfícies úmidas próximas a esta (Aedes, Ochlerotatus, Psorophora e Haemagogus) e em folhas de macrófitas aquáticas (Mansonia e Coquillettidia) (FORATTINI, 2002).

O desenvolvimento embrionário geralmente compreende poucos dias e é influenciado, principalmente, pela temperatura e umidade. Os ovos de algumas espécies podem suportar o dessecamento e permanecer viáveis por longos períodos. Os ovos de Aedes aegypti e Aedes albopictus, por exemplo, são resistentes à falta de água e podem permanecer vários meses fora do meio líquido, o que possibilita a dispersão passiva. As larvas retiram oxigênio diretamente do ar ou de tecidos vegetais, por meio de um sifão respiratório localizado no oitavo segmento abdominal, o qual sofre modificações nas diferentes espécies; as mudanças mais profundas foram encontradas nos gêneros Mansonia e Coquilletidia onde o sifão respiratório perfura os tecidos de macrófitas aquática retirando o oxigênio do parênquima das plantas (BEYRUTH, 1992). A fase larval é o período de alimentação e crescimento do inseto, os imaturos passam a maior parte do tempo alimentando-se principalmente de material orgânico e microplâncton. A duração da fase larval depende da temperatura, disponibilidade de alimento e densidade das larvas no criadouro. Eventuais carências nutricionais de dietas larvais traduzem-se pelo alongamento do tempo de desenvolvimento dos estágios imaturos, bem como pelo aumento da mortalidade na fase de transição para o adulto (BERGO et al., 1990).

O aparelho bucal dos imaturos de culicídeos apresenta mandíbulas denteadas e escovas orais, que auxiliam na filtragem dos alimentos. As larvas de Culicidae podem ser classificadas de acordo com o comportamento alimentar, em filtradoras de caráter passivo e coleta ativa como raspagem, mordedura e predação (FORATTINI, 2002). O acesso ao oxigênio tende a limitar a vida dos imaturos de Culicidae, já que estes possuem o sistema respiratório aberto, tal fato exige que as larvas permaneçam na interface água/ar. Assim, pode-se observar a funcionalidade do sifão respiratório que promove o contato com o ar. No entanto, os imaturos de Anophelinae não possuem esse sifão, e por isso precisam ficar na postura horizontal na interface da água (FORATTINI, 2002). Esse comportamento faz com que eles coletem materiais que se acumulam na película da superfície da água, a qual é enriquecida de matéria orgânica e microrganismos comparados com o restante da coluna de água (BADII et al., 2006).

Para certas espécies de culicídeos, como as do gênero Mansonia e Coquillettidia, as raízes de plantas aquáticas são utilizadas para fixação das larvas e pupas, por meio das quais essas formas imaturas retiram o oxigênio para respiração (FORATTINI, 1965). Assim, os criadouros desses mosquitos apresentam constante aspecto de serem ricos em vegetação aquática. Espécies de outros gêneros geram suas próprias correntes de alimentação, e com sua escova oral retiram a matéria orgânica. Culex quinquefasciatus possui o modo de alimentação do tipo coletor-filtrador (collecting-filtering); essa via de alimentação apresenta um mecanismo de filtração bem desenvolvido, com adaptações principalmente nos músculos da faringe, tendo após a ingestão, um seleto e pequeno conteúdo no estômago, mesmo com o meio externo sobrecarregado de substâncias alimentares (MORAIS et al., 2006). Essa característica permite a sobrevivência da espécie em meios aquáticos poluídos.

Espécies de alguns gêneros são extremamente vorazes e predadores como as larvas de Toxorhynchites e Psorophora (BADII et al., 2006). Collins e Blackwell (2000) comentam que as larvas de Toxorhynchites podem ser uma estratégia para controle biológico de outros imaturos de Culicidae. Toma e Miyage (1992) estudaram aspectos da biologia de Toxorhynchites splendens Wiedemann para predação de larvas de Aedes albopictus. Normalmente, as larvas de Toxorhynchites ficam dipostas em um ângulo de 45° com a superfície da água. Quando resolvem se alimentar, movem o corpo para a posição horizontal, e quando a presa se aproxima, o predador golpeia lateralmente e aperta a presa com suas mandíbulas (STEFAN; EVENHUIS, 1981).

As coleções líquidas exploradas por mosquitos, como criadouros de imaturos, variam da amplitude de uma grande lagoa ao interior escuro de um entrenó de bambu. Nesse contexto de exploração e colonização de diferentes tipos de criadouro surge a especialização. A especialização visa diminuir a competição por espaço e alimento (FORATTINI, 2002). Nunes (2005), ao avaliar os efeitos da competição larval intra e interespecífica, de Aedes aegypti e Aedes albopictus da região do Vale do Paraíba, conclui que Ae. aegypti apresentou maior capacidade competitiva em relação a Ae. albopictus em densidade intermediária, entretanto, em densidade alta, a sobrevivência de Ae. albopictus foi superior.

As larvas que habitam coleções de águas transitórias, ou aquelas que coabitam com predadores, precisam obter energia de forma rápida para que seu desenvolvimento seja acelerado. Nessa fase, diversos fatores intrínsecos e extrínsecos ao criadouro podem determinar o sucesso ou não das larvas em alcançar a fase pupal. Brito e Forattini (2004) demonstraram que criadouros artificiais grandes e médios (permanentes) foram mais produtivos para Ae. albopictus, contribuindo com 2,8 fêmeas por dia, cada um. Os criadouros naturais pequenos e médios tiveram produção média diária de 0,5 fêmeas e 0,6 fêmeas, respectivamente.

Nas estratégias de controle biológico que compõem os programas de manejo integrado tem se destacado o uso de bactérias entomopatogênicas para o controle de larvas de mosquitos, nos diferentes tipos de criadouros. A bactéria Bacillus thuringiensis israelensis (Bti) possui três diferentes toxinas Cry (cristal tóxico), e uma Cyt (toxina com atividade citolítica e hemolítica). A grande atividade inseticida deve-se às proteinases tóxicas situadas em corpos paraesporais (cristais). Os cristais são produzidos no segundo estágio da esporulação, durante a formação dos esporos. Após a larva ingerir os cristais, estes são dissolvidos em meio ácido ou alcalino do intestino médio e as protoxinas são liberadas quando ainda não exibem atividade biológica e a ativação proteolítica necessária. As proteases do intestino desdobram as protoxinas e produzem uma proteína ativada de menor tamanho. Essa toxina tem que passar pela membrana peritrófica para ser reconhecida por receptores específicos presentes nas microvilosidades apicais do intestino médio. Após a ligação com o receptor, a toxina cria poros que interferem no sistema de transporte de íons pela membrana do tecido. Esse processo causa lise do epitélio do intestino médio e/ou interrompe a secreção normal, baixando o pH do lúmem, favorecendo a germinação dos esporos que acarretará na septicemia e morte do inseto. A inibição da alimentação pode ocorrer logo após a ingestão do esporo e da toxina, provocando a morte do inseto. Bacillus thuringiensis (Bti) é comercializada em larga escala para o controle de Culicidae e Simuliidae, e grande número de produtos eficientes está disponível no mercado. A Bti foi usada em campanhas intensivas de controle realizadas nos EUA e na Alemanha para o controle de mosquitos, e na África para o combate de simulídeos vetores da oncocercose (GLARE; O’CALLAGHAN, 2000).

O estágio de pupa, embora curto, é um período de transição no qual ocorrem profundas transformações teciduais que levam à formação do adulto e à mudança do habitat aquático pelo terrestre, nesse período as pupas não se alimentam, porém continuam obtendo oxigênio da atmosfera por meio de estruturas denominadas trompas respiratórias, localizadas no cefalotoráx. Após um breve período no estágio pupal, que pode atingir até cinco dias, ocorre a emergência de adultos machos e fêmeas que apresentam comportamento diferenciado quanto aos requisitos nutricionais. Enquanto as fêmeas adultas apresentam necessidade de alimentação sanguínea, proveniente de vertebrados e açucarada de plantas, os machos possuem como única fonte de alimentação carboidratos de plantas. Existe uma única exceção, em Culicidae, desse tipo de comportamento, fêmeas e machos do gênero Toxorhynchites que se alimentam exclusivamente de carboidratos (STEFFAN; EVENHUIS, 1981).

Os mosquitos adultos alimentam-se de substâncias açucaradas, encontradas no néctar floral, extrafloral e honeydew. Essa alimentação é representada por hidratos de carbono e água, e participam do desempenho de suas múltiplas atividades biológicas. A alimentação açucarada complementa a dieta nas fêmeas, tornando-se essencial para os machos. Em mosquitos, o corpo gorduroso é o principal órgão de metabolismo intermediário, funcionando como um órgão de armazenamento de proteínas, lipídios e carboidratos. Essas substâncias no adulto são provenientes da energia obtida durante a etapa larval (ALVES et al., 2004).

A nutrição das fêmeas de Culicidae tem consequências fisiológicas, reprodutivas e epidemiológicas. Elas necessitam ativar mecanismos neuroendócrinos para completar a maturação ovariolar, por meio da alimentação sanguínea. Os nutrientes do sangue complementam as reservas energéticas vindas da fase larvária, iniciando o processo de deposição de vitelo nos folículos ovarianos (vitelogênese) (ZHOU et al., 2004). A região anterior do canal alimentar contém dois êmbolos de sucção que servem para a ingestão do alimento: a bomba cibarial, situada sob o clípeo e provida em sua porção final de uma crista formada por espículos esclerotizados, os dentes do cibário, e a bomba faringeana, musculosa, responsável pela pressão negativa gerada para a ingestão de alimentos (CONSOLI; OLIVEIRA, 1994). Essa bomba rompe as hemácias do sangue para que estas não obstruam a passagem no canal alimentar (Figura 1).

Figura 1. Sistema digestório de Culicidae, com destaque para a bomba cibarial.

Fonte: Forattini (1996).

Ilustração: Oswaldo Paulo Forattini

Estudos morfológicos em Culex quinquefasciatus sugerem que, durante a digestão de sangue, a região anterior do intestino participa na etapa inicial de absorção e, provavelmente, está relacionada à entrada de água, sais e pequenas moléculas. Essa atividade de absorção chega ao ponto máximo 6 horas após a ingestão de sangue, e acaba, aproximadamente, 18 horas quando a membrana peritrófica já está formada. Depois, a absorção só ocorre na região posterior, com evidências morfológicas e bioquímicas de alta atividade sintética, relacionado à secreção de proteases. A quimotripsina, a elastase, a aminopeptidase e a tripsina alcançaram sua atividade máxima ao redor de 36 horas. Os produtos de digestão aparentemente foram absorvidos e transportados ao labirinto basal, de onde foi liberada a hemolinfa. Em 72 horas após a alimentação de sangue, proteases já tinham acabado e os níveis de proteína tinham retornado ao observado antes de refeição de sangue (OKUDA et al., 2002).

As glândulas salivares de fêmeas desempenham papel extremamente importante na hematofagia. A saliva injetada possui componentes que têm função anti-hemostáticas e anti-inflamatórias, para enfrentar a hostilidade do hospedeiro e facilitar a sucção de sangue. A função da saliva difere na alimentação açucarada, quando comparada à alimentação sanguínea, como: hidrólise da sacarose, trealose, permanecendo inalterada, e fatores bacteriolíticos (FORATTINI, 2000).

A saliva dos mosquitos lubrifica os estiletes durante a hematofagia, e também serve para facilitar a localização do sangue do hospedeiro. Mellink e Bovenkamp (1981) observaram que, na ausência de saliva, Aedes aegyti permanece mais tempo localizando o sangue no hospedeiro, mas o tempo de alimentação continua inalterado. O processo de alimentação perdura menos que 10 minutos. Durante a alimentação sanguínea, além de o inseto ultrapassar a defesa física do hospedeiro, ele precisa vencer também três eficientes sistemas de defesa do vertebrado: hemostasia, inflamação e imunidade. Essas três respostas fisiológicas complexas dificultam potencialmente a hematofagia. Em contrapartida, a saliva de artrópodes hematófagos evoluiu, permitindo driblar as complexas barreiras impostas por seus hospedeiros. Como regra geral, a saliva de insetos hematófagos contém pelo menos um anticoagulante, um antiplaquetário e uma substância vasodilatadora. Em muitos casos, mais de uma substância ocorre em cada categoria. Compostos tais como adenosina e óxido nítrico que possuem atividade antiplaquetária e vasodilatadora são encontrados na saliva. O triatomíneo Rhodnius prolixus Stål utiliza óxido nítrico como vasodilatador. Flebotomíneos, do gênero Phlebotomus, do Velho Mundo, possuem adenosina como vasodilatadores. Entretanto, flebotomíneos, do Novo Mundo, do gênero Lutzomyia, utilizam como vasodilatador maxadilan, vasodilatador de maior potência conhecido. Mosquitos do gênero Aedes possuem o vasodilatador chamado sialokinin um decapeptídeo tachykinin, enquanto mosquitos do gênero Anopheles têm peroxidase como vasodilatador (RIBEIRO; FRANCISHETTI, 2003).

A atividade antiplaquetária deriva de uma enzima chamada de apyrase (que impede que o sangue coagule). A saliva de diversas espécies de mosquitos contém esta enzima em diferentes quantidades, e nela estão presentes vários componentes com diferentes atividades, tais como: imunossupressores, imunomoduladores, vasodilatadores, inibidores da agregação plaquetária e coagulação sanguínea, o que aumenta o fluxo sanguíneo e possibilita a alimentação do inseto (RIBEIRO, 1987).

Nos insetos vetores de agentes etiológicos, as glândulas salivares apresentam também papel fundamental na interação entre parasita e vetor. Quando os anofelinos que transmitem o protozoário causador da malária sugam sangue de uma pessoa infectada, eles ingerem formas assexuadas do Plasmodium que irão passar por um desenvolvimento complexo dentro do mosquito. Fatores e estratégias fisiológicas do vetor e do parasita são exigidos, tal como a especificidade tecidual, para que todos os eventos de diferenciação do parasita ocorram. Os esporozoítos, formas infectantes do parasita, possuem receptores específicos e compatíveis que penetram nas glândulas salivares do mosquito e são lançados diretamente na circulação sanguínea de um humano suscetível (LOURENÇO DE OLIVEIRA, 2005).

Algumas fêmeas não necessitam realizar o repasto sanguíneo para iniciar a primeira vitelogênese e são chamadas de autógenas. Estudos feitos com Culex pipiens molestus Forskål e Aedes aegypti indicam que a energia provinda da dieta larval (principalmente lipídios) tem um papel importante na indução do desenvolvimento ovariano (Tabela 1) (SAWABE; MORIBAYASHI, 2000; ZHOU et al., 2004). É de se admitir que a autogenia possa ser encarada como uma estratégia adaptativa em áreas e épocas nas quais ocorre escassez de fonte sanguínea (FORATTINI, 2002), diminuindo o contato entre vetor e hospedeiro. No entanto, em algumas espécies como Aedes aegypti, Aedes albopictus e Anopheles cruzii Dyar e Knab, são necessários múltiplos repastos sanguíneos para a maturação de um lote de ovos (DALLA BONA; NAVARRO, 2006; LIMA-CAMARA et al., 2007). Conforme Fernandez-Salas et al. (1994), a duração do ciclo gonotrófico é definida pelo período entre o repasto sanguíneo e a oviposição. Do ponto de vista epidemiológico, quanto mais repastos sanguíneos as fêmeas exercem durante o mesmo ciclo gonotrófico maior é a probabilidade de estas se infectarem por agentes patogênicos aos quais a espécie é suscetível, e assim transmiti-los (FERNANDEZ; FORATTINI, 2003). Até mesmo a fisiologia integrada do parasita-vetor afeta a alimentação do mosquito, conforme observado por Koella e Packer (1996) em fêmeas do complexo Anopheles punctulatus Doenitz, infectadas por plasmódios da malária, incrementam a atividade hematófaga, sugando sangue por mais tempo ou mais vezes. Chadee et al. (2002), estudando a duração da alimentação sanguínea em Ae. aegypti, concluíram que as fêmeas possuem uma estratégia de alimentação rápida para se adaptar à interferência física causada pelo hospedeiro, durante o processo de hematofagia. A quantidade de posturas de cada fêmea depende essencialmente da disponibilidade de sangue ingerido para o desenvolvimento ovariano. O repasto satisfatório poderá ser alcançado com 3 mg a 3,5 mg de sangue, podendo ser produzido, aproximadamente, 120 ovos por fêmea (FORATTINI, 2002).

Tabela 1. Comparação da alocação de reservas pré-energéticas (carboidratos e lipídios) e proteínas do sangue na produção de energia, material excretado, reservas energéticas maternas e componentes do ovo durante o primeiro ciclo gonotrófico em fêmeas do mosquito Aedes aegypti.

Fonte de energia | Produção de energia (%) | Material excretado (%) | Reserva maternal (%) | Componentes do ovo (%)
Refeição sanguínea | 42,50 | 29,10 | 18,70 | 9,70
Carboidratos | 62,70 | 0,00 | 37,30 | 0,00
Lipídios | 17,90 | 0,80 | 63,40 | 16,60

Fonte: Zhoul et al. (2004).

O alimento ingerido pelo adulto afeta a sobrevivência das fêmeas de culicídeos. Vários trabalhos têm sido realizados nesse aspecto, Gary e Foster (2001), Fernandez e Forattini (2003) e Harrington et al. (2001) mostraram que as fêmeas de mosquitos alimentadas com solução açucarada têm maior esperança de vida ao nascer que as fêmeas alimentadas apenas com sangue (Figura 2). É provável que tenha ocorrido uma radiação adaptativa que induziu os mosquitos a tomar duas direções evolutivas, uma para exclusiva dependência de sangue e outra para a dependência de açúcar (FOSTER, 1995). Como na subfamília Toxorhynchitinae, ambos os sexos estão restritos à alimentação com carboidratos, com as fêmeas não necessitando de sangue em nenhum momento (STEFFAN; EVENHUIS, 1981). A opção pelos açúcares aparenta ter sido retida nesses mosquitos dada as vantagens que poderia oferecer à sobrevivência (FORATTINI, 2002).

Figura 2. Taxas de sobrevida de Aedes albopictus em duas localidades de acordo com o tipo de alimento.

Fonte: Fernandez e Forattini (2003).

A maioria das fêmeas de culícideos são ecléticas e oportunistas quanto à escolha do hospedeiro, no entanto há indícios de que o tipo de sangue possa influenciar no comportamento do mosquito. Assim como a alta sinantropia de algumas espécies, é uma adaptação-chave para a estratégia de alimentação sanguínea humana (BRAKS et al., 2006). Algumas espécies antropofílicas como Ae. aegypti e Anopheles gambiae Giles stricto sensu podem obter a energia total do adulto, somente com sangue humano, no entanto elas aumentam a taxa de picada, sem suprimir seu fitness reprodutivo (GARY; FOSTER, 2001).

A composição bioquímica do sangue humano (rico coquetel de aminoácidos) está associada a vantagens na capacidade reprodutiva do mosquito, síntese de reserva de energia, comparada com sangue de outros vertebrados. Conforme Harrington et al. (2001), a isoleucina, presente na dieta sanguínea, além de aumentar a produção de ovos, aumenta a fecundidade de Ae. aegypti. Fêmeas alimentadas com sangue de rato (alto nível de isoleucina) mais solução açucarada apresentaram maior produção de ovos, seguidas daquelas alimentadas com sangue humano (baixo nível de isoleucina) mais solução açucarada. Ae. aegypti beneficia-se da acumulação de maior reserva de energia e sucesso reprodutivo quando ingere níveis baixos e altos de isoleucina.

Os componentes do sangue de diferentes hospedeiros demonstraram que fêmeas de Ae. aegypti alimentadas com sangue humano viveram tanto quanto as fêmeas alimentadas com sangue de rato. Esse resultado consiste em que fêmeas que se alimentam de altos níveis de isoleucina (ratos) e não têm acesso a carboidratos, a maioria ou todos os nutrientes do sangue são usados na vitelogênese, resultando na morte em decorrência da redução da reserva de energia. Diferença na reserva de energia foi menos pronunciada quando fêmeas foram artificialmente alimentadas com sangue humano suplementado com isoleucina e não suplementado. Isso indica que pode haver outros componentes no sangue humano, não apenas o nível de isoleucina, que contribuem para a reserva de energia. A reserva de energia é estratégica para espécies como Ae. aegypti, por causa de seu modo de vida sedentário. Triglicerídeos são a principal fonte de energia para mosquitos, e os carboidratos de plantas e néctar são os substratos mais eficientes para síntese de açúcar e reserva de glicogênio usadas para o voo. Ae. aegypti pode sintetizar triglicerídeos de sangue, permanecendo por longos períodos na mesma casa onde o hospedeiro, o acasalamento e os locais para oviposição estão disponíveis a poucos metros de distância (HARRINGTON et al., 2001).

A preferência por sangue de uma única espécie pode ter sido adaptação a situações em que o néctar foi escasso e o sangue humano abundante. Ae. aegypti parece ser apto a obter os nutrientes necessários para a sobrevivência e reprodução por alimentação sanguínea frequente em seres humanos (HARRINGTON et al., 2001). Todos esses fatores associados acima fazem com que as fêmeas de Culicidae entrem em contato com o sangue humano para garantir seu sucesso reprodutivo, e, paralelamente, sejam disseminadoras de patógenos aos seus hospedeiros no momento da hematofagia.

Simuliidae

A família Simuliidae apresenta ampla distribuição geográfica e engloba, aproximadamente, 1.700 espécies descritas. No Brasil, cerca de 78 espécies de simulídeos são conhecidas, quatro pertencentes ao gênero Lutzsimulium e o restante delas incluído em Simulium (CROSSKEY; HOWARD, 2004). Os insetos dessa família são chamados de borrachudos ou piuns. São transmissores de protozoários, nematoides, vírus e bactérias aos animais domésticos e ao homem. Algumas espécies são hospedeiros intermediários de Onchocerca volvulus e Mansonella ozzardi. Outras espécies, apesar de não apresentarem importante papel vetorial, podem picar o homem e animais domésticos, e causar danos econômicos à agropecuária e ao turismo. Nas regiões Sul e Sudeste do Brasil, Simulium pertinax Kollar é a espécie mais comum e constitui importante praga, pois é antropofílica, sendo capaz de causar reações alérgicas e grande desconforto no momento da picada, principalmente quando em altas densidades populacionais.

As larvas da família Simuliidae são filtradoras e necessitam da correnteza para a alimentação. Os nutrientes são retidos por estruturas especializadas denominadas pentes cefálicos. Como filtradores, entre os consumidores primários, são importantes no suporte da cadeia alimentar dos ambientes lóticos (WERNER; PONT, 2003). Ainda representam elo importante entre partículas suspendidas e os predadores; elas também alteram o espectro de tamanho das partículas de matéria orgânica (MALMQVIST et al., 1999). As dimensões das partículas alimentares ingeridas pelas larvas de simulídeos variam muito, e a oferta do biótopo é que vai estabelecer o consumo alimentar das larvas, uma vez que elas não selecionam seu alimento (LOZOVEI, 1994). De forma geral, podem se alimentar de esporos e micélios de fungos, algas, diatomáceas, rotíferos e bactérias (ALENCAR et al., 2001). As larvas exploram uma vasta gama de recursos ambientais. Lozovei (1994), estudando o conteúdo intestinal de três espécies de larvas de Simuliidae, encontrou 27 gêneros de diatomáceas e 43 gêneros de outros grupos de alga. O crescimento e a sobrevivência das larvas de simulídeos criadas com diatomáceas eram mais altos, e mais baixos quando foram criadas com folhas secas. Nas algas verdes, produziram taxas de crescimento mais altas que nas bactérias (THOMPSON, 1987).

As espécies dos gêneros Simulium Latreile, Promsimulium Roubaud, Austrosimulium Tonnoir e Cnephia Enderlein, possuem hábito hematofágico (LOZOVEI et al., 2004). O sangue ingurgitado é digerido, convertido em reserva e utilizado principalmente para maturação dos folículos. Os adultos, sobretudo, os machos, alimentam-se de néctar que aparentemente satisfaz o inseto da energia requerida.

Espécies ornitófilas frequentemente transmitem Leucocytozoon (Apicomplexa: Plasmodiidae) parasitas de pássaros; algumas espécies que se alimentam de mamíferos transmitem as filárias: Dirofilaria, Mansonella e Onchocerca (Kinetoplastida: Onchocercidae). A alergia das picadas de simulídeos pode ser séria, e a saliva é suspeita de ser um cofator na transmissão do vírus do herpes humano (WERNER; PONT, 2003). Na Região Neotropical várias espécies de Simulium veiculam a filária Onchocerca volvulus que causa a oncocercose, sério problema de saúde pública (LOZOVEI et al., 2004).

Ceratopogonidae

A família Ceratopogonidae possui distribuição mundial e apresenta, aproximadamente, 5.500 espécies descritas (BORKENT; WIRTH, 1997). Os adultos são insetos pequenos, com 1 mm a 4 mm de comprimento e estão incluídos entre os menores insetos da ordem Diptera. No Brasil, são chamados de maruins, mosquitos do mangue ou mosquitos-pólvora. São considerados de grande importância, pois são hematófagos e assim transmissores potenciais de patógenos como: Onchocerca volvulus, O. gibsoni (bovinos) e O. cervalis (equinos), além de Haemoproteus e Leucocytozoon (aves) e Hepatocystis (macacos) e também o vírus bluetongue (ovinos e bovinos), African horse sickness (equinos), bovine ephemeral fever (bovinos) e akabane disease (bovinos, ovinos e caprinos) (MELLOR et al., 2000). No Brasil, os dípteros hematófagos da família Ceratopogonidae pertencem aos gêneros Culicoides Latreille, Forcipomyia Meigen subgênero Lasiohelea Kieffer e Leptoconops Skuse.

O gênero Culicoides é o maior da família e também o mais distribuído. Segundo Mellor et al. (2000), mais de 1.400 espécies de Culicoides são conhecidas em todo o mundo, das quais 96% atacam obrigatoriamente mamíferos e aves. As fêmeas possuem hábito hematófago, alimentando-se de sangue de vertebrados, incluindo o homem, e podem se tornar verdadeiras pragas em áreas de praias, florestas, montanhas e manguezais. Culicoides, em grande parte, são crepusculares, embora poucas espécies realizem o repasto sanguíneo durante o dia. A fêmea desempenha o voo para procura de machos, refeição sanguínea e local para oviposição. Machos não se alimentam de sangue (MELLOR et al., 2000). Fêmeas de Culicoides ingerem grande quantidade de alimentos líquidos, incluindo sangue, solução açucarada, água e néctar. A maior parte desses alimentos é depositada em sacos acelulares, no divertículo do seu intestino médio. Se o alimento for sangue, a contração de um músculo do esfíncter garante que a refeição seja dirigida para a parte posterior do intestino médio (MEGAHED et al., 1956). Em geral, adultos de Culicoides têm vida curta e, durante esse período, pode realizar múltiplas alimentações sanguíneas (MELLOR et al., 2000). Segundo Brei et al. (2003), a salinidade da água do mar pode causar grande impacto na nutrição de Culicoides. Concentrações elevadas da água do mar inibem a sobrevivência e maturação de imaturos de Culicoides molestus (Skuse), enquanto concentrações menores são mais apropriadas para a sobrevivência do adulto. Conforme Cribb (2000), o ceratopogonídeo Forcipomyia townsvillensis (Taylor) exposto à alimentação sanguínea, carboidratos e água pode sobreviver até 39 dias após a coleta, com 50% da população vivendo até duas semanas a 98% de umidade relativa. Os imaturos requerem água ou umidade e são encontrados em uma grande variedade de habitats com esses critérios. Locais de reprodução incluem poças de água, córregos, pântanos, brejos, praias, orifício em árvores, tubulações, solo saturado, fezes animais, frutas em decomposição e outros vegetais (BLANTON et al., 1979; WIRTH; HUBERT, 1989). Na maioria das espécies, as larvas utilizam como alimento partículas de matéria orgânica vegetal, mas outras espécies são predadoras de nematoides, protozoários, rotíferos e artrópodes pequenos (BLANTON et al., 1979; MEISWINKEL et al., 1994).

Tabanidae

Representantes da família Tabanidae apresentam hábitos hematofágicos e podem ser transmissores mecânicos e biológicos de patógenos para animais domésticos e silvestres, como, por exemplo: anemia infecciosa dos equídeos, estomatite vesicular, encefalites e peste suína, além do Anaplasma marginale, Trypanosoma evansi, T. vivax e T. equiperdum, o carbúnculo, a brucelose, a tularemia e a leucose bovina (PRADO, 2004).

As fêmeas de Tabanidae são conhecidas como ectoparasitas do homem e de outros mamíferos, e assim apresentam potencial na transmissão de patógenos durante a alimentação sanguínea em diferentes hospedeiros (FERREIRA et al., 2002). Além de hospedeiros mamíferos, tabanídeos se alimentam em répteis, Caiman crocodilus (L.) e Eunectes murinus (L.), na Amazônia (FERREIRA et al., 2002). A maioria dos tabanídeos hematófagos parece confiar nos receptores do estiramento abdominal como mecanismo preliminar para finalizar a alimentação sanguínea e procurar por hospedeiro (ADAMS, 1999).

A atividade de alimentação diária de Tabanidae, conforme Azevedo de Bassi et al. (2000), se revelou em três picos: o primeiro às 10 horas, o segundo às 13 horas e o terceiro às 17 horas. Com relação aos parâmetros ambientais (temperatura e umidade), observou-se um aumento na frequência de alimentação dos tabanídeos com a elevação da temperatura e com o decréscimo da umidade, ausência de ventos e maior luminosidade. Cilek e Schreiber (1996) observaram que 96% dos adultos de Chrysops celatus Pechuman coletados tinham se alimentado de frutose, enquanto 92% dos que procuraram alimentação em hospedeiro eram nulíparos. A relação entre acasalamento e alimentação de fêmeas de Tabanidae indica que a cópula precede a alimentação sanguínea, pois mais de 90% das fêmeas que procuram hospedeiros já estão copuladas. O sucesso reprodutivo do macho em sobrevoar hospedeiros das fêmeas está diretamente relacionado com alimentação açucarada (YUVAL, 2006).

A energia utilizada para o voo em Tabanidae é retirada de carboidratos derivados de diversas fontes. O comportamento de sobrevoar o hospedeiro pode diminuir a reserva de energia, mas também pode ser uma resposta evolucionária às pressões de predação ou ao perfil da atividade da fêmea (SMITH et al., 1994).

Imaturos de Tabanidae são predadores, alimentando-se de líquido corpóreo de suas presas, mas podem ser vistos, frequentemente, praticando canibalismo na ausência de alimento disponível, sendo compreensível a necessidade de associação com substratos de habitats que possibilitem suporte alimentar, em ambiente aquático, semiaquático ou terrestre (WIEGMANN et al., 2000; FERREIRA; RAFAEL, 2006).

Sarcophagidae, Muscidae e Calliphoridae

Os dípteros das famílias Muscidae, Calliphoridae e Sarcophagidae são considerados vetores potenciais de agentes patogênicos, tais como vírus, bactérias, cistos de protozoários e ovos de helmintos (MARCHIORI et al., 1999). Além disso, algumas espécies podem causar desconforto e irritação no momento da picada ou pela permanência sobre o corpo do hospedeiro. Em consequência do crescimento populacional, o homem mantém condições para o desenvolvimento de algumas espécies de moscas, seja no lixo doméstico produzido diariamente, seja nas fezes dos animais de estimação, que servem de substrato de criação e fonte de alimento delas (OLIVEIRA et al., 2002).

O estágio larval é o principal período em que ocorre limitação de recursos alimentares, e a competição por esses recursos é, geralmente, do tipo exploratório, em que cada larva procura ingerir o máximo de alimento possível, antes da completa exaustão dos recursos (GOMES et al., 2003). Algumas larvas chamadas de necrófagas se alimentam de carcaças e utilizam a matéria orgânica em decomposição como fonte de proteínas para o desenvolvimento ovariano das fêmeas adultas ou para o desenvolvimento de suas formas imaturas (OLIVEIRA-COSTA, 2003). Sua atividade acelera o processo de decomposição e desintegração da carcaça. Por isso, são utilizados como elementos-chave na entomologia forense, por serem indicadoras de tempo de decomposição de cadáveres humanos.

Dentro dos insetos necrófagos, as famílias Sarcophagidae, Muscidae e Calliphoridae possuem grande importância no padrão de sucessão faunística entomológica. Larvas de Calliphoridae são frequentemente coletadas em cadáveres (ANDRADE et al., 2005) de diferentes estados de decomposição. As espécies de Ophyra Robineau-Desvoidy (Muscidae, Azeliinae), no terceiro ínstar, são predadoras facultativas e, geralmente, estão associadas com fezes humanas e de animais destinados à produção, como aves de corte e poedeiras, bem como de suínos. Nesses substratos, as larvas das espécies de Ophyra frequentemente estão envolvidas na predação de outras larvas, principalmente de Musca domestica L. e Stomoxys calcitrans L., além de sarcofagídeos e califorídeos (KRÜGER et al., 2003). As moscas também são transmissores potenciais mecânicos e biológicos de patógenos. Na família Muscidae, Haematobia irritans (L.) (mosca-dos-chifres) transmite as filárias da Stenofilaria stilesi para bovinos; Stomoxys calcitrans (L.) (mosca-dos-estábulos) transmite a anemia infecciosa dos equinos (PRADO, 2004). Os adultos da família Sarcophagidae e Calliphoridae estão envolvidos na transmissão de agentes infecciosos tal como Escherichia coli e o vírus aviário altamente patogênico da influenza (TACHIBANA; NUMATA, 2006).

O parasitismo também pode representar uma fonte alimentar para as larvas. Entre os ectoparasitos, de importância médico-veterinária para a América Latina, está a Dermatobia hominis (L.) (Diptera, Oestridae, Cuterebrinae), conhecida popularmente por mosca-do-berne. A larva desse inseto é responsável por miíases furunculosas de bovinos e demais animais domésticos e selvagens, incluindo o homem. O parasitismo pela larva de D. hominis é denominado dermatobiose e está presente na América Tropical e Subtropical (PINTO et al., 2002).

Existe uma predisposição significativa de infestação em determinados tipos de pelagem e localização no corpo do animal. Magalhães e Lima (1988), examinando a frequência de larvas de D. hominis em bovinos do Município de Pedro Leopoldo, MG, observaram que o costado é a região corporal dos bovinos mais susceptível.

Essa mosca possui uma característica peculiar que é a necessidade de outro díptero para veicular seus ovos, os quais alcançam o hospedeiro, e assim colaboram para a manutenção da espécie. Inúmeras espécies de dípteros foram catalogadas como vetores dos ovos da D. hominis, pertencentes às famílias Culicidae, Simuliidae, Anthomyiidae, Muscidae, Tabanidae, Fanniidae, Sarcophagidae e Calliphoridae (PINTO et al., 2002). O número de exemplares portando ovos de D. hominis foi maior no final do período seco do ano, o que explica a alta incidência desse parasito em bovinos nos meses de setembro e outubro, segundo Gomes et al. (2002).

As perdas ocasionadas pelas larvas de D. hominis em bovinos são traduzidas pela diminuição da produção de leite e de carne e pelo baixo ganho de peso. O couro é o subproduto que maior depreciação sofre, ocasionando a sua desvalorização comercial ou inadequação à industrialização.

Atualmente, as larvas de Diptera são utilizadas na terapia larval, um tipo de bioterapia que envolve a introdução intencional de larvas vivas desinfectadas em tecidos humanos ou animais feridos (como a pele) com a proposta de, seletivamente, limpar somente o tecido necrótico da ferida, de modo a acelerar a cura. (MARCONDES, 2006).

Siphonaptera

O nome Siphonaptera deriva da palavra grega siphon que significa tubo ou cano, referindo-se às suas peças bucais adaptadas para cortar a pele e sugar o sangue. No que diz respeito à fase adulta, a hematofagia é realizada pelos dois sexos, tanto durante o dia quanto à noite, as pulgas alimentam-se diretamente nos capilares (solenófagas) (LINARDI, 2004). Cada repasto sanguíneo dura cerca de 10 minutos com duas a três refeições ao dia, e uma fêmea pode ingerir em média 14 µL de sangue (MARCONDES, 2001). Estudos feitos com Ctenocephalides felis felis Bouche indicam que no início da alimentação de sangue há uma redução de proteínas; a quantidade de proteínas triplica depois da alimentação de sangue e depois se torna constante (5%) (HINKLE et al., 1991). As larvas possuem aparelho bucal mastigador, vivem livremente nas tocas e ninhos de seus hospedeiros, alimentando-se do sangue do hospedeiro, expelido pelo ânus da pulga adulta e, geralmente, aderido a outros detritos orgânicos (LINARDI; GUIMARÃES, 2000).

As pulgas participam de diferentes elos na cadeia epidemiológica: parasitos invertebrados propriamente ditos, vetores biológicos e hospedeiros invertebrados (LINARDI, 2004). A pediculose é causada pela infestação pelo Pediculus humanus corporis De Geer (piolho-do-corpo) ou pelo Pediculus humanus capitis (de Geer) (piolho-do-couro-cabeludo) (HEUKELBACH et al., 2003). O tifo epidêmico (causado por Rickettsia prowazekii), a febre-das-trincheiras (causada por Bartonella quintana) e a febre recorrente (causada por Borrelia recurrentis) podem ser transmitidos pelo piolho-do-corpo (FOURNIER et al., 2002).

Nessa ordem estão também os representantes da família Tungidae como o bicho-de-pé que causa a tungíase, uma doença ectoparasitária causada pela penetração da fêmea de Tunga penetrans (L.) na epiderme do seu hospedeiro. É uma pulga que hipertrofia subsequentemente até alcançar o tamanho de cerca de 1 cm (ARIZA et al., 2007).

Hemiptera (Heteroptera)

Cimicidae

A hematofagia provavelmente desenvolveu-se só uma vez em Cimicidae porque todas as espécies são obrigatoriamente hematófagas. Ambos os sexos sugam sangue exclusivamente de vertebrado para sobrevivência, crescimento e reprodução (REINHART; SILVA-JOTHY, 2007). Cimicidae tem uma escolha restrita ao tipo de hospedeiro; os cimicídeos eram associados a morcegos, mas algumas espécies se adaptaram a outros mamíferos e aves. A sucção do sangue é feita diretamente nos capilares e sua alimentação é predominantemente noturna (MARCONDES, 2001).

As ninfas de Cimex lectularius L. morrem dentro de poucos dias após eclodirem do ovo se não realizarem a alimentação sanguínea. As refeições de sangue representam entre 130% a 200% do peso do corpo do adulto não alimentado. Uma única refeição completa de sangue precede a passagem para o próximo ínstar, e há uma quantidade mínima de refeição para alcançar tal passagem em C. lectularius. Espécies de hospedeiros ou indivíduos diferentes podem gerar refeições de tamanhos e qualidades diferentes (REINHART; SILVA-JOTHY, 2007), por causa da variação no conteúdo de proteína ou micronutrientes do sangue, tal como cálcio ou vitamina B (DeMEILLON; HARDY, 1951). Todos os cimicídeos abrigam microrganismos simbiontes usualmente Rickettsia que ajudam na digestão do sangue do vertebrado. Esses organismos, chamados de micetomas, estão presentes em ambos os sexos e aumentam quando o inseto alcança a maturação, mas diminuem com idade adulta (REINHART; SILVA-JOTHY, 2007).

Os percevejos causam grande incômodo e perda de sangue, que pode levar crianças desnutridas a ter anemia (MARCONDES, 2001), atrapalhando o sono, já que habitam a cama, as frestas do estrado, bem como as costuras do tecido do colchão. A ferida de alimentação causada pelos percevejos-de-cama pode permitir que outras infecções entrem no hospedeiro, mas tais infecções secundárias não são documentadas. Os cimicídeos são capazes de carregar os agentes infecciosos de tifo, kalazar, antraz, tularemia, vírus da hepatite B e HIV. Silverman et al. (2001) fornecem uma visão geral da associação entre Cimex lectularius e o vírus do HIV e da hepatite. Apesar de ambos os vírus poderem persistir dentro do percevejo durante várias semanas, nenhuma replicação viral e nenhuma infectividade foi encontrada.

Triatominae

Na subfamília Triatominae estão os representantes da família Reduviidae com hábito hematofágico. Existe uma variedade de hospedeiros vertebrados, particularmente mamíferos e pássaros. Estão presentes no habitat doméstico, onde eles podem tornar-se vetores importantes da doença de Chagas (SCHOFIELD et al., 1999).

Os triatomíneos são hematófagos vorazes em todas as fases de desenvolvimento, mas são capazes de suportar longos períodos de jejum. O estado nutricional tem pouco efeito sobre a atividade reprodutiva do macho, porém a deficiência de importantes fatores nutricionais do sangue pode influenciar na produção de ovos pelas fêmeas (BRAGA; LIMA, 2001). Fêmeas virgens de Triatoma brasiliensis Neiva produzem ovos mesmo que não recebam alimento após a muda imaginal. Em geral, existe uma ampla variação no peso corpóreo das fêmeas, quando alcançam o estádio adulto. O peso do adulto é proporcional à quantidade de sangue ingerido no quinto estádio (Tabela 2) (PERONDINI et al., 1975; GONÇALVES, 1997). A variação da capacidade de oviposição em relação ao peso dos insetos mostra que a produção de ovos durante o jejum depende do estado nutricional dos animais e, provavelmente, também está correlacionada com o sangue ingerido durante o 5° estádio (PERONDINI et al., 1975).

Tabela 2. Quantidade de sangue ingerido (mg) por Triatoma pseudomaculata (peso posterior menos peso anterior ao repasto), durante as fases de desenvolvimento.

Fase de desenvolvimento | Média | Desvio-padrão
1º estádio | 2,10 | 1,00
2º estádio | 4,90 | 2,50
3º estádio | 11,90 | 5,90
4º estádio | 28,80 | 13,90
5º estádio | 80,90 | 39,40
Fêmeas | 36,10 | 13,80
Machos | 27,10 |   9,60

Fonte: Gonçalves (1997).

A mobilidade alimentar observada foi apreciável, embora Triatoma sordida (Stål) tenha revelado menor diversidade em fontes diversas. Tornou-se visível maior tendência antropófila por parte de T. infestans, e menor em P. megistus e T. sordida. Observou-se preponderância para aves por parte deste último, enquanto apreciável grau de ornitofilia foi também detectado em P. megistus (FORATTINI et al., 1982).

Foram feitos estudos para determinar a influência da fonte de refeição de sangue no ciclo de vida e desenvolvimento reprodutivo em Triatoma infestans (Klug), Triatoma brasiliensis, Triatoma sordida, e Triatoma pseudomaculata Corrêa & Espínola, e, em todas as espécies, o ciclo de vida foi mais curto para os grupos alimentados em camundongos que para os alimentados em pombos. A taxa de mortalidade de ninfas durante o ciclo de vida tendeu a ser maior em insetos alimentados em pombos que nos alimentados em camundongos (GUARNERI, 2000). Barbosa et al. (2007) observaram diferenças estatísticas significativas entre as duas fontes alimentares (homem e pombo) para o tempo total de contato, a frequência da bomba cibarial, a velocidade de ingestão e a quantidade de líquido ingerido por contração da bomba cibarial (Tabela 3).

Tabela 3. Valor médio de diferentes parâmetros observados no comportamento alimentar de Panstrongylus megistus em diferentes hospedeiros.

Parâmetro | Homem | Pombo
Tempo de soldagem | 16,82 s ± 15,78 s | 18,34 s ± 15,13 s
Tempo total de contato(1) | 16,75 min ± 9,63 min | 8,47 min ± 4,36 min
Frequência de contração da bomba(1) | 2,66 c/s ± 0,47 c/s | 3,27 c/s ± 1,05 c/s
Total de sangue ingerido | 4,12 mg ± 1,68 mg | 3,49 mg ± 1,27 mg
Velocidade de ingestão(1) | 0,32 mg/min ± 0,09 mg/min | 0,55 mg/min ± 0,26 mg/min
Quantidade de líquido ingerido/bombado(1) | 1,96 nl ± 0,32 nl | 2,71 nl ± 0,63 nl

(1) P < 0,05.

Fonte: Barbosa et al. (2007).

Panstrongylus megistus (Burmeister) é um dos principais vetores da doença de Chagas no Brasil, e as informações sobre a sua resistência à privação alimentar têm importância nas campanhas de controle (BRAGA; LIMA, 2001). Esses autores também demonstraram que existe influência de diferentes níveis de privação alimentar sobre a fecundidade e a fertilidade dessa espécie em laboratório. Braga e Lima (2001) concluíram que quando P. megistus Burmeister é submetido à privação alimentar, seu potencial reprodutivo é diminuído, mas ainda é capaz de manter a colonização. Um fator a se considerar nos estudos morfológicos das glândulas salivares é o estado de nutrição do inseto. Em animais famintos, as glândulas estão repletas de secreção, ocasionando a distensão da parede celular e, consequentemente, uma modificação morfológica (LACOMBE, 1999). A obtenção de dados relativos aos hábitos alimentares de Triatominae tem servido a estudos epidemiológicos que visam não apenas aperfeiçoar os conhecimentos de quadros locais mas também nortear as atividades de controle e vigilância (FORATTINI et al.,1981).

Phthiraptera

Os piolhos pertencem à ordem Phthiraptera, verdadeiramente parasita entre os exopterigota. A maioria dos indivíduos completa seu ciclo de vida em um único hospedeiro, a transmissão ocorre na maior parte, oportunisticamente, quando os hospedeiros estão em contato próximo um do outro e durante a cópula. A especificidade de hospedeiro conduziu a adaptações numerosas de acordo com seu nicho, consequentemente, os piolhos são diversos em tamanho e forma do corpo (MARCONDES, 2001). A especialização na dieta dos piolhos indicou suas divisões taxonômicas principais, podendo ser separados naqueles que se alimentam em restos, em penas e em pele, e naqueles que se especializaram na alimentação de sangue. Essa ordem abriga quatro superfamílias: Anoplura, Ischnocera, Amblycera e Rhyncophthirina (SMITH, 1997).

Segundo Marcondes (2001), os piolhos sugadores apresentam hematofagia obrigatória para os dois sexos e todos os estágios ninfais. Como agentes infestantes, são responsáveis pela anoplurose nos animais domésticos e pela ptirose e pediculoses em seres humanos. Os piolhos mastigadores se alimentam de descamação da pele de mamíferos, secreções de glândulas sebáceas e bárbulas retirada das penas, sendo o aparelho bucal próprio para mastigação, mas alguns podem chegar a perfurar a pele do hospedeiro, provocando ferimentos. O sangue na dieta de mastigadores ainda é pouco conhecido, e a alimentação sanguínea não faz parte da dieta de Ischnocera (penas e resto de pele). A dieta de Amblycera compõe-se de penas, secreções de tecido epitelial juntamente com sangue. Os Rhyncophthirina alimentam-se exclusivamente de sangue.

Adaptações morfológicas e comportamentais permitiram que os piolhos permanecessem nos hospedeiros por períodos maiores e com cada vez mais eficiência na alimentação de pele e penas, além da alimentação sanguínea. A refeição sanguínea é de melhor valor nutritivo e de fácil digestão quando comparada com a da pele. Esse alto valor nutritivo pode refletir em maior fecundidade (LEHANE, 2005). Piolhos sugadores (Anoplura) são parasitos de mamíferos. De aproximadamente 500 espécies, dois terços são parasitas de roedores. Alimentam-se exclusivamente de sangue, e a alta infestação pode causar anemia e fraqueza no hospedeiro (PRICE; GRAHAM, 1997). Conforme Valim et al. (2005), apenas duas superfamílias são encontradas em aves, Ischnocera e Amblycera. Os piolhos pertencentes à superfamília Ischnocera vivem na plumagem ou na pele de seus hospedeiros e exibem alto grau de especificidade. A alimentação de Amblycera é em tecido epitelial e sangue; sendo geralmente, menos específica em relação ao hospedeiro quando comparado a Ischnocera (MARSHALL, 1981).

Bush et al. (2006) observaram o papel da melanina como possível defesa contra piolhos. Entretanto, a infestação e a alimentação de piolhos não foram interrompidas pela melanina. Piolho-do-corpo-humano, Pediculus humanus humanus (L.) (Phthiraptera: Pediculidae) alimenta-se exclusivamente de sangue humano. Proteínas são os nutrientes mais abundantes na refeição sanguínea desse piolho. O seu intestino médio contém leucina, um aminopeptidase. É possível que ectoparasitas altamente especializados de um único hospedeiro, tal como piolho-do-corpo-humano, sejam capazes de digerir sua refeição sanguínea com apenas uma aminopeptidase; entretanto, ectoparasitas não especializados em um único hospedeiro necessitam de diversas aminopeptidases (OCHANDA, 2000).

Considerações finais

O significado ou a importância do alimento nos grupos taxonômicos tratados apresentam forte assimetria no volume de informações disponíveis, apesar da importância real e potencial de alguns táxons abordados.

Em Phlebotominae são necessárias informações sobre a alimentação de imaturos; a qualificação dos recursos utilizados poderia facilitar o conhecimentos sobre ambientes preferenciais para deposição de ovos pelas fêmeas. Mesmo nos grupos que apresentam maior esforço de investigação ainda existem lacunas que, preenchidas, podem determinar avanços significativos na relação parasita–vetor. Como, por exemplo, alguns componentes químicos presentes na saliva de espécies hematófagas apresentam sinergismo com o parasita, facilitando o seu desenvolvimento ou o próprio processo de infecção ou contaminação. Além disso, espécies não hematófagos porém filogeneticamente relacionadas aos táxons de maior impacto em saúde pública, como Toxorhynchinae, apresentam hábitos de predação nos primeiros estágios de desenvolvimento, que podem auxiliar no desenho de metodologias voltadas para o controle de espécies com hábito predominantemente silvestres. Nesse ambiente, a escala de atuação de predadores naturais pode ser mais eficiente que as metodologias tradicionalmente empregadas no ambiente urbano.

O que foi apontado para os Triatominae, por Forattini (1981), ainda é atual e válido para os diversos grupos taxonômicos tratados aqui. É necessária a obtenção de dados relativos aos hábitos alimentares das diferentes espécies hematófagas, no que tange à ecologia e aos processos bioquímicos envolvidos na busca do hospedeiro, à interação com o parasita, que juntos poderão revelar cenários com profundas implicações nos estudos epidemiológicos que podem auxiliar nas ações de vigilância entomológica e também nas estratégias de controle.

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Parte III - Aspectos aplicados

Capítulo 25

Resistência de plantas e a bioecologia e nutrição dos insetos

José D. Vendramim

Elio C. Guzzo

Introdução

A resistência de plantas, técnica de controle de pragas alternativa ao método químico, tem tido o seu estudo incrementado por suas diversas vantagens em relação ao uso de inseticidas convencionais. Entre essas vantagens, incluem-se o fato de não provocar poluição ambiental, desequilíbrio biológico e intoxicação dos operadores, não deixar resíduos nos alimentos, além de ter baixo custo, ação contínua sobre os insetos e compatibilidade com outros métodos de controle, o que torna essa técnica passível de ser incorporada em qualquer programa de manejo de pragas.

Uma planta resistente pode ser definida como aquela que, por causa de sua constituição genotípica, é menos danificada do que outra, em igualdade de condições, para o ataque de um inseto. Como a resistência é resultante da relação entre inseto e planta, a identificação de uma planta ou variedade resistente pode ser feita por meio de parâmetros que levam em consideração tanto o inseto (diferença na população, oviposição, consumo, duração do ciclo biológico, fecundidade, etc.) como a planta (diferença na sobrevivência, destruição dos diferentes órgãos vegetais, produção, qualidade do produto, etc.).

Observando os mecanismos por meio dos quais uma planta apresenta resistência a um inseto, verifica-se que, em muitos casos, esse fenômeno envolve a alteração do comportamento ou da biologia do inseto, enquanto em outros ocorre uma reação da própria planta que em nada afeta o inseto. Com base nessas variações, a resistência pode ser classificada em três tipos: não preferência ou antixenose, antibiose e tolerância.

Uma variedade apresenta resistência por não preferência ou antixenose quando ela é menos utilizada pelo inseto para alimentação, oviposição ou abrigo, ou seja, quando essa variedade não dispõe de características adequadas para servir de hospedeiro ao inseto, provocando neste uma reação negativa durante o seu processo de seleção hospedeira. Entre as três modalidades de não preferência, as mais frequentemente observadas são as referentes à oviposição e à alimentação. A caracterização da não preferência para oviposição pode ser feita com base no menor número de ovos, enquanto a não preferência para alimentação fica caracterizada pelo menor consumo ou menor número de insetos procurando a variedade para se alimentar.

A antibiose ocorre quando o inseto se alimenta normalmente da variedade, mas esta exerce efeito adverso sobre a sua biologia. Pode ser caracterizada por diversos parâmetros do inseto, como mortalidade na fase imatura (frequentemente no primeiro ínstar), alongamento do período de desenvolvimento e redução do peso, da fecundidade, da fertilidade e do período de oviposição, etc.

Finalmente, a tolerância é caracterizada quando uma variedade é menos danificada do que as demais, sob um mesmo nível de infestação do inseto, sem que haja efeito no comportamento ou biologia deste. Entre as razões que tornam uma variedade tolerante, incluem-se mais capacidade e/ou rapidez para regenerar as áreas destruídas pelos insetos e mais vigor ou área foliar, que são características varietais intrínsecas.

Esses diferentes tipos de resistência se devem a complexas interações dos insetos fitófagos com as plantas hospedeiras, resultantes de longo e contínuo processo evolutivo. Essas interações se desenvolvem basicamente sob dois aspectos: seleção hospedeira pelo inseto e resistência da planta ao inseto (LARA, 1991; MELLO; SILVA-FILHO, 2002). Embora esses aspectos pareçam fenômenos distintos, eles não podem, na verdade, ser estudados separadamente e, assim, a análise das causas da resistência deve considerar tanto a planta como o inseto.

Portanto, fica evidente que nesse tipo de relação a planta não se constitui em uma entidade passiva, mas se comporta como um organismo ativo e, como tal, vem desenvolvendo, por meio de seleção no decurso do processo evolutivo, certos mecanismos de proteção que interferem na sua utilização pelos insetos. Tais mecanismos ou causas de resistência são normalmente divididos em três grupos: físicos, morfológicos e químicos.

As causas físicas são representadas basicamente pela cor do substrato vegetal que, em alguns casos, afeta não apenas a seleção hospedeira para a alimentação e a oviposição, mas, também, a biologia do inseto. Em razão de haver variação na sensibilidade do homem e dos insetos a uma mesma cor, é difícil o trabalho com esse mecanismo de resistência, consequentemente, são raros os casos efetivos de resistência causada por cor, embora casos de repelência causada pela cor vermelha, inibindo a oviposição de insetos, já tenham sido citados (LARA, 1991, SMITH, 2005).

As causas químicas incluem as substâncias que atuam negativamente no comportamento ou metabolismo do inseto, bem como as impropriedades nutricionais da planta. A alteração do comportamento do inseto ocorre principalmente durante a seleção hospedeira para a alimentação e a oviposição, e resulta na resistência por não preferência ou antixenose. O efeito no metabolismo é decorrente principalmente da ingestão de compostos (metabólitos tóxicos, inibidores enzimáticos, inibidores reprodutivos, etc.) pelo inseto ou da impropriedade nutricional da planta (deficiência qualitativa ou quantitativa de nutrientes), resultando na resistência por antibiose.

Finalmente, as causas morfológicas são representadas por diversas características da planta que podem afetar a locomoção, o acasalamento, a seleção hospedeira para a alimentação e a oviposição, a ingestão e a digestão do alimento pelos insetos. Essas características podem ser agrupadas basicamente em fatores estruturais relacionados à dimensão e à disposição das estruturas vegetais e aos fatores da epiderme, entre os quais se incluem a espessura, a dureza, a textura, a cerosidade e a pilosidade.

Seleção hospedeira por insetos fitófagos

Etapas da seleção hospedeira

A preferência dos insetos por determinadas plantas hospedeiras tem chamado a atenção do homem já há muitos séculos. Desde a domesticação do bicho-da-seda, na China, há cerca de 5.000 anos, havia especulações sobre esse assunto em razão de esse inseto alimentar-se exclusivamente das folhas de amoreira. Entretanto, o questionamento científico sobre os mecanismos de seleção hospedeira data de pouco mais de um século, quando se iniciaram as pesquisas com o objetivo de estudar as bases etológicas, ecológicas e fisiológicas das interações inseto–planta.

Fabre (1890), citado por Kogan (1986), foi um dos primeiros pesquisadores a questionar a preferência alimentar dos insetos, quando tentou, sem sucesso, criar Bombyx mori L. em outros hospedeiros que não folhas de amoreira. Essa preferência foi atribuída ao “instinto botânico” dos insetos. Ainda de acordo com Kogan (1986), o termo “defesa química” foi provavelmente empregado pela primeira vez por Stahl, em 1888, mas a inquestionável associação das “substâncias secundárias” de plantas com a alimentação e oviposição de insetos foi primeiramente documentada por Verschaffelt, em 1910, ao constatar que borboletas da família Pieridae eram atraídas por crucíferas em virtude da substância sinigrina, presente nessa família de plantas, que é um composto tóxico para outros insetos não adaptados a se alimentar de crucíferas.

Uma das teorias mais antigas para explicar a seleção hospedeira por insetos fitófagos, conhecida por “Princípio de Hopkins”, menciona que uma espécie de inseto que pode viver em mais de uma planta hospedeira tem preferência para se reproduzir na espécie a qual se tornou mais adaptada. Hopkins discutiu esse princípio a partir de observações do ataque de Dendroctonus monticolae Hopkins em várias espécies de Pinus. Ele constatou que, depois de viver por várias gerações seguidas em uma determinada espécie de Pinus, o besouro, mesmo tendo à sua disposição outras espécies desse gênero, iria preferir a espécie atacada anteriormente, à qual, portanto, ele já estaria adaptado (HOPKINS, 1917).

Brues (1920) publicou um estudo sobre a seleção de plantas hospedeiras por insetos fitófagos, com ênfase em lepidópteros, e concluiu que, no geral, esses insetos têm preferência por plantas de famílias ou gêneros afins. Com base nesses dados, sugeriu a ideia de uma evolução paralela, em que haveria produção de substâncias deletérias pelas plantas e subsequentes adaptações, por parte dos insetos, para vencer essa barreira e se alimentar dessas plantas. Na época, entretanto, esse estudo não mereceu a devida atenção e só voltou a ser discutido por Fraenkel (1958), citado por Kogan (1986), que redefiniu o conceito de evolução paralela, sugerindo que uma evolução adaptativa paralela recíproca determinava a seleção hospedeira por insetos. O devido reconhecimento da importância dos estudos da evolução paralela só ocorreu, no entanto, quando Ehrlich e Raven (1964) estabeleceram os princípios básicos da coevolução, ainda que antes dos trabalhos de Fraenkel e de Ehrlich e Raven, alguns avanços no sentido de se entender o processo de seleção hospedeira por insetos já tinham sido estabelecidos.

Assim, Dethier (1941), que tinha sugerido que certas substâncias estimulam os insetos a se dirigir para o seu hospedeiro preferido, propôs, mais tarde, o termo atraente para definir esse grupo de substâncias e, em oposição a este, o termo repelente para denominar o grupo de substâncias que estimulam os insetos a se locomoverem em direção contrária a uma planta.

Já Fraenkel (1953), citado por Lara (1991), analisando quimicamente as folhas de grande número de espécies vegetais, concluiu que todas elas continham os nutrientes necessários para o desenvolvimento dos insetos, desde que estes as ingerissem em quantidades suficientes. Dessa forma, foi possível comprovar que a seleção hospedeira não poderia ser feita com base nos nutrientes, pois, nesse caso, todos os insetos seriam polífagos ou oligófagos. Com base nesses dados, o autor propôs a “teoria das substâncias secundárias”, que estabelece que a seleção hospedeira seria regulada pela presença de substâncias de ocorrência restrita a certos grupos vegetais. Segundo essa teoria, essas substâncias, de ocorrência irregular entre as plantas, não teriam função no próprio metabolismo e atuariam apenas como fatores de defesa contra insetos e microrganismos. Com a evolução, entretanto, certos insetos teriam se tornado aptos a conviver com tais substâncias e, posteriormente, utilizá-las como estímulo positivo para a seleção hospedeira.

Apesar das claras demonstrações de que as substâncias secundárias eram responsáveis pela seleção hospedeira, a importância dos nutrientes com relação a esse aspecto continuou a ser investigada. Assim, Kennedy (1958), trabalhando com pulgões, propôs a “teoria da discriminação dualística”, segundo a qual a seleção hospedeira seria governada por dois tipos de estímulos: o exótico, conferido por substâncias secundárias, e o nutritivo, fornecido por nutrientes (essenciais ou não essenciais). A importância das substâncias nutritivas no processo de seleção hospedeira pelos insetos foi definitivamente demonstrada por Cartier (1968), utilizando dietas artificiais com variação na concentração de nutrientes (sacarose e aminoácidos).

Dethier et al. (1960), no entanto, discutindo aspectos referentes à seleção hospedeira, propuseram denominações para os estímulos que afetam o comportamento dos insetos. Assim, além dos termos atraente e repelente (já propostos anteriormente), sugeriram os termos arrestante, para identificar o estímulo que faz com que o inseto fique parado ou se mantenha com movimentos vagarosos sobre a planta, e estimulante, para aquele que leva o inseto a iniciar a alimentação. Em complementação, propuseram os termos estimulante locomotor e deterrente para os estímulos que provocam os efeitos opostos a estes.

Beck (1965) mencionou que, tratando-se de preferência para a alimentação, existem três estágios distintos durante a atividade: a) orientação para o hospedeiro; b) início da alimentação; e c) manutenção da alimentação. Essas etapas apresentam uma sequência contínua e as respostas do inseto variam de acordo com os estímulos positivos ou negativos produzidos pela planta. Esses estímulos podem ser de natureza química, física ou morfológica, podendo determinado fator (substância, cor, pilosidade, etc.) atuar como estímulo, independentemente dos demais, ou provocar mais de uma reação no inseto. Além disso, principalmente no caso de substâncias químicas, tanto os estímulos positivos como os negativos podem ser encontrados numa mesma planta, de modo que a resposta do inseto dependerá do que estiver predominando. Uma cadeia de estímulos semelhante ocorre no processo de oviposição, já que o inseto necessita orientar-se inicialmente para a planta e, após encontrá-la, poderá ovipositar ou não, dependendo do tipo de estímulo predominante.

Estudando as interações químicas entre organismos, Whittaker (1970) propôs o termo aleloquímico definindo-o como uma substância não nutritiva, produzida por indivíduos de uma espécie, que influencia a biologia, o comportamento, a sanidade e, consequentemente, o crescimento da população de outra espécie. Segundo Whittaker e Feeny (1971), dois tipos de aleloquímicos são de maior interesse para as relações inseto–planta: os alomônios, que tendem a conferir vantagem adaptativa ao organismo produtor (no caso, a planta hospedeira), e os cairomônios, que tendem a conferir vantagem adaptativa ao organismo receptor (no caso, o inseto fitófago). Assim, numa relação inseto–planta, os alomônios são desfavoráveis e os cairomônios favoráveis aos insetos. Kogan (1975) adaptou esses conceitos às cadeias de estímulos, propostas anteriormente, nomeando como alomônios os repelentes, estimulantes de locomoção, supressores e deterrentes e, como cairomônios, os atraentes, arrestantes, incitantes e estimulantes de alimentação e de oviposição. A caracterização de uma substância como cairomônio ou alomônio deve ser bastante cuidadosa, considerando sempre a espécie de inseto envolvida, já que substâncias que atuam como cairomônios, para alguns insetos, podem atuar como alomônios para outros. Além dos aleloquímicos que governam a seleção hospedeira para a alimentação e a oviposição, devem ser incluídas também nesse grupo de substâncias, as que afetam o metabolismo dos insetos, que geralmente são responsáveis pela resistência do tipo antibiose.

Um novo tipo de aleloquímico foi proposto por Nordlund e Lewis (1976), tendo sido denominado sinomônio e definido como substância química produzida por um organismo e que provoca uma reação comportamental ou fisiológica favorável tanto ao produtor (emissor) quanto ao receptor.

Price et al. (1980) mencionaram que, ao se referir à relação inseto–planta, é importante levar em conta a atuação dos inimigos naturais, devendo ser considerados três níveis tróficos: planta, inseto e inimigo natural. Relacionando essas interações e a resistência vegetal, Price (1986) mencionou dois tipos de defesa: a intrínseca, em que a planta se defende do inseto produzindo, ela mesma, substâncias químicas e/ou características morfológicas, e a extrínseca, em que a planta é beneficiada pelos inimigos naturais que reduzem a população do inseto. O autor menciona ainda que quase todos os mecanismos de defesa intrínseca da planta acabam afetando positiva ou negativamente os inimigos naturais.

Observando os efeitos das substâncias químicas nesses três níveis tróficos, Whitman (1988) propôs um quarto tipo de aleloquímico, denominado antimônio, e definido como substância química produzida por um organismo e que provoca reação desfavorável tanto ao produtor (emissor) quanto ao receptor. Alguns autores incluem ainda entre os aleloquímicos os apneumônios, que são substâncias químicas produzidas por matéria morta e que provocam reação comportamental ou fisiológica favorável a um organismo receptor, em detrimento de outro organismo que esteja presente dentro ou sobre o material emissor. Considerando que nesse caso o agente emissor não é um organismo vivo, muitos pesquisadores preferem não agrupar esse tipo de substância entre os aleloquímicos.

Evolução das interações inseto–planta

As interações dos insetos fitófagos com as plantas hospedeiras são o resultado de longo e contínuo processo evolutivo. No decorrer desse processo, boa parte dos insetos tornou-se especializada em seu comportamento alimentar, passando a exibir preferência por determinadas plantas ou partes de plantas. Como a relação inseto–planta é um processo dinâmico, essa preferência pode ser alterada ao longo do tempo, dificultando certas relações até então comuns, e possibilitando a ocorrência de outras relações, anteriormente difíceis.

As razões que levam a essas alterações ainda não estão bem estabelecidas, na grande maioria dos casos, embora existam diversas hipóteses que procuram esclarecer a evolução dessas interações. O conjunto de princípios e teorias evolutivas pode, de modo geral, ser abrangido por duas hipóteses: a coevolução e a evolução sequencial.

A teoria coevolutiva, geralmente mais aceita, foi explicada detalhadamente por Ehrlich e Raven (1964), ao afirmarem que as relações tróficas dos insetos fitófagos resultam de interação evolutiva muito estreita entre plantas e insetos. Nessa interação, a pressão de seleção provocada pelo ataque de uma espécie de inseto induz o aparecimento de mecanismos de resistência nas plantas que, por sua vez, provocam uma pressão de seleção sobre os insetos, levando-os a vencerem essa barreira por meio da adaptação a esses mecanismos.

Assim, para cada adaptação (evolução) da planta, tende a ocorrer uma contra-adaptação do inseto (coevolução). De forma simplificada, esse processo pode ser entendido como sendo a produção de novos alomônios pela planta, por meio de recombinação gênica ou mutação casual (decorrente da pressão dos herbívoros), e a subsequente neutralização desses alomônios pelos insetos que, igualmente, por recombinação genética ou mutação casual, conseguem se adaptar a esses alomônios transformando-os em cairomônios.

Um exemplo de adaptação da planta e da coadaptação do inseto é o referente aos efeitos da L-canavanina no desenvolvimento dos insetos. A L-canavanina, um análogo estrutural da L-arginina, apresenta propriedades altamente tóxicas aos insetos e quando incorporada por estes, passa a fazer parte de proteínas estruturais, no lugar da L-arginina, propiciando a formação de proteínas defeituosas e fisiologicamente ineficientes. Nas sementes de algumas leguminosas, a L-canavanina é a forma mais frequente de armazenamento de nitrogênio e a sua toxicidade é uma poderosa barreira alomônica conferindo proteção ao ataque de insetos e de outros herbívoros. O bruquídeo Caryedes brasiliensis (Thunberg), entretanto, alimenta-se quase que exclusivamente em sementes contendo L-canavanina, já que suas larvas se adaptaram fisiologicamente e passaram a discriminar L-arginina de L-canavanina, não incorporando este último aminoácido às proteínas do inseto. Além disso, numa segunda etapa, a larva passou a usar a L-canavanina como fonte de nitrogênio para outras funções metabólicas (ROSENTHAL et al., 1976, 1977).

Já a teoria da evolução sequencial, proposta por Jermy (1976), foi estabelecida a partir de uma análise crítica do autor à hipótese da coevolução, cujas premissas foram consideradas inconsistentes e em relação à qual a hipótese da evolução sequencial se contrapõe. Analisando detalhadamente os aspectos envolvidos na hipótese da coevolução, Jermy (1976) considerou que: a) a maioria dos insetos fitófagos apresenta densidade populacional muito baixa quando comparada à biomassa de suas plantas hospedeiras e, por isso, muito dificilmente eles poderiam ser fatores de seleção importantes para as plantas; b) as interações inseto–planta não são necessariamente antagônicas: insetos monófagos ou oligófagos, quando se encontram em densidade relativamente alta, podem regular adequadamente a abundância de suas plantas hospedeiras (o que traria vantagens mútuas); c) linhas evolutivas paralelas de plantas e insetos que poderiam ter resultado de interações coevolutivas são raras, ou seja, é pouco comum que insetos proximamente relacionados alimentem-se em grupos de plantas taxonomicamente próximas. A partir dessas considerações, o autor propôs, para explicar a relação inseto–planta, a hipótese da evolução sequencial. Segundo essa teoria, a evolução das plantas é decorrente dos fatores de seleção (por exemplo, clima, solo, interação planta–planta), que são muito mais potentes do que os ataques de insetos e que criam bases tróficas bioquimicamente diversificadas para a evolução dos insetos fitófagos, enquanto estes não influenciam apreciavelmente a evolução das plantas.

Outras teorias e especulações a respeito das teorias propostas têm sido apresentadas (BERNAYS; GRAHAM, 1988; FOX, 1988; THOMPSON, 1988), o que parece indicar que, aparentemente, não há uma hipótese comum que consiga explicar todos os casos da relação inseto–planta, mas, sim, que cada caso deve ser estudado detalhadamente.

Resistência morfológica e a bioecologia e nutrição dos insetos

Conforme visto anteriormente (Seleção hospedeira por insetos fitófagos), as diferentes estratégias adotadas pelas plantas para lhes conferir resistência aos insetos são denominadas causas ou fatores da resistência, e são didaticamente divididas em fatores físicos, químicos e morfológicos.

Alguns autores consideram a rigidez da epiderme, ou de algum outro tecido da planta, e a presença de tricomas como sendo fatores físicos (BECK, 1965; LARSSON, 2002), enquanto outros os consideram fatores morfológicos (LARA, 1991). Embora esses fatores representem uma barreira física à penetração dos estiletes, mandíbulas ou ovipositor do inseto, bem como diminuam sua capacidade de locomoção sobre a planta, dificultando o acesso ao recurso desejado, eles serão aqui tratados como fatores morfológicos, conforme se convencionou entre os pesquisadores da área. Portanto, são consideradas como fatores morfológicos todas as características estruturais ou morfológicas da planta que afetam negativamente o inseto.

Embora esses fatores morfológicos influenciem muito o comportamento do inseto, prejudicando sua locomoção, acasalamento e seleção hospedeira para alimentação e/ou oviposição, eles também podem ter grande influência na fisiologia do inseto, por causa de suas características químicas, afetando a ingestão e a digestão dos alimentos, ou tendo, por si só, baixa qualidade nutricional quando ingeridos.

Os fatores morfológicos podem ser divididos em fatores da epiderme e fatores estruturais. Os fatores estruturais se referem basicamente ao tamanho das estruturas vegetais e à forma como elas se encontram dispostas na planta e, embora contribuam significativamente para a resistência da planta às pragas, não têm grande importância do ponto de vista nutricional, uma vez que afetam basicamente o comportamento do inseto. Os fatores da epiderme, por sua vez, compreendem os apêndices ou formações nela encontrados, como, por exemplo, os tricomas, bem como a forma, a textura e a consistência desta, que são determinadas pela deposição de ceras, sílica, lignina e outros. Tais fatores influenciam mais diretamente a nutrição do inseto, por fazer parte do tecido da planta, e por ser, também, ingerido pelo inseto.

Rigidez e espessamento da epiderme

A epiderme é a primeira barreira que o inseto tem que atravessar para poder penetrar na planta e/ou se alimentar dela, sendo que diversos fatores podem interferir nesses processos. A rigidez e o espessamento da epiderme são geralmente provocados pela deposição de sílica ou de lignina, que atuam como fatores de resistência a insetos em diversas plantas cultivadas.

Sílica

O silício (Si), segundo elemento mais abundante da superfície terrestre, apesar de não ser considerado elemento essencial ao crescimento, ao desenvolvimento e ao metabolismo das plantas superiores, constitui seu principal componente inorgânico e participa de uma série de atividades que as favorecem, incluindo a defesa contra insetos-praga (EPSTEIN, 1999). Mais de 90% do Si encontrado nas plantas está concentrado na epiderme (BARBOSA FILHO et al., 2000) e a família das gramíneas (Poaceae), que inclui importantes culturas como arroz (Figura 1), cana-de-açúcar, milho e trigo, apresenta grande capacidade de acumular esse mineral, sendo essa capacidade variável, de acordo com o genótipo considerado (EPSTEIN, 1999, BARBOSA FILHO et al., 2000).

Figura 1. Eletromicrografia de transmissão de folhas de arroz não tratado (A) e tratado com silício (B). CW = parede celular, Cy = citoplasma e N = núcleo. A seta em B indica uma região eletron-densa, que corresponde a uma camada de sílica acumulada por ocasião do tratamento. Barra de A = 2 mm e barra de B = 3 mm.

Fonte: Kim et al. (2002).

Embora os genótipos com altos níveis de Si nem sempre apresentem resistência a insetos (BARBOSA FILHO et al., 2000), esse elemento tem demonstrado efeito positivo no controle de vários insetos-praga, sendo esse efeito resultante do endurecimento da epiderme da planta, provocado pela sua deposição, que representa uma barreira mecânica para os insetos que necessitam se alimentar dela. Para insetos sugadores, no entanto, essa barreira aparentemente não se constitui em fator de resistência da planta à praga. Utilizando a técnica de EPG (Electrical Penetration Graphs), Goussain et al. (2005) verificaram que a penetração dos estiletes do pulgão Schizaphis graminum (Rondani) em plantas de trigo não é afetada pela aplicação de Si. Embora o desenvolvimento do pulgão tenha sido prejudicado, o tempo necessário para atingir o xilema e o floema, bem como o tempo de alimentação dos insetos, não foi afetado.

No caso dos insetos mastigadores, os efeitos do Si são mais nítidos, pois o endurecimento da epiderme provoca desgaste das mandíbulas, impedindo ou dificultando a mastigação e a ingestão dos tecidos dessas plantas (DJAMIN; PATHAK, 1967, GOUSSAIN et al., 2002) (Figura 2).

Figura 2. Mandíbulas de lagartas de primeiro a sexto ínstar de Spodoptera frugiperda alimentadas com folhas de milho com aplicação de silício (esquerda) e sem aplicação de silício (direita). Percebe-se nitidamente o desgaste da região incisora das mandíbulas de lagartas alimentadas com folhas em que houve a aplicação de silício.

Fonte: Goussain et al. (2002).

Foto: Márcio Goussain

Avaliando a mortalidade larval de Spodoptera frugiperda (J. E. Smith), alimentada com folhas de milho com teores mais elevados de Si, Goussain et al. (2002) verificaram que as maiores mortalidades ocorrem no segundo e no sexto ínstares. As lagartas de segundo ínstar seriam mais sensíveis em razão de seu tamanho reduzido e à maior fragilidade das mandíbulas, e as de sexto ínstar, o mais longo de todos, em razão de o consumo de alimento ser maior que em todos os outros ínstares juntos, o que provocaria um desgaste maior das mandíbulas em virtude da ação abrasiva do Si depositado na epiderme das folhas.

Além desse efeito abrasivo às mandíbulas do inseto, a presença do Si nas folhas das plantas acarreta em desbalanço nutricional, uma vez que esse mineral não é utilizado como nutriente e, na maioria dos casos, nem sequer é absorvido pelos insetos, não tendo nenhuma função conhecida no seu organismo.

Por ser elemento endógeno da planta, estar distribuído nos seus tecidos de uma maneira mais ou menos uniforme e em quantidades facilmente mensuráveis e, geralmente, não ser absorvido pelos insetos, o Si seria um marcador ideal para medir as taxas de consumo e utilização do alimento por insetos, sendo a sua utilização, como marcador, proposta por Barbehenn (1993).

Entre as gramíneas, as maiores quantidades de Si são observadas em plantas de arroz (EPSTEIN, 1999), sendo que essas quantidades são variáveis em função do genótipo e podem chegar a 13,9% da matéria seca em genótipos considerados resistentes a Chilo suppressalis (Walker) (DJAMIN; PATHAK, 1967). Uma vez que os insetos não digerem e/ou absorvem o Si da dieta, quanto maior for a proporção do mineral nos tecidos da planta, menores serão os valores de digestibilidade aproximada e a eficiência de conversão do alimento ingerido, o que representa menor valor nutricional do alimento para esses insetos.

Eventualmente, o inseto pode compensar a baixa qualidade do alimento ingerindo quantidades maiores, mas para o caso específico do Si, o aumento da atividade alimentar causa maior desgaste das mandíbulas, pela ação abrasiva, conforme comentado anteriormente, prejudicando ainda mais o inseto.

Outro indício dessa baixa qualidade nutricional é o aumento, em até oito vezes, do canibalismo entre lagartas de S. frugiperda, quando confinadas em folhas de milho tratado com Si, em relação àquelas confinadas em milho não tratado (GOUSSAIN et al., 2002). Esse comportamento costuma ser mais acentuado na presença de algum tipo de estresse alimentar, como, por exemplo, a escassez de alimento (RAFFA, 1987; NALIM, 1991).

Lignina

A lignina, polímero de unidades de fenil-propano (monolignóis), está localizada na lamela média e desempenha papel fundamental na cimentação das microfibrilas da parede celular, mantendo as células vegetais unidas entre si (ESTEBAN et al., 2003). As porções aromáticas dos monolignóis podem apresentar grandes variações entre diferentes grupos de plantas, como gimnospermas, angiospermas lenhosas e gramíneas. Além dessas variações, a heterogeneidade da lignina pode ocorrer também dentro de um mesmo grupo, em diferentes estádios fenológicos da planta, e até mesmo em nível subcelular, dentro de um mesmo estádio fenológico (LEWIS; YAMAMOTO, 1990), sendo que essas diferenças podem alterar a vulnerabilidade de determinada planta ao ataque de um inseto, tornando-a mais ou menos resistente a este.

A exemplo do que ocorre com a sílica, a lignina também pode atuar como barreira física contra o ataque de certos insetos. Em sorgo, por exemplo, a lignificação e o espessamento das paredes das células que envolvem o feixe vascular nas folhas jovens impedem a penetração da larva da mosca Atherigona varia soccata Rondani nas folhas jovens de cultivares resistentes (BLUM, 1968).

A dureza das estruturas lignificadas pode atuar como deterrente físico para os insetos e, à semelhança da sílica, provocar o desgaste das mandíbulas, impedindo ou dificultando a mastigação e a ingestão dos tecidos dessas plantas, e reduzindo o consumo de alimento por parte dos herbívoros. Wainhouse et al. (1990) verificaram que em abeto, com alto teor de lignina, Dendroctonus micans (Kugelann) tem uma redução na sobrevivência, na taxa de crescimento e no peso das larvas, sendo o efeito dose-dependente. Em insetos, esses efeitos são típicos de subnutrição, seja pela baixa qualidade nutricional do alimento ou pela ingestão insuficiente por parte do inseto.

De acordo com Swain (1979), citado por Wainhouse et al. (1990), a lignina não apresenta somente efeitos físicos sobre os insetos, mas também químicos, por causa de sua ligação às proteínas e aos carboidratos, reduzindo a disponibilidade de nutrientes para o inseto e podendo ser diretamente tóxica aos insetos. A lignina extraída do tegumento de sementes de feijão e incorporada à dieta artificial de Acanthoscelides obtectus (Say) se mostrou bastante tóxica às larvas dos primeiros ínstares, prolongando o período de desenvolvimento e reduzindo a fecundidade dos adultos emergidos (STAMPOULOS, 1988).

As fortes ligações carbono-carbono entre os monolignóis tornam a lignina bastante resistente à degradação/decomposição e existem poucas evidências de que os insetos sejam capazes de digerir lignina. Mesmo aqueles que o fazem, utilizam microrganismos que auxiliam na decomposição da molécula, possibilitando a absorção dos nutrientes pelo inseto. O besouro Pselactus spadix (Herbst), por exemplo, segundo Oevering et al. (2003), somente é capaz de digerir lignina se a madeira for pré-condicionada pela ação degradadora de microrganismos. O método gravimétrico é o que tem sido predominantemente empregado para a determinação dos índices de digestibilidade da lignina e, normalmente, a concentração desse componente nas fezes dos insetos é bastante elevada em relação a outros componentes estruturais e em relação à concentração na madeira ingerida (PITMAN et al., 2003), revelando a indigestibilidade da lignina por parte dos insetos.

Cerosidade da epiderme

Na maioria das plantas terrestres, a cutícula forma uma camada cerosa que recobre a parede apical das células epidérmicas de praticamente todos os órgãos aéreos (JENKS et al., 2002). Essa camada é composta de um polímero de lipídeos, frequentemente recoberta por cristais que podem ser variáveis na forma e na abundância, sendo à ela atribuída a função de proteger a planta da desidratação (EIGENBRODE; ESPELIE, 1995). Entre os principais grupos de lipídeos que compõem as ceras das plantas estão os alcanos, ésteres cerosos, álcoois primários e secundários, cetonas e ácidos graxos livres e saturados, sendo que a quantidade e a composição química dos lipídeos epicuticulares e extraíveis podem variar entre espécies (Figura 3), entre genótipos, dentro de uma mesma espécie, entre partes de uma mesma planta e, também, conforme a idade da parte da planta, afetando, diferencialmente, os seus papéis ecológicos, entre os quais pode ser incluída a interação com insetos herbívoros (EIGENBRODE; ESPELIE, 1995, JENKS et al., 2002).

Figura 3. Eletromicrografia de varredura da superfície adaxial de folhas de Thellungiella halophila (A) e T. parvula (B), mostrando a morfologia dos cristais lipídicos epicuticulares e a diferença na sua abundância entre as duas espécies. Barras = 1 mm.

Fonte: Jenks et al. (2002).

Fotos: Mathew Jenks

A cerosidade tem sido relatada por muitos autores como sendo importante fator de resistência a insetos-praga, em diversas variedades de plantas cultivadas, pois sua estrutura física dificultaria a permanência e a manutenção dos insetos sobre essas plantas. No entanto, essas interações são ainda mais complexas, pois lagartas de Plutella xylostella (L.) apresentam diferenças comportamentais (caminhamento, busca e prova) quando expostas às ceras extraídas de diferentes variedades de Brassica oleracea, ainda que estas possuam a mesma morfologia superficial (EIGENBRODE; PILLAI, 1998).

Varanda et al. (1992) verificaram que o ácido ursólico extraído das ceras epicuticulares de Jacaranda decurrens atua como deterrente alimentar contra o pulgão S. graminum, quando oferecido em dieta artificial e em altas concentrações. Já em concentrações menores, o ácido ursólico apresenta efeito tóxico contra S. graminum, reduzindo a sobrevivência e a fecundidade do mesmo. Apesar de esses resultados terem pouco valor prático, uma vez que os pulgões normalmente não ingerem a cera epicuticular das plantas, eles sugerem que esses lipídeos atuem como aleloquímicos em relação aos insetos.

Lagartas de Helicoverpa zea (Boddie) alimentadas com dieta artificial contendo estilo-estigmas de milho, dos quais foram extraídos os lipídeos epicuticulares, se desenvolvem melhor do que aquelas alimentadas em dieta contendo estilo-estigmas com os seus lipídeos epicuticulares (YANG et al., 1992). Da mesma forma, lagartas de S. frugiperda alimentadas com dieta artificial contendo folhas de milho, das quais os lipídeos cuticulares foram extraídos, se desenvolvem melhor do que aquelas criadas em dieta contendo folhas com os seus lipídeos (YANG et al., 1991). Quando esses lipídeos extraídos das folhas de milho são adicionados à dieta artificial merídica, o desenvolvimento de S. frugiperda também é prejudicado (YANG et al., 1993). Estudos realizados com S. frugiperda e espécies de amendoim também demonstraram o mesmo padrão de atividade. Lagartas alimentadas com dieta contendo folhas de espécies selvagens e cultivadas de amendoim, sem seus lipídeos cuticulares, apresentaram maior peso e menor tempo até a pupação e a emergência dos adultos, em relação àquelas alimentadas com dieta contendo folhas com seus lipídeos (EIGENBRODE; ESPELIE, 1995).

Shankaranarayana et al. (1980) relatam a extração e o isolamento de um triterpenoide das ceras epicuticulares de Santalum album com atividade sobre a mariposa Atteva fabriciella (Swedrus). Segundo os autores, adultos recém-emergidos de A. fabriciella alimentados com solução de glicose contendo pequena quantidade do composto não acasalaram ou ovipositaram. Embora não se trate de efeito direto sobre a nutrição do inseto, sabe-se que a fecundidade dos insetos está intimamente relacionada ao seu estado nutricional.

Apesar de os resultados das pesquisas evidenciarem que as ceras epicuticulares das plantas apresentam algum efeito tóxico ou antinutritivo sobre os insetos, de acordo com Eigenbrode e Espelie (1995) eles ainda não são conclusivos, pois não permitem distinguir claramente a atividade pós-ingestiva de uma atividade deterrente, embora, em razão dos resultados apresentados, ficar evidente que a interação dos insetos com a superfície das plantas, mediada pela sua cobertura cerosa, não ocorre apenas fisicamente.

A cerosidade pode contribuir indiretamente para o desenvolvimento dos insetos. Plantas que têm a camada cerosa reduzida ou ausente estão mais sujeitas ao estresse hídrico, podendo haver nelas maior perda de água, afetando o inseto diretamente ou indiretamente pelo aumento na concentração de algum composto tóxico ou deterrente alimentar.

Pilosidade da epiderme

A pilosidade, representada pela presença de tricomas, é tida como um dos mais importantes fatores de resistência de plantas, dada a sua grande variação morfológica e também a diversidade de maneiras pelas quais pode afetar os insetos. Os tricomas glandulares, além de constituírem a base mecânica da resistência, compõem estruturas especializadas em que são sintetizados e armazenados certos compostos químicos, em especial os voláteis.

Em tomateiros (Lycopersicon spp.), cujo detalhamento das interações planta–hospedeiro é um dos mais bem estudados entre plantas cultivadas, predominam dois tipos de tricomas glandulares, sendo que os do tipo IV apresentam uma única célula formando a glândula apical e, nos do tipo VI (correspondentes aos tricomas do tipo A, que ocorrem na espécie selvagem de batata Solanum berthaultii) a glândula é formada por quatro células. Em ambos os tipos, as glândulas são sustentadas por pedúnculo multicelular apoiado sobre base monocelular. Os tricomas do tipo IV apresentam altos níveis de acil-açúcares na composição química da sua secreção glandular, que são tóxicos a várias espécies de insetos, como Macrosiphum euphorbiae (Thomas), Myzus persicae (Sulzer), Bemisia tabaci (Gennadius) biótipo B, Trialeurodes vaporariorum (Westwood), H. zea, Spodoptera exigua (Huebner) e Liriomyza trifolii (Burgess). Os tricomas do tipo VI, por sua vez, estão mais diretamente envolvidos no processo de captura de pequenos insetos. Sua secreção glandular é formada por compostos fenólicos, como rutina e ácido clorogênico, e conjugados de ácido cafeico com polifenoloxidases e peroxidases. Quando um inseto danifica a glândula e o seu conteúdo se mistura ocorre a oxidação dos compostos fenólicos em quinonas, que polimerizam formando substância pegajosa que cola os apêndices dos insetos, aprisionando-os às folhas da planta ou obstruindo diretamente o seu aparelho bucal, impedindo também sua alimentação (KENNEDY, 2003). Além desse efeito mecânico, que impede o inseto de se alimentar levando-o à morte por inanição, há também uma série de efeitos pós-ingestivos observados para esses compostos.

Em Lycopersicon hirsutum f. typicum, as glândulas dos tricomas contêm diversos sesquiterpenos, incluindo γ-elemeno, δ-elemeno, α-curcumeno, a-humuleno e zingibereno (EIGENBRODE et al., 1994, KENNEDY, 2003), que são tóxicos às larvas de Leptinotarsa decemlineata (Say) (CARTER et al., 1989, KENNEDY, 2003). Em L. hirsutum f. glabratum, as glândulas contêm as metil cetonas 2-tridecanona e 2-undecanona, que são tóxicas a uma série de insetos, como H. zea, Keiferia lycopersicella (Walsingham), L. decemlineata, Manduca sexta (L.) e Spodoptera exigua (Huebner) (KENNEDY, 2003).

Esses exemplos demonstram que os tricomas apresentam diversas interações com os insetos, envolvendo tanto fatores morfológicos como os fatores químicos presentes principalmente nos exsudatos glandulares.

Causas químicas e a bioecologia e nutrição dos insetos

As plantas têm desenvolvido certo grau de resistência por meio da produção de compostos de defesa que podem ser não proteicos, como antibióticos, alcaloides, terpenos, glucosídeos cianogênicos, ou proteicos, como as lectinas, arcelinas, vicilinas, sisteminas, quitinases, glucanases e inibidores enzimáticos (FRANCO et al., 2002).

Esses compostos podem atuar, basicamente, no comportamento do inseto, provocando a resistência por antixenose (não preferência) ou na biologia ou metabolismo do inseto, provocando a resistência por antibiose.

Um resumo adaptado de Kogan (1986) dos efeitos provocados por compostos químicos sobre a biologia e o comportamento do inseto pode ser observado na Tabela 1 (Biotecnologia e resistência de plantas a insetos).

Fatores antixenóticos

Repelentes

No processo de seleção hospedeira por insetos fitófagos, os repelentes são os fatores que determinam resposta negativa do inseto, levando-o a se afastar da planta. Embora nessa etapa inicial do processo, em muitos casos, a cor do substrato vegetal seja importante, há outras situações em que essa seleção é mediada principalmente por substâncias químicas de natureza volátil. Smith (2005) considera que estímulos visuais e químicos são percebidos simultaneamente durante a orientação dos insetos para uma planta hospedeira em potencial.

Para detectar os odores produzidos e emitidos pelas plantas, os insetos contam com um sistema olfativo formado por células receptoras presentes em sensilos localizados principalmente nas antenas, mas também em outros apêndices, como mandíbulas, tarsos, palpos, ovipositor, etc. (SMITH, 2005). Existe grande diversidade no número e no arranjo desses sensilos nas antenas das várias espécies de insetos, o que permite a cada um responder especificamente a uma dada quantidade e qualidade de odores em mistura. A maioria das plantas apresenta composição particular de substâncias voláteis, o que a diferencia das demais para os insetos fitófagos.

Com base na cromatografia gasosa, acoplada à espectrometria de massa, tem sido possível revelar que em cada planta ocorre de 30 a 100 compostos voláteis. Assim, segundo Bernays e Chapman (1994), considerando apenas o ar próximo dos estilos-estigmas (“cabelos”) do milho, foi possível detectar 30 compostos voláteis, subindo esse número para 40 quando analisado o ar circundante de uma flor de girassol.

Apesar dessa grande quantidade de voláteis presentes e da importância deles no processo de seleção hospedeira, o número de compostos vegetais comprovadamente repelentes a insetos ainda é relativamente baixo, podendo incluir como exemplos os monoterpenos presentes em vapores de resinas de coníferas, citados como repelentes a escolitídeos (BORDASCH; BERRYMAN, 1977; WERNER, 1995), e os compostos metilsalicilato e mirtenal, encontrados em diversas gimnospermas como repelentes ao pulgão Aphis fabae (Scop.) (HARDIE et al., 1994).

O efeito de compostos repelentes presentes em diversas espécies de plantas possibilita o uso de derivados vegetais no controle de insetos-praga, especialmente daqueles que atacam produtos armazenados. Nessa linha, várias pesquisas têm sido desenvolvidas, destacando-se, entre outros, o pó de folhas de eucalipto Corymbia citriodora, repelente a Sitophilus zeamais Motschulsky, A. obtectus e Zabrotes subfasciatus (Bohemann), e o pó de folhas e frutos de erva-de-santa-maria Chenopodium ambrosioides, repelente a Sitophilus oryzae (L.), Tribolium castaneum (Herbst), A. obtectus e Z. subfasciatus (SANTOS et al., 1984; SU, 1991; NOVO et al., 1997; MAZZONETTO, 2002; MAZZONETTO; VENDRAMIM, 2003; PROCÓPIO et al., 2003).

Tavares (2006), trabalhando com os compostos p-cimeno e limoneno, presentes no óleo essencial de Chenopodium ambrosioides, constatou repelência em relação a S. zeamais, mas nenhum efeito sobre o comportamento de Rhyzopertha dominica (F.).

Em termos práticos, entretanto, o uso de repelentes tem ficado quase que restrito ao controle de mosquitos hematófagos e outros insetos de importância médica, em que se destacam principalmente os derivados de citronela (Cymbopogom spp.) (WASUWAT et al., 1990; SUWONKERD; TANTRARONGROJ, 1994; TAWATSIN et al., 2001).

Fagodeterrentes

Embora Chapman (1974) tenha sugerido o termo “inibidor de alimentação” para denominar os aleloquímicos que afetam negativamente a tomada de alimento pelos insetos, há autores que dividem esses aleloquímicos em dois grupos – deterrentes de alimentação e inibidores de alimentação (SMITH, 2005) –, sem que seja feita clara distinção entre esses dois efeitos. Em princípio, os deterrentes incluiriam substâncias que impedem a tomada de alimento, enquanto os inibidores compreenderiam substâncias que reduzem a alimentação sem, contudo, impedi-la. Schoonhoven (1982) referiu-se à antifeedant (que, como substantivo, não apresenta tradução adequada para a língua portuguesa) para descrever a função desses dois grupos de aleloquímicos. Isman (2002) usou o termo antifeedant de forma mais restritiva, considerando, como tal, apenas as substâncias que modificam o comportamento do inseto, provocando deterrência alimentar pela ação direta sobre os sensilos periféricos, que chama de “órgãos do paladar”. Mencionou ainda que para a determinação da acão antifeedant os bioensaios não devem exceder 6 horas, ou seja, devem ser concluídos antes que a redução da alimentação possa, também, refletir os efeitos desta sobre a biologia do inseto. Ainda de acordo com a definição de Isman (2002), o termo antifeedant exclui as substâncias que suprimem a alimentação, atuando no sistema nervoso central após a ingestão e absorção do alimento, bem como as substâncias que provocam toxicidade subletal ao inseto.

Assim, em razão de a maioria dos trabalhos não fazer a separação adequada das substâncias que inibem total e parcialmente a ingestão de alimento e tampouco se essa redução está ou não relacionada à toxicidade e/ou à ação no sistema nervoso central do inseto, neste capítulo será adotado o termo fagodeterrente para incluir os aleloquímicos que inibem total ou parcialmente a ingestão de alimento pelos insetos.

A ingestão de maior ou menor quantidade de alimento depende da palatabilidade dos tecidos vegetais e para a percepção dessa palatabilidade os insetos utilizam-se de receptores gustatórios localizados nos palpos maxilares e no lábio superior (SMITH, 2005). A variação nos tipos e no número de receptores gustatórios nas diferentes espécies de insetos provoca um espectro de respostas diferenciado. Assim, nos insetos generalistas (oligófagos) o espectro de respostas é mais amplo do que nos especialistas (monófagos) (VISSER, 1983). Um sensilo gustatório típico contém receptores seletivos para fagodeterrentes e outros para fagoestimulantes, tais como açúcares e aminoácidos (ISMAN, 2002). Ainda de acordo com esse autor, embora a maioria dos aleloquímicos que inibem a alimentação o faça pela estimulação de um receptor deterrente, há outros que bloqueiam ou interferem na percepção dos estimulantes de alimentação e outros ainda que, atuando em nível de impulsos elétricos no sistema nervoso, podem impedir o inseto de adquirir informação gustativa adequada para poder selecionar seu alimento. É o que acontece com a azadiractina, que, embora tenha a função de estimular um receptor deterrente em diversas espécies de insetos, também parece suprimir os receptores de açúcar e de inositol em várias outras espécies (SCHOONHOVEN, 1988, citado por KOUL, 2005).

A fagodeterrência provocada por aleloquímicos sobre insetos ocorre nas mais diversas categorias taxonômicas de plantas, sendo que os compostos que mais frequentemente causam esse tipo de efeito são os alcaloides, flavonoides, terpenoides e fenois (FRAZIER, 1986; SMITH, 2005). Ainda de acordo com Smith (2005), tais compostos são produzidos e armazenados em paredes celulares das folhas, vacúolos ou estruturas especializadas, tais como tricomas e ceras. Segundo Isman (2002), os terpenoides constituem o grupo químico em que se encontra o maior número, diversidade e atividade inibidora de fagodeterrentes. Ainda de acordo com esse autor, os mais bem estudados fagodeterrentes contra insetos são os triterpenoides, especialmente os limonoides, entre os quais se incluem a azadiractina, presente no nim (Azadirachta indica), a toosendanina, presente em cinamomo (Melia azedarach), a limonina, presente em Citrus spp., e diversos cardenolídeos, saponinas e witanolídeos em diversas espécies vegetais. Outros terpenoides fagodeterrentes compreendem vários tipos de diterpenos e sesquiterpenos. O autor destaca ainda que, entre os fenois, os fagodeterrentes mais conhecidos incluem as furanocumarinas e as neolignanas, enquanto para os alcaloides, esse tipo de ação ocorre entre os indóis e os glicoalcaloides presentes em solanáceas.

As lectinas, cujos efeitos sobre insetos serão estudados mais detalhadamente no item Lectinas deste capítulo, também podem apresentar efeito fagodeterrente, conforme demonstrado por Czapla et al. (1992), citados por Czapla (1997), ao constatarem redução no consumo alimentar de lagartas de Ostrinia nubilalis (Huebner) alimentadas em dietas artificiais contendo lectinas de Triticum aestivum (WGA) ou de Bauhinia purpurea (BPA), em relação à dieta-controle. Essa redução de consumo também foi constatada de forma indireta por meio da produção de honeydew, que foi diminuída quando a cigarrinha Nilaparvata lugens Stal foi alimentada com dieta contendo lectina de Galanthus nivalis (GNA) (POWELL et al., 1995). Por meio da técnica de EPG, é possível verificar que GNA em dieta artificial altera o comportamento alimentar dessa espécie, prolongando o período de prova e diminuindo o período de ingestão (RAO et al., 1998).

Em todos esses casos, a diminuição da alimentação por insetos, após certo tempo consumindo lectinas, poderia ser devida aos efeitos deletérios desta no trato digestivo desses insetos, e não por causa de estímulos recebidos da planta ou da dieta. No entanto, se o inseto for capaz de detectar a lectina durante a picada de prova (para insetos sugadores), ele pode ser capaz também de reconhecer e discriminar plantas contendo ou não a proteína. De fato, ninfas de N. lugens evitam plantas geneticamente modificadas, expressando GNA em teste de livre escolha com as plantas-controle, e esse comportamento é mais pronunciado e mais rapidamente desenvolvido nas plantas com expressão constitutiva da lectina, em relação àquelas com expressão tecido-específica (FOISSAC et al., 2000). Ressalte-se que o efeito das lectinas aos insetos é espécie-específico, já que enquanto GNA é fagodeterrente a N. lugens (POWELL et al., 1995), BPA e concanavalina A (lectina de Canavalia ensiformis), por exemplo, provocam aumento do consumo de alimento por lagartas de Lacanobia oleracea (L.) nas primeiras 24 horas de alimentação (FITCHES; GATEHOUSE, 1998).

No que se refere ao emprego para controle de insetos-praga, os fagodeterrentes podem ser divididos basicamente em dois grupos: aqueles presentes nas plantas resistentes e aqueles presentes em plantas usadas como fontes de extratos vegetais. No primeiro caso, incluem-se as substâncias naturalmente presentes nas plantas resistentes ou que a elas são transferidas por meio de melhoramento genético tradicional, como, por exemplo, a rutina encontrada em soja e que inibe a alimentação de lagartas de Anticarsia gemmatalis Huebner (HOFFMANN-CAMPO et al., 2006), bem como os aleloquímicos introduzidos por meio de técnicas de transgenia, em que se incluem, entre outros, as lectinas (VENDRAMIM; NISHIKAWA, 2001). Já entre os fagodeterrentes presentes em plantas fontes de extratos vegetais, destaca-se o limonoide azadiractina, encontrado em A. indica, que provoca a inibição da alimentação em um grande número de espécies de insetos, conforme relatado por diversos autores, entre os quais se inclui Isman (2006), que, além da azadiractina, relaciona uma série de outros aleloquímicos presentes em extratos vegetais que atuam como fagodeterrentes a insetos.

Listas de aleloquímicos fagodeterrentes com as respectivas espécies de insetos afetadas têm sido mencionadas por diversos autores (PANDA; KHUSH, 1995; ISMAN, 2002; SMITH, 2005).

Deve-se considerar, ainda, que muitas substâncias químicas presentes em plantas, além da ação deterrente, podem ter outras funções. Entre estas, incluem-se, por exemplo, os taninos, de ocorrência bastante ampla em plantas de diferentes grupos taxonômicos e que, embora sejam mais citados como inibidores de crescimento, pelo fato de se ligarem a proteínas e de formar complexos de difícil digestão (JÃRENO, 1999) podem também atuar como fagodeterrentes (KAROWE, 1989). Isso também foi verificado com o gossipol que, além de afetar os pesos larval e pupal, o tempo de desenvolvimento e a sobrevivência larval, também inibe a alimentação das lagartas de H. zea (STIPANOVIC et al., 2006). Esse mesmo efeito do gossipol já tinha sido verificado por Meisner et al. (1976), ao criar lagartas de Boarmia (Ascotis) selenaria Schiffermüller com dieta contendo esse aleloquímico. O alcaloide gramina, deterrente a Rhopalosiphum padi (L.) (ZUNIGA et al., 1988), também já foi referido como tóxico a essa mesma espécie de inseto (ZUNIGA; CORCUERA, 1986).

Como mencionado para as lectinas, por ser resultante do processo de coevolução entre insetos e plantas, a fagodeterrência é específica. Assim, um mesmo aleloquímico que causa deterrência para uma espécie pode não afetar ou, mesmo, ser estimulante para outra espécie. Um dos exemplos mais conhecidos desse caso é o que ocorre com as cucurbitacinas, presentes em raízes e em frutos de diversas cucurbitáceas que, embora sejam repelentes a diversos insetos, como Apis mellifera L. e Vespula sp. (CHAMBLISS; JONES, 1966), são altamente atraentes e fagoestimulantes a várias outras espécies, entre as quais se incluem os crisomelídeos dos gêneros Diabrotica e Acalymma (METCALF et al., 1980; EBEN et al., 1997). Essa característica, aliás, tem possibilitado o uso desses compostos em iscas contendo inseticidas para o controle dos insetos-praga atraídos (ARRUDA-GATTI; VENTURA, 2003).

Em outras situações, um composto altamente deterrente a uma espécie não afeta outras espécies próximas. Como exemplo, cita-se a azadiractina, cuja atividade fagodeterrente avaliada por meio da EC50 (concentração efetiva que reduz em 50% a alimentação) em relação a seis espécies de noctuídeos, mostrou variação de mais de 30 vezes entre a espécie mais sensível (Spodoptera litura (F.)) e a menos sensível (Actebia fennica (Tauscher)) (ISMAN, 1993). Em testes para a avaliação da fagodeterrência de uma série de silfinenos sesquiterpenos, González-Coloma et al. (2002) encontraram profundas diferenças na atividade dos compostos individuais em relação a Spodoptera littoralis (Boisduval), L. decemlineata e cinco espécies de pulgões.

Uma das questões que têm sido levantadas é até que ponto a prolongada exposição de um inseto a um mesmo aleloquímico pode alterar a resposta de fagodeterrência. Nesse sentido, Akhtar e Isman (2004), trabalhando com lagartas de P. xylostella e de Pseudaletia unipuncta (Haworth) e com adultos de Epilachna varivestis Mulsant, com extratos de Melia volkensii e de Origanum vulgare e com aleloquímicos puros (presentes nessas plantas), constataram que, dependendo da espécie de inseto e do aleloquímico envolvido, pode haver redução na resposta de deterrência alimentar e que essa variação de comportamento ocorre não apenas na comparação de espécies generalistas com especialistas, mas, também, na comparação entre especialistas. Casos de perda rápida e total da atividade também têm sido registrados, como foi verificado com a toosendanina, cuja fagodeterrência a S. litura foi totalmente suprimida cerca de 4,5 horas após a contínua exposição das lagartas ao referido aleloquímico (BOMFORD; ISMAN, 1996).

Fatores antibióticos

Os principais efeitos nos insetos decorrentes da ingestão de alimento contendo compostos que causam antibiose são: prolongamento e mortalidade das fases imaturas, redução do tamanho e do peso das fases imatura e adulta, redução da fecundidade e da fertilidade, redução da longevidade dos adultos, alteração da razão sexual e ocorrência de pupas e de adultos defeituosos.

É importante ressaltar, entretanto, que como alguns dos efeitos resultantes da antibiose também podem ser provocados pela deterrência alimentar, especialmente se esta se manifestar em alto grau, pode ser difícil distinguir entre antixenose alimentar (fagodeterrência) e antibiose.

Para tentar caracterizar o tipo de resistência nesses casos, o primeiro passo é submeter o inseto a um experimento de preferência alimentar, comparando a planta-teste com uma planta-testemunha. Se não houver diferença de consumo entre esses dois tratamentos, pode-se concluir que os efeitos na biologia são decorrentes da antibiose, caso contrário, havendo diferença, serão necessários testes mais específicos empregando índices de consumo e utilização de alimento (SCRIBER; SLANSKY JUNIOR, 1981; SLANSKY JUNIOR; SCRIBER, 1985), e, até mesmo, no caso de lagartas, por meio da remoção das maxilas em que se situam os sensilos responsáveis pela percepção do paladar do tecido vegetal (WALDBAUER; FRAENKEL, 1961). De modo geral, considera-se que a antibiose estará presente (sem exclusão da fagodeterrência) quando os insetos apresentarem elevada mortalidade das fases imaturas, alta porcentagem de deformação e redução de fecundidade e de fertilidade.

Deve-se mencionar ainda que não existe forte ligação entre fagodeterrência e a toxicidade provocada por compostos químicos presentes em plantas, o que sugere que a rejeição comportamental não é adaptação aos efeitos dos compostos ingeridos, mas consequência da atividade dos receptores de deterrência com larga sensibilidade química (KOUL, 2005).

Compostos que provocam efeitos antibióticos estão distribuídos em diversos gêneros de plantas cultivadas, incluindo grupos vegetais com diferentes hábitos de crescimento, frutificação e propagação. Smith (2005), por meio de extensa revisão bibliográfica, relacionou vários exemplos de plantas nas quais já foi detectada a presença de compostos antibióticos a insetos-praga de diferentes ordens. Entre tais plantas, o referido autor incluiu cereais, forrageiras, hortaliças, frutíferas e outras espécies arbóreas.

Os efeitos antibióticos podem se expressar de forma moderada, aumentando a duração do período de desenvolvimento, reduzindo o peso ou diminuindo a longevidade do adulto, ou de forma drástica, quando provocam a morte do inseto, seja na fase imatura ou no momento de transformação para as fases de pupa ou adulta. Tais efeitos são considerados letais, quando ocorrem nos primeiros estádios da fase imatura, e crônicos, quando a letalidade se verifica nos estádios mais avançados ou quando o inseto não consegue emergir das fases de pré-pupa ou pupa (SMITH, 2005).

Com o objetivo de esclarecer os mecanismos de defesa das plantas contra insetos, Duffey e Stout (1996) fizeram uma revisão sobre as defesas químicas presentes em tomateiro contra diversos insetos-praga. Os autores verificaram que essas defesas resultam de uma série de características químicas interativas que, simultaneamente, prejudicam a aquisição de nutrientes e intoxicam os insetos. Assim, o impacto de determinada substância sobre a fisiologia do inseto depende da identidade e da quantidade da substância, bem como das identidades e das quantidades de substâncias que ocorrem simultaneamente, e do ambiente físico-químico. Durante a aquisição do alimento, o inseto tem que lidar com todas essas substâncias, bem como com a matriz de interações simultâneas e sequenciais e, desse modo, o valor nutritivo do alimento deve ser uma função de todas as substâncias e das interações destas, sendo que algumas reações assumem maior importância do que outras. Um exemplo é a 2-undecanona, que ocorre conjuntamente com a 2-tridecanona nas glândulas dos tricomas no tomateiro L. hirsutum f. glabratum e atua como sinergista desta, potencializando a sua toxicidade a insetos (KENNEDY, 2003). Além disso, Felton (1996) argumenta que o desempenho de um herbívoro alimentando-se do seu hospedeiro não depende somente da quantidade, mas também da qualidade das proteínas que ele contém. A qualidade das proteínas poderia ser alterada não somente pelas variações genéticas inter e intraespecíficas, mas também por outros fitoquímicos que são ingeridos juntamente com as proteínas, como os agentes alquilantes, por exemplo. Em outras palavras, o valor nutricional de uma proteína não é o seu valor em si, mas aquele obtido na mistura natural (DUFFEY; STOUT, 1996).

Os agentes alquilantes derivados de plantas são estruturalmente muito diversos (quinonas, compostos fenólicos, aldeídos, alcaloides pirrolizidinas, lactonas sesquiterpenos, isotiocianatos, entre outros) e formam ligações covalentes com as extremidades da cadeia de aminoácidos, denaturando de forma irreversível a proteína e limitando a utilização dos aminoácidos por parte do herbívoro (DUFFEY; STOUT, 1996; FELTON, 1996; FELTON; DUFFEY, 1991). Quando o conteúdo glandular de um tricoma, por exemplo, é descarregado e misturado (o que ocorre em larga escala por ocasião da alimentação de um inseto mastigador), as quinonas resultantes da ação das polifenoloxidases sobre os compostos fenólicos (DUFFEY; STOUT, 1996; FELTON, 1996) nem sempre polimerizam, situação em que essas quinonas podem ser diretamente tóxicas aos insetos, ou então, podem reagir com as proteínas da planta, alquilando-as e reduzindo ou eliminando o seu valor nutritivo para o inseto (KENNEDY, 2003).

Embora as peroxidases oxidem os mono e os diidroxifenois diferentemente das polifenoloxidases, os efeitos sobre as proteínas da dieta são essencialmente os mesmos dentro do contexto aqui desenvolvido (DUFFEY; STOUT, 1996). Os produtos secundários dessas reações enzimáticas podem incluir espécies reativas de oxigênio, como peróxido de hidrogênio, radical hidroxil e radical superóxido, que podem denaturar proteínas e alterar a sua digestibilidade (FELTON, 1996). Proteínas alquiladas promovem a redução do crescimento de Pseudoplusia includens (Walker) quando fornecidas em dieta artificial e, em alguns casos, polifenoloxidases e peroxidases podem permanecer ativas no trato digestivo de H. zea. Em soja, o peróxido de hidrogênio, que é produzido em larga escala imediatamente após um dano ocasionado aos tecidos, induz à rápida ligação cruzada entre proteínas preexistentes das paredes celulares, mediada pelas peroxidases. Essa ligação entre as proteínas estruturais de paredes celulares adjacentes leva ao fortalecimento das paredes e à insolubilização das proteínas, tornando-as refratárias às enzimas digestivas dos herbívoros (FELTON, 1996).

Conforme mencionado, um fator muito importante para se contextualizar o impacto de determinada substância sobre a fisiologia do inseto é o ambiente físico-químico, representado pelo fluido digestivo do inseto, em que o pH do intestino afeta profundamente a atividade das enzimas oxidativas e das reações químicas resultantes (DUFFEY; STOUT, 1996). A maioria das lagartas de Noctuidae apresenta o pH do trato digestivo bastante alcalino (ao redor de 8,0 para H. zea e S. exigua) (FELTON; DUFFEY, 1991), o que também favorece a oxidação do ácido clorogênico em quinonas e a produção de radicais livres e espécies reativas de hidrogênio (FELTON; DUFFEY, 1991; DUFFEY; STOUT, 1996), pois em meio alcalino as aminas (livres e das proteínas) geralmente estão na forma -NH2, que é facilmente alquilada (DUFFEY; STOUT, 1996). No entanto, para M. sexta, que apresenta o pH ainda mais alto (ao redor de 9,7), a alcalinidade e a detergência do trato digestivo podem minimizar os efeitos antinutritivos dos fenólicos oxidados. A solubilidade das proteínas foliares do tomateiro é significativamente maior em pH de 9,7 e esse aumento na solubilidade poderia compensar as perdas na disponibilidade dos aminoácidos causadas pela ligação do ácido clorogênico (FELTON; DUFFEY, 1991). Já o besouro L. decemlineata, que se alimenta de folhas de batata e que também possui tricomas glandulares com ácido clorogênico e enzimas oxidativas, apresenta fluido digestivo ácido, condição em que mesmo que o ácido clorogênico seja alquilado seu efeito é irrelevante, pois a maioria das aminas se encontra na forma não alquilável. O meio ácido também desfavorece a produção de espécies reativas de oxigênio e de radicais livres orgânicos (DUFFEY; STOUT, 1996).

Duffey e Stout (1996) sugerem uma categorização do modo de ação de produtos naturais de plantas contra insetos herbívoros, considerando que toxinas são substâncias que prejudicam diretamente um tecido vivo ou um processo interno do inseto; antidigestivos são substâncias que limitam a taxa de conversão enzimática do alimento ingerido; e antinutrientes são substâncias que limitam a utilização do alimento pela alteração da disponibilidade física ou da identidade química deste. Considerando essas definições, a alquilação de proteínas não atua como redutor da digestibilidade do inseto. A alquilação de uma proteína reduz, de fato, seu valor nutritivo, mas o faz prevenindo a assimilação da proteína digerida, o que implica que o efeito seja causado por toxicidade (produção de espécies reativas) e/ou antinutrição (redução na disponibilidade dos aminoácidos). A digestibilidade das proteínas alquiladas é, na verdade, aumentada, e esse aumento provavelmente se deve à alteração na conformação da proteína, levando à maior exposição aos sítios-alvo da tripsina. Isso não exclui o fato de que as lisinas ou histidinas alquiladas não possam ser atacadas pela tripsina, mas o efeito continua não sendo uma redução na digestibilidade.

Biotecnologia e resistência de plantas a insetos

Os recentes avanços obtidos na área de biotecnologia permitiram a identificação de genes, a caracterização das suas funções e a clonagem, contribuindo em muito para a área de Resistência de Plantas a Insetos. Apesar de o melhoramento clássico, feito por meio de cruzamentos entre variedades resistentes e suscetíveis e baseado nos fundamentos da genética mendeliana, ainda ser de grande importância principalmente nos países em desenvolvimento, a biotecnologia protagonizou uma grande revolução na forma de obtenção e de avaliação de cultivares resistentes a insetos, cujas principais vantagens são a introdução específica do gene de interesse na planta, a inserção de genes oriundos de organismos filogeneticamente não relacionados, o controle do nível de expressão gênica e a possibilidade de detecção da expressão antes mesmo da maturação da planta. Assim, tornou-se possível inserir em plantas cultivadas novos genes responsáveis pela expressão de fatores de resistência ou, então, aumentar o nível de expressão de fatores já existentes na planta (VENDRAMIM; NISHIKAWA, 2001).

Apesar de alguns compostos secundários como alcaloides, esteroides, ésteres fenólicos, terpenoides, glicosídeos cianogênicos, glicosinolatos, saponinas, flavonoides, piretrinas e aminoácidos não proteicos serem de grande importância na proteção de plantas contra pragas, sua utilização no contexto da biotecnologia é bastante limitada. Por resultarem de processos biossintéticos complexos, com vias metabólicas que podem ter diversas enzimas envolvidas, esses tipos de compostos são difíceis de ser inseridos em plantas, além de normalmente acarretarem um custo metabólico para a própria planta (SHARMA et al., 2000). Nesse sentido, as proteínas apresentam grande vantagem em relação aos fitoquímicos, pois cada proteína é codificada por um único gene, que pode ser isolado e inserido em plantas para aumentar sua resistência a insetos-praga (CONSTABEL, 2000).

A tecnologia disponível atualmente já permite transformar geneticamente plantas para expressarem peroxidases (DOWD; LAGRIMINI, 1997), quitinases (KRAMER et al., 1997), colesterol oxidases (GREENPLATE et al., 1995; PURCELL, 1997), peptídeos do veneno de escorpiões (BARTON; MILLER, 1991, citados por SHARMA et al., 2000; WANG et al., 2005) e proteínas oriundas de parasitoides (MAITI et al., 2003), mas as pesquisas têm se concentrado em duas frentes básicas: incorporação de genes bacterianos (principalmente os codificadores das δ-endotoxinas de Bacillus thuringiensis, as chamadas proteínas Cry), e incorporação de genes de plantas codificadores de proteínas que interferem no metabolismo de proteínas e de carboidratos (principalmente lectinas e inibidores de proteases e amilases) (BERNAL et al., 2004). Discussões acerca das vantagens e desvantagens de plantas transgênicas, ou de cada tipo de transformação, não fazem parte do escopo deste capítulo, mas as proteínas derivadas de plantas, por serem componentes que normalmente são utilizados para a alimentação humana e de animais, são tidas como estratégias mais seguras para o controle de insetos-praga, do ponto de vista da segurança alimentar (VILA et al., 2005). Além disso, essa resistência baseada em genes oriundos de plantas, por não apresentar toxicidade aguda, como a das proteínas de B. thuringiensis, tem tido maior aceitação no contexto do Manejo Integrado de Pragas. Os efeitos subletais ou crônicos, normalmente verificados, como a redução no crescimento e o atraso no desenvolvimento, permitem o seu uso conjunto com o controle biológico.

Lectinas

As lectinas são proteínas de origem não imune, capazes de se ligar reversível e especificamente a carboidratos, glicoproteínas e substâncias que contenham açúcar (podendo aglutinar células e glicoconjugados), sem alterar a estrutura covalente de nenhum ligante glicosil (PEUMANS; Van DAMME, 1995). Essas proteínas estão presentes em diversos grupos de organismos, como animais, plantas, fungos, bactérias, algas, protozoários e até em vírus, sendo especialmente abundantes em sementes de cereais e em leguminosas (CONSTABEL, 2000).

Lectinas oriundas de plantas têm se mostrado tóxicas a uma série de insetos das ordens Coleoptera, Diptera, Hemiptera, Hymenoptera e Lepidoptera (CARLINI; GROSSI-DE-SÁ, 2002), sendo que a toxicidade das lectinas a insetos parece ser espécie-específica, não podendo o seu efeito ser generalizado. A lectina de Sphenostylis stenocarpa, por exemplo, afeta o desenvolvimento de Callosobruchus maculatus (F.) à concentração de 0,2% na dieta do inseto, mas para Maruca vitrata (F.) isso só ocorre a 35%. O mesmo pode ser observado com espécies de insetos próximas. A lectina de Triticum aestivum (WGA) é tóxica a Brevicoryne brassicae (L.) (COLE, 1994), mas não a Acyrthosiphon pisum (Harris) (RAHBÉ; FEBVAY, 1993).

Diversos autores têm afirmado que o mecanismo de ação tóxica das lectinas contra insetos ainda não está completamente esclarecido, mas os parâmetros mais utilizados para medir os seus efeitos (sobrevivência, fecundidade, fertilidade, consumo alimentar, tamanho, peso, cor e duração do período de desenvolvimento, entre outros) em insetos alimentados experimentalmente com hospedeiros naturais, ou em dietas artificiais contendo lectinas, fornecem indícios típicos de má nutrição.

Essa questão é bastante complexa, pois as lectinas podem apresentar vasta gama de efeitos no organismo dos insetos (Figura 4), pela também complexa fisiologia do organismo.

Figura 4. Espectro de atividades biológicas de lectinas de plantas em insetos.

Fonte: Vasconcelos e Oliveira (2004).

Mesmo com essa multiplicidade de efeitos, os dois pré-requisitos básicos para a toxicidade das lectinas parecem ser a resistência à digestão pelas enzimas proteolíticas e a capacidade de se ligar a glicoconjugados, em algum ponto do intestino do inseto, ainda que não sejam os únicos.

Harper et al. (1995) investigaram a toxicidade de 38 lectinas contra O. nubilalis e Diabrotica virgifera virgifera Le Conte, verificando que todas as lectinas que provocaram mortalidade ou prejudicaram o desenvolvimento dos insetos exibiram forte ligação às proteínas do intestino médio, mas nem todas as lectinas que se ligaram às proteínas foram tóxicas. Os autores, no entanto, utilizaram a técnica western blot, em que a desestruturação das membranas pode expor sítios de ligação às lectinas, que não estariam expostos em insetos vivos alimentados com as lectinas. Powell et al. (1998) utilizaram técnicas imuno-histoquímicas para detectar a ligação da lectina de Galanthus nivalis (GNA) no intestino de Nilaparvata lugens (Stål). Desse modo, secções transversais do inseto alimentado em dieta contendo GNA são incubadas com anticorpos marcados, preservando a estrutura do tecido e detectando sítios de ligação potencialmente ativos in vivo. Uma combinação dessas duas técnicas foi usada por Bandyopadhyay et al. (2001) para identificar os receptores da lectina de Allium sativum (ASAL) nas células do intestino médio de Dysdercus cingulatus (F.) e Lipaphis erysimi (Kaltenbach) que revelaram ser resíduos de carboidratos das proteínas das vesículas de células epiteliais. No intestino médio de N. lugens, em que GNA se liga fortemente, causando efeitos tóxicos, o glicopeptídeo ferritina atua como o sítio de ligação mais abundante para a lectina (DU et al., 2000).

Embora nem todas as lectinas que se ligam às proteínas apresentem efeito tóxico, Zhu-Salzman et al. (1998) verificaram a ocorrência de correlação entre a atividade inseticida, a ligação e a resistência à proteólise da lectina de Griffonia simplicifolia (GSII) em C. maculatus, sendo que, posteriormente, Zhu-Salzman e Salzman (2001) comprovaram que a atividade de ligação da GSII e a sua resistência à proteólise, embora contribuam para a eficiência da lectina, constituem atividades independentes.

Dependendo da especificidade de certo monossacarídeo, a lectina se ligará seletivamente a este. Assim, as lectinas podem promover numerosos efeitos fisiológicos e influenciar drasticamente a nutrição do inseto, por meio de alterações nas funções de digestão, absorção, proteção e secreção do sistema digestivo, resultantes das seguintes possíveis ligações das lectinas: com enzimas digestivas glicosiladas, inativando-as; com a quitina ou com glicoconjugados da matriz peritrófica, provocando o rompimento desta; com glicoconjugados expostos na superfície das células epiteliais do intestino médio, causando a desestruturação deste; com proteínas glicosiladas da própria planta, impedindo a sua digestão; e com receptores da superfície de microrganismos do intestino do inseto, alterando a composição da flora intestinal.

Além do efeito deterrente alimentar das lectinas sobre insetos, reduzindo o consumo de alimento (ver item Fatores antibióticos), as lectinas apresentam baixo valor nutricional inato, uma vez que possuem conteúdo muito reduzido de cisteína e não apresentam metionina (LAJOLO; GENOVESE, 2002), sendo este último um dos dez aminoácidos essenciais, a partir dos quais os demais são sintetizados (PARRA, 2001) e, portanto, de extrema importância na nutrição dos insetos.

Além disso, e apesar de as lectinas formarem um grupo de proteínas bastante heterogêneo, elas têm em comum certa similaridade estrutural e mesma capacidade de não serem degradadas por enzimas digestivas proteolíticas.

Isso foi demonstrado por diversos autores, entre os quais se incluem Powell et al. (1998) que, investigando a atividade proteolítica de GNA no intestino médio e no honeydew de N. lugens, alimentada em dieta artificial contendo a lectina, não encontraram indícios dessa atividade, concluindo que GNA é resistente à proteólise. Isso até poderia ser esperado com insetos sugadores de seiva que apresentam níveis muito baixos de proteases. No entanto, também com lepidópteros que apresentam alta atividade de proteases (FOISSAC et al., 2000) isso foi constatado, como, por exemplo, com lagartas de Lacanobia oleracea L., que alimentadas com plantas geneticamente modificadas, expressando GNA, apresentaram essa lectina nas fezes (FITCHES; GATEHOUSE, 1998), indicando que GNA pode passar intacta pelo trato digestivo do inseto.

Ao se ligarem às enzimas digestivas glicosiladas, as lectinas podem interferir na função enzimática do inseto, desestabilizando seu metabolismo (VASCONCELOS; OLIVEIRA, 2004). Essa ligação, com a consequente perda da atividade da enzima, pode explicar pelo menos em parte a resistência das próprias lectinas à proteólise.

O principal mecanismo de resistência de N. lugens a inseticidas envolve a produção de esterases glicosiladas em níveis elevados, sendo que GNA e as lectinas de Maackia amurensis (MAA) e Diffenbachia sequina (DSA) possuem capacidade de se ligar à manose dessas enzimas, fornecendo alternativa no controle dessa praga (VASCONCELOS; OLIVEIRA, 2004). Assim, plantas geneticamente modificadas que expressassem tais lectinas poderiam atuar sinergisticamente, inibindo a atividade das enzimas e aumentando a suscetibilidade da praga aos inseticidas.

Mesmo sem se ligar diretamente às enzimas do inseto, as lectinas podem, pela sua ligação a outros sítios-alvo, alterar a atividade enzimática normal. Blakemore et al. (1995) verificaram aumento da secreção de tripsina no intestino de larvas de Stomoxys calcitrans (L.) provocado por WGA. Similarmente, GNA e Con A provocam aumento da atividade de aminopeptidase nas microvilosidades das células do intestino médio de lagartas de L. oleracea, nas primeiras 24 horas de ingestão (FITCHES; GATEHOUSE, 1998).

Os relatos da atividade das lectinas sobre enzimas digestivas, no entanto, devem ser apreciados com bastante cuidado, pois a maioria dos ensaios é feita com homogeneizados de tecidos do intestino médio, sendo que enzimas intracelulares e enzimas exógenas podem estar presentes (GILLOT, 2005).

Outro tipo de efeito das lectinas é o que ocorre sobre a matriz peritrófica dos insetos, que separa o alimento e o epitélio do intestino dos insetos. Essa matriz é composta por uma rede de quitina e proteínas, sendo que algumas dessas proteínas são altamente glicosiladas (GILLOT, 2005), proporcionando sítios de ligação para diversas lectinas. A quitina, por sua vez, é um biopolímero de unidades de N-acetil-D-glucosamina (GlcNac), ligadas entre si, sendo que as lectinas com afinidade à GlcNac (e em alguns casos, à manose e N-acetil-D-galactosamina) são capazes de se ligar à quitina e, consequentemente, à matriz peritrófica dos insetos (RAIKHEL et al., 1993). GSII, WGA e as lectinas de Amaranthus caudatus (ACA), Bandeiraea simplicifolia (BSA), Phytolacca americana (PAA) e Talisia esculenta (TEL) são específicas à GlcNac (VASCONCELOS; OLIVEIRA, 2004) e a sua ligação à quitina na matriz peritrófica parece ser a principal causa da toxicidade dessas lectinas aos insetos.

BPA e WGA provocaram o rompimento da matriz peritrófica de O. nubilalis 24 horas após sua ingestão, sendo possível a visualização de poros na região anterior, aumentando, progressivamente, em direção à região posterior, até a completa ausência da matriz, após 72 horas da ingestão (CZAPLA et al., 1992, citados por CZAPLA, 1997), o que pode causar sérias consequências para o inseto, pois, além de impedir a ação abrasiva do alimento contra as células epiteliais, a matriz também aumenta a eficiência da digestão pela criação dos espaços endo e ectoperitróficos (GILLOT, 2005).

O efeito das lectinas sobre as células epiteliais do intestino médio dos insetos também tem sido pesquisado. Esse efeito ocorre por que essas células do trato digestivo, cujas microvilosidades aumentam a área de contato do órgão com o alimento, têm suas membranas constituídas principalmente por glicoproteínas, o que torna a superfície luminal do intestino literalmente envolta por sítios potenciais de ligação às lectinas presentes na dieta do inseto (PEUMANS; Van DAMME, 1995). Nos insetos em que a matriz peritrófica tenha sido danificada, ou nas espécies em que não ocorra, não existe nenhuma barreira de proteção contra a ação dessas proteínas.

A ligação das lectinas ao epitélio intestinal é frequentemente acompanhada do rompimento das microvilosidades e da desorganização das principais células absortivas, causando a redução na área da superfície de absorção, com consequente redução na absorção dos nutrientes (VASCONCELOS; OLIVEIRA, 2004). Powell et al. (1998) verificaram que a alimentação com dieta artificial contendo GNA provoca o rompimento do epitélio do intestino médio em adultos de N. lugens. Os insetos alimentados com GNA ainda apresentam deformação e rompimento das microvilosidades, com grandes lacunas entre estas, além de células epiteliais com o citosol de aspecto granular e com poucas mitocôndrias. Além da destruição das células pela sua ligação direta às lectinas, estas podem interferir no funcionamento normal do intestino do inseto. Assim, quando administrada cronicamente, Con A provocou a hipertrofia do intestino de lagartas de L. oleracea, com aumento do peso médio do intestino em relação ao peso total do inseto. A exemplo do que ocorre com alguns tipos celulares de mamíferos, Con A atua como agente mitogênico no intestino de L. oleracea (FITCHES; GATEHOUSE, 1998).

Após destruir o epitélio intestinal, as lectinas também podem atingir a hemocele e afetar outros órgãos do inseto, sendo que a presença de GNA na hemolinfa, nos ovaríolos e no corpo gorduroso de N. lugens é atribuída à destruição das microvilosidades das células intestinais (POWELL et al., 1998). GNA e Con A também podem ser encontradas no intestino, na hemolinfa e nos túbulos de Malpighi de lagartas de L. oleracea alimentadas com dietas artificiais contendo essas lectinas, mostrando que a ligação às glicoproteínas localizadas ao longo do trato digestivo do inseto pode levar à sua internalização, produzindo efeitos sistêmicos no organismo do inseto (FITCHES et al., 2001). De acordo com Vasconcelos e Oliveira (2004), a lectina pode ser internalizada por endocitose e liberada no espaço intracelular, sendo transportada por todo o organismo, ocasionando efeitos sistêmicos deletérios nos tecidos internos.

O efeito das lectinas sobre as proteínas do alimento e sobre a flora intestinal dos insetos, embora não tenha sido documentado na literatura, é possível de acontecer em razão da ligação potencial das lectinas a outras proteínas glicosiladas do alimento, impedindo ou prejudicando sua digestão pelo inseto (CZAPLA, 1997). Ainda, as lectinas podem se ligar a receptores da superfície celular de microrganismos integrantes da flora intestinal dos insetos, ou por efeitos indiretos interferir na sua biologia, estrutura e dinâmica populacional.

Algumas lectinas também apresentam atividade citotóxica por causa de um sítio catalítico que, independentemente do sítio de ligação ao carboidrato, age intracelularmente, clivando uma ponte N-glicosídica na adenosina do rRNA. Assim, essas lectinas são capazes de inativar os ribossomos de praticamente todos os organismos eucariontes, interrompendo a síntese proteica das células e levando-as à morte (PEUMANS; Van DAMME, 1995; CARLINI; GROSSI-DE-SÁ, 2002). Essas chamadas proteínas inativadoras de ribossomos já foram isoladas de várias plantas diferentes, como Abrus precatorius, Adenia digitata, Adenia volkensii, Eranthis hyemalis, Iris hollandica, Phoradendron californicum, Polygonatum multiflorum, Ricinus communis, Sambucus ebulus, Sambucus nigra e Viscum album (CARLINI; GROSSI-DE-SÁ, 2002).

Conforme visto, as lectinas pertencem a um grupo de proteínas bastante heterogêneo. Em feijoeiro-comum, a família das lectinas inclui também outras proteínas, como os inibidores de α-amilases (ver item Inibidores enzimáticos) e as arcelinas, sendo todas essas proteínas codificadas por genes localizados em um único locus no genoma do feijoeiro (CHRISPEELS, 1997).

As arcelinas, que ocorrem em acessos selvagens de P. vulgaris e são representadas por sete diferentes isoformas conhecidas, chegam a compor de 30% a 50% das proteínas das sementes (CARLINI; GROSSI-DE-SÁ, 2002). Genótipos contendo arcelina têm se mostrado resistentes a certas espécies de bruquídeos (MAZZANETTO; VENDRAMIM, 2002; GUZZO et al., 2006; GUZZO et al., 2007) e, apesar de o mecanismo de ação ainda não estar completamente esclarecido, as arcelinas são tidas como “lectinas fracas”, por causa de algumas deleções ou substituições de aminoácidos essenciais no seu sítio ativo (CHRISPEELS, 1997; CARLINI; GROSSI-DE-SÁ, 2002). Caso as arcelinas se comportem como lectinas, elas podem ter sobre os insetos os mesmos efeitos relatados anteriormente para essas proteínas.

Inibidores enzimáticos

Os insetos fitófagos utilizam enzimas digestivas como proteinases, amilases, lipases, glicosidases e fosfatases para processar o alimento ingerido e, desse modo, obter os nutrientes necessários para seu metabolismo. Ao longo do processo evolutivo, as plantas têm se adaptado utilizando diversos mecanismos de defesa, entre os quais se inclui a produção de inibidores de enzimas digestivas dos insetos. Esses inibidores, atuando no processo digestivo, impedem muitas vezes que compostos orgânicos complexos sejam degradados em substâncias mais simples e facilmente absorvíveis pelo organismo, como aminoácidos, monossacarídeos, ácidos graxos, etc. Assim, a presença desses inibidores pode ser importante mecanismo de resistência a insetos. Esses compostos, entretanto, nem sempre estão presentes em plantas de interesse comercial ou, se presentes, nem sempre ocorrem em níveis suficientes para conferir resistência. Esse problema pode ser contornado pela utilização das técnicas de biologia molecular que permitem transferir para as plantas cultivadas os genes responsáveis pela expressão desses inibidores.

Atualmente, os dois grupos de inibidores enzimáticos mais importantes e que têm sido extensivamente estudados para uso nos programas de melhoramento por transgenia são os inibidores de protease e os inibidores de α-amilases que inibem, respectivamente, as proteases e as α-amilases digestivas no intestino dos insetos, e que têm importante função na digestão de proteínas e de amidos (CARLINI; GROSSI-DE-SÁ, 2002; LAJOLO; GENOVEVE, 2002).

Inibidores de proteases

As proteases de insetos compõem um grupo de enzimas responsáveis pela hidrólise sequencial das proteínas (presentes no alimento ingerido) em oligômeros, dímeros e monômeros, no interior do seu trato digestivo (REECK et al., 1997), pela clivagem das ligações peptídicas (CARLINI; GROSSI-DE-SÁ, 2002). Os inibidores de proteases (IPs), também de natureza proteica, formam complexos de alta afinidade com as proteases, inibindo a atividade hidrolítica destas (OUTCHKOUROV et al., 2004) e, embora se observe um uso bastante indiscriminado dos termos, originalmente as “proteinases” se referem apenas às endopeptidases (enzimas que hidrolisam ligações peptídicas internas), sendo que as “proteases” incluem tanto as endopeptidases quanto as exopeptidases (hidrolisam ligações N-terminais ou C-terminais) (RYAN, 1990).

De acordo com o aminoácido presente no seu sítio ativo, as endopeptidases são classificadas como serino-proteinases (contendo serina ou histidina), cisteíno-proteinases (contendo cisteína), asparto-proteinases (contendo um grupo aspartato) ou métalo-proteinases (contendo um íon metálico) (BOULTER, 1993; CARLINI; GROSSI-DE-SÁ, 2002). Os IPs são agrupados em pelo menos 24 famílias distintas (RYAN, 1990; REECK et al., 1997), sendo que destas, pelo menos nove contêm representantes encontrados em tecidos de plantas: família do inibidor de tripsina de soja Kunitz; família do inibidor Bowman-Birk; família do inibidor de batata I; família do inibidor de batata II; família do inibidor de abóbora; família do inibidor de tripsina de cevada; família da cistatina (inibidor de cisteíno-proteinase); família do inibidor de carboxipeptidase de batata e família do inibidor bifuncional de milho Ragi I-2. Em geral, os IPs de uma mesma família apresentam certa especificidade a uma dada classe de proteinases.

Apesar dos relatos de que os IPs possam afetar também o balanço hídrico, a muda e a regulação enzimática e hormonal dos insetos (BOULTER, 1993), e de o seu mecanismo de ação não estar completamente elucidado, o principal efeito parece estar relacionado à nutrição dos insetos, interferindo nos processos digestivos. Em C. maculatus, a suplementação nutricional com metionina é capaz de superar os efeitos da ingestão do inibidor de tripsina de caupi pelo inseto (GATEHOUSE; BOULTER, 1983). Além da mortalidade, insetos submetidos a dietas contendo IPs apresentam retardo no crescimento e no desenvolvimento e redução no peso dos indivíduos (USSUF et al., 2001). Ainda assim, esses efeitos são muito mais complexos do que a mera redução da atividade hidrolítica das proteases digestivas (RYAN, 1990).

Tem sido observado que certos IPs apresentam ação fagodeterrente, como é o caso de estefina A e equistatina que, quando expressos em folhas de batata, são fortes deterrentes contra Frankliniella occidentalis (Pergande), sendo os efeitos tempo e concentração dependentes. O mecanismo pelo qual a presença desses IPs afeta o comportamento de F. occidentalis, no entanto, provavelmente utilize uma via sinalizadora completamente diferente das já bem conhecidas vias olfatória e gustatória (OUTCHKOUROV et al., 2004).

Em mamíferos, um peptídeo-monitor é secretado no intestino e a sua degradação por tripsinas regula a liberação de outro hormônio polipeptídeo chamado colecistoquinina, cujas formas ativas, processadas proteoliticamente e liberadas na corrente sanguínea, inibem as secreções pancreáticas e aumentam o apetite, entre outros efeitos. Assim, a presença de inibidores de tripsina e de outras proteases interfere na degradação normal do peptídeo-monitor, podendo provocar hipersecreção pancreática crônica e sensação de saciedade, que podem ter como consequência jejum prolongado e, eventualmente, levar à morte. Embora os insetos tenham fisiologia completamente diferente da citada, e a presença de colecistoquinina não tenha sido relatada no grupo (RYAN, 1990), já se sabe que outros hormônios modulam a secreção de proteases, sendo esperado que mecanismos semelhantes determinem a resposta comportamental de F. occidentalis aos IPs (OUTCHKOUROV et al., 2004).

Efeito deterrente também foi observado com fragmentos de IP de sementes de ervilha com atividade antiquimotripsina, que provocaram interrupção da alimentação em Acyrthosiphon pisum (Harris) (RAHBÉ et al., 2003). No entanto, de modo geral, os afídeos são insensíveis a diversos tipos de IPs, pois se alimentam da seiva retirada diretamente do floema e que contém altos níveis de aminoácidos livres, sendo portanto pouco dependentes de proteases para suprir suas exigências nutricionais. O fato de um IP com atividade antiquimotripsina causar deterrência a A. pisum e de não ter sido verificada atividade de quimotripsinas no intestino desse inseto (RAHBÉ et al., 2003) reforça a tese de que o mecanismo de saciedade dos insetos seja regulado por algum hormônio, o que explicaria a deterrência observada.

A digestão dos IPs no trato digestivo dos insetos pode afetar sua eficiência (OUTCHKOUROV et al., 2004), sendo que, a exemplo de outras proteínas ativas, cujos alvos de ação estejam no intestino, os IPs ativos contra insetos apresentam intrinsecamente uma relativa resistência à digestão pelas enzimas proteolíticas destes. Assim, a exemplo do que foi detalhado para as lectinas, a baixa digestibilidade dos IPs também faz com que eles contribuam muito pouco para suprir as exigências nutricionais dos insetos.

Em alguns órgãos vegetais de armazenamento, como tubérculos e sementes, os IPs podem corresponder a até 10% do total proteico (USSUF et al., 2001). Em grãos de feijão, apesar de os inibidores de tripsina comporem somente cerca de 2,5% do total de proteínas, esse valor corresponde a 32% e 40% do seu teor de cistina em Phaseolus lunatus e P. vulgaris, respectivamente. Dessa forma, a resistência à proteólise apresentada pelos inibidores de tripsina faz com que o alto teor de cistina não possa ser aproveitado pelos insetos, problema que se agrava ainda mais em alimentos pobres em aminoácidos sulfurados, como, por exemplo, as leguminosas (LAJOLO; GENOVESE, 2002).

O efeito dos inibidores sobre as proteases dos insetos ocorre quando, em contato com essas enzimas, esses inibidores se ligam ao seu sítio ativo de forma praticamente irreversível, formando um complexo com constante de dissociação muito baixa e bloqueando o sítio ativo. Dessa forma, o inibidor atua como pseudosubstrato para a enzima, imitando o substrato original, mas não permitindo a clivagem da ligação peptídica. Muitas vezes, a enzima consegue hidrolisar o inibidor, mas por causa da conformação do sítio de ligação, o inibidor na forma hidrolisada é capaz de se manter ligado à enzima, da mesma maneira que faria na sua forma não hidrolisada (LAWRENCE; KOUNDAL, 2002). Ao impedir o funcionamento normal das proteases, os IPs dificultam a digestão de proteínas por parte do inseto. Isso provoca deficiência de aminoácidos, tornando os insetos subnutridos e podendo levá-los à morte.

Uma resposta comum dos insetos à ingestão de IPs é o aumento nos níveis de expressão das enzimas digestivas, seja aumentando a produção das enzimas proteolíticas, já existentes, seja produzindo enzimas insensíveis aos inibidores ou enzimas capazes de inativar ou degradar os inibidores (SILVA-FILHO; FALCO, 2000).

Assim, lagartas de C. suppressalis, que utilizam principalmente serino e cisteíno-proteinases, aumentam, significativamente, a produção dessas enzimas, bem como das exopeptidases leucino-aminopeptidase e carboxipeptidases A e B, após a ingestão de IP de milho (VILA et al., 2005). Lagartas de S. exigua criadas em plantas transgênicas expressando inibidor de batata II apresentam apenas 18% das suas proteases sensíveis ao inibidor, enquanto nas lagartas-controle esse valor chega a 78% (JONGSMA et al., 1995). O besouro L. decemlineata também passa a sintetizar proteinases insensíveis ao inibidor expresso em folhas de batata após a ingestão crônica dessas folhas (BOLTER; JONGSMA, 1995). Tais fenômenos têm sido relatados como sendo uma resposta adaptativa geral para o grupo dos insetos que secretam proteases insensíveis aos inibidores e que são capazes de digeri-los. No entanto, o incremento na produção de enzimas digestivas e a indução da atividade proteolítica em C. suppressalis, em resposta ao IP de milho, não são suficientes para evitar os efeitos deletérios do inibidor sobre o inseto (VILA et al., 2005).

De qualquer forma, a presença de inibidores no trato intestinal dos insetos leva à indução da secreção de proteases insensíveis. A hipersecreção de enzimas digestivas como tripsina e quimotripsina, que são ricas em aminoácidos sulfurados, provoca a perda desses aminoácidos endógenos (SHUKLE; MURDOCK, 1983), podendo constituir outro problema nutricional para o inseto, principalmente quando este se utiliza exclusivamente de dieta pobre nesse tipo de aminoácido (LAJOLO; GENOVESE, 2002).

Para contornar os problemas de adaptação dos insetos aos inibidores enzimáticos, a proposta é fazer com que as plantas expressem mais de um tipo de inibidor de enzimas digestivas e/ou gerem novos inibidores que sejam mais potentes e específicos contra as enzimas digestivas dos insetos (MARSARO JÚNIOR et al., 2006).

Inibidores de α-amilases

As α-amilases são enzimas hidrolíticas de amplo espectro encontradas em microrganismos, animais e plantas. Elas catalisam a hidrólise inicial de polímeros de açúcar, tais como amido e glicogênio, em unidades mais simples, para permitir a assimilação destas pelo organismo. Essas enzimas são largamente distribuídas e são as mais importantes enzimas digestivas de muitos insetos que se alimentam exclusivamente de sementes durante a fase larval e/ou adulta. Quando a ação das ∝-amilases é inibida, a nutrição do organismo é prejudicada, causando redução das reservas de energia (CARLINI; GROSSI-DE-SÁ, 2002).

Os inibidores de µ-amilases (α-AIs) podem ser divididos em dois grupos: os não proteicos, ou não proteináceos, e os proteicos ou proteináceos. Os inibidores não proteicos contêm diversos tipos de compostos orgânicos, tais como acarbose, iso-acarbose, acarviosino-glicose, ciclodextrinas, etc. Esses inibidores, utilizados principalmente na área médica, praticamente não têm sido pesquisados visando ao controle de insetos-praga (FRANCO et al., 2002). Já os α-AIs proteicos, especialmente aqueles encontrados em plantas, como parte do seu mecanismo natural de defesa, constituem ferramenta potencialmente importante nas pesquisas para a obtenção de variedades resistentes a insetos-praga, seja por métodos clássicos de melhoramento seja por engenharia genética (CHRISPEELS et al., 1998; GATEHOUSE; GATEHOUSE, 1998; IULEK et al., 2000; CARLINI; GROSSI-DE-SÁ, 2002; FRANCO et al., 2002; SVENSSON et al., 2004). São esses inibidores proteicos que serão abordados neste item.

Os α-AIs presentes em plantas ocorrem principalmente em sementes de cereais (FENG et al., 1996; FRANCO et al., 2000; IULEK et al., 2000) e de leguminosas (SHADE et al., 1994; ISHIMOTO et al., 1996; GROSSI-DE-SÁ et al., 1997), mas também em outros grupos botânicos (LU et al., 1999; HANSAWASDI et al., 2000; FIGUEIRA et al., 2003; MARSARO JUNIOR et al., 2005).

Segundo Franco et al. (2002), os α-AIs com potencial para utilização no controle de insetos-praga podem ser classificados, com base em suas estruturas terciárias, em seis classes: tipo lectina, tipo knotina, tipo cereal, tipo kunitz, tipo c-purotionina e tipo taumatina. Essas classes de inibidores mostram notável variação estrutural, levando a diferentes modos de inibição e a diferentes especificidades em relação às α-amilases. A determinação da especificidade de inibição é um aspecto bastante importante, constituindo-se na primeira etapa para a descoberta de um inibidor que possa ser utilizado para a obtenção de planta transgênica resistente a insetos. Em alguns casos, os α-AIs atuam apenas contra as α-amilases de mamíferos ou, ao contrário, apenas contra α-amilases de insetos. Entretanto, em geral, esses inibidores inibem α-amilases provenientes de diferentes fontes. Ainda de acordo com esses autores, a especificidade de inibição é aspecto importante para que o inibidor introduzido na planta não afete adversamente as próprias α-amilases da planta e nem altere o valor nutricional desta. Nesses casos, um melhor conhecimento das bases estruturais que determinam o modo de inibição poderá permitir um desenho racional de mutantes com as características desejáveis.

Diversos insetos, especialmente os coleópteros que se alimentam de sementes ricas em amido durante as fases larval e/ou adulta, dependem muito de suas α-amilases para a sobrevivência. Assim, pesquisas sobre o processo de digestão de amido com o objetivo de controlar os insetos-praga dependentes desse nutriente têm sido estimuladas nos últimos anos (FRANCO et al., 2000).

Atenção particular tem sido dada aos ∝-AIs presentes em sementes de feijoeiro-comum Phaseolus vulgaris, que apresentam efeitos tóxicos a vários insetos-praga (CARLINI; GROSSI-DE-SÁ, 2002, FRANCO et al., 2002) e que, juntamente com os α-AIs encontrados em trigo, foram os inbidores inicialmente mais bem caracterizados (HILDER; BOULTER, 1999). Os α-AIs do tipo lectina têm sido purificados e caracterizados a partir de diferentes acessos e variedades de P. vulgaris, incluindo o feijão-branco, o feijão-vermelho e o feijão-preto (FRANCO et al., 2000). Os estudos com os α-AIs de P. vulgaris se intensificaram principalmente após a constatação de que são prejudiciais ao desenvolvimento de Callosobruchus chinensis (L.) e C. maculatus (ISHIMOTO; KITAMURA, 1989; SHADE et al., 1994).

O gênero Phaseolus contém no mínimo quatro fenótipos de α-AIs: α-AI-1, α-AI-2, α-AI-3 e um tipo inativo contra todas as α-amilases testadas. De interesse particular, é a especificidade das isoformas α-AI-1 e α-AI-2 contra diferentes α-amilases. A isoforma α-AI-1, encontrada na maioria das variedades cultivadas de feijoeiro, inibe as α-amilases de mamíferos e as α-amilases das fases larvais de C. maculatus, C. chinensis e Bruchus pisorum L., mas não é ativa contra a α-amilase de Z. subfasciatus (GROSSI-DE-SÁ; CHRISPEELS, 1997). Essa não atividade sobre Z. subfasciatus pode ser devida à não inibição da amilase do inseto pelo α-AI-1 ou ao fato de o inseto ter uma serino-proteinase intestinal capaz de digerir o inibidor (ISHIMOTO et al., 1996; SILVA et al., 2001).

A segunda variante, α-AI-2, que tem 78% de homologia de aminoácidos com α-AI-1, é encontrada em alguns acessos selvagens de feijoeiro-comum e inibe especificamente a α-amilase de Z. subfasciatus (ISHIMOTO; KITAMURA, 1993; GROSSI-DE-SÁ; CHRISPEELS, 1997; GROSSI-DE-SÁ et al., 1997).

Para validar as α-amilases de insetos como alvo para a proteção vegetal é importante pesquisar sua variedade e determinar como a expressão das diferentes formas é controlada. Os estudos nessa área estão ainda no início, embora algumas importantes observações já tenham sido feitas. A presença de diferentes formas de α-amilases foi observada no lúmen do intestino médio de C. maculatus e Z. subfasciatus (CAMPOS et al., 1989; SILVA et al., 1999). Ainda em relação a Z. subfasciatus, verificou-se que os padrões de expressão da α-amilase variam de acordo com a alimentação desse inseto em diferentes dietas, aparentemente, mais em resposta à presença de proteínas antimetabólicas, como os α-AIs, do que em resposta a diferenças estruturais nos grânulos de amido. Essa espécie tem também a capacidade de regular a concentração de α-glucosidases e α-amilases quando criada em diferentes dietas (SILVA et al., 1999).

A partir da constatação do efeito desses inibidores presentes em feijoeiro sobre insetos-praga, eles têm sido utilizados para a transformação de outras espécies vegetais. Assim, Shade et al. (1994), tendo constatado que o inibidor de α-amilase é o fator responsável pela resistência de P. vulgaris ao ataque de bruquídeos, utilizaram esse gene para a transformação de plantas de ervilha, com o intuito de transferir a ela o caráter de resistência. Após a transformação, verificaram alto nível de α-AI nas plantas que foram, então, submetidas a testes com C. maculatus e C. chinensis. Observou-se que todas as plantas transformadas apresentaram resistência a essas espécies, embora C. maculatus seja menos suscetível ao α-AI do feijoeiro do que C. chinensis. Dessa forma, os autores verificaram também a possibilidade da utilização do α-AI do feijoeiro para conferir resistência a bruquídeos em outras espécies de leguminosas, pois em muitos casos as plantas transformadas apresentam características de alta resistência a esses insetos. Esses autores relataram ainda a necessidade de quantificar a concentração de α-AI necessária nas plantas transformadas, para que estas adquiram resistência a bruquídeos, otimizando, dessa forma, os processos de transformação e de produção da planta. Resistência a B. pisorum, C. maculatus e C. chinensis também foi encontrada em sementes de ervilha e de feijão adzuki transformadas pela introdução do α-AI-1 (SHADE et al., 1994; SCHROEDER et al., 1995; ISHIMOTO et al., 1996; MORTON et al., 2000).

Para ter utilização prática na produção de plantas transgênicas, os α-AIs devem ter especificidades apropriadas e, idealmente, devem ser efetivos contra toda gama de insetos-praga. Além disso, eles não devem interferir na ação das α-amilases endógenas, que são importantes para o metabolismo da planta (KADZIOLA et al., 1998). Como isso nem sempre acontece, já que há grande variação estrutural e funcional entre os α-AIs, uma opção viável é fazer um screening para obter aqueles com características desejáveis. Uma alternativa interessante, entretanto, seria um redesenho racional dos inibidores conhecidos, de modo a conferir a eles um perfil da especificidade requerida. Embora essa segunda alternativa, em princípio, seja mais rápida que o screening, seria necessário total conhecimento das interações básicas estruturais entre as amilases e os inibidores (FRANCO et al., 2002).

Inibidores bifuncionais

Alguns IPs podem apresentar diferentes sítios reativos que podem, consequentemente, atuar sobre diferentes tipos de enzimas. É o que ocorre, por exemplo, com o inibidor bifuncional de milho, que é ativo contra tripsina e contra α-amilase (BOULTER, 1993).

Tais inibidores possuem dois tipos de sítios reativos independentes, sendo um específico para proteases e outro para α-amilases, localizados em regiões separadas da proteína. Por serem capazes de inativar proteases e α-amilases simultaneamente, esses inibidores são chamados de inibidores bifuncionais (RYAN, 1990; USSUF et al., 2001).

Como os sítios reativos para proteases e α-amilases são independentes nos inibidores bifuncionais, os efeitos sobre esses tipos de enzimas também são independentes, podendo ser verificados aqueles já relatados para os IPs e os α-AIs.

Franco et al. (2002) destacam ainda que há compostos que, além da inibição de proteases e de α-amilases, simultaneamente, apresentam também outras atividades, como, por exemplo, as semelhantes às das quitinases, o que aumenta o potencial de resistência das plantas que contenham o referido inibidor.

Considerações finais

A resistência de plantas a insetos é um método de controle que tem sido empregado há mais de um século, reduzindo significativamente a necessidade do uso de inseticidas convencionais no manejo de insetos-praga e apresentando pouca ou nenhuma desvantagem econômica e ecológica. Em muitos casos, o uso de variedades resistentes pode ser o único método de controle empregado, mas mesmo quando apenas uma resistência moderada é obtida, o método pode ser empregado em conjunto com outras táticas de controle, em consonância com a filosofia do Manejo Integrado de Pragas (MIP). Algumas variedades resistentes ocasionam a indisponibilidade da cultura para o inseto, como fonte de alimento, limitando o acesso deste a um recurso essencial a todos os animais, que é a energia necessária para a manutenção das suas funções vitais, e prejudicando a sobrevivência e a reprodução que, em última instância, afetam o tamanho da população dos insetos-praga no campo.

Para melhor entender a bioecologia e a nutrição dos insetos fitófagos, é de fundamental importância conhecer os mecanismos de resistência das plantas hospedeiras. Para isso, é necessário, inicialmente, caracterizar a variedade resistente, o que pode ser feito utilizando diversos parâmetros que levem em consideração o efeito da planta sobre o inseto, o que resulta em eventuais alterações no comportamento e na biologia deste, bem como o efeito do inseto sobre a planta, mostrando o quanto esta é afetada no desenvolvimento, na sobrevivência e, consequentemente, na produção. Com base nesses aspectos, pode-se identificar ainda o tipo de resistência envolvida, caracterizando-a como antixenose, ou não preferência, antibiose ou tolerância.

Identificado(s) o(s) tipo(s) de resistência presente(s), deve-se considerar que esta é decorrente de complexas interações dos insetos com as plantas, por meio das quais, ao longo do processo evolutivo, ocorre a adaptação do inseto à planta e o subsequente desenvolvimento de resistência da planta a este (contra-adaptação). A planta, portanto, não deve ser vista como entidade passiva, mas, ao contrário, como organismo ativo que desenvolve, por meio de seleção, mecanismos de defesa contra os insetos. Esses mecanismos constituem os fatores ou causas da resistência, comumente divididos em causas físicas, químicas e morfológicas. O conhecimento dos tipos e das causas envolvidos na resistência de uma planta a um inseto-praga é fundamental para que se possam direcionar os programas de melhoramento visando à obtenção de variedades resistentes.

A antibiose é, com frequência, o tipo de resistência mais visado, mas é importante salientar que fatores de resistência com efeitos deterrente e/ou repelente, que provocam alterações no comportamento dos insetos durante algum momento da seleção hospedeira, também são de grande importância no combate aos insetos-praga. Esses fatores fazem com que os insetos se locomovam em direção contrária à da planta, à procura de um hospedeiro mais adequado, o que leva à diminuição da população de insetos sobre a planta (infestação), à diminuição dos danos por ela sofridos e, em última instância, à diminuição também da probabilidade de adaptação dos insetos-praga à planta resistente.

Até recentemente, o melhoramento ficava restrito às técnicas tradicionais, em que a troca de genes ocorria apenas pelo cruzamento entre variedades da mesma espécie ou de espécies próximas. Com os avanços nas técnicas de biologia molecular, a expressão de genes exógenos nas plantas transformadas ou transgênicas tornou-se um fato comum, possibilitando o aumento de funções já existentes nas plantas ou a criação de novas características de resistência varietal. Isso certamente está aumentando as perspectivas de obtenção de variedades resistentes a insetos, as quais, como discutido neste capítulo, afetam direta e indiretamente a bioecologia e a nutrição dos insetos.

Do ponto de vista da biotecnologia, as proteínas são mais vantajosas do que os fitoquímicos como fatores de resistência. Estes, em razão da complexidade dos eventos da cadeia biossintética, dificilmente podem ser inseridos nas plantas. Já as proteínas são codificadas por genes simples, que podem ser isolados e introduzidos em alguma planta para lhe conferir resistência ao inseto-praga. Diversas plantas, entre as quais se incluem Arabidopsis thaliana e também plantas cultivadas, como arroz, batata, milho, tabaco e trigo, têm sido transformadas geneticamente para a expressão de proteínas tóxicas, visando ao controle de diversos insetos-praga.

Uma vez que a engenharia genética possibilita a inserção de genes de resistência exóticos no genoma das plantas, esses genes podem ser combinados à resistência convencional, bem como a fatores de resistência a outros insetos-praga e doenças. A combinação de proteínas ou de moléculas com diferentes modos de ação, como, por exemplo, os inibidores de proteases e os inibidores de α-amilases, pode produzir efeitos sinergistas, aumentando a resistência da planta ao inseto-praga. Nesse contexto, o uso de inibidores bifuncionais com atividade contra mais de um tipo de enzima digestiva, conforme discutido neste capítulo, também se constitui em alternativa bastante interessante e promissora.

É importante ressaltar, entretanto, que os insetos podem se adaptar aos inibidores de enzimas digestivas e, consequentemente, não ser mais afetados por eles, o que pode ser decorrente da expressão de enzimas insensíveis aos inibidores ou à síntese de enzimas capazes de inativar ou degradar os inibidores. Essa adaptação do inseto pode virtualmente ocorrer em relação a qualquer fator de resistência da planta e, de qualquer modo, a estratégia de manejo a ser adotada deve levar em conta a biologia da praga, suas interações com a planta e o efeito desta sobre os inimigos naturais, a fim de prolongar a “vida útil” da planta resistente em campo.

O uso de variedades resistentes produzidas por cruzamento clássico tem se mostrado economicamente viável aos produtores e ecológica e socialmente aceitável aos consumidores. No futuro, variedades geneticamente modificadas desempenharão papel fundamental na sustentabilidade da agricultura mundial, sobretudo nos países em desenvolvimento, onde a demanda por alimentos é crítica e crescente.

Apesar de já existirem centenas de genes de resistência disponíveis em todo o mundo para a inserção em plantas cultivadas, a contínua adaptação dos insetos a estes, bem como o surgimento de biótipos mais virulentos de insetos-praga, demanda a identificação, também constante, de novas fontes de resistência. O uso de fontes de resistência que atuem não de forma aguda como toxinas, mas sim de forma crônica, limitando o acesso dos insetos aos nutrientes necessários à manutenção do seu metabolismo, como os inibidores enzimáticos, por exemplo, apresenta-se como uma das alternativas mais promissoras. Nesse sentido, o desenho racional de novos inibidores que sejam mais potentes e específicos contra as enzimas digestivas dos insetos assumirá papel de destaque no desenvolvimento de variedades de plantas resistentes aos insetos-praga.

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Capítulo 26

A bioecologia e a nutrição de insetos como base para o manejo integrado de pragas

Antônio R. Panizzi

José R. P. Parra

Introdução

A bioecologia e a nutrição de insetos, incluindo a chamada ecologia nutricional de insetos, envolvem a integração da informação bioquímica, fisiológica e comportamental, dentro do contexto da ecologia e da evolução (SLANSKY JUNIOR; RODRIGUEZ, 1987a). Essa visão ampla aponta para a necessidade de estudos básicos essenciais para entender os diferentes estilos de vida dos insetos, os quais variam conforme as guildas alimentares, dos mais conspícuos mastigadores de folhagem e frutos aos menos notados como os sugadores de sementes, broqueadores de frutos e mastigadores/sugadores de raízes (SLANSKY JUNIOR; RODRIGUEZ, 1987b). Em geral, o modelo da bioecologia e nutrição (ecologia nutricional) de insetos foca primariamente os aspectos básicos dos diferentes insetos (isto é, a biologia das guildas alimentares), e apenas, secundariamente, trata dos aspectos aplicados, apesar da enorme importância dos insetos como pragas de importantes culturas em âmbito mundial. No contexto do manejo integrado de pragas (MIP), várias táticas levam em consideração o modelo da bioecologia e nutrição. Elas incluem a resistência de plantas a insetos, cultivares ou culturas-armadilha, assincronia do alimento com a fenologia das pragas, consorciação de culturas e uso de aleloquímicos funcionais. Essas táticas, embora mencionadas em vários livros-texto sobre o MIP (PIMENTEL, 1981, 2002; KOGAN, 1986a; RECHCIGL; RECHCIGL, 2000; FLINT; GOUVEIA, 2001; PEDIGO, 2002; NORRIS et al., 2003), ainda precisam ser mais exploradas sob o enfoque do paradigma da bioecologia e da nutrição dos insetos (ecologia nutricional), considerando cada uma das guildas associadas com as plantas.

Nesse capítulo, será apresentada informação básica para programas holísticos de manejo integrado de pragas, incluindo as interações inseto-planta, diversidade plantas e estabilidade, e táticas do MIP, no contexto da bioecologia e nutrição de insetos. Como exemplo, o sistema composto pela soja Glycine max (L.) Merrill e os percevejos-praga será analisado. Essa guilda inclui muitas pragas importantes em diversas culturas no mundo (SCHAEFER; PANIZZI, 2000), e constitui o principal complexo de pragas que incide sobre a soja na Região Neotropical, maior área produtora dessa leguminosa no mundo. Ao usar esse sistema, pretende-se demonstrar como as informações básicas sobre as interações dessas pragas com a ampla gama de plantas hospedeiras (isto é, fontes de alimento) podem ser usadas para mitigar o impacto dos insetos na principal cultura, no caso, a soja.

A bioecologia e a nutrição de insetos fitófagos e o manejo integrado de pragas

Interações insetos–plantas

As interações dos insetos com as plantas têm sido exploradas de diversas maneiras, e a literatura sobre o assunto tornou-se extremamente abundante nos últimos 20 anos (AHMAD, 1983; CRAWLEY, 1983; BERNAYS, 1989–1994; BERNAYS; CHAPMAN, 1994; BRACKENBURY, 1995; JOLIVET, 1998). Os insetos fitófagos e as plantas das quais eles se alimentam compõem cerca de 50% de todos os organismos vivos; representantes de Lepidoptera, Hemiptera e Orthoptera são essencialmente fitófagos (STRONG et al., 1984).

Apesar da gigantesca biomassa formada pelas plantas, apenas nove ordens de insetos utilizam plantas como seu alimento principal, o que sugere que as plantas não devem ser o alimento ideal por causa dos muitos atributos físicos (pilosidade, dureza dos tecidos, presença de espinhos, etc.) e químicos (presença de compostos não nutricionais, desbalanço de nutrientes, falta de água, etc.), os insetos não são capazes de explorar as plantas completamente como fontes de nutrientes (EDWARDS; WRATTEN, 1980).

Em razão da diversidades de defesas das plantas e das adaptações de insetos para se alimentar delas, estudos em coevolução proliferaram nos últimos 40 anos, desde a publicação por Erlich e Raven (1964) do estudo sobre coevolução de plantas e borboletas. Apesar desse e de muitos outros estudos que se seguiram, vários autores não consideram a coevolução como o mecanismo geral que explica as interações insetos–plantas ou o mecanismo responsável pela estrutura das comunidades de insetos fitófagos (JANZEN, 1980; FOX, 1981; FUTUYMA, 1983; JERMY, 1984; STRONG et al., 1984). O fato é que os insetos e plantas coexistem e, considerando o manejo integrado de pragas em cultivos, as bases teóricas das interações insetos–plantas fornecem subsídios para pesquisas em resistências de plantas e a prática do MIP (KOGAN, 1986a; KOGAN; JEPSON, 2007).

Diversidade de plantas e estabilidade

A diversidade das espécies e a estabilidade de comunidades bióticas têm sido objeto de considerável interesse e debate. Embora esse pareça ser o caso de ecossistemas naturais, quando se consideram agroecossistemas, os ecologistas e os teóricos e praticantes do MIP ainda discutem se a hipótese da diversidade-estabilidade é válida. Em geral, os estudos sugerem que, com o aumento da biodiversidade, isto é, todas as espécies de plantas, animais e microrganismos que interagem no sistema, é possível estabilizar as comunidades de insetos e promover o seu manejo (ALTIERI; LETOURNEAU, 1984; ANDOW, 1991). Com a expansão de monoculturas, a diversidade de plantas é reduzida, com consequente destruição de habitats, diminuição da disponibilidade de recursos e redução no número de espécies de artrópodes; esse fato desencadeia trocas no funcionamento do ecossistema, afetando sua produtividade e sustentabilidade (ALTIERI; NICHOLLS, 1999).

Southwood e Way (1970) consideraram os seguintes fatores que influenciam o grau de biodiversidade em agroecossistemas: a) a diversidade da vegetação dentro e ao redor do agroecossistema; b) a permanência temporal e espacial das várias culturas no agroecossistema; c) a intensidade das práticas de manejo, tais como aração e aplicação de pesticidas; e d) o grau de isolamento do agroecossistema da vegetação natural. O papel da terra não cultivada na biologia das pragas das culturas e dos seus inimigos naturais tem sido reconhecido há longo tempo (van EMDEN, 1965).

Em agroecossistemas, a biodiversidade pode ser planejada ou associada, como sugerido por Vandermeer (1995). No primeiro caso, a biodiversidade consiste das culturas, da pecuária e dos organismos associados, os quais são introduzidos no sistema pelo homem, com fins econômicos ou estéticos, e são manejados intensamente. No segundo caso, a biodiversidade inclui todos os organismos, das plantas e animais superiores aos microrganismos, os quais ocorrem naturalmente ou se deslocaram para dentro do sistema, a partir de áreas circunvizinhas. Essa biodiversidade associada é importante para manter ou mitigar o desbalanço que comumente está associado com a biodiversidade planejada.

Poderia se afirmar que a estabilidade de ecossistemas, em geral, é o resultado da adição de todas as interações existentes nos organismos vivos. Dessa forma, pode-se deduzir que quanto mais estruturado o agroecossistema, maior a sua estabilidade. Altieri (1994) relatou que sistemas de cultivos com plantas altas (p. ex., milho) consorciados com plantas baixas (feijão ou abóbora) fornecem um número maior de nichos, aumentando a diversidade de espécies. No Sul do Brasil, pequenos produtores cultivam feijão, mandioca e cereais de inverno em áreas cercadas por plantas maiores tais como o milho ou feijão-guandu (Cajanus cajan). Essas últimas culturas não apenas promovem o aumento na diversidade de espécies, mas também funcionam como barreiras vivas, reduzindo a dispersão dos insetos e evitando a erupção das pragas. Produtores de soja orgânica, por exemplo, cultivam a soja em áreas relativamente pequenas e cercadas pela vegetação natural ou milho e/ou guandu, para reduzir o ataque das pragas (veja item Cultivo de plantas consorciadas).

Táticas do manejo de pragas no contexto da bioecologia e nutrição

As táticas do MIP relativas às cultivares resistentes, cultivar/cultura-armadilha e consorciação de plantas e aleloquímicos associados com esses sistemas podem ser analisados adequadamente sob a ótica da bioecologia e nutrição.

Cultivares resistentes

O uso de cultivares resistentes às pragas é uma das táticas mais efetivas, econômica e ecologicamente (PEDIGO, 2002) e deve ser um componente-chave em qualquer sistema de MIP. O desenvolvimento de cultivares resistentes, no contexto do modelo da bioecologia e nutrição, considerando-se o impacto nutricional, inclui as interações dos atributos do alimento, com o seu consumo e sua utilização, e as consequências na performance do inseto e no seu fitness, ou seja, na sua contribuição reprodutiva relativa para a próxima geração. Essas inter-relações entre o impacto nutricional do alimento e a resistência de plantas foram ilustradas por Slansky Junior (1990) (Figura1). Neste diagrama, os estudos da bioecologia e nutrição (ecologia nutricional) de insetos procuram entender o efeito do alimento na biologia do inseto, enquanto a resistência de plantas tem por finalidade manipular os atributos do alimento para manejar as pragas. Assim, o procedimento básico da bioecologia e nutrição, considerando-se o impacto do alimento, suporta os procedimentos da resistência de plantas, e a convergência das duas disciplinas resulta no melhor entendimento de todo o processo.

Figura 1. Representação esquemática das inter-relações entre o impacto do alimento, sob o ponto de vista da ecologia nutricional de insetos, e a resistência de plantas.

Fonte: Slansky Junior (1990).

Das três modalidades fundamentais da resistência de plantas aos insetos, ou seja, antibiose, antixenose e tolerância de plantas, estabelecidas há mais de 50 anos por Painter (1951), o primeiro componente – antibiose – melhor se relaciona com o contexto da chamada ecologia nutricional de insetos. Os atributos das plantas relativos aos nutrientes, aos não nutrientes e às características morfológicas ditam a extensão do impacto do alimento na biologia dos insetos. Esse impacto pode resultar na morte dos imaturos, reduzir as taxas de crescimento, aumentar a mortalidade das pupas, originar adultos menores com fecundidade reduzida, diminuir o tempo de vida e originar insetos deformados com comportamento anormal (PEDIGO, 2002).

Com a introdução dos organismos geneticamente modificados (OGM) que possuem toxinas, a resistência de plantas está passando por um novo momento (ver capítulo 25). Esse procedimento usando a biotecnologia moderna está sendo considerado um avanço tecnológico inédito na agricultura, comparado com a Revolução Verde do início dos anos de 1970. Por exemplo, as plantas transgênicas expressando a bactéria Bacillus thuringiensis Berliner (Bt) produzem toxinas que conferem resistência às pragas, têm sido introduzidas em, pelo menos 18 culturas; cultivares de milho e algodão, e batata transgênicas contendo Bt já estão disponíveis comercialmente (SHELTON et al., 2002). Em 2001, cerca de 13 milhões de hectares foram cultivados com milho Bt e algodão Bt cotton, principalmente nos EUA e no Canadá (JAMES, 2001), e atualmente essa área aumentou várias vezes, existindo mais de 120 milhões de hectares plantados com plantas transgênicas no mundo. Cultivares com Bt estão também sendo cultivadas na China, Índia, África do Sul e Argentina (CARPENTER et al., 2002). Outras toxinas, tais como os inibidores de enzimas digestivas – proteinases e amilases –, e lectinas também estão sendo introduzidas em plantas para torná-las menos suscetíveis às pragas (GATEHOUSE; GATEHOUSE, 2000). Essas e outras toxinas introduzidas em cultivares de muitas culturas, certamente farão da resistência de plantas a insetos uma estratégia principal em programas de manejo integrado de pragas mundialmente. Entretanto, existem preocupações sobre o possível impacto ambiental de cultivares geneticamente modificadas resistentes a insetos, e esse assunto tem sido muito debatido (FONTES et al., 2002).

Culturas ou plantas-armadilha

Culturas ou plantas-armadilha são plantas, geralmente preferidas pelos.insetos, cultivadas com o objetivo de atrair insetos e, consequentemente, evitar o seu ataque nas culturas. Isso pode ser alcançado por desviar as pragas da cultura-alvo, por concentrá-las em grande número em áreas restritas, onde medidas de controle podem ser aplicadas, geralmente de uma forma mais econômica, comparadas com os métodos convencionais de controle, tais como o uso de pesticidas (HOKKANEN, 1991).

Essa tática (culturas/plantas-armadilha) possui componentes fortes no contexto do modelo da bioecologia e da nutrição dos insetos. Esses componentes incluem, primeiramente, a preferência alimentar. Embora muitos insetos sejam polífagos ou oligófagos, eles tendem a demonstrar preferências por certos grupos taxonômicos de plantas, e isso pode ser usado para atraí-los. Aparentemente, os insetos podem prever ou avaliar o valor nutricional das plantas, e escolher as mais aptas para depositar os ovos. Embora as plantas menos preferidas também desempenhem uma função importante na biologia dos insetos (ver item O papel das plantas hospedeiras menos preferidas), as plantas hospedeiras preferidas contribuem em escala maior para o fitness do inseto.

Um segundo componente da tática de culturas/plantas-armadilha, considerando-se a bioecologia e a nutrição, tem a ver com o impacto da cultura/planta-armadilha na performance de larvas/ninfas e adultos. Usualmente, nessas plantas preferidas, o potencial máximo de contribuição para a próxima geração é esperado ser alcançado, com a produção de indivíduos com o fitness máximo, isto é, com a sobrevivência dos imaturos e reprodução dos adultos no grau máximo. Portanto, as populações de insetos vivendo sobre essas plantas preferidas tenderão a aumentar rapidamente, exaurindo esses recursos e, uma estimativa acurada da capacidade de suporte das plantas-armadilha deve ser feita para evitar que os insetos-praga não abandonem as plantas por causa da competição interespecífica e consequente falta de alimento. Portanto, é importante determinar quando interferir com medidas de controle nas plantas-armadilha para evitar a dispersão das populações para a cultura que se quer proteger.

Um terceiro componente da tática das culturas/plantas-armadilha, considerando a bioecologia e a nutrição, diz respeito ao fato de que essas plantas preferidas e, portanto, altamente nutricionais, permitem aos insetos estocar energia nos seus corpos para suportar os períodos de escassez de alimentos. Embora isso não seja considerado como um evento generalizado, é um fator importante na biologia dos insetos que acumulam energia. O fato de se alimentar numa fonte rica em nutrientes, tais como as plantas-armadilha, em particular no período que precede o inverno, pode ser crucial para a sobrevivência dos insetos.

Cultivo de plantas consorciadas

O cultivo de plantas consorciadas é outra tática do manejo integrado de pragas que se encaixa no contexto da bioecologia e da nutrição. Em geral, pode-se afirmar que à medida que aumenta a diversificação em sistemas de cultivo ou, à medida que aumenta o número de espécies de plantas cultivadas em um sistema particular (policulturas), erupções de populações de insetos herbívoros diminuem (ANDOW, 1991; ALTIERI, 1994), (ver item Diversidade de plantas e estabilidade).

Existem várias razões que explicam por que os policultivos são menos atacados por insetos-praga. Primeiro, diferentes espécies de plantas intercaladas fornecem proteção mútua, atuando como barreiras físicas, cada uma em relação à outra; segundo, uma espécie de planta camufla a outra espécie, formando um mosaico que confunde o comportamento das pragas; e terceiro, o odor produzido por uma planta em particular pode repelir ou perturbar a capacidade de localização da planta desejada pelas espécies-praga (ALTIERI, 1994).

Outro ponto importante que faz as policulturas serem menos suscetíveis a erupções de pragas é a maior presença de inimigos naturais (predadores e parasitoides) em tais sistemas em relação aos monocultivos. Muitos relatos na literatura demonstram esse fato (ALTIERI; NICHOLLS, 1999; HORN, 2002; NORRIS et al., 2003). Também, a dispersão de insetos em resposta à diversidade vegetal é fortemente afetada. Esse autores relatam que o estabelecimento de um sistema de corredores de vegetação natural ligando os campos com culturas pode servir em múltiplos propósitos na implementação do MIP ao nível da paisagem. Por exemplo, esses corredores podem impedir a dispersão de inóculos, podem bloquear o movimento dos insetos-praga, e produzir biomassa para aumentar a fertilidade do solo, entre outros efeitos. O fato é que ao se construírem sistemas de cultivos mais diversos, acaba-se por fazê-los mais sustentáveis com maior conservação dos recursos (VANDERMEER, 1995).

Para funcionar adequadamente como uma tática de manejo, o cultivo de culturas consorciadas requer estudo acurado das condições locais. Em geral, há necessidade de obter informações sobre as tendências das populações locais antes de decidir qual tipo de cultivo implementar. Uma vez tomada essa decisão, é preciso decidir qual área deva ser reservada para cada cultura em questão. Como mencionado anteriormente, certa porção da área deve ser alocada para manter a vegetação natural, para fornecer refúgios e corredores que ligam o sistema, o que irá permitir o balanço dos insetos-praga com seus inimigos naturais. Há necessidade de um esquema forte de monitoramento desses insetos durante o período do cultivo e após a colheita, para entender os fluxos de insetos de uma cultura para a outra e para a vegetação nativa. Por fim, é necessário analisar cada sistema agrícola em separado, para entender as múltiplas interações dos insetos com seus inimigos naturais, o que depende do tamanho do campo, da localização, da composição de plantas, da vegetação circunvizinha e das práticas de manejo das culturas (ALTIERI; NICHOLLS, 1999).

Aleloquímicos funcionais

Os aleloquímicos funcionais são compostos que condicionam as interações fisiológicas e comportamentais entre organismos de espécies diferentes. Existem milhares de compostos que condicionam uma miríade de interações, os quais são classificados em três categorias clássicas: cairomônios (fornecem uma vantagem adaptativa ao organismo receptor); alomônios (dão uma vantagem adaptativa ao organismo emissor); e sinomônios (fornecem uma vantagem adaptativa a ambos, ao receptor e ao emissor). Para os propósitos do MIP, a classificação dos aleloquímicos proposta por Kogan (1986b) é um bom exemplo de como esses compostos funcionam: como cairomônios, eles podem funcionar como atraentes, direcionando os insetos para as plantas hospedeiras; como arrestantes, diminuindo ou paralisando o movimento; e como elicitores da alimentação ou oviposição, provocando picadas ou mordidas ou deposição de ovos. No segundo caso, como alomônios, eles podem funcionar como antixenóticos, desviando os insetos da planta (repelentes), acelerando os movimentos (excitantes da locomoção), inibindo a picada ou mordida (supressores), ou impedindo a continuação da alimentação ou oviposição (deterrentes); ou como antibióticos, causando intoxicação (toxinas) ou, ainda, reduzindo os processos de utilização do alimento (fatores redutores da digestibilidade).

A maioria das plantas sintetiza as toxinas que afetam os insetos herbívoros. Essas toxinas que aumentam o fitness das plantas têm um custo metabólico. Estudos indicam que existe um balanço entre os custos e os vários efeitos ecológicos (KARBAN; BALDWIN, 1997), embora seja, em geral, difícil de medir tanto os custos como os benefícios associados com as substâncias de defesa.

As toxinas das plantas têm desempenhado papel importante nas plantas agrícolas, e muitas culturas contêm um ou mais tipos de toxinas. Para grupos importantes de toxinas presentes em grandes culturas, veja Seigler (2002). Algumas plantas produzem toxinas em suas raízes com efeitos tóxicos e/ou repelentes aos consumidores de raízes, tais como os nematoides. Essas plantas são conhecidas como plantas antagonistas (OWINO, 2002).

A resistência em plantas é conhecida de longa data em culturas e tem sido manipulada tanto por métodos tradicionais de melhoramento quanto por técnicas moleculares modernas (KARBAN; BALDWIN, 1997). Apesar dos muitos exemplos de sucesso dos cruzamentos visando à química dos compostos metabólitos secundários para aumentar a resistência, efeitos indesejáveis têm sido observados. Por exemplo, linhagens de algodão com altos teores de gossipol, um sesquiterpeno tóxico, mostram resistência às larvas da lagarta-da-maçã e outros herbívoros, mas mostram também efeitos tóxicos para humanos e animais domésticos (GERSHENZON; CROTEAU, 1991). Já a eliminação de glicosídeos cianogênicos das raízes tuberosas da mandioca reduz os efeitos tóxicos para humanos, mas pode aumentar a incidência de herbívoros e fungos em plantas sem esses compostos (MOELLER; SEIGLER, 1999). Assim, há necessidade de balancear os custos/benefícios da manipulação de toxinas em plantas.

Muitos estudos relatam a ampla variedade das interações dos aleloquímicos. Borden (2002) exemplifica essas interações entre plantas terrestres, artrópodes e vertebrados. Em uma revisão recente, Isman (2006) refere-se ao uso de compostos químicos com ação inseticida, repelente e deterrente de origem botânica, que têm um papel cada vez maior na agricultura sujeita às crescentes regulamentações que estão inibindo o uso de inseticidas convencionais. A despeito dos muitos estudos e exemplos na literatura, a adoção dos aleloquímicos como uma ferramenta no manejo de pragas tem sido limitada por várias razões, várias delas discutidas. Fica claro que muito ainda precisa ser investigado e não há dúvidas de que o manejo de insetos-praga pelo uso de aleloquímicos irá desempenhar papel preponderante em programas de MIP no futuro.

Estudo de caso: a bioecologia e nutrição e o manejo de heterópteros-praga da soja

Como um exemplo no contexto da bioecologia e da nutrição de insetos fitófagos e do manejo integrado de pragas (MIP), o grupo alimentar dos heterópteros-praga da soja, Glycine max (L.) Merrill será analisado. A soja é uma leguminosa cultivada mundialmente e é colonizada por muitos insetos, o que inclui os heterópteros (percevejos), pragas importantes na Região Neotropical (KOGAN; TURNIPSEED, 1987; PANIZZI; CORRÊA-FERREIRA, 1997).

História da vida dos heterópteros-praga da soja

Muitas espécies de heterópteros-praga ocupam apenas um terço de suas vidas alimentando-se de culturas como a soja, o milho e o algodão, durante a primavera-verão, em geral, suas plantas preferidas. O resto do tempo eles se alimentam e se reproduzem sobre plantas hospedeiras alternativas ou ocupam nichos para a passagem do período desfavorável (inverno). A maioria dos estudos sobre a biologia dos heterópteros no campo concentra-se nas culturas, dedicando pouca atenção para o papel das plantas selvagens, usualmente, menos preferidas. Embora os percevejos possam não se reproduzir nessas plantas (pelo menos em algumas delas), elas fornecem nutrientes e água. Algumas plantas hospedeiras alternativas podem nem mesmo serem reconhecidas como plantas tóxicas em potencial pelos percevejos, apesar de sua polifagia e ampla capacidade de suportar aleloquímicos tóxicos ou falta de nutrientes essenciais.

Normalmente, os percevejos procuram as plantas hospedeiras alternativas à medida que as culturas amadurecem e são colhidas, e continuam a se desenvolver e reproduzir, em particular em áreas tropicais ou subtropicais, onde permanecem ativos o ano inteiro. Considerando-se as espécies de percevejos associadas com soja, vários estudos relatam as suas plantas hospedeiras em muitas partes do mundo (KIRITANI et al.; 1965; MINER, 1966; SINGH, 1972; JONES JUNIOR, 1979; TODD; HERZOG, 1980; JONES JUNIOR; SULLIVAN, 1981, 1982; VELASCO et al., 1995; PANIZZI, 1997). O uso de plantas hospedeiras alternativas por percevejos e a sua manipulação com o objetivo de manejá-los será discutido adiante (item Sequência de plantas hospedeiras). Apesar desses muitos relatos, muito ainda permanece por ser feito, particularmente no que se refere às plantas hospedeiras alternativas consideradas menos preferidas e exploradas apenas ocasionalmente (PANIZZI, 2000) (veja item O papel das plantas hospedeiras menos preferidas para detalhes).

O manejo dos heterópteros em soja

Resistência de plantas

Como indicado previamente (item Cultivares resistentes), a resistência de plantas é uma tática de manejo integrado de pragas (MIP) muito importante no contexto da bioecologia e da nutrição dos insetos. No caso dos percevejos, muitos estudos têm sido conduzidos ao longo dos anos, incluindo a avaliação de cultivares comerciais e de genótipos de bancos de germoplasma, e desenvolvimento de novas cultivares.

Estudos iniciais desenvolvidos por McPherson (1978) com soja sugeriram que a cultivar comercial Lee 68 possuiria algum mecanismo de tolerância aos danos dos percevejos. De forma semelhante, Link et al. (1971, 1973) encontraram uma menor percentagem de sementes danificadas por percevejos na cultivar Bienville, comparado com a cv. Santa Rosa e Industrial, e que a cv. Serrana foi menos afetada por percevejos do que a cv. Bienville. Jones Junior e Sullivan (1978) encontraram que a cv. Essex, com ciclo mais curto do que outras cultivares, escapou aos danos severos por percevejos. Essa observação de que cultivares precoces evitam os danos dos percevejos, fato observado por vários pesquisadores em diversos locais, constituiu a base para o desenvolvimento maciço de programas de melhoramento de soja que culminaram no desenvolvimento de cultivares precoces que escapam aos danos dos percevejos, particularmente no Brasil.

A avaliação de germoplasma levou à descoberta de vários genótipos conhecidos por plantas introduzidas (PIs) com vários graus de resistência a vários insetos-praga, incluindo os percevejos. Por exemplo, Turnipseed e Sullivan (1975) relataram efeitos adversos das PIs 229358, 227687 e 171451, e da linhagem ED 73-371 ao percevejo-verde, N. viridula. Jones Junior e Sullivan (1979) demonstraram que a PI 229358 foi a mais consistentemente resistente às ninfas de N. viridula. Outra PI, a PI 171444, também demonstrou possuir resistência ao N. viridula, do tipo antibiose e antixenose (GILMAN et al., 1982; KESTER et al., 1984). As linhagens IAC 74-2832 e Chi-Kei No. 1B demonstraram menor danos aos percevejos ao serem comparadas com outros genótipos no campo (PANIZZI, et al., 1981).

Apesar dos muitos anos de pesquisa, foi apenas em 1989 que a primeira cultivar resistente foi lançada, a qual apresentava antibiose e tolerância aos percevejos (ROSSETTO, 1989). Essa cultivar foi chamada de IAC 100, em homenagem ao centésimo ano do Instituto Agronômico de Campinas (IAC). A cultivar foi utilizada por certos agricultores, mas logo foi substituída por outras mais produtivas, apesar de suscetíveis aos percevejos. Mais recentemente, em uma série de artigos, Lourenção et al. (1997, 1999, 2000, 2002, 2005) relataram o comportamento de cultivares e linhagens de soja com diferentes graus de resistência aos insetos sugadores.

Como o indicado por Boethel (1999), ao longo dos anos, os melhoristas e os entomologistas depararam com diversos obstáculos ao desenvolverem cultivares de soja resistentes aos insetos. A incorporação do gene da bactéria Bacillus thuringiensis (Bt) em cultivares de soja abre novamente perspectivas para os programas de melhoramento de soja visando à resistência às pragas, porém, para o caso dos mastigadores que são afetados pelo Bt. Entretanto, o desenvolvimento de cultivares de soja resistentes aos sugadores (percevejos) permanece como um desafio.

Cultura-armadilha

O uso de cultura-armadilha, ou seja, uso da mesma espécie vegetal preferida pela espécie de praga em questão, em diferente estágio fenológico de desenvolvimento, tem sido adotado com certo sucesso em soja para manejar percevejos em várias regiões do mundo.

Aparentemente, o primeiro estudo em soja com percevejos foi conduzido por Newsom e Herzog (1977), os quais relataram a atratividade da soja cultivada mais cedo, isto é, em antecipação às demais áreas, aos percevejos em Louisiana, EUA. Os percevejos se concentraram nas áreas pequenas cultivadas mais cedo, cujas plantas já estavam no período reprodutivo, com vagens contendo sementes, que os atraíram. Na área restante, cultivada mais tarde, as plantas estavam ainda no período vegetativo, sendo menos atrativas. O controle químico efetuado nas plantas em reprodução evitou a dispersão dos insetos para as áreas circunvizinhas. Resultados semelhantes foram mais tarde relatados nos EUA por Ragsdale et al. (1981) e McPherson e Newsom (1984).

No Brasil, cultivares precoces ou semeadas mais cedo, ocupando cerca de 10% dos campos de soja, circundando ou em faixas no meio da área principal (Figura 2) foram utilizadas com sucesso, reduzindo o grau de colonização da área principal pelos percevejos (PANIZZI, 1980). Essa tática de controle de percevejos, utilizada em conjunto com a liberação do parasitoide de ovos Trissolcus basalis (Wollaston) na área-armadilha no início do estabelecimento da cultura, foi efetiva no controle dos percevejos (CORRÊA-FERREIRA, 1987). Estudos adicionais com o uso da técnica da cultura-armadilha para manejar percevejos foram também conduzidos no Brasil Central por Kobayashi e Cosenza (1987).

Figura 2. Cultura-armadilha em soja, com uso de cultivar precoce nas bordaduras da lavoura, ocupando cerca de 10% da área total, para atrair percevejos.

Foto: Antônio R. Panizzi

Apesar desses muitos estudos e resultados favoráveis, a técnica da cultivar-armadilha para manejar percevejos em soja tem se limitado a situações especiais, como campos de soja isolados ou cultivos orgânicos, onde o uso de pesticidas é proibido. Existem várias razões que explicam os motivos de essa técnica ser pouco utilizada: os hábitos alimentares de polifagia dos percevejos dificultam a sua atração para a área com cultura-armadilha; o pouco conhecimento das interações plantas/hospedeiros; e a falta de interesse dos agricultores que, em geral, preferem métodos convencionais mais práticos, como o controle químico convencional.

O manejo de culturas consorciadas para mitigar o impacto dos heterópteros em soja

Em geral, a soja é cultivada em áreas extensas, no mundo todo. Entretanto, em algumas regiões onde a cultura está se expandindo, uma grande porcentagem da área cultivada ocorre em campos pequenos. Esses campos são explorados pelos chamados agricultores pequenos com objetivos específicos, como a produção de soja orgânica ou produção de soja tipo vegetal para consumo humano.

Nesses campos pequenos, o consórcio de culturas é uma prática comum. Por exemplo, em algumas áreas do Sul do Brasil, o cenário se constitui de campos de soja cercados por vegetação natural ou outras culturas (Figura 3). Nessa condição, a soja normalmente escapa dos danos causados pelos percevejos. É conhecido que, nos Trópicos, quando a soja é cultivada próxima a outras culturas, como outras leguminosas, ela é muito menos danificada pelos percevejos do que quando cultivada em áreas com plantas de soja apenas (JACKAI, 1984; NAITO, 1996).

Figura 3. Área com cenário envolvendo campos de soja pequenos cercados por vegetação natural ou outras culturas. Nessa situação, normalmente a soja não é atacada pelos percevejos.

Foto: Marcos Lena – GaMa Comercial Importadora e Exportadora Ltda

Por mais de 15 anos, temos cultivado soja para fins de pesquisa em campos pequenos, cercados por outras culturas. Nesses campos, observou-se um grau de colonização das plantas de soja por percevejos muito menor do que o observado nas chamadas áreas abertas. Mesmo nessas áreas expostas, as quais são em geral planas e maiores do que os campos pequenos, a adição de outras culturas resulta na redução do impacto dos percevejos.

Substâncias que interferem no processo alimentar para mitigar o impacto dos heterópteros em soja

O uso de compostos secundários ou aleloquímicos que interferem no processo alimentar foi discutido brevemente no item Aleloquímicos funcionais. Com respeito aos heterópteros que se alimentam das sementes da soja, o exemplo de uma substância que interfere no comportamento alimentar será discutido em detalhes.

Observações de campo, em lavouras de soja do Sul do Brasil, de uma aparente atração de percevejos para roupas suadas ou cabos de ferramentas utilizadas pelos agricultores causaram a especulação de que o suor humano estaria atraindo os percevejos. Testes de campo foram então conduzidos com cloreto de sódio (NaCl ou sal de cozinha) misturado com água e pulverizados sobre as plantas de soja. Estudos iniciais, em casa de vegetação, com plantas de soja em vasos, revelaram que o percevejo-verde, Nezara viridula (L.), preferiu plantas pulverizadas com NaCl comparado com plantas que receberam apenas água (CORSO, 1989). Resultados de testes adicionais usando uma mistura de NaCl (0,5%) com a metade da dose dos inseticidas recomendados para o controle de percevejos indicaram uma mesma eficácia dos pesticidas no seu controle. A dose reduzida foi prontamente adotada pelos agricultores, por razões econômicas (CORSO, 1990).

Testes adicionais de campo foram conduzidos na Embrapa Soja em Londrina, PR, por Panizzi e Oliveira (1993), para testar a suposta atração do NaCl aos percevejos. Foram selecionadas parcelas (32 m x 7 m) em nove locais diferentes de campos de soja, as quais foram pulverizadas com NaCl (0,5%) em metade da área, a outra metade recebendo apenas água. Foram feitas amostragens dos percevejos, aproximadamente, duas vezes por semana durante onze semanas (total de 15 amostragens), usando-se o método do pano para a contagem de ninfas e adultos dos percevejos Nezara viridula, Piezodorus guildinii e Euschistus heros. Os resultados indicaram que tanto ninfas como adultos das três espécies de percevejos foram mais abundantes nas áreas que receberam sal, comparadas com as áreas que receberam apenas água (Figura 4).

Figura 4. Número médio de ninfas + adultos das três principais espécies de percevejos pentatomídeos (Nezara viridula, Euschistus heros e Piezodorus guildinii) capturados em nove parcelas com soja. Cada média corresponde a 15 datas de amostragem. As parcelas foram pulverizadas com solução de cloreto de sódio (0,5%) numa metade e na outra com água apenas. Londrina, PR, 1990.

Fonte: Panizzi e Oliveira (1993).

Pelo fato de o sal não ser volátil e não ter um efeito sinérgico com inseticidas (SOSA-GÓMEZ et al., 1993), investigações adicionais foram conduzidas por Niva e Panizzi (1996) para testar a hipótese de que o sal de cozinha estava interferindo no comportamento alimentar dos percevejos. Eles compararam o comportamento alimentar do percevejo-verde, N. viridula, em vagens de soja tratadas com NaCl (0,5%) e vagens de soja tratadas com água apenas (testemunha). Eles ofereceram vagens de soja com e sem sal para os percevejos confinados em arenas (placas de Petri 14 cm x 2 cm) e anotaram o tempo gasto para provar o alimento com as peças bucais e em alimentação (inserção dos estiletes nas vagens de soja). Os resultados indicaram que os percevejos gastaram muito mais tempo provando as vagens tratadas com sal do que as não tratadas, e o tempo de alimentação foi semelhante em ambos os tratamentos (Figura 5). O fato de o comportamento de prova ser muito maior nas vagens tratadas com sal causa um efeito arrestante, isto é, faz com os percevejos permaneçam mais tempo sobre as vagens tratadas. Isso explica o maior número de percevejos encontrados em plantas tratadas com sal observado por Corso (1989) e Panizzi e Oliveira (1993), e a maior eficácia dos inseticidas em doses reduzidas quando misturados ao sal, relatados por Corso (1990). Esse exemplo ilustra o potencial do uso de substâncias que interferem com o processo alimentar para manejar espécies-praga de insetos, considerando-se estudos básicos do comportamento alimentar mediado por sensilas gustativas presentes na ponta do lábio dos percevejos (ver Figura 9 no capítulo 12).

Figura 5. Duração total (horas) dos comportamentos associados com a alimentação do percevejo-verde, Nezara virdula em vagens de soja que receberam solução de cloreto de sódio (0,5%) (A e C) comparada com vagens-testemunhas (tratadas com água apenas) (B e D). Letras minúsculas (entre comportamentos dentro de cada tratamento) e maiúsculas (entre tratamentos e dentro de cada comportamento) diferentes, indicam diferenças significativas usando os testes aleatórios (P< 0,05).

Fonte: Niva e Panizzi (1996).

Outros aleloquímicos incluem substâncias como a azadaractina e outros limonoides, extraídos de plantas da família Meliaceae. Essas substâncias são conhecidas por causarem efeitos tóxicos, isto é, interrompem o crescimento de ninfas do percevejo-verde, N. viridula, além de terem efeitos antialimentar, reduzindo a frequência das puncturas (SEYMOUR et al., 1995; MITCHELL et al., 2004). Mais recentemente, Koul (2006) publicou uma listagem de compostos sintéticos e naturais que apresentam efeitos antialimentar, ressaltando a importância desses compostos em substituição aos produtos inseticidas convencionais.

O manejo de heterópteros em plantas hospedeiras alternativas

A maioria das espécies de heterópteros passa apenas um terço de sua vida alimentando-se e se reproduzindo em culturas durante a primavera e o verão. O resto do tempo, são encontrados alimentando-se e reproduzindo-se em hospedeiros selvagens alternativos, ou ocupando nichos para a passagem do inverno, tais como sob cascas de árvores ou no solo debaixo de folhas secas. Dessa forma, é importante o monitoramento das populações nos hospedeiros alternativos ou nos abrigos, com o objetivo de estabelecerem táticas de manejo antes que esses percevejos colonizem as plantas cultivadas. Esse é, talvez, um dos maiores desafios aos entomologistas, porque muita informação é ainda necessária sobre sua biologia, ecologia e seu comportamento, e porque muito pouco tem sido investigado comparado com o que é conhecido sobre esses percevejos danificando plantas de interesse econômico.

Para conceber estratégias para manejar espécies-praga, é preciso conhecer quais hospedeiros selvagens são explorados pelos percevejos, quão adequados eles são para o desenvolvimento das ninfas e reprodução dos adultos, quais sequências de plantas são utilizadas pelas gerações subsequentes, e quando ocorre dispersão das plantas cultivadas para as plantas selvagens e vice-versa (PANIZZI, 1997).

Sequência de plantas hospedeiras

Em geral, os percevejos exploram uma ampla variedade de plantas hospedeiras dentro da mesma geração ou em gerações sucessivas. As ninfas e os adultos movem-se entre exemplares de plantas da mesma espécie ou de espécies diferentes, as quais podem ser colonizadas em sequência. Há vários exemplos de sequência de plantas hospedeiras utilizadas por diferentes espécies de percevejos (PANIZZI, 1997).

No Estado do Paraná, na Região Norte, o extremamente polífago percevejo-verde, Nezara viridula, coloniza a soja durante o final da primavera e o verão, completando três gerações nessa cultura, antes de se mover para hospedeiros alternativos como a Crotalaria lanceolata, onde uma quarta geração é completada (Figura 6). Durante esse período, o percevejo pode se alimentar de carrapicho-de-carneiro, Acanthospermum hispidum, sobre cuja planta não se reproduz. Uma quinta geração é completada durante o inverno ameno do norte do Paraná em nabo-bravo ou nabiça, Raphanus raphanistrum; em mostarda, Brassica campestris e em feijão-guandu, Cajanus cajan. Ainda durante o inverno, N. viridula pode se alimentar do trigo, Triticum aestivum, mas não se reproduz nesse hospedeiro. Uma sexta geração é completada em rubim, Leonurus sibiricus. Durante o ano todo, o percevejo-verde pode ser observado em mamona, Ricinus communis, em cuja planta pode se alimentar, mas não se reproduz.

Figura 6. Sequência de plantas hospedeiras cultivadas e selvagens usadas por sucessivas gerações do percevejo-verde, Nezara virdula no Norte do Estado do Paraná (caixas em branco indicam ocorrência de reprodução).

Fonte: Panizzi, 1997.

O menos polífago percevejo-verde-pequeno, Piezodorus guildinii, também completa três gerações em soja (Figura 7). Uma quarta geração é completada em leguminosas tais como crotalária, feijão-guandu e várias espécies de anileiras (Indigofera hirsuta, I. truxillensis e I. suffruticosa). Durante o inverno, o percevejo-verde-pequeno alimenta-se das leguminosas (anileiras) mas, em contraste com o percevejo-verde N. viridula, não se reproduz nessa época. Por ser espécie neotropical, P. guildinii é menos adaptado às temperaturas mais baixas do inverno ameno da região. Uma quinta geração é completada nas anileiras, antes de os percevejos começarem a colonizar a soja no final da primavera.

Figura 7. Sequência de plantas hospedeiras cultivadas e selvagens usadas por sucessivas gerações do percevejo-verde-pequeno, Piezodorus guildinii, no norte do Estado do Paraná (caixas em branco indicam ocorrência de reprodução).

Fonte: Panizzi, 1997.

O percevejo-marrom-neotropical, Euschistus heros, à semelhança das duas espécies anteriores, também completa três gerações em soja. Durante o final do verão e início do outono, uma quarta geração é completada em feijão-guandu, Cajanus cajan. Durante o verão, pode ser encontrado alimentando-se da erva daninha conhecida por leiteiro ou amendoim-bravo, Euphorbia heterophylla, mas a reprodução sobre essa planta foi observada apenas em laboratório (PINTO; PANIZZI, 1994). E. heros pode se alimentar, mas não se reproduz, em carrapicho-de-carneiro, Acanthospermum hispidum. É interessante salientar que, nessa planta, esse típico sugador de sementes alimenta-se das hastes da planta (ver item O papel das plantas hospedeiras menos preferidas). No outono, E. heros inicia a procura de abrigos sob a palhada, onde permanece até o próximo verão (Figura 8). Durante esse tempo, o percevejo acumula lipídios e não se alimenta, permanecendo num estado de hibernação parcial (PANIZZI; NIVA, 1994; PANIZZI; HIROSE, 1995; PANIZZI; VIVAN, 1997). Apesar de completar menos gerações que as espécies anteriores, o percevejo-marrom é a espécie mais abundante, particularmente em regiões mais quentes. O longo tempo que passa em abrigos evita o ataque de inimigos naturais, aumentando a sua sobrevivência (PANIZZI; OLIVEIRA, 1999).

Figura 8. Sequência de plantas hospedeiras cultivadas e selvagens usadas por sucessivas gerações do percevejo-marrom, Euschistus heros, no norte do Estado do Paraná (caixas em branco indicam a ocorrência de reprodução).

Fonte: Panizzi (1997).

No estudo de sequência de plantas hospedeiras usadas por percevejos é importante determinar quais plantas são utilizadas sucessivamente e quão adequadas elas são no desenvolvimento das ninfas e na reprodução dos adultos. Ao se fazer isso, identificam-se quais plantas são mais importantes na biologia dos insetos, e, em quais plantas os estudos devem se concentrar para a elaboração de táticas de manejo para mitigar o seu impacto nas culturas.

Populações locais de heterópteros com hábitos alimentares específicos

Em geral, os percevejos são polífagos, alimentando-se de uma ampla variedade de plantas de diferentes espécies e de diferentes famílias. Apesar dessa polifagia, os percevejos demonstram preferências por certos agrupamentos taxonômicos, tais como leguminosas e brassicáceas, como é o caso do percevejo-verde, N. viridula (TODD; HERZOG, 1980), leguminosas e solanáceas, como o percevejo Edessa meditabunda (SILVA et al., 1968; LOPES et al., 1974), ou gramíneas em geral, como as espécies de Aelia, Mormidea e Oebalus (PANIZZI et al., 2000). Entretanto, populações de N. viridula no sul dos EUA se alimentam de gramíneas, tais como o milho (NEGRON; RILEY, 1987), o qual não tem sido relatado como uma planta hospedeira desse percevejo em nenhum outro lugar. Populações locais do percevejo-marrom-neotropical, E. heros, alimentam-se do amendoim-bravo, E. heterophylla, mas, em geral, essa planta não é explorada como fonte alimentar (PINTO; PANIZZI, 1994). Esses e outros exemplos demonstram que, dependendo do tempo de exposição a hospedeiros restritos e sua disponibilidade, espécies de percevejos polífagas podem atuar como monófagos ou oligófagos (FOX; MORROW, 1981).

Esse fenômeno de populações locais com hábitos alimentares específicos deixa clara a complexidade da biologia dos percevejos fitófagos. O que pode ser uma informação válida em um determinado local não se aplica em outro. Isso indica que, para serem planejadas táticas de manejo que envolvam a manipulação das plantas hospedeiras, os estudos devem ser feitos localmente. A sequência de plantas hospedeiras usadas em cada local por cada espécie deve ser determinada e entendida completamente, considerando-se fatores bióticos tais como características de cada espécie de percevejo e de cada espécie de planta, e os fatores abióticos, como regime de chuvas, amplitude de temperaturas favoráveis que permitirão a reprodução, e fotoperíodo.

Manipulação de plantas hospedeiras preferenciais

Diversos estudos relativos ao uso de plantas preferidas como armadilhas como uma ferramenta para manejar espécies-praga (HOKKANEN, 1991) foram realizados. Vários estudos têm sido conduzidos, manipulando-se a fenologia das plantas, como é o caso dos percevejos que preferem se alimentar de plantas com vagens/sementes, em vez de plantas no período vegetativo (ver item Cultura-armadilha).

O fato de os percevejos, em geral, serem polífagos, faz com que a técnica da cultura-armadilha, em termos de atração por diferentes espécies vegetais, seja mais complicada. Apesar da polifagia, várias tentativas têm sido feitas para viabilizar o uso do conceito clássico de cultura-armadilha para manejar percevejos. Um dos primeiros trabalhos foi conduzido por Watson (1924), o qual se refere ao uso de leguminosas (Crotalaria sp.) para atrair populações do percevejo-verde, N. viridula, em plantações de citrus na Flórida, EUA. Os percevejos se concentraram sobre a leguminosa e foram eliminados antes de colonizarem as plantas de citrus. Ludwig e Kok (1998) avaliaram a técnica da cultura-armadilha para manejar populações do percevejo-harlequim, Murgantia histrionica (Hahn) (Pentatomidae), em brócolis.

Nos Trópicos, Jackai (1984) relatou a atração de caupi, Vigna unguiculata, para pentatomídeos, reduzindo o seu impacto em soja na África. Na Indonésia, o alidídeo Riptortus linearis (L.), também uma praga da soja, foi controlado com o emprego de Sesbania rostrata como cultura-armadilha (NAITO, 1996).

No Sul do Brasil, com propriedades agrícolas menores e maior diversificação de vegetação, existe bom potencial para o uso da técnica da cultura-armadilha para manejar percevejos-praga da soja. Por exemplo, a associação forte do percevejo-verde-pequeno, P. guildinii, com leguminosas selvagens do gênero Indigofera pode ser usada para concentrá-los em áreas restritas onde podem ser eliminados. De forma semelhante, o feijão-guandu, Cajanus cajan, o qual é utilizado como barreira viva contra o vento sobre curvas de nível ou terraços, pode ser usado como cultura-armadilha para essa e outras espécies de pentatomídeos como o N. viridula e o E. heros, e para o alidídeo, Neomegalotomus parvus (Westwood). Essa leguminosa produz vagens quase o ano todo no norte do Paraná, e é atrativo aos percevejos quando estes abandonam o seu hospedeiro preferido, a soja.

O papel das plantas hospedeiras menos preferidas

Em geral, durante a sua vida, os insetos deparam com fontes alimentares menos preferidas e precisam se adaptar a elas quando as fontes preferidas não estão disponíveis. Muitas espécies de percevejos passam somente um terço de sua vida sobre as culturas de primavera/verão, que são as suas preferidas. O resto do tempo eles ou se alimentam e se reproduzem sobre plantas hospedeiras alternativas, muitas delas de baixo valor nutricional, ou ocupam nichos para a passagem do inverno, mais ou menos inativos. Dessa forma, as plantas hospedeiras menos preferidas são geralmente pouco percebidas e o seu papel na história da vida dos percevejos é subestimado.

Embora os percevejos não se reproduzam sobre essas plantas, ou, ao menos, sobre algumas delas, de certa forma, elas fornecem nutrientes e, também, água. Entretanto, pelo fato de os percevejos não as utilizarem rotineiramente, às vezes, eles não são capazes de reconhecê-las como plantas tóxicas em potencial, apesar da sua polifagia e grande capacidade de suplantar a presença de aleloquímicos ou a falta de nutrientes essenciais.

Entre as plantas menos preferidas para os percevejos, algumas são cultivadas e outras são selvagens. Essa últimas, em geral, ocorrem próximas a campos cultivados, cujas plantas foram colhidas ou amadureceram. Em alguns casos, as ervas daninhas que permanecem verdes entre plantas cultivadas maduras são exploradas temporariamente como fonte de nutrientes e água. Essa situação é comum em áreas tropicais e subtropicais, onde a maioria dos percevejos permanecem ativos durante o ano todo, embora algumas espécies possam entrar em diapausa (quiescência) sob restos de culturas, tais como o percevejo-marrom, E. heros (PANIZZI; VIVAN, 1997).

Quando os percevejos fitófagos deparam com a escassez de plantas hospedeiras preferidas e as condições ambientais são favoráveis, isto é, a temperatura e a umidade relativa são relativamente altas e o fotoperíodo é adequado, os percevejos se alimentam e permanecem ativos sobre plantas hospedeiras menos preferidas. Entretanto, nessas plantas os percevejos não estão acostumados a se alimentar das sementes/frutos, ou essas plantas podem estar no período vegetativo, ou, ainda, elas podem produzir sementes/frutos inacessíveis aos percevejos (por exemplo, sementes protegidas pela parede das vagens espessas ou por espaço vazio). Se ocorer uma ou mais dessas condições, os percevejos são forçados a trocar seus hábitos alimentares, explorando outras estruturas das plantas, normalmente não utilizadas como fonte de nutrientes.

Por exemplo, o percevejo-verde, N. viridula, pode se alimentar de plantas menos preferidas no norte do Paraná, tal como o carrapicho-de-carneiro, Acanthospermum hispidum. Nessa planta, a mortalidade das ninfas é muito alta em laboratório (no campo as ninfas nem mesmo se alimentam dela), e os adultos não se reproduzem, tendo uma longevidade reduzida; embora sendo um sugador de sementes, o percevejo-verde apresenta preferência por se alimentar das hastes dessa planta (PANIZZI; ROSSI, 1991). As hastes possuem internamente um tecido aquoso, e, aparentemente, os percevejos conseguem detectar essa fonte de água abundante.

Em mamona, Ricinus communis, os últimos ínstares e adultos de N. viridula mostram um comportamento alimentar atípico, alimentando-se nas nervuras das folhas (PANIZZI, 2000). Os ovos não são depositados pelas fêmeas sobre as folhas, exceto, acidentalmente. Em trigo, Triticum aestivum, adultos de N. viridula têm sido observados alimentando-se de espigas durante invernos amenos, mas sem ovipositar nas plantas. Tentativas para criar ninfas em laboratório, usando espigas verdes ou sementes maduras, fracassaram.

N. viridula, embora extremamente polífago, não se reproduz em gramíneas. Há relatos do seu dano em milho e trigo no Brasil (MAIA, 1973; GASSEN, 1984), e nos EUA (VIATOR et al., 1983; NEGRON; RILEY, 1987). Entretanto, esses são casos de populações locais que desenvolveram hábitos alimentares específicos, como o discutido previamente no item Populações locais de heterópteros com hábitos alimentares específicos. No norte do Paraná, N. viridula pode eventualmente se alimentar de milho, mas nas hastes ou em plântulas de milho cultivado em semeadura direta, e não nas espigas. Os percevejos que permanecem em áreas com ervas daninhas ou plantas cultivadas “voluntárias”, podem se alimentar de plântulas de milho cultivadas nessas áreas. Entretanto, esses eventos são raros. Outras espécies de percevejos também se alimentam de plantas menos preferidas. Por exemplo, o percevejo-marrom, E. heros, um típico sugador de sementes, frequentemente alimenta-se de hastes do carrapicho-de-carneiro (PANIZZI, 2000).

O pentatomídeo Dichelops melacanthus (Dallas), previamente relatado como uma praga da soja alimentando-se das vagens (GALILEO et al., 1977), tem sido observado alimentando-se de milho e de trigo (CHOCOROSQUI; PANIZZI, 2001, 2004). Essa troca nos hábitos alimentares, de estruturas reprodutivas de plantas mais preferidas, tais como a soja, para tecidos vegetativos de plantas menos preferidas (gramíneas), é atribuída à baixa disponibilidade de hospedeiros preferidos. Após a colheita da soja, D. melacanthus permanece no solo sob restos culturais, alimentando-se de plantas de milho e trigo cultivadas em sistema de semeadura direta. Nessas áreas, os percevejos encontram abrigo (palhada) e alimento (sementes maduras caídas no solo) e conseguem sobreviver, diferentemente do que ocorre em áreas sob cultivo convencional, onde os percevejos são deslocados dos abrigos e mortos pela aração.

Uma situação semelhante ocorre com o percevejo alidídeo Neomegalotomus parvus Westwood, um típico sugador de sementes maduras de leguminosas. Em áreas sob semeadura direta, esse percevejo permanece no solo alimentando-se de sementes maduras, complementando sua dieta por explorar plântulas de soja (PANIZZI; CHOCOROSQUI, 1999).

Em conclusão, apesar de muitos dos aspectos da biologia dos percevejos terem sido investigados, talvez, o menos compreendido é o que se refere à importância e ao papel das plantas hospedeiras menos preferidas (PANIZZI, 2000). Para o desenvolvimento de programas de manejo integrado de pragas mais abrangentes (holísticos) e eficientes, atenção maior deve ser dedicada a esse assunto.

O manejo de heterópteros em nichos da entressafra

Após colonizar as culturas de primavera–verão, os percevejos dispersam para locais de hibernação ou, nos Trópicos, para plantas hospedeiras alternativas. Em geral, os percevejos começam a se dispersar mesmo antes que a cultura em que estão se alimentando complete a maturação. Por exemplo, pentatomídeos que se alimentam da soja iniciam o processo de deixar a cultura após atingir o pico populacional durante o período em que as plantas iniciam a senescência. Esse processo de abandonar a cultura se intensifica à medida que as plantas secam e amadurecem (Figura 9).

Geralmente, após abandonar as culturas de verão, os percevejos se alimentam de plantas hospedeiras alternativas e podem completar mais uma geração, antes de se deslocarem para os nichos de hibernação, ou, podem, ainda, continuar a se reproduzir nessa plantas alternativas. Isso irá depender não apenas da favorabilidade dos fatores abióticos, como a temperatura e o fotoperíodo, mas também da capacidade de certas espécies se reproduzirem nos hospedeiros alternativos. Esses percevejos abandonam os nichos de diapausa ou hospedeiros alternativos para iniciar a colonização de hospedeiros preferenciais de primavera/verão, tais como a soja. Em soja, a colonização se inicia ainda no período vegetativo (V0–Vn), aumenta no período reprodutivo, durante a floração e início do desenvolvimento das vagens (R1–R3), e a população aumenta até alcançar o chamado período crítico no enchimento de vagens (R4 – R5.n); nesse estágio, o dano à cultura é crucial. No final do período de enchimento (R6), os percevejos atingem o pico populacional, e o processo de dispersão inicia-se novamente (Figura 9).

Figura 9. Representação esquemática da fenologia da população dos percevejos sobre a sua planta hospedeira preferencial – a soja, e dispersão da população para plantas hospedeiras alternativas ou nichos de passagem de inverno.

Fonte: Corrêa-Ferreira e Panizzi (1999).

O manejo dos restos culturais

O manejo dos restos de cultura com a finalidade de mitigar o impacto das pragas está crescendo em importância à medida que os sistemas de semeadura direta estão aumentando em diversas regiões do mundo. Esses sistemas fornecem condições favoráveis para insetos que habitam o solo ou que vivem sob os restos culturais.

Ao menos três espécies de percevejos têm se favorecido do sistema de semeadura direta: o percevejo-marrom, Euschistus heros (F.), o percevejo-barriga-verde, Dichelops melacanthus (Dallas) (Pentatomidae), e o percevejo-castanho-da-raiz, Scaptocoris castanea Perty (Cydnidae).

E. heros, em razão de seu hábito de se esconder embaixo de restos culturais durante mais de seis meses do ano, particularmente durante o outono–inverno e início da primavera (PANIZZI; VIVAN, 1997) tem aumentado em abundância de forma acentuada (Figura10). Considerado uma praga secundária nos anos 1970, hoje é o percevejo mais abundante em soja no Brasil.

Figura 10. Exemplares do percevejo-marrom, Euschistus heros, em nichos de passagem de inverno, sob restos culturais (palhada).

Fonte: Panizzi e Vivan (1997).

Foto: Antônio R. Panizzi

D. melacanthus também aumentou sua abundância em decorrência do aumento do sistema de semeadura direta. Outrora considerado praga secundária da soja, juntamente com Dichelops furcatus, D. melacanthus são hoje consideradas pragas séria do milho e do trigo. Também permanece no solo em hibernação parcial (oligopausa ou quiescência), e, quando o milho ou trigo são semeados diretamente sobre os restos de cultura durante o outono, no Sul do Brasil, ele ataca as plântulas que sofrem danos severos (CHOCOROSQUI; PANIZZI, 2001, 2004). Danos semelhantes por percevejos em plântulas de milho têm sido relatados nos EUA (SEDLACEK; TOWNSEND, 1988; APRYANTO et al., 1989).

A terceira espécie, S. castanea, ataca as raízes de muitas plantas de importância econômica, tais como o milho, o algodão, o arroz, o amendoim, a cana-de-açúcar, a batata, a ervilha, o tomate e o pimentão, bem como várias plantas selvagens não cultivadas na Região Neotropical. Também pode ser devastador à cultura da soja (LIS et al., 2000). Como se alimenta das raízes, permanece a maior parte do tempo enterrado.

No controle dessas três espécies e outras que vivem parte de sua vida no solo, o manejo dos restos culturais é imprescindível e a eventual aração e queima dos resíduos são recomendadas.

O monitoramento de heterópteros em nichos da entressafra

Talvez um dos passos mais importantes para implementar sistemas de manejo integrado de pragas holísticos seja monitorar os nichos de entressafras e plantas hospedeiras para determinar a abundância das populações das pragas e o provável tempo de invasão das culturas. Esse passo preventivo é, geralmente, desconsiderado, e sua importância, subestimada.

Como pode alguém estimar a intensidade dos percevejos que irão colonizar um campo de soja por meio do monitoramento das populações no período de entressafra? Isso irá depender de uma série de fatores. Por exemplo, temperatura e umidade são muito importantes. Se, após a colheita da soja, a temperatura cair abaixo de 5 oC durante o outono/inverno e permanecer baixa por certo período, alta mortalidade de percevejos será esperada. De forma semelhante, se a chuva forte precede o período de cultivo, a população de percevejos no solo, sob resíduos, ou em plantas hospedeiras alternativas será afetada. Esse dois fatores reduzem o impacto dos percevejos na safra subsequente.

Outro fator importante que influencia a dinâmica das populações de percevejos nas entressafras é o sistema de cultivo. Como mencionado anteriormente, a semeadura direta ou cultivo mínimo pode promover o aumento das populações, particularmente de E. heros e de D. melacanthus. A aração elimina uma grande parte da população dessas espécies.

Finalmente, a presença de determinadas plantas hospedeiras pode permitir a previsão de quais espécies de percevejos irão prevalecer na safra seguinte. Por exemplo, a presença de anileiras (Indigofera spp.) aumenta a ocorrência do percevejo-verde-pequeno, P. guildinii. Da mesma forma, a erva daninha rubim, Leonurus sibiricus, que cresce antes da soja na primavera, é hospedeira do percevejo-verde, N. viridula, permitindo a sua reprodução e, em consequência, o seu aumento populacional. Esses e outros exemplos demonstram que é possível, em certo grau, prever quali e quantitativamente as populações de percevejos que irão colonizar a soja.

Considerações finais

Como mencionado no início desse capítulo, a pesquisa em bioecologia e nutrição de insetos, ou, mais especificamente, em ecologia nutricional de insetos, tem se concentrado mais nos aspectos básicos, relacionados às características dos alimentos, à sua ingestão e utilização e às suas consequências para a sua performance. No campo mais aplicado, como suporte para programas de manejo integrado de pragas, essa área da Entomologia tem sido pouco considerada. Uma exceção é o artigo de Slansky Junior (1990), que relaciona a área básica com a resistência de plantas a insetos.

Várias décadas passadas, durante os anos de 1960 e 1970, muitos autores, ao discutir estratégias para o manejo integrado de pragas, consideravam aspectos da bioecologia e da nutrição num contexto mais amplo (PANIZZI; PARRA, 1991). Hoje, após mais de 30 anos, essas estratégias de manejo baseadas na alimentação e na nutrição dos insetos, como a resistência de plantas, culturas-armadilha, policultivos e uso de aleloquímicos, permanecem como um desafio a ser plenamente implementado em programas de MIP.

À medida que novas áreas em biologia ganham momentum, como o desenvolvimento de culturas geneticamente modificadas com resistência a insetos, a bioecologia e a nutrição dos insetos tornam-se áreas muito importantes de pesquisa em Entomologia, agora em um contexto mais aplicado. Essas cultivares resistentes estão sendo amplamente adotadas pelos agricultores no mundo todo e, certamente, irão impactar os insetos-praga, causando mudanças dramáticas, tanto desejáveis como indesejáveis (FONTES et al., 2002). Muitas questões surgirão, principalmente relacionadas à forma como essas cultivares irão se encaixar nos modelos atuais de MIP. Claramente, muita pesquisa será necessária para mudar os programas tradicionais de MIP, a fim de acomodar essa nova ferramenta tecnológica.

Em conclusão, é razoável assumir que, à medida que se desenvolvem novos programas de MIP, mais eficientes e mais ecológicos, as táticas que consideram as interações dos insetos com seu alimento irão desempenhar papel crescente para alcançar os objetivos desejados.

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Lista de nomes de insetos

A | B | C | D | E | F | G | H | I | J | K | L | M | N | O | P | R | S | T | U | V | W | X | Z

A

A. aphidimyza ver Aphidoletes aphidimyza

A. argillacea ver Alabama argillacea

A. bipunctata ver Adalia bipunctata

A. bistrigata ver Anastrepha bistrigata

A. bolboceridus ver Aegopsis bolboceridus

A. calandrae ver Anisopteromalus calandrae

A. caryoboriformis ver Amblycerus caryoboriformis

A. cerana ver Apis cerana

A. confusus ver Anthocoris confusus

A. decempunctata ver Adalia decempunctata

A. fabae ver Aphis fabae

A. fabriciella ver Atteva fabriciella

A. fraterculus ver Anastrepha fraterculus

A. gossypii ver Aphis gossypii

A. grandis ver Alcaeorrhynchus grandis

A. grandis ver Anthonomus grandis

A. hoffmanseggi ver Amblycerus hoffmanseggi

A. kuehniella ver Anagasta kuehniella

A. ludens ver Anastrepha ludens

A. macropthalmus ver Acanthoscelides macropthalmus

A. mellifera ver Apis mellifera

A. mellifera ver Apis mellifera scutellata

A. monuste ver Ascia monuste

A. nemoralis ver Anthocoris nemoralis

A. nemorum ver Anthocoris nemorum

A. obliqua ver Anastrepha obliqua

A. obtectus ver Acanthoscelides obtectus

A. orthogonia ver Agrotis orthogonia

A. pisum ver Acyrthosiphon pisum

A. prosopis ver Algarobius prosopis

A. serpentina ver Anastrepha serpentina

A. striata ver Anastrepha striata

A. submaculatus ver Amblycerus submaculatus

A. suspensa ver Anastrepha suspensa

A. tripterus ver Antiteuchus tripterus limbativentris

A. variegata ver Adonia variegata

Abelha Jandaíra ver Melipona subnitida

Abelha tiúba ver Melipona fasciculata

Abelha urucu-amarela ver Melipona rufiventris

Abelha-jataí ver Tetragonisca angustula

Abelha-uruçu ver Melipona scutellaris

Acanthoscelides akanthodes

Acanthoscelides alboscutelatus

Acanthoscelides aureolus

Acanthoscelides chiricahuae

Acanthoscelides compressicornis

Acanthoscelides fraterculus

Acanthoscelides hopkinsi

Acanthoscelides macropthalmus

Acanthoscelides obsoletus ver Acanthoscelides obtectus

Acanthoscelides obtectus

Acheta domesticus

Acromyrmex echinatior

Acromyrmex insinuator

Acromyrmex lundii

Acromyrmex rugosus

Acropyga fuhrmanni

Acrosternum hilare

Actebia fennica

Acyrthosiphon pisum

Adalia bipunctata

Adonia variegata

Ae. aegypti ver Aedes aegypti

Ae. albopictus ver Aedes albopictus

Aedes aegypti

Aedes albopictus

Aedes scapularis

Aegopsis bolboceridus

Afídeo-da-alfafa ver Therioaphis maculata

Ageniaspis citricola

Agria housei

Agrotis ipsilon

Agrotis orthogonia

Agrotis subterranea

Ahasverus advena

Alabama argillacea

Alcaeorrhynchus grandis

Algarobius prosopis

Allomerus decemarticulatus

Althaeus hibisci

Amblycerus díspar

Amblycerus hoffmanseggi

Amblycerus robiniae

Amblycerus submaculatus

Amblyopone pallipes

Amblyopone pluto

Amblyopone silvestrii

Anabrus simplex

Anagasta kuehniella

Anaphes iole

Anastrepha bistrigata

Anastrepha fraterculus

Anastrepha ludens

Anastrepha obliqua

Anastrepha serpentina

Anastrepha striata

Anastrepha suspensa

Anatis ocellata

Anisochrysa prasina

Anisopteromalus calandrae

Ankylopteryx exquisita

Anopheles cruzii

Anopheles gambiae

Anopheles punctulatus

Antheraea pernyi

Anthochoris scolymus

Anthocoris confusus

Anthocoris nemoralis

Anthocoris nemorum

Anthonomus grandis

Anticarsia gemmatalis

Antiteuchus mixtus

Antiteuchus tripterus limbativentris

Aonidiella aurantii

Aphelinus abdominalis

Aphidius colemani

Aphidius ervi

Aphidoletes aphidimyza

Aphis fabae

Aphis gossypii

Aphis nerii

Aphis pomi

Aphis rumicis

Aphitis melinus

Aphytis chilensis

Apis mellifera

Apis mellifera scutellata

Apoica pallens

Aradus cinnamomeus

Argyrotaenia sphaleropa

Argyrotaenia velutinana

Arilus carinatus

Ascia monuste

Aspidiotus nerii

Atherigona varia soccata

Atta texana

Atteva fabriciella

Aulacorthum solani

B

B. atrolineatus ver Bruchidius atrolineatus

B. brassicae ver Brevicoryne brassicae

B. dorsalis ver Bruchidius dorsalis

B. germanica ver Blatella germanica

B. hebetor ver Bracon hebetor

B. hypocrita ver Bombus hypocrita

B. mori ver Bombyx mori

B. oleae ver Bactrocera oleae

B. pisorum ver Bruchus pisorum

B. sahlbergi ver Bruchidius sahlbergi

B. tabidus ver Brontocoris tabidus

B. terricola ver Bombus terricola

B. tryoni ver Bractocera tryoni

Baccharopelma dracunculioliae

Baciseros procerum

Bactrocera neohumeralis

Bactrocera cucurbitae

Bactrocera oleae

Baizongia pistacea

Barata doméstica ver Periplaneta americana

Barata-de-madeira ver Panesthia cribrata

Basiceros biroi

Basiceros heliscatum

Basiceros manni

Bathycoelia thalassina

Battus philenor

Bemisia tabaci

Berchmansus elegans

Besourinho-da-farinha ver Tribolium castaneum

Besourinho-do-fumo ver Lasioderma serricorne

Besourinho-dos-cereais ver Rhyzopertha dominica

Besourinho-dos-grãos ver Rhyzopertha dominica

Besouro-da-ambrósia

Besouro-da-farinha ver Tribolium castaneum

Besouro-de-ambrósia 613

Besouro-do-esterco ver Rola-bostas

Besouro-japonês ver Popilia japonica

Bicho-bolo ver Coró

Bicho-da-seda ver Bombyx mori

Bicho-de-pé ver Tunga penetrans

Bicho-furão-dos-citros ver Gymnandrosoma aurantianum

Bicho-mineiro-do-cafeeiro ver Leucoptera coffeella

Bicudo-do-algodoeiro ver Anthonomus grandis

Blatella germanica

Boarmia (Ascotis) selenaria

Bombus (Fervidobombus) atratus

Bombus diversus

Bombus hypnorum

Bombus hypocrita

Bombus ignitus

Bombus perplexus

Bombus rufocinctus

Bombus ternarius

Bombus terrestris

Bombus terricola

Bombyx mori

Bonagota cranaodes

Borboleta-monarca ver Dannaus plexippus

Bracon hebetor

Bractocera tryoni

Brevicoryne brassicae

Broca-da-cana-de-açúcar ver Diatraea saccharalis

Brontocoris tabidus

Bruchidius atrolineatus

Bruchidius dorsalis

Bruchidius sahlbergi

Bruchidius strangulates

Bruchidius uberatus

Bruchidius villosus

Bruchus pisorum

Bruchus rufimanus

C

C. albiceps ver Chrysomyia albiceps

C. analis ver Callosobruchus analis

C. atlantica ver Cinara atlantica

C. brasilienis ver Caryedes brasilienses

C. capitata ver Ceratitis capitata

C. carnea ver Chrysoperla carnea

C. cautella ver Cadra cautella

C. cephalonica ver Corcyra cephalonica

C. chinensis ver Callosobruchus chinensis

C. clitelae ver Collabismus clitelae

C. comanche ver Chrysoperla comanche

C. cosyra ver Ceratitis cosyra

C. externa ver Chrysoperla externa

C. fasciventris ver Ceratitis fasciventris

C. ferrugineus ver Cryptolestes ferrugineus

C. flavipes ver Cotesia flavipes

C. lacinia ver Chlosyne lacinia

C. lectularius ver Cimex lectularius

C. maculata ver Coleomegilla maculata

C. maculatus ver Callosobruchus maculatus

C. pinivora ver Cinara pinivora

C. plorabunda ver Chrysoperla plorabunda

C. quinquefasciatus ver Culex quinquefasciatus

C. rufilabris ver Chrysoperla rufilabris

C. sanguinea ver Cycloneda sanguinea

C. septempunctata ver Coccinella septempunctata

C. serratus palaestinicus ver Caryedon serratus

C. suppressalis ver Chilo suppressalis

C. waterstoni ver Cephalonomia waterstoni

Cadra cautella

Caliothrips phaseoli

Calliphora erythrocephala

Calliphora vomitória

Callosobruchus analis

Callosobruchus chinensis

Callosobruchus maculatus

Callosobruchus subinnotatus

Calocalpe undulata

Calocoris angustatus

Camponotus lespesii

Camponotus rufipes

Canton angustatus

Canton cyanellus

Cardiochiles nigriceps

Caruncho-do-feijão ver Acanthoscelides obtectus

Caryedes brasilienses

Caryedon albonotatum

Caryedon fasiatum

Caryedon gonagra

Caryedon interstinctus

Caryedon palaestinicus

Caryedon serratus

Cascudo-preto ver Euetheola humilis

Cavalerius saccharivorus

Cd. lineafrons ver Chrysopodes lineafrons

Ce. cubana ver Ceraeochrysa cubana

Cephalonomia tarsalis

Cephalonomia waterstoni

Cephalotes atratus

Ceraeochrysa cincta

Ceraeochrysa cubana

Cerapachys augustae

Ceratitis capitata

Ceratitis cosyra

Ceratitis fasciventris

Cerconota anonella

Ceutorhynchus assimilis

Ch. formosa ver Chrysopa formosa

Ch. nigricornis ver Chrysopa nigricornis

Ch. oculata ver Chrysopa oculata

Ch. pallens ver Chrysopa pallens

Ch. perla ver Chrysopa perla

Ch. quadripunctata ver Chrysopa quadripunctata

Ch. slossonae ver Chrysopa slossonae

Chaetopsila elegans

Charidryas harrissi

Chilo partellus

Chilo suppressalis

Chilocorus kuwanae

Chlosyne lacinia

Chryseida bennetti

Chrysolina quadrigemina

Chrysomela knaki

Chrysomphalus aonidum

Chrysomyia albiceps, ver também Mosca varejeira

Chrysopa formosa

Chrysopa nigricornis

Chrysopa oculata

Chrysopa pallens

Chrysopa perla

Chrysopa phyllocroma

Chrysopa quadripunctata

Chrysopa slossonae

Chrysopa walkeri

Chrysoperla carnea

Chrysoperla comanche

Chrysoperla externa

Chrysoperla nipponensis

Chrysoperla plorabunda

Chrysoperla rufilabris

Chrysoperla zastrowi

Chrysopodes divisa

Chrysopodes lineafrons

Chrysopodes pulchella

Chrysopophthorus chrysopimaginis

Chrysops celatus

Cimex lectularius

Cinara atlantica

Cinara pinivora

Cisseps fulvicollis

Clavigralla tomentosicollis

Cletus punctiger

Coccidophilus citricola

Coccinella septempunctata

Coccinella septempunctata brucki

Coccinella transversoguttata

Coccinella undecimpunctata

Cochliomyia hominivorax

Cochonilha-da-oliveira ver Parlatoria oleae

Cochonilha-da-palma-forrageira

Cochonilha-da-raiz-do-cafeeiro ver Dysmicoccus cryptus

Coleomegilla maculata

Coleomegilla quadrifasciata

Collabismus clitelae

Conicobruchus strangulatus

Conotrachelus fissinguis

Coranus subapterus

Corcyra cephalonica

Coreídeo-asiático-do-bambu ver Notobitus meleagris

Corimelaena extensa

Coró

Coró-da-palha

Coró-das-hortaliças ver Aegopsis bolboceridus

Coró-da-soja ver Phyllophaga cuyabana

Coró-das-pastagens ver Diloboderus abderus

Coró-do-arroz ver Euetheola humilis

Coró-do-trigo ver Phyllophaga triticophaga

Coró-pequeno ver Cyclocephala flavipennis

Cotesia congregata

Cotesia congregatus

Cotesia flavipes

Cotesia kariyai

Cotesia marginiventris

Cryptoblabes gnidiella

Cryptocercus punctulatus

Cryptolaemus mountrouzieri

Cryptolestes ferrugineus

Cryptolestes pusillus

Cryptomyzus ribis

Crytochaetum iceryae

Ctenocephalides felis felis

Ctenocolum podagricus

Culex pipiens

Culex pipiens molestus

Culex quinquefasciatus

Culicoides molestus

Curuquerê-da-couve ver Ascia monuste

Curuquerê-dos-capinzais ver Mocis latipes

Cyclocephala flavipennis

Cycloneda sanguinea

Cydia molesta

Cydia pomonella

Cylindromyrmex striatus

Cylindromyrmex whymperi

Cynaeus angustus

D

D. abderus ver Diloboderus abderus

D. errans ver Dicyphus errans

D. hominis ver Dermatobia hominis

D. maurus ver Dysdercus maurus

D. melacanthus ver Dichelops melacanthus

D. melanogaster ver Drosophila melanogaster

D. noxia ver Diuraphis noxia

D. saccharalis ver Diatraea saccharalis

D. tamaninii ver Dicyphus tamaninii

Daceton armigerum

Dactylurina staudingeri

Daktulosphaira vitifoliae ver Viteus vitifoliae

Dannaus gilippus ssp. berenice

Dannaus plexippus

Delphastus pusillus

Demodema brevitarsis

Dendroctonus frontalis

Dendroctonus micans

Dendroctonus monticolae

Dentroctonus frontalis

Deois flavopicta

Depressaria pastinacella

Deraeocoris lutescens

Deraeocoris ruber

Dermatobia hominis, ver também Mosca varejeira

Dermestes maculatus

Diabrotica longicornis

Diabrotica speciosa

Diabrotica virgifera virgifera

Diachasmimorpha longicaudata

Diactor bilineatus

Diaeretiella rapae

Dialeurodes citrifolii

Diaphorina citri

Diaspis echinocacti

Diatraea saccharalis

Dichelops furcatus

Dichelops melacanthus

Dicyphus errans

Dicyphus tamaninii

Diginthotophagus gazella

Diloboderus abderus

Dinarmus basalis

Dinarmus colemani

Dinarmus laticollis

Dinarmus vagabundus

Dinocampus coccinellae

Discothyrea oculata

Diuraphis noxia

Drepanosiphum acerinum

Drepanosiphum platanoides

Drosophila ampelophila

Drosophila melanogaster

Dysaphis devecta

Dyscinetus dubius

Dyscinetus gagates

Dysdercus bimaculatus

Dysdercus cingulatus

Dysdercus koenigii

Dysdercus maurus

Dysdercus peruvianus

Dysmicoccus brevipes

Dysmicoccus cryptus

E

E. borealis ver Epilachna borealis

E. heros ver Euschistus heros

E. humilis ver Euetheola humilis

E. nitens ver Eutrichopodopsis nitens

E. reinhardti ver Eupalea reinhardti

E. solidaginis ver Eurosta solidaginis

E. tiliae ver Eucallipterus tiliae

Eacles imperialis magnifica

Eciton burchelli

Ectatomma goninion

Ectatomma tuberculatum

Edessa meditabunda

Elasmolomus sordidus

Elasmopalpus lignosellus

Elasmucha grisea

Elasmucha putoni

Eldana saccharina

Emblemasoma auditrix

Encarsia formosa

Endipiza viteana

Eocanthecona furcellata

Ephestia elutella

Ephestia kuehniella ver Anagasta kuehniella

Epilachna borealis

Epilachna cacica

Epilachna paenulata

Epilachna spreta

Epilachna tredecimnotata

Epilachna varivestis

Epilachna vigintioctopunctata

Eretmocerus eremicus

Erinnyis ello

Erinnyis ello ello

Eriopis connexa

Eriosoma lanigerum

Eucallipterus salignus

Eucallipterus tiliae

Euetheola humilis

Eupalea reinhardti

Eupelmus cushmani

Eupelmus cyaniceps

Eupelmus orientalis

Eupelmus vuilleti

Euphaleurus ostreoides

Eurosta solidaginis

Eurytoma gigantea

Euschistus conspersus

Euschistus heros

Euschistus variolarius

Eutrichopodopsis nitens

Exochomus quadripustulatus

Exoplectra miniata

F

F. occidentalis ver Frankliniella occidentalis

Folsomia candida

Forcipomyia townsvillensis

Frankliniella occidentalis

Frieseomelitta varia

G

G. mellonella ver Galleria mellonella

G. pallens ver Geocoris pallens

G. punctipes ver Geocoris punctipes

Galleria mellonella

Geocoris atricolor

Geocoris pallens

Geocoris punctipes

Geocoris uliginosus

Gnamptogenys hartmani

Gnamptogenys striatula

Gnathocerus cornutus

Gorgulho-do-arroz ver Sitophilus oryzae

Gorgulho-do-milho ver Sitophilus zeamais

Grapholita molesta

Gymnandrosoma aurantianum

H

H. axydiris ver Harmonia axydiris

H. convergens ver Hippodamia convergens

H. elegans ver Hypochrysa elegans

H. missouriensis ver Horismenus missouriensis

H. virescens ver Heliothis virescens

H. zea ver Helicoverpa zea

Haemagogus janthinomys

Haemagogus leucocelaenus

Haematobia irritans

Hapithus agitator

Harmonia axydiris

Helicoverpa armigera

Helicoverpa zea

Heliothis armigera

Heliothis punctigera

Heliothis subflexa

Heliothis virescens

Heliozela staneella

Heterocampa obliqua

Heteroponera dentinodis

Heteroponera dolo

Heterospilus prosopidis

Hierodula membranacea

Hippodamia convergens

Hippodamia tredecimpuncta

Hofmannophila pseudospretella

Homalodisca coagulata

Horismenus missouriensis

Hyalophora cecropia

Hyalopterus pruni

Hyperaspis delicata

Hyperaspis vinciguerrae

Hypochrysa elegans

Hyposoter exiguae

Hypothenemus hampei

Hyssopus pallidus

I

Icerya purchasi

Illinoia liriodendri

Itoplectis conquisitor

J

J. choprai ver Jadera choprai

J. haematoloma ver Jadera haematoloma

Jadera choprai

Jadera haematoloma

K

Keiferia lycopersicella

Kytorhinus sharpianus

L

L. decemlineata ver Leptinotarsa decemlineata

L. deducta ver Loxa deducta

L. fuscus ver Liogenys fuscus

L. hesperus ver Lygus hesperus

L. intermedia ver Lutzomia intermedia

L. kalmii ver Lygaeus kalmii

L. longipalpis ver Lutzomyia longipalpis

L. oleracea ver Lacanobia oleracea

L. serricorne ver Lasioderma serricorne

L. suturalis ver Liogenys suturalis

Lacanobia oleracea

Lachnomyrmex plaumanni

Lagarta-da-maça-do-algodoeiro ver Heliothis virescens

Lagarta-do-algodão

Lagarta-do-feijoeiro ver Omiodes indicatus

Lagarta-do-milho ver Heliothis armigera

Lagarta-minadora-de-folhas

Lagarta-rosada ver Pectinophora gossypiella

Lariophagus distinguendus

Lariophagus texanus

Lasiocampa quercus

Lasioderma serricorne

Lepidosaphes beckii

Lepitopilina heteroma

Leptinotarsa decemlineata

Leptoglossus clypealis

Leptoglossus zonatus

Lestes nympha

Leucochrysa varia

Leucoptera coffeella

Ligyrus ebenus

Limenitis archippus

Lindorus lophantae

Linepithema humile

Liogenys fuscus

Liogenys suturalis

Lipaphis erysimi

Liposcelis bostrichophila

Liriomyza trifolii

Lithophane querquera

Locusta migratória

Lonomia circumstans

Loxa deducta

Lucilia sericata

Lutzomyia fischeri

Lutzomyia intermedia

Lutzomyia longipalpis

Lutzomyia migonei

Lutzomyia pessoai

Lutzomyia spathotrichia

Lutzomyia umbratilis

Lygaeus equestris

Lygaeus kalmii

Lygus hesperus

Lymantria dispar

M

M. amicus ver Mimosestes amicus

M. baeri ver Megacerus baeri

M. beecheii ver Melipona beecheii

M. bicolor ver Melipona bicolor

M. caliginosus ver Macrolophus caliginosus

M. compressipes ver Melipona compressipes

M. crinita ver Melipona crinita

M. croceipes ver Microplitis croceipes

M. domestica ver Musca domestica

M. euphorbiae ver Macrosiphum euphorbiae

M. fasciata ver Melipona fasciata

M. fasciculata ver Melipona fasciculata

M. fryanus ver Migdolus fryanus

M. marginata ver Melipona marginata

M. persicae ver Myzus persicae

M. quadrifasciata ver Melipona quadrifasciata

M. quinquefasciata ver Melipona quinquefasciata

M. rufiventris ver Melipona rufiventris

M. scutellaris ver Melipona scutellaris

M. sexta ver Manduca sexta

M. subnitida ver Melipona subnitida

Macrolophus caliginosus

Macrosiphum aconitum

Macrosiphum euphorbiae

Mallada basalis

Mallada prasinus

Mandaçaia ver Melipona quadrifasciata

Mandaguaris, ver também Scaptotrigona bipunctata, Scaptotrigona depilis, Scaptotrigona nigrohirta, Scaptotrigona pachysoma, Scaptotrigona polysticta, Scaptotrigona postiça

Manduca quinquemaculata

Manduca sexta

Mantis religiosa

Maruca vitrata

Mechanitis isthmia

Megacerus baeri

Megacerus discoidus

Megacerus reticulatus

Megalotomus quinquespinosus

Megoura viciae

Melaphis rhois

Melipona asilvai

Melipona beecheii

Melipona bicolor

Melipona compressipes

Melipona crinita

Melipona fasciata

Melipona fasciculata

Melipona favosa

Melipona favosa favosa

Melipona fuscopilosa

Melipona mandacaia

Melipona marginata

Melipona quadrifasciata

Melipona rufiventris

Melipona scutellaris

Melipona seminigra

Melipona subnitida

Melipona trinitalis

Melittobia digitata

Melolontha melolontha

Merobruchus julianus

Metopolophium dirhodum

Microplitis croceipes

Migdolus fryanus

Mimosestes amicus

Mocis latipes

Montina confusa

Mosca tse-tsé

Mosca varejeira, ver também Chrysomyia albiceps, Dermatobia hominis

Mosca-branca ver Bemisia tabaci

Mosca-da-fruta ver Drosophila melanogaster

Mosca-da-fruta-verdadeira

Mosca-de-serra

Mosca-do-arbusto ver Musca vetustissima

Mosca-do-berne ver Dermatobia hominis

Mosca-do-chifre ver Haematobia irritans

Mosca-doméstica ver Musca domestica

Mosca-dos-estábulos ver Stomoxys calcitrans

Mourella caerulea

Murgantia histrionica

Musca domestica

Musca vetustissima

Mycetosoritis hartmanni

Myrmica ruginodis

Myzus cerasi

Myzus nicotiana

Myzus ornatus

Myzus persicae

N

N. alternatus ver Nabis alternatus

N. circumflexus ver Neomyzus circumflexus

N. lugens ver Nilaparvata lugens

N. parvus ver Neomegalotomus parvus

N. pseudoferus ver Nabis pseudoferus

N. viridula ver Nezara viridula

Nabis alternatus

Nabis americaniformis

Nabis americoferus

Nabis ferus

Nabis pseudoferus

Nabis roseipennis

Nannotrigona testaceicornis

Nauphoeta cinerea

Neivamyrmex californicus

Neltumius arizonensis

Neocapritermes opacus

Neodiprion rugifrons

Neodiprion sertifer

Neodiprion swainei

Neomegalotomus parvus

Neomyzus circumflexus

Nezara viridula

Nilaparvata lugens

Nineta pallida

Nineta vittata

Nodita occidentalis

Notobitus meleagris

Novius cardinalis

Nysius groenlandicus

Nysius vinitor

Nyssomyia whitmani

O

O. fasciatus ver Oncopeltus fasciatus

O. insidiosus ver Orius insidiosus

O. laevigatus ver Orius laevigatus

O. majusculus ver Orius majusculus

O. mercator ver Oryzaephilus mercator

O. nubilalis ver Ostrinia nubilalis

O. perpunctatus ver Orius perpunctatus

O. surinamensis ver Oryzaephilus surinamensis

O. thyestes ver Orius thyestes

O. tristicolor ver Orius tristicolor

O. v-nigrum ver Olla v-nigrum

Odontomachus bauri

Olla v-nigrum

Omiodes indicatus

Omphalocera munroei

Oncopeltus fasciatus

Oomyzus gallerucae

Operophtera brumata

Oreina cacaliae

Orius insidiosus

Orius majusculus

Orius niger

Orius perpunctatus

Orius thyestes

Orius tristicolor

Orius vicinus

Oryzaephilus mercator

Oryzaephilus surinamensis

Ostrinia nubilalis

Oxyepoecus crassinodus

Oxyepoecus myops

Oxyepoecus plaumanni

Oxyepoecus punctifrons

Oxyepoecus rastratus

Oxyepoecus reticulatus

Oxyepoecus rosai

Oxytrigona mellicolor

Ozophora baranowskii

P

P. americana ver Periplaneta americana

P. boerneri ver Pineus boerneri

P. brassicae ver Pieris brassicae

P. citrella ver Phyllocnistis citrella

P. cuyabana ver Phyllophaga cuyabana

P. droryana ver Plebeia droryana

P. emerina ver Plebeia emerina

P. gossypiella ver Pectinophora gossypiella

P. gracilis ver Peyerimhoffina gracilis

P. guildinii ver Piezodorus guildinii

P. interpunctella ver Plodia interpunctella

P. japonica ver Popilia japonica

P. lineola ver Pygiopachymerus lineola

P. maculiventris ver Podisus maculiventris

P. megistus ver Panstrongylus megistus

P. melete ver Pieris melete

P. napi ver Pieris napi

P. nigrispinus ver Podisus nigrispinus

P. operculella ver Phthorimaea operculella

P. pugnax ver Plebeia pugnax

P. quatuordecimpunctata ver Propylea quatuordecimpunctata

P. rapae ver Pieris rapae

P. remota ver Plebeia remota

P. saiqui ver Plebeia saiqui

P. triticophaga ver Phyllophaga triticophaga

P. xylostella ver Plutella xylostella

Pachycondyla ferruginea

Pachycondyla marginata 334

Pachycondyla stigma 330

Paleacrita vernata

Palomena angulosa

Panesthia cribrata

Panstrongylus megistus

Papilio polyxenes

Paradasineura admirabilis

Paraponera clavata

Parastrachia japonensis

Paratrechina longicornis

Paratrigona subnuda

Parkiamyia paraensis

Parlatoria oleae

Paropsis atomaria

Partamona helleri

Pectinophora gossypiella

Pediculus humanus capitis

Pediculus humanus corporis

Pediculus humanus humanus

Pediobius foveolatus

Penthobruchus germaini

Percevejo-barriga-verde ver Dichelops melacanthus

Percevejo-castanho-da-raiz ver Scaptocoris castanea

Percevejo-do-arroz ver Tibraca limbativentris

Percevejo-formigão ver Neomegalotomus parvus

Percevejo-harlequim ver Murgantia histrionica

Percevejo-marrom ver Euschistus heros

Percevejo-marrom-neotropical ver Euschistus heros

Percevejo-verde ver Nezara viridula

Percevejo-verde-pequeno ver Piezodorus guildinii

Perillus bioculatus

Periplaneta americana

Periplaneta orientalis

Peyerimhoffina gracilis

Phalacrotophora berolinensis

Phalacrotophora fasciata

Pheidole melastomae

Pheidole rugulosa

Phidotricha erigens

Philosamia cynthia ricini

Phorodom humuli

Phthorimaea operculella

Phygadeuon trichops

Phyllocnistis citrella

Phyllomorpha laciniata

Phyllonorycter blancardella

Phyllophaga cuyabana

Phyllophaga triticophaga

Phyllotreta cruciferae

Phylloxera glabra

Phytalus sanctipauli

Pieris brassicae

Pieris melete

Pieris napi

Pieris rapae

Piezodorus guildinii

Piezosternum calidum

Pineus boerneri

Pintomyia fischeri

Piolho-do-corpo ver Pediculus humanus corporis

Piolho-do-corpo-humano ver Pediculus humanus humanus

Piolho-do-couro-cabeludo ver Pediculus humanus capitis

Pitinus tectus

Plagiodera versicolora

Platynota rostrana

Plautia stali

Plebeia droryana

Plebeia emerina

Plebeia lucii

Plebeia pugnax

Plebeia remota

Plebeia saiqui

Plebeia tobagoensis

Plectris pexa

Plodia interpunctella

Plunentis porosus

Plutella xylostella

Podisus distinctus

Podisus maculiventris

Podisus modestus

Podisus nigrispinus

Podisus rostralis

Podisus sagitta

Podisus sculptus

Polistes chinensis antennalis

Polistes jadwigae

Popilia japonica

Prays oleae

Prociphilus tesselatus

Propylea quatuordecimpunctata

Prostephanus truncatus

Protoparce sexta

Pselactus spadix

Pseudaletia separata

Pseudaletia sequax

Pseudaletia unipuncta

Pseudoatta argentina

Pseudoplusia includens

Pseudotectococcus rolliniae

Psyllobora gratiosa

Pulgão-da-alfafa ver Therioaphis maculata

Pulgão-da-couve ver Brevicoryne brassicae

Pulgão-do-milho ver Rhopalosiphum maidis

Pulgão-gigante-do-pinus ver Cinara atlantica

Pulgão-lanígero-do-pinus ver Pineus boerneri

Pulgão-russo-do-trigo ver Diuraphis noxia

Pulus auritus

Pygiopachymerus lineola

Pyralis farinalis

Pyrrhocoris apterus

R

R. dominica ver Rhyzopertha dominica

R. maidis ver Rhopalosiphum maidis

R. padi ver Rhopalosiphum padi

R. pomonella ver Rhagoletis pomonella

Reduvius personatus

Reticulitermes speratus

Rhagoletis pomonella

Rhinocoris tristis

Rhodnius prolixus

Rhopalosiphum maidis

Rhopalosiphum padi

Rhysobius lophanthae

Rhyzopertha dominica

Riptortus clavatus

Riptortus linearis

Rodolia cardinalis

Rola-bostas

Rynchophorus phoenicis

S

S. beali ver Stator beali

S. bipunctata ver Scaptotrigona bipunctata

S. bondari ver Sennius bondari

S. castanea ver Scaptocoris castanea

S. cerealella ver Sitotroga cerealella

S. cincticeps ver Supputius cincticeps

S. crudelis ver Sennius crudelis

S. depilis ver Scaptotrigona depilis

S. diadema ver Sinea diadema

S. exigua ver Spodoptera exigua

S. frugiperda ver Spodoptera frugiperda

S. graminum ver Schizaphis graminum

S. granarius ver Sitophilus granarius

S. gregaria ver Schistocerca gregaria

S. leptophyllicola ver Sennius leptophyllicola

S. limbatus ver Stator limbatus

S. litura ver Spodoptera litura

S. oryzae ver Sitophilus oryzae

S. paniceum ver Stegobium paniceum

S. quadripunctata ver Schwarziana quadripunctata

S. simulans ver Sennius simulans

S. undecimnotata ver Semiadalia undecimnotata

S. zeamais ver Sitophilus zeamais

Saissetia oleae

Sappaphis mali

Scapotrigona mexicana

Scaptocoris castanea

Scaptotrigona bipunctata, ver também Mandaguaris

Scaptotrigona depilis, ver também Mandaguaris

Scaptotrigona nigrohirta, ver também Mandaguaris

Scaptotrigona pachysoma, ver também Mandaguaris

Scaptotrigona polysticta, ver também Mandaguaris

Scaptotrigona postica, ver também Mandaguaris

Schistocerca gregaria

Schizaphis graminum

Schizomyia brevipes

Schwarziana quadripunctata

Schyzomia macrocapillata

Sciobius granosus

Scolothrips sexmaculatus

Scolytus ventralis

Scymnus apetzi

Scymnus subvillosus

Semiadalia conglobata

Semiadalia undecimnotata

Sennius bondari

Sennius crudelis

Sennius lamnifer

Sennius lateapicalis

Sennius leptophyllicola

Sennius morosus

Sennius puncticollis

Sennius simulans

Sennius subdiversicolor

Sericesthis nigrolineata

Simopelta oculata

Simulium pertinax

Sinea diadema

Sitobion avenae

Sitophilus granarius

Sitophilus oryzae

Sitophilus zeamais

Sitotroga cerealella

Solenopsis invicta

Soun pests ver Sunn pests

Speciomerus giganteus

Sphenophorus levis

Spodoptera eridania

Spodoptera exempta

Spodoptera exigua

Spodoptera frugiperda

Spodoptera latifascia

Spodoptera littoralis

Spodoptera litura

Stagmomantis limbata

Stator beali

Stator generalis

Stator limbatus

Stator pruininus

Stator sordidus

Stegobium paniceum

Stenocorse bruchivora

Stenoma catenifer

Stenoma scitiorella

Stethorus punctillum

Stomoxys calcitrans

Strumigenys denticulata

Strumigenys louisianae

Strumigenys rugithorax

Strumigenys schmalzi

Strumigenys splendens

Strumigenys subedentata

Sunn pests

Supputius cincticeps

Syrphus ribessi

T

T. angustula ver Tetragonisca angustula

T. brochymenae ver Trissolcus brochymenae

T. carbonaria ver Trigona carbonaria

T. castaneum ver Tribolium castaneum

T. chrysopae ver Telenomus chrysopae

T. confusum ver Tribolium confusum

T. crassipes ver Trigona crassipes

T. deion ver Trichogramma deion

T. digitatum ver Trichoprosopon digitatum

T. elegans ver Theocolax elegans

T. granarium ver Trogoderma granarium

T. hypogea ver Trigona hypogea

T. infestans ver Triatoma infestans

T. lobatus ver Telenomus lobatus

T. maculata ver Therioaphis maculata

T. molitor ver Tenebrio molitor

T. necrophaga ver Trigona necrophaga

T. parvula ver Thellungiella parvula

T. pennipes ver Trigona pennipes

T. perditor ver Thyanta perditor

T. podisi ver Telenomus podisi

T. salignus ver Tuberolachnus salignus

T. sordida ver Triatoma sordida

Tectococcus ovatus

Telenomus ampullaceus

Telenomus chrysopae

Telenomus lobatus

Telenomus mormideae

Telenomus podisi

Telenomus suvae

Telenomus tridentatus

Tenebrio molitor

Tetragona clavipes

Tetragonisca angustula

Tetraopes tetrophthalmus

Thasus acutangulus

Thaumatomyrmex contumax

Thellungiella halophila

Thellungiella parvula

Theocolax elegans

Therioaphis maculata

Thermos malaisei

Thyanta calceata

Thyanta perditor

Thyrinteina arnobia

Tibraca limbativentris

Tineola bisselliella

Tinocallis kahawaluokalani

Tocandira-verdadeira ver Paraponera clavata

Tomoplagia rudolphi

Torymus atheatu

Torymus sinensis

Toxoneuron nigriceps

Toxoptera aurantii

Toxorhynchites moctezuma

Toxorhynchites splendens

Traça-da-farinha ver Anagasta kuehniella

Traça-da-lã

Traça-de-grãos

Traça-de-roupa

Traça-dos-cereais ver Sitotroga cerealella

Traça-dos-favos ver Galleria mellonella

Traça-dos-livros

Trachymyrmex holmgreni

Trialeurodes vaporariorum

Triatoma brasiliensis

Triatoma infestans

Triatoma pseudomaculata

Triatoma sordida

Tribolium castaneum

Tribolium confusum

Trichogramma brassicae

Trichogramma deion

Trichogramma galloi

Trichogramma pretiosum

Trichogramma turkestanica

Trichoplusia ni

Trichopoda pennipes

Trichoprosopon digitatum

Trigona amalthea

Trigona carbonaria

Trigona crassipes

Trigona hypogea

Trigona necrophaga

Trigona spinipes

Trissolcus basalis

Trissolcus brochymenae

Trissolcus scuticarinatus

Trogoderma granarium

Tropidothorax leucopterus

Tuberolachnus salignus

Tunga penetrans

Tuta absoluta

Tynacantha marginata

Typhaea stercorea

Typhlomyrmex meire

Typhlomyrmex rogenhoferi

Tyria jacobaeae

Tythaspis trilineata

Tytthaspis (Micraspis) sedecimpunctata

Tytthaspis sedecimpunctata

U

U. ornatrix ver Utetheisa ornatrix

Uresiphita reversalis

Uscana mukerjii

Uscana semifumipennis

Utetheisa ornatrix

V

V. vitifoliae ver Viteus vitifoliae

Viteus vitifoliae

W

Wasmannia auropunctata

X

Xanthogaleruca luteola

Z

Z. angusticollis ver Zootermopsis angusticollis

Z. subfasciatus ver Zabrotes subfasciatus

Zabrotes interstitialis

Zabrotes subfasciatus

Zagloba beaumonti

Zootermopsis angusticollis

Zophobas confusa

Lista geral de termos

A | B | C | D | E | F | G | H | I | J | L | M | N | O | P | Q | R | S | T | V

A

A. quadratus ver Araneus quadratus

Abelha necrófaga

Abelha-sem-ferrão

Ácaro

Amblyseius cucumeris

Eotetranychus sexmaculatus

Neoseiulus barkeri

Panonychus citri

Phytoseiulus persimilis

Tetranychus evansi

Ácido acético glacial

Ácido ascórbico

Ácido tricloroacético

Ácidos nucleicos

Aconitina

Adalina

Aerópila

African horse sickness

Akabane disease

Alelopatia

Aleloquímico

Alomônio

Antimônio

Apneumônio

Cairomônio

Sinomônio

Alfa-amilase

Alfa-glicosidase

Alfa-tocoferol

Algodão-selvagem

Amendoim-bravo

Amieiro

Aminoácido essencial

Aminoácidos

Anautógena

Anemotaxia

Anileira

Antibiose

Antibiótico

Antixenose

Antixenótico

Aparelho bucal, ver também Hexaqueta, Menognato, Menorrinco, Metagnato, Tetraqueta, Triqueta

Aposemática ver Coloração aposemática

Aposematismo

Apossimbionte, ver também Apossimbiótico

Apossimbiótico, ver também Apossimbionte

Apyrase

Aquaporinas

Araçazeiro

Araneus diadematus

Araneus quadratus

Arcelina

Arilforinas

Arilo

Autógena

Avermectin

Avidina

Azadiractina

B

Bactéria

Anaplasma marginale

B. cereus ver Bacillus cereus

B. pumilus ver Bacillus pumilus

B. subtilis ver Bacillus subtilis

B. thuringiensis ver Bacillus thuringiensis

Bacillus

Bacillus cereus

Bacillus circulans

Bacillus licheniformis

Bacillus meggaterium

Bacillus pumilus

Bacillus stearothermofilus

Bacillus subtilis

Bacillus thuringiensis

Bartonella quintana

Baumannia

Blattobacterium

Blochmannia

Borrelia recurrentis

Buchnera

Buchnera aphidicola

Carsonella

Chlamydia

E. coli ver Escherichia coli

Enterococcus

Enterococcus casseliflavus

Enterococcus faecalis

Escherichia coli

Gordinia

Hamiltonella defensa

K. pneumoniae subsp. pneumoniae ver Klebsiella pneumoniae

Klebsiella pneumoniae

Nocardia

P. aeruginosa ver Pseudomonas aeruginosa

Pantoea

Pantoea agglomerans

Proteus sp.

Pseudomonas aeruginosa

Regiella insecticola

Rhodococcus equi

Rhodococcus rhodnii

Rickettsia

Rickettsia prowazekii

Rickttsiella

S. aureus ver Staphylococcus aureus

S. cholerasuis

Salmonella

Serratia

Serratia symbiotica

Sodalis

Staphylococcus

Staphylococcus aureus

Staphylococcus pyogenes

Staphylococcus spp.

Streptomices avermectilis

Tremblaya

Wasmannia

Wigglesworthia

Wolbachia

Bacteriócito

Basilicão

Besouro-de-semente

Besouro-predador

Bluetongue

Bomba cibarial

Bomba de sucção, ver também Bomba faringeal

Bomba do cibário

Bomba faringeal, ver também Bomba de sucção

Bomba faringeana ver Bomba faringeal

Bovine ephemeral fever

C

Câmara-filtro

Canavanina

Canibalismo

Filial

Fraterno

Heterocanibalismo

Parental

Pré-natal

Sexual

Cardenolídeo

Cariofileno

Carnivoria

Carnívoro

Carrapicho-de-carneiro

Caruncho-de-semente

Caruru

Caupi

Ceco gástrico

Cenobionte ver Parasitoide cenobionte

Cianogênico

Cinamomo

Cineses

Cisteína

Cistina

Citronela

Clinotaxia

Coccinelídeo micófago

Coccinellina

Coevolução

Colecistoquinina

Colesterol ver Fitosterol

Coloração aposemática

Coloração críptica

Constante térmica

Corbícula

Córions

Cucurbitacina

Cuidado aloparental

Cultura-armadilha

D

Defesa constitutiva

Defesa induzida

Dermatobiose

Detritívoro

Dieta

Artificial

Axênica

Específica

Holídica

Merídica

Natural

Oligídica

Sinxênica

Xênica

Digestibilidade aparente

Digestibilidade aproximada

Dimboa

Diqueta

Doença de Chagas

Domácia

E

Ecologia nutricional

Ectossimbiose

Eficiência de conversão do alimento ingerido

Electrical Penetration Graph ver EPG

Elefantíase ver Filariose linfática humana

Encefalite

Endopeptidase

Endossimbiose

Endotoxina

Endoxilanase

EPG

Equistatina

Erva-de-passarinho

Erva-de-santa-maria

Escotofase

Esparteína

Espirradeira

Estefina A

Estremosa

Eugenol

Evolução paralela

F

Fagodeterrência, ver também Fagodeterrente

Fagodeterrente, ver também Fagodeterrência

Febre amarela silvestre

Febre recorrente

Febre-das-trincheiras

Feijão-branco

Feijão-caupi

Feijão-comum

Feijão-guandu

Feijão-preto

Feijão-vermelho

Feijoeiro-comum

Feromônio

Arrestante

Atraente

Deterrente

Repelente

Supressor

Filariose linfática humana

Fitoalexina

Fitosterol

Formaldeído

Formiga epigeica

Formiga hipogeica

Formiga legionária

Fosfatase

Fotofase

Fungo

Acremonium loliae

Aspergillus niger

B. bassiana ver Beauveria bassiana

Beauveria

Beauveria bassiana

Candida albicans

Candida multigemmis

Eremochrysa punctinervis

Eremochrysa tibialis

Mallada perfecta

Metarhizium anisopliae

Metarhizium anisopliae var. acridum ver Metarhizium anisopliae

Metschnikowia pulcherrima

Microsporidia

Pelobolus sporangia

S. fragilis ver Saccharomyces fragilis

Saccharomyces cerevisiae

Saccharomyces fragilis

Furanocumarinas

G

Galha amorfa

Galha cilíndrica

Galha de Alepo

Galha de cobertura

Galha de dobramento ver Galha de enrolamento

Galha de enrolamento

Galha de folha colabada

Galha de gema e em roseta

Galha discoide

Galha elíptica

Galha em bolsa

Galha em botão

Galha em ponto

Galha em roseta

Galha em vesícula ver Galha discoide

Galha esférica

Galha esferoide

Galha felpuda

Galha típica

Galha-de-ambrósia

Genisteína

Glico-polinívora, ver também Honeydew

Glicosídeos

Gliding

Glucosinolatos

Gorgulho-dos-grãos

Gossipol

Gramina

Guilda

H

Hemicelulose

Herbívoro

Heteroécios

Hexaqueta, ver também Aparelho bucal

Hidróxido de sódio

Hiperacina

Hipoclorito de sódio

Hippodamina

Histidina

Honeydew, ver também Glico-polinívora

I

Idiobionte ver Parasitoide idiobionte

Incitante de alimentação, ver também Incitante de oviposicão

Incitante de locomoção

Incitante de oviposição, ver também Incitante de alimentação

Índices nutricionais

Ingá-cipó

Ingá-de-corda

Ingá-de-macaco ver Ingá-cipó

Inibidor de alfa-amilases, ver também Inibidor de amilases

Inibidor de alimentação

Inibidor de amilases, ver também Inibidor de alfa-amilases

Inibidor de proteinases digestivas

Insetos fitófagos

J

Juvabione

L

Lectina

Aglutininas

Concanavalina A

Fitohemaglutinina

L-arginina

L-canavanina

Leishmaniose, ver também Protozoário - Leishmania

Lignina

Ligustro

Limonina

Lisossomos

Loureiro-rosa ver Espirradeira

M

Mamona

Mandíbula cinética

Mandíbula de pressão estática

Mandíbula-armadilha

Matriz peritrófica

Maxadilan

Mecônio

Melissopalinologia

Membrana peritrófica

Menognato, ver também Aparelho bucal

Menorrinco, ver também Aparelho bucal

Menta

Metagnato, ver também Aparelho bucal

Metileugenol

Metionina

Micângia

Micetócito ver Bacteriócito

Micetoma

Micetomos ver Micetoma

Mimetismo

Mistura fortificante de Vanderzant

Monoécios

Monofagia

Mostarda

N

Nabiça ver Nabo-bravo

Nabo-bravo

Não preferência ver Antixenose

Neolignana

Neomatatabiol

Nim

Nipagin

Nutrição

Básica

Dietética

Genômica nutricional, ver também Nutrigenômica

Nutrientes essenciais

Nutrientes não essenciais

Nutrigenômica, ver também Genômica nutricional

Princípio da proporcionalidade nutricional

Princípio dos suplementos cooperadores

Qualitativa

Quantitativa ver Dietética

Regra da identidade

O

Oleandrina

Oligopausa

Omnivoria

Onívoro

P

Parasitoide cenobionte

Parasitoide idiobionte

Pediculose

Peristaltismo

Peritrofina

Peste bubônica

Picão-preto

Pimenta-do-reino

Piolho-de-grãos

Planta-armadilha

Poaia-do-campo

Policulturas

Polifagia

Polinivoria

Precoccinellina

Princípio de Hopkins

Propileno

Prosteca

Protandria

Protozoário

Haemoproteus

Hepatocystis

Leishmania 1024, 1025, ver também Leishmaniose

Leucocytozoon

Mattesia oryzaephili

Plasmodium

T. equiperdum ver Trypanosoma equiperdum

T. vivax ver Trypanosoma vivax

Trypanosoma equiperdum

Trypanosoma evansi

Trypanosoma vivax

Proventrículo

Q

Queda controlada ver Gliding

Quiescência

Quimiotaxia

Quinolizidina

Quinona

Quitina

R

Redutores da digestibilidade

Regra de Dyar

Resistência ecológica

Resistência induzida

Resposta compensatória

Resposta induzida

Rubim

S

Sais inorgânicos

Sais minerais

Saponina

Sapróvoro ver Detritívoro

Secreção apócrina

Secreção exocítica

Secreção microapócrina

Secretogogue

Sensila lateral styloconica ver Sensila styloconica

Sensila styloconica

Serina

Sesbania

Sialokinin 1033

Sibipiruna

Simbionte primário

Simbiose

Sinapomorfia

Sinigrin ver Sinigrina

Sinigrina

Sinovigênica anautógena

Sinovigênica autógena

Sitophilus oryzae principal endosimbiont ver Sope

Sope

T

Tanatose

Taxa de consumo relativo

Taxa de crescimento relativo

Taxa de desenvolvimento

Taxa de sobrevivência

Taxa intrínseca de crescimento

Taxa metabólica relativa

Taxa reprodutiva

Taxia

Teoria da discriminação dualística

Teoria da discriminação dupla

Teoria das substâncias secundárias

Teoria de forrageio ótimo

Terpenil

Terra de diatomácea

Tetraqueta, ver também Aparelho bucal

Tolerância

Toosendanina

Toxina

Trealase

Tricoma

Tricoma glandular

Tripsina

Triqueta, ver também Aparelho bucal

Tropotaxia

Tungíase

V

Vassoura-de-bruxa

Ventrículo

Verme

Dictyocaulus hadweni

Dirofilaria

Dirofilaria immitis

Heterorhabditis bacteriophora

Mansonella

Mansonella ozzardi

Onchocerca

Onchocerca volvulus

Ostertagia ostertagi

Parasitilenchus coccinellinae

Steinernema carpocapsae

Stenofilaria stilesi

Wuchereria bancrofti

Vitelina

Volicitin